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Conservação Biológica 194 (2016) 176–183

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Conservação Biológica

página inicial da revista: www.elsevier.com/locate/bioc

As reservas de mata ciliar são fontes de transbordamento da biodiversidade de invertebrados

e funções ecossistêmicas associadas em paisagens de óleo de palma?
a,b, ÿ,1 d,e,f
CL cinza , BI Simmons c,1 , TM Fayle , DJ Mann g , EM Slade a,h
a
Departamento de Zoologia, Universidade de Oxford, South Parks Road, Oxford OX1 3PS, Reino Unido
b
Escola de Ciências da Vida, Universidade de Sussex, Falmer, Brighton BN1 9QG, Reino Unido
c
Conservation Science Group, Departamento de Zoologia, Universidade de Cambridge, Cambridge CB2 3EJ, Reino Unido
d
Instituto de Entomologia, Centro de Biologia da Academia de Ciências da República Tcheca, Branišovská 31, 370 05, ÿeské Budÿjovice, República Tcheca
e
Grupo de Ecologia e Conservação Florestal, Imperial College London, Silwood Park Campus, Buckhurst Road, Berkshire SL5 7PY, Reino Unido
f
Instituto de Biologia Tropical e Conservação, Universiti Malaysia Sabah, 88400 Kota Kinabalu, Sabah, Malásia
g
Life Collections, Museu de História Natural da Universidade de Oxford, Parks Road, Oxford OX1 3PW, Reino Unido
h
Lancaster Environment Centre, LEC Building, Lancaster University, Bailrigg, Lancaster LA1 4YQ, Reino Unido

informações do artigo abstrato

Historia do artigo: As paisagens florestais do mundo estão cada vez mais fragmentadas. Os efeitos da fragmentação na composição da comunidade têm recebido mais
Recebido em 29 de maio de 2015 atenção do que os efeitos nos processos ecológicos, particularmente nos trópicos. a extensão
Recebido em forma revisada em 9 de dezembro de 2015
para o qual as populações de fragmentos florestais se movem (spillover) para as áreas agrícolas circundantes é de particular importância
Aceito em 14 de dezembro de 2015
interesse. Este processo pode manter a conectividade entre as populações e alterar a taxa de benefícios ou prejuízos.
Disponível online em 29 de dezembro de 2015
funções ecológicas. Testamos se fragmentos de mata ciliar (reservas ciliares) são fontes de dois grupos de invertebrados funcionalmente importantes
(besouros rola-bosta e formigas necrófagas) em plantações de dendezeiros em
Palavras-chave:
Malásia. Também avaliamos se os fragmentos florestais aumentam as taxas de funções ecossistêmicas associadas (estrume
função do ecossistema
fragmentos florestais e remoção de iscas). Descobrimos que os locais de dendezeiros com e sem reservas ribeirinhas adjacentes tinham
agricultura tropical comunidades de besouros e formigas e taxas funcionais. No entanto, a riqueza, abundância e diversidade de espécies de escaravelhos diminuíram
Escaravelhos com a distância de uma reserva ribeirinha, fornecendo evidências para um fraco efeito de transbordamento. Além disso,
formigas
as métricas da comunidade de besouros de esterco dentro de uma reserva ribeirinha previram valores correspondentes no dendezeiro adjacente
Bornéu
áreas. Essas relações não se mantiveram para remoção de esterco, métricas da comunidade de formigas ou remoção de iscas. Tomados em conjunto,
Nossos resultados indicam que, embora as reservas ribeirinhas sejam um habitat importante por si só, nas condições em que amostramos, elas têm
um papel limitado como fontes de invertebrados funcionalmente importantes. Crucialmente,
nossos resultados sugerem que os corredores de habitat contíguos são importantes para manter a conectividade de invertebrados
populações, pois as espécies dependentes da floresta podem não conseguir se dispersar facilmente pela matriz agrícola.
© 2015 Os Autores. Publicado pela Elsevier Ltd. Este é um artigo de acesso aberto sob a licença CC BY
(http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

1. Introdução
Nos trópicos, a expansão e intensificação da agricultura são
conduzindo à conversão e fragmentação florestal (Gibbs et al., 2010). Como
fragmentos florestais tornam-se uma característica cada vez mais comum de nosso
paisagens, precisamos entender quais comunidades e funções
eles suportam e como eles interagem com a paisagem circundante.
Compreender a ecologia dos fragmentos florestais é especialmente importante
nos trópicos ricos em espécies, dada a alta produtividade dessas áreas
ÿ Autor correspondente em: School of Life Sciences, University of Sussex, Falmer,
Brighton BN1 9QG, Reino Unido.
Endereços de e-mail: claudiagray@gmail.com (CL Gray), benno.simmons@gmail.com
(BI Simmons), tmfayle@gmail.com (TM Fayle), darren.mann@oum.ox.ac.uk (DJ Mann),
eleanor.slade@zoo.ox.ac.uk (EM Slade).
1 fragmentos florestais atuam como fontes de espécies funcionalmente importantes em petróleo
Esses autores contribuíram com a maior parte do trabalho e devem ser considerados como
primeiros autores.
e os impactos negativos dos usos da terra dominados pelo homem em uma ampla
variedade de espécies tropicais (Newbold et al., 2014). A produção de óleo de palma é
uma grande indústria nos trópicos, especialmente no Sudeste Asiático, e
plantações estão se expandindo na África e nos Neotrópicos (Butler e
Laurance, 2010; Wich et al., 2014). Essa expansão é preocupante, pois o
conversão de habitats nativos para óleo de palma causa declínio em muitos táxons
(Savilaakso et al., 2014) e funções do ecossistema (Barnes et al., 2014b).
Embora as evidências existentes sugiram que fragmentos florestais em óleo
palma não conservam a biodiversidade, bem como as áreas florestais contínuas,
eles podem suportar mais espécies de pássaros (Edwards et al., 2010), escaravelho
(Gray et al., 2014) e espécies de formigas (Gray et al., 2015) do que perto de áreas de
dendezeiros. Fragmentos florestais fornecem recursos para vertebrados
como a civeta comum (Nakashima et al., 2013) e grandes
(N300 ha) fragmentos florestais em paisagens de dendezeiros podem suportar diversas
conjuntos de morcegos (Struebig et al., 2008). No entanto, o grau em que
plantações de palmeiras é menos conhecida.

http://dx.doi.org/10.1016/j.biocon.2015.12.017
0006-3207/© 2015 Os autores. Publicado pela Elsevier Ltd. Este é um artigo de acesso aberto sob a licença CC BY (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).
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CL Gray e cols. / Conservação Biológica 194 (2016) 176–183 177

Spillover é o movimento de indivíduos de um habitat “fonte” ou “alvo” para um 2. A biodiversidade e a função ecossistêmica desses táxons no dendezeiro mudam
habitat “receptor” ou “não-alvo” (Brudvig et al., 2009; Rand et al., 2006). O termo com o aumento da distância do limite da reserva ribeirinha?
transbordamento tem sido usado para se referir ao aumento da densidade de
peixes em torno de áreas marinhas protegidas (Roberts et al., 2001), o movimento 3. A biodiversidade e a função do ecossistema desses táxons em reservas
de espécies da floresta para plantações agroflorestais vizinhas (Tscharntke et al., ribeirinhas preveem a biodiversidade e a função do ecossistema no dendezeiro
2011) e a fluxo de produtos químicos de áreas de agricultura intensa para habitats adjacente?
menos perturbados (Didham et al., 2015). Aqui, estamos preocupados com o
transbordamento, ou movimento, da biodiversidade de fragmentos florestais para
2. Métodos
áreas plantadas com óleo de palma.
A dispersão de indivíduos em uma matriz agrícola pode afetar a sobrevivência
2.1. locais de estudo
das espécies em remanescentes de habitat (Ewers e Didham, 2006) e a prestação
de serviços ecossistêmicos valiosos, como polinização ou controle de pragas (por
Os locais de estudo foram localizados adjacentes a rios (5–10 m de largura)
exemplo, Karp et al., 2013; Ricketts, 2004). . Nas plantações de dendezeiros, o
no sudeste de Sabah, Bornéu da Malásia (117,5°N, 4,6°E). A paisagem é um
transbordamento de comunidades da floresta foi documentado para moscas
mosaico de florestas tropicais de dipterocarpos de planície com extração dupla de
borboleta (Lucey e Hill, 2012), formigas (Lucey et al., 2014) e abelhas das
madeira, acácia e plantações de dendezeiros (plantadas entre 1998 e 2011). Os
orquídeas (Livingston et al., 2013). No entanto, poucos estudos avaliaram como
locais também fazem parte do projeto Stability of Altered Forest Ecosystems (ver
os fragmentos florestais influenciam os processos ecológicos do dendezeiro;
Ewers et al. (2011) e www.safeproject.net para mais detalhes).
evidências recentes sugerem que a floresta tem pouco efeito sobre a atividade de
Coletamos dados de 14 locais adjacentes a rios: sete em áreas de dendezeiros
pragas herbívoras (Gray e Lewis, 2014) ou sobre a produção de óleo de palma (Edwards et al., 2014).
contínuos e sete em áreas de dendezeiros com reserva ribeirinha (Fig. 1). Em
Aqui, quantificamos a extensão do transbordamento das reservas ribeirinhas
cada local, montamos uma malha amostral de 12 pontos, composta por quatro
(faixas de floresta protegidas ao longo dos rios) nas plantações de dendezeiros
transectos perpendiculares ao rio. Os transectos foram separados por 100 m, com
circundantes em Sabah, Bornéu malaio. As reservas ribeirinhas são protegidas
pontos de amostragem a 0 m, 50 m e 100 m da linha de água alta. Em locais com
porque melhoram a qualidade da água e reduzem o risco de inundação (McDermott
reserva ciliar, os pontos de amostragem caíram tanto dentro da reserva ciliar
et al., 2010), mas também fornecem habitat para espécies dependentes da floresta
quanto no dendezeiro adjacente a ela. Devido à variação na largura das reservas
(Marczak et al., 2010). Em Sabah, 20 m de vegetação natural devem ser mantidos
ribeirinhas (média de 49 m, desvio padrão = 30 m, referente à largura da floresta
de cada lado de qualquer rio com mais de 3 m de largura (promulgação de recursos
em um lado do rio), o número de pontos de amostragem fora da reserva ribeirinha
hídricos de Sabah, 1998). Nós pesquisamos dois grupos-chave de insetos
variou ligeiramente entre os locais. Todos os locais foram separados por pelo
(besouros de esterco e formigas carniceiras) e os processos ecológicos que eles
menos 1,5 km, e todos os locais de reserva ribeirinha estavam a pelo menos 1 km
suportam (remoção de excremento e necromassa animal, respectivamente).
do limite de floresta explorada contínua mais próximo.
Esses dois processos são importantes porque potencialmente impactam as
propriedades do solo e o crescimento das plantas (Frouz e Jilkova, 2008; Nichols
et al., 2008). Se formigas e besouros de estrume estão se movendo de reservas
2.2. Coleção de dados
ribeirinhas para dendezeiros adjacentes, isso pode ser porque os recursos de
esterco ou necromassa animal não estão sendo usados pelas espécies capazes
Os dados sobre as comunidades e funções dos escaravelhos foram coletados
de persistir permanentemente no dendezeiro e, portanto, o efeito de transbordamento
entre fevereiro e julho de 2011 (12 pontos de amostragem em cada um dos 14
pode resultar em um aumento em importantes funções ecológicas.
locais, totalizando 168 pontos de amostragem). Dados sobre comunidades e
Abordamos as seguintes questões:
funções de formigas foram coletados entre abril e julho de 2011 (nove dos 12
1. A diversidade, riqueza de espécies, abundância, composição da comunidade pontos de amostragem por local, em 13 locais, totalizando 117 pontos de
ou função de besouros de esterco e formigas carniceiras difere entre dendezeiro amostragem). Dificuldades logísticas nos impediram de coletar dados de formigas
com e sem uma reserva ribeirinha adjacente? de um dos locais de óleo de palma (canto superior esquerdo na Fig. 1). Os meses em que

Fig. 1. Mapa dos locais de estudo em Sabah, Bornéu malaio, e um exemplo de layout de pontos de amostragem em locais com uma reserva ribeirinha (círculos pretos) e sem uma reserva ribeirinha
(círculos vermelhos).
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178 CL Gray e cols. / Conservação Biológica 194 (2016) 176–183
a amostragem ocorreu na metade ligeiramente mais seca do ano (Kumagai et al., 2005; Walsh e
Newbery, 1999). A ordem em que os locais foram visitados foi aleatória e os transectos foram
amostrados sequencialmente para evitar confundir a distância até o rio e a hora do dia.
2.2.1. Estrutura da comunidade de besouros de esterco e taxas associadas de remoção de
esterco
Besouros de esterco foram coletados usando armadilhas de queda com 25 g de esterco
humano. As taxas de remoção de esterco foram avaliadas usando esterco de gado porque
quantidades muito maiores eram necessárias. Massas uniformes de 700 g de esterco de vaca
foram colocadas em cada ponto de amostragem e coletadas após 24 h. Trabalhos preliminares
em áreas florestais próximas em Sabah mostram que grandes iscas de esterco de gado atraem
uma composição de espécies semelhante a iscas menores de esterco humano, com exceção de
algumas espécies que se alimentam de carniça que são encontradas em maior abundância em
esterco humano (Slade et al., 2011 , E. Slade e DJ Mann, dados não publicados). Para comparar
os dados de composição de espécies das armadilhas de queda com os resultados da remoção
de esterco, nós removemos os dados sobre essas espécies que se alimentam de carniça dos
dados de queda. Os experimentos de remoção de esterco foram realizados pelo menos um mês
após a coleta das armadilhas de queda, para minimizar a interferência. Maiores detalhes desses
métodos são fornecidos por Gray et al. (2014).
Espécimes de escaravelho foram armazenados em álcool 90% e posteriormente
identificados em nível de espécie usando Balthasar (1963); Boucomont (1914); publicações
descrevendo Bornean Scarabaeinae (por exemplo, Ochi et al., 1996) e as coleções de referência
no Museu de História Natural da Universidade de Oxford (OUMNH). As espécies que não
puderam ser identificadas receberam números de morfoespécies.
2.2.2. Estrutura da comunidade de formigas e taxas associadas de atividade carniceira Em cada
ponto de amostragem, realizamos uma observação de 30 minutos das formigas da serapilheira
para determinar a composição da comunidade e as taxas de carniça (remoção da isca). Um
cartão de isca com 30 pellets de isca de 4 classes de tamanho diferentes foi colocado rente ao
solo e a quantidade de isca removida foi registrada. As iscas eram pellets feitos de minhoca
triturada (massa média: 0,017 g, diâmetro máximo: 3 mm; Tropical Fish Food Earthworm Pellets:
High Protein, ukfishfood.co.uk). Para avaliar a composição da comunidade de formigas
necrófagas, coletamos espécimes de todas as espécies que entraram no cartão-isca. Detalhes
completos deste método são fornecidos por Gray et al. (2015). Os espécimes de formigas foram
identificados para espécies sempre que possível usando chaves apropriadas (Bolton, 1977;
Eguchi, 2001; Fayle et al., 2014; Fisher, 2010), o banco de dados online AntWeb e coleções de
referência mantidas nas coleções de entomologia da Universidade de Cambridge e no Museu de
História Natural, Londres.
2.3. Análise
Para cada ponto de amostragem, calculamos a abundância total, riqueza de espécies
brutas e diversidade (índice de Shannon) de besouros e formigas, a massa de esterco removida
por besouros de esterco e a massa de isca removida por formigas. Todas as análises foram
realizadas usando modelos lineares generalizados de efeitos mistos (GLMMs) em R versão 3.0.2
(R Core Team, 2014) usando os pacotes vegan 2.2-0 (Oksanen et al., 2013), lme4 1.1-7 (Bates
et al., 2014) e cluster 1.15.3 (Maechler et al., 2013).
Os termos fixos foram considerados não significativos se a comparação dos modelos com e sem
o termo retornasse um valor P maior ou igual a 0,05. Usamos uma distribuição de erro de Poisson
(link de log) onde a variável de resposta era a abundância ou riqueza de espécies e uma
distribuição de erro binomial (link de logit) onde a variável de resposta era a proporção de esterco
ou número de pedaços de isca removidos (Zuur et al., 2009 ). Todos os outros modelos usaram
uma distribuição de erro gaussiana.
2.3.1. A biodiversidade ou a função do ecossistema difere entre as áreas de dendê com e sem
uma reserva ribeirinha adjacente?
Testamos se a biodiversidade ou as métricas funcionais diferiam entre locais com e sem
uma reserva ribeirinha (Pergunta 1) usando GLMMS separados para cada métrica de
biodiversidade e resposta funcional
calculado. Dos locais de reserva ribeirinha, usamos apenas dados de pontos a 50 ou 100 m do
rio que caíram em dendê (um total de n = 39 pontos de amostragem para formigas e 52 para
besouros de esterco, em sete locais; todos os pontos a 0 m de o rio caiu dentro da mata ciliar
protegida). Para manter um projeto equilibrado, também usamos apenas dados de pontos a 50
e 100 m de distância do rio nos locais de óleo de palma (n = 36 pontos de amostragem para
formigas e 56 para besouros de esterco, em 6 e 7 locais, respectivamente). A presença/ausência
de reserva ribeirinha foi incluída como efeito fixo e local como efeito aleatório para contabilizar a
autocorrelação espacial nos dados. Uma análise preliminar semelhante dos dados sobre as taxas
de remoção de esterco foi apresentada em Gray et al. (2014).
Diferenças na composição da comunidade foram visualizadas com análises de
correspondência sem tendência. Para testar se a presença de uma reserva ribeirinha influenciou
a composição da comunidade, comparamos três grupos de dados: pontos de amostragem a 50
ou 100 m de distância do rio em locais de dendezeiros sem reserva ribeirinha (como acima),
pontos de amostragem de 50 me 100 m em óleo de palma adjacente a uma reserva ciliar (como
acima), e pontos de amostragem a 0 m ou 50 m do rio dentro das reservas ciliares (24 pontos de
amostragem em uma reserva ciliar para formigas e 32 para besouros de esterco, ao longo das 7
reservas ciliares locais). Testamos diferenças significativas na composição da comunidade
usando uma análise permutacional de variância com 999 permutações e local como uma variável
de agrupamento. As correções de Bonferroni foram aplicadas para comparações pareadas entre
as três categorias de habitat (reserva ciliar, dendezeiro com reserva ciliar, dendezeiro sem reserva
ciliar).
2.3.2. A biodiversidade e a função do ecossistema variam com a distância até o limite da reserva
ribeirinha?
Testamos se as métricas e a função da biodiversidade variavam com a distância até o limite
da reserva ribeirinha (Pergunta 2) usando apenas dados de pontos de amostragem em
dendezeiros adjacentes a uma reserva ribeirinha. Calculamos a distância do limite da reserva
ribeirinha mais próxima no ArcMap versão 10.1 (ESRI, 2012) (mínimo = 1 m, máximo = 85 m) e
usamos isso como um efeito fixo em GLMMs separados para cada biodiversidade ou métrica de
resposta funcional . Nós especificamos o local como um fator aleatório com inclinações aleatórias
estimadas para a distância até o limite da reserva ribeirinha. Como a distância até o limite da
reserva ribeirinha foi confundida com a distância até o rio, a distância até o rio também pode
estar conduzindo as relações observadas. Se este fosse o caso, também deveríamos ver um
efeito significativo da distância ao rio em locais de óleo de palma sem uma reserva ribeirinha.
Para todas as variáveis de resposta testadas, não encontramos efeito significativo da distância
ao rio em locais sem uma reserva ribeirinha (Apêndice A, Tabela A4).
2.3.3. A biodiversidade e a função do ecossistema nas reservas ribeirinhas preveem a
biodiversidade e a função do ecossistema no dendezeiro adjacente?
Para testar se as métricas e a função da comunidade para locais em dendê foram previstas
por aqueles em reservas ribeirinhas adjacentes (Pergunta 3), agregamos variáveis para cada
transecto, calculando o valor médio de cada variável de resposta para a) os pontos de amostragem
dentro da reserva ribeirinha e b) os pontos de amostragem no dendê adjacente à reserva. O valor
médio fora da reserva ciliar foi usado como variável de resposta e o valor médio dentro da reserva
ciliar como preditor, sendo o local um fator aleatório.
3. Resultados
No total, identificamos 3.057 indivíduos de 36 espécies de escaravelhos e observamos 6.194
indivíduos de formigas, dos quais identificamos 58 (morfo) espécies. Listas completas de espécies
são fornecidas no Apêndice A: Tabelas A1 e A2.
3.1. A biodiversidade ou a função do ecossistema difere entre as áreas de dendê com e sem uma
reserva ribeirinha adjacente?
A presença de uma reserva ribeirinha não afetou significativamente nenhuma das métricas
da comunidade ou funcionais para besouros de esterco ou formigas no dendezeiro próximo
(Tabela 1).
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CL Gray e cols. / Conservação Biológica 194 (2016) 176–183 179

tabela 1
Resultados de modelos lineares generalizados de efeitos mistos testando se a presença de uma reserva
ribeirinha afeta a comunidade e as métricas funcionais de besouros de esterco e formigas necrófagas.
Os valores de ÿ2 , df e P são dados para a comparação de um modelo com e sem o fator
descrevendo a presença de reserva ciliar (dois níveis: presente, ausente) como um efeito fixo.
mesa 2
Resultados de modelos de efeitos mistos lineares generalizados testando se a distância para um
reserva ribeirinha afeta a comunidade e métricas funcionais de besouros de esterco e necrófagos
formigas. Os valores de ÿ2 , df e P são dados para a comparação do modelo com a distância ao ribeirinho
limite de reserva como um efeito fixo contra o modelo nulo.

Besouros de estrume formigas carniceiras Besouros de estrume formigas carniceiras

Prazo ÿ2 df P ÿ2 df P Resposta ÿ2 df P ÿ2 df P

riqueza de espécies 0,51 1 0,472 0,34 1 0,561 riqueza de espécies 4,08 1 0,044 0,13 1 0,717
Diversidade 2,28 1 0,131 1,26 1 0,262 Diversidade 4,09 1 0,043 0,22 1 0,641
Abundância 1,15 1 0,284 0,95 1 0,329 Abundância 4,26 1 0,039 0,48 1 0,488
Estrume/isca removido 2,30 1 0,130 0,22 1 0,641 Estrume/isca removido 3,60 1 0,058 14,2 1 b0,001

Houve diferenças significativas na composição da comunidade entre as categorias de
habitat (formigas: F2,33 = 4,40, P b 0,001, escaravelhos:
F2,35 = 2,85, P b 0,001, Fig. 2). As comunidades de formigas e besouros nas margens
das reservas ribeirinhas foram significativamente diferentes das comunidades de petróleo
palmeira adjacente à reserva ciliar (sem sobreposição na elipse 95% CI
mostrado na Fig. 2; F1,22 = 4,68, P = 0,003; F1,22 = 3,38, P = 0,006 respectivamente) e
aqueles em locais de dendezeiros sem reserva ribeirinha (sem sobreposição
na elipse de 95% CI mostrada na Fig. 2; F1,20 = 7,07, P = 0,003; F1,22 = 3,56,
P = 0,003 respectivamente). As comunidades de formigas e escaravelhos em óleo
locais de palmeiras sem uma reserva ciliar não foram significativamente diferentes
daqueles em óleo de palma adjacente a uma reserva ribeirinha (Fig. 2, F1,24 =
1,74, P = 0,240; F1, 26 = 1,56, P = 0,420 respectivamente).
3.2. A biodiversidade e a função do ecossistema variam com a distância até o limite da
reserva ribeirinha?
aumentado em uma quantidade pequena, mas significativa (1 pedaço de isca adicional para
a cada 20–25 m). No entanto, este resultado foi influenciado por um outlier, um
local em que a formiga invasora, Anoplolepis gracilipes foi particularmente
ativa (Tabela 2, Fig. A1).
3.3. A biodiversidade e o funcionamento do ecossistema em reservas ribeirinhas
prever a biodiversidade e a função do ecossistema na palma de óleo adjacente?
Encontramos uma relação positiva significativa entre todos os escaravelhos
métricas da comunidade em uma reserva ciliar e o correspondente
dendê adjacente adjacente (Tabela 3, Fig. 4). Esta relação não foi
significativo para remoção de esterco, métricas da comunidade de formigas ou remoção de iscas
por formigas (Tabela 3).

Diversidade, abundância e riqueza de espécies de escaravelhos diminuíram com 4. Discussão

distância de um limite de reserva ribeirinha (Tabela 2). No entanto, para o petróleo
palmeira em todas as distâncias de uma reserva ciliar, a abundância manteve-se dentro
da faixa de valores (9 a 32 indivíduos por armadilha) para áreas de dendê
sem reserva ciliar (Fig. 3a). Diversidade média de escaravelhos
(Fig. 3b) e riqueza de espécies (Fig. 3c) em dendê adjacente a uma mata ciliar
reserva diminuiu em aproximadamente 20% e 6%, respectivamente, a cada
10 m do limite da reserva ribeirinha, mas permaneceu mais alto do que
os valores médios para dendezeiros sem reserva ciliar até
60 m de distância de uma reserva ribeirinha. Não havia relação entre
distância até o limite da reserva ribeirinha e remoção de esterco.
Nenhuma das métricas da comunidade de formigas variou significativamente com
distância até o limite da reserva ribeirinha, mas atividade de eliminação de formigas
A movimentação de indivíduos dos fragmentos florestais para a área agrícola
circundante pode promover a sobrevivência das espécies ao
conectar populações (Ewers e Didham, 2006) e melhorar
a prestação de serviços ecossistêmicos (Karp et al., 2013; Ricketts,
2004). Como as plantações de dendezeiros estão se espalhando rapidamente pelos
trópicos biodiversos, a dinâmica dos fragmentos florestais nessas paisagens é
de interesse crescente. Mostramos que há um transbordamento limitado
de besouros de esterco, e nenhum derramamento de formigas necrófagas, das reservas
ribeirinhas para o dendezeiro adjacente. Também encontramos poucas evidências de que o
a presença de uma reserva ciliar afeta os processos ecológicos sustentados por esses
grupos.

Fig. 2. A composição da comunidade de formigas e besouros no dendezeiro adjacente a uma reserva ciliar não é significativamente diferente daquela do dendezeiro sem reserva ciliar, mas
significativamente diferente da comunidade dentro da reserva. As elipses fornecem intervalos de confiança de 95% para a média dentro de uma reserva ciliar (preto, sólido), óleo de palma com uma reserva ciliar
(cinza, sólido) e dendê sem reserva ciliar (cinza, tracejado).
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180 CL Gray e cols. / Conservação Biológica 194 (2016) 176–183

Fig. 3. Abundância (a), diversidade (b) e riqueza de espécies (c) de besouros rola-bosta na plantação de dendezeiros diminuíram com a distância do limite da reserva ribeirinha. Abundância de formigas (d), diversidade (e) e
a riqueza de espécies (f) não variou com a distância até o limite da reserva ciliar (RR). Os gráficos mostram médias e intervalos de confiança de 95%. Pontos quadrados e barras de erro fornecem a média e 95%
intervalos de confiança para métricas correspondentes em locais de óleo de palma sem uma reserva ribeirinha.

4.1. Derramamento de escaravelhos e espécies de formigas
Um pequeno número de estudos anteriores analisou o esterco tropical
assembleias de besouros em áreas agrícolas a múltiplas distâncias da floresta nativa. Estes
relatam nenhum derramamento de besouros de esterco de grandes áreas
da Mata Atlântica brasileira em pastagem/cana-de-açúcar (Filgueiras et al.,
2015), e efeitos de transbordamento muito limitados (menos de 100 m) em áreas de
pastagem adjacente à floresta nativa na Nigéria (Barnes et al., 2014a). Da mesma forma,
encontramos apenas evidências de transbordamento limitado de besouros de esterco de
reservas ribeirinhas em dendezeiros adjacentes. Não houve diferenças globais significativas
nas métricas da comunidade de besouros de esterco em locais de óleo de palma
com e sem uma reserva ribeirinha, mas a diversidade de escaravelhos e a riqueza de
espécies diminuíram com o aumento da distância de uma reserva ribeirinha
limite. Tais declínios com a distância a um habitat de origem são indicativos
de um efeito de transbordamento (Brudvig et al., 2009). Também descobrimos que as
métricas da comunidade de besouros na reserva ribeirinha previam
valores no dendezeiro adjacente, indicando ainda uma influência do
Tabela 3
Resultados de modelos lineares testando se a comunidade e as métricas funcionais de escaravelhos e formigas
necrófagas adjacentes a uma reserva ribeirinha são previstas por correspondência
valores dentro da reserva. Os valores de ÿ2 , df e P são dados para a comparação do modelo
com valores dentro da reserva como efeito fixo contra o modelo nulo.
Escaravelhos formigas carniceiras
Resposta ÿ2 df P ÿ2 df
comunidade de reserva ribeirinha no entorno. Este relacionamento
poderia ocorrer por causa de semelhanças dentro dos sites (ou seja, os besouros de esterco
com uma determinada reserva ciliar e o dendezeiro adjacente são ambos
remanescentes da mesma comunidade original e, portanto, podem ser mais
semelhantes entre si do que com outros sites). No entanto, especificar site como um
A variável de agrupamento na análise é responsável por parte dessa autocorrelação espacial,
e as semelhanças dentro do local não explicam o declínio na
abundância e diversidade com o aumento da distância do limite da reserva ribeirinha.
Concluímos, portanto, que a relação entre
as métricas da comunidade dentro e adjacentes às reservas ribeirinhas reforçam
a conclusão de que há algum transbordamento, embora limitado, de besouros de esterco
das reservas ribeirinhas para a plantação de dendezeiros ao redor.
Não encontramos evidências de que as comunidades de formigas se espalham por áreas ribeirinhas
reservas no dendezeiro ao redor, apesar desse padrão aparecer
em outro lugar (Lucey et al., 2014). Existem múltiplas explicações possíveis
por que nossos resultados diferem de estudos anteriores, observando o transbordamento de
insetos de fragmentos florestais para áreas agrícolas. Primeiro, os fragmentos florestais que
estudamos são geralmente menores e mais finos. o ribeirinho
reservas que pesquisamos tinham, em média, apenas 100 m de diâmetro (50 m
cada lado do rio) e alguns quilômetros de extensão. Essas florestas lineares
as faixas estão expostas a extensos efeitos de borda em comparação com os fragmentos
não lineares muito maiores estudados por outros (por exemplo, fragmentos de floresta de 227 ha
em Ricketts et al., 2001, 6–500 ha em Lucey et al., 2014, e ~45.000 ha
em Livingston et al., 2013). Podemos esperar maiores efeitos de transbordamento
de reservas ribeirinhas mais amplas ou com vegetação mais complexa
P estrutura, pois as populações fonte em fragmentos maiores são maiores; esta explicação foi

riqueza de espécies 18,22 1 b0,001 0,07 1 0,793 sugerida para a mudança na composição da comunidade de abelhas e nas taxas de
Diversidade 8,84 1 0,003 0,01 1 0,908 polinização em áreas agrícolas tropicais observadas
Abundância 15,81 1 b0,001 0,28 1 0,597 com o aumento do tamanho dos fragmentos florestais próximos (Brosi et al., 2008;
Estrume/isca removido 1,20 1 0,274 1,25 1 0,262
Ricketts, 2004). A riqueza/abundância de espécies de formigas em dendê tem
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CL Gray e cols. / Conservação Biológica 194 (2016) 176–183
Fig. 4. Para besouros rola-bosta, houve uma correlação positiva entre besouros rola-bosta e (a) abundância, (b) diversidade e (c) riqueza de espécies em dendê adjacente a uma reserva ribeirinha e dentro da
reserva ribeirinha correspondente. Para as formigas, não foram encontradas relações significativas (d, e, f).
também foi observado que aumenta perto de fragmentos florestais maiores (Lucey et al., 2014).
Com apenas sete locais de reserva ribeirinha, não tínhamos muitos dados para testar esta
hipótese, mas não encontramos nenhuma relação entre a largura da reserva ou a complexidade
da vegetação e a extensão do transbordamento para formigas ou besouros de esterco (Apêndice
A Tabela A3) . As reservas ribeirinhas podem precisar ser muito mais amplas do que aquelas em
nossa paisagem de estudo para maiores efeitos de transbordamento serem encontrados.
Em segundo lugar, estudos anteriores foram realizados em dendezeiros maduros (palmeiras
de 10 a 19 anos em Lucey et al., 2014; palmeiras de 10 a 25 anos em Livingston et al., 2013) e
os locais que pesquisamos eram muito mais jovens (0 –13 anos). A falta de cobertura do dossel
nas plantações jovens as torna muito mais quentes e secas; essas condições hostis podem
impedir a dispersão de invertebrados e, portanto, o transbordamento de formigas ou besouros de
esterco de reservas ribeirinhas pode ser maior em áreas maduras de dendê. É provável que
grandes áreas do Sudeste Asiático sejam replantadas em um futuro próximo (Snaddon et al.,
2013), portanto, o efeito da idade do dendezeiro na permeabilidade da matriz merece um estudo
mais aprofundado; o replantio em grande escala pode ter consequências negativas significativas
para as espécies de interesse de conservação.
Em terceiro lugar, para comunidades de formigas, a discrepância entre nossos achados e os
de artigos anteriores pode ser explicada por diferenças na metodologia. É provável que diferentes
abordagens de amostragem capturem diferentes gêneros ou espécies, que podem mostrar
tendências diferentes para sair dos fragmentos florestais para o dendezeiro. Em particular, Lucey
et al. (2014) encontraram efeitos de transbordamento em comunidades de formigas usando
armadilhas passivas de queda, amostrando dia e noite. No entanto, nossas plataformas iscadas
foram observadas apenas durante o dia. É possível que as espécies diurnas sejam menos
propensas a apresentar efeitos de transbordamento, pois é durante o meio do dia que o microclima
no dendezeiro é mais diferente dos fragmentos florestais; a temperatura no dendezeiro é mais
alta e a umidade é mais baixa (Luskin e Potts, 2011). Explorando as relações entre a floresta
181
os padrões de atividade diária das espécies e sua capacidade de penetrar em habitats de matriz
de alta temperatura podem ser uma direção frutífera para pesquisas futuras.
Também é interessante que os efeitos de transbordamento variem entre os grupos
taxonômicos e as diferenças no comportamento social possam fornecer alguma explicação. Por
exemplo, Livingston et al. (2013) descobriram que as abelhas das orquídeas viajavam vários
quilômetros em plantações de dendezeiros. As abelhas das orquídeas são predominantemente
solitárias e, portanto, podem ser menos limitadas pela distância até o ninho do que forrageadoras
de espécies sociais, como formigas. Para insetos sociais, os efeitos de transbordamento podem
ser limitados à distância máxima de forrageamento, a menos que novas colônias possam se
estabelecer em habitats de matriz, e o estabelecimento de colônias provavelmente será mais
limitado pelas condições ambientais. Portanto, especulamos que diferenças na sociabilidade
podem explicar as diferenças que observamos entre formigas e besouros de esterco.
4.2. Derramamento da função do ecossistema
A atividade de forrageiras e besouros de esterco remove material orgânico da superfície do
solo, movendo e arejando o solo, bem como contribuindo para a fertilidade do solo (Lach et al.,
2010; Nichols et al., 2008).
No entanto, não encontramos evidências de que a proximidade de uma reserva ribeirinha aumente
a atividade de besouros de esterco ou formigas em dendezeiros próximos. De fato, nossos
resultados sugerem que a proximidade de uma reserva ciliar pode até mesmo limitar a atividade
necrófaga de espécies encontradas em dendezeiros e não na floresta (como a invasora formiga
louca amarela, A. gracilipes).
É possível que as atuais condições microclimáticas e a disponibilidade de esterco/necromassa
animal estejam limitando o transbordamento das reservas ribeirinhas para as áreas vizinhas de
dendezeiros. Como observamos algum derramamento de besouros de esterco, é possível que
o habitat ribeirinho forneça um reservatório de indivíduos que poderiam se mover para o
dendezeiro caso a disponibilidade de esterco aumentasse. Embora o gado não fosse pastoreado
em nossa área de amostragem, muitos
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182 CL Gray e cols. / Conservação Biológica 194 (2016) 176–183
as plantações de dendezeiros criam gado sob dendezeiros maduros como uma fonte
adicional de renda. As abundâncias de besouros de estrume, particularmente as das
espécies grandes e funcionalmente importantes, são muito maiores em plantações onde há
gado (Slade et al., 2014). É possível que um efeito de transbordamento maior possa ser
observado se o gado for introduzido. Além disso, dendezeiros mais maduros podem
permitir o transbordamento de besouros e formigas (ver acima; Lucey et al., 2014) e,
portanto, a proximidade de reservas ribeirinhas em plantações maduras pode melhorar as
funções do ecossistema subjacentes a serviços importantes.
4.3. Implicações para a política de conservação
Embora tenhamos encontrado alguma evidência de derramamento de besouros de
esterco de reservas ribeirinhas em dendezeiros, em geral nossos resultados sugerem que
em paisagens de dendezeiros, a capacidade de dispersão de invertebrados dependentes
da floresta é muito limitada. Da mesma forma, outros estudos descobriram que as borboletas
se movem apenas algumas centenas de metros dos fragmentos florestais para as
plantações de dendezeiros (Lucey e Hill, 2012) e que as libelinhas neotropicais são
incapazes de atravessar áreas de pastagem entre fragmentos florestais tão estreitas quanto
50–100 m (Khazan, 2014). Para esses invertebrados, a presença de corredores vegetativos
ligando fragmentos florestais provavelmente é crucial para conservar a conectividade
populacional em paisagens agrícolas. Se o transbordamento não permite a conectividade
da população através de áreas não florestais, então a conectividade das populações
florestais pode ocorrer apenas através de corredores florestais. A importância dos corredores
de habitat é mais comumente destacada para vertebrados (por exemplo, De Lima e
Gascon, 1999; Lees e Peres, 2008; Sekercioglu, 2009), mas pode ser que os corredores de
habitat sejam ainda mais importantes para grupos de invertebrados.
Uma consideração importante é que os corredores podem ter efeitos ecológicos
negativos, e estes merecem um estudo mais aprofundado para invertebrados e em
paisagens de dendezeiros. Observou-se que os corredores de habitat aumentam a taxa de
colonização de espécies invasoras (Procheÿ et al., 2005). Eles também podem atuar como
sumidouros ecológicos, drenando populações de origem próximas (Simberloff et al., 1992).
Este efeito foi demonstrado para himenópteros em corredores de pastagens em paisagens
agrícolas temperadas (Krewenka et al., 2011). Mais dados estão disponíveis para
vertebrados, particularmente aves, com algumas evidências de que o sucesso de nidificação
é menor em corredores do que em florestas interiores (Willson et al., 2001), embora nem
sempre seja esse o caso (Zuria et al., 2007). Para algumas espécies de aves, o sucesso
reprodutivo também é maior em manchas de habitat conectadas por corredores do que
naquelas sem (Díaz et al., 2006). Nossos resultados indicam que dois grupos de insetos
funcionalmente importantes têm uma capacidade limitada de se dispersar pelas paisagens
de óleo de palma e, portanto, sugerimos que os corredores de habitat podem ser muito
importantes para manter a conectividade populacional desses grupos; no entanto, os
possíveis efeitos negativos de tais corredores de habitat devem ser uma prioridade para
pesquisas futuras.
5. Conclusões
Tomados em conjunto, nossos resultados sugerem que, embora haja algum
derramamento de besouros de esterco de reservas ribeirinhas em plantações de
dendezeiros, isso ocorre em distâncias muito curtas e é insuficiente para causar grandes
diferenças entre locais de dendezeiros com e sem reserva ribeirinha.
O contraste entre esses resultados e os de estudos anteriores de efeitos de transbordamento
de fragmentos florestais em paisagens agrícolas tropicais pode estar relacionado a
diferenças no tamanho e localização dos fragmentos, no grupo taxonômico estudado ou
na idade do dendezeiro circundante. É possível que mudanças na matriz ao redor dos
fragmentos de mata ciliar, como aumento dos recursos alimentares ou complexidade do
habitat, possam alterar a permeabilidade da matriz e, portanto, impactar o grau de
transbordamento. No entanto, com as abordagens de manejo atuais, nossos resultados
sugerem fortemente que a capacidade desses grupos de invertebrados de cruzar a matriz
agrícola é muito limitada e que a conectividade direta entre áreas remanescentes de floresta
pode ser crucial para o fluxo gênico entre as populações dependentes da floresta, o
recolonização de manchas de habitat e, finalmente, a sobrevivência das espécies.
Contribuições do autor
CLG projetou os experimentos, coletou os dados, identificou espécimes, realizou
análises e escreveu o manuscrito. BIS realizou análises e redigiu o manuscrito. DJM
identificou espécimes e comentou o manuscrito. TMF e EMS projetaram os experimentos e
comentaram o manuscrito.
Acesso aos dados: Todos os dados e scripts usados neste estudo estão disponíveis na
conta Figshare para Claudia Gray: https://figshare.com/account/home#/projects/10644 .
Agradecimentos
Agradecemos a EPU Malaysia, Sabah Biodiversity Council e SEARRP por fornecer
permissões de pesquisa para trabalho de campo em Sabah. Os coordenadores do projeto
SAFE (Ed Turner, Johnny Larenus e MinSheng Khoo), os assistentes de pesquisa Max
Gray e Joana Ferreira, bem como vários membros da equipe de campo do projeto SAFE
forneceram apoio logístico e ajudaram na coleta de dados. Bridget Gray ajudou na entrada
e verificação de dados As Coleções Entomológicas Hope no Museu de História Natural da
Universidade de Oxford forneceram recursos para a identificação das espécies.
O CLG foi apoiado por uma bolsa NERC DTG (NE/I528526/1) e TMF por Yayasan Sime
Darby, a Czech Science Foundation (números de concessão 14-32302S, 16-09427S) e um
Australian Research Council Discovery Grant (DP140101541). O EMS foi financiado por
uma bolsa NERC HMTF (NE/K016261/1).
Apêndice A. Dados suplementares
Dados suplementares a este artigo podem ser encontrados online em http://dx. doi.org/
10.1016/j.biocon.2015.12.017.
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