Jarcilene Silva de AlmeidaCortez Haroudo Satiro Xavier Os insetos so os principais consumidores da produo pri- mria terrestre, constituindo cerca de 80% da vida animal e, aproximadamente, um tero de todas as espcies conheci- das (1). Apresentam hbito herbvoro, ao menos em uma fa- se do seu ciclo de vida, desempenhando um importante pa- pel ecolgico, atuando como predadores, parasitas, poliniza- dores, fitfagos, entre outros (2). So indicadores de impac- to ambiental e influenciam os efeitos da fragmentao da ve- getao, por responderem rapidamente s alteraes da qualidade e quantidade dos recursos disponveis, e alterar as relaes com os inimigos naturais (3). No entanto, as plantas no so passivas s injrias causa- das por agentes biticos e no-biticos e desenvolveram mecanismos de resposta (4;5). As defesas so classificadas em defesas qumicas, incluindo diversas substncias txi- cas, repelentes ou que dificultam a digestibilidade do tecido vegetal pelo animal; e defesas fsicas, relacionadas super- fcie foliar, especialmente os tricomas e a cutcula (6;7). Caractersticas estruturais foliares influenciam a distribui- o e o ataque dos fitfagos (8). O conhecimento dessas caractersticas estruturais favorece a compreenso: das re- laes interespecficas, da preferncia de fitfagos por de- terminadas espcies e definio de possveis padres ana- tmicos determinantes dos nveis de herbivoria na planta. Este artigo uma reviso de literatura acerca das estrat- gias foliares desenvolvidas pelas plantas capazes de mini- mizar a susceptibilidade predao por insetos herbvoros. INTERAO PLANTA-ANIMAL Relaes entre predador-presa, herbvoro-planta e parasita-hospedeiro so fundamentais na distribuio e na abundncia das espcies, atravs do tempo e do espao e adaptaes responsveis pela diversi- dade (2). As interaes plantas-herbvoros tm profundas implicaes, para a ecologia e os processos evolutivos (2;6) e influenciam, de modo significativo, a sucesso ecolgica (9;10), por provocarem numerosos efeitos negativos no crescimento e capacidade reprodutiva das plantas, redu- zindo sua habilidade competitiva (11;12). A fragmentao da vegetao favorece o estabelecimento de espcies mais susceptveis a herbivoria e a reduo ou desaparecimento dos inimigos naturais dos fitfagos, induzindo um aumento desordenado das populaes dos fitfagos, e uma maior presso sobre as plantas (13;14;15;16). Variaes na luminosidade e sazonalidade, associadas idade e altura da insero da folha na copa da planta, pre- sena de tricomas, cutcula espessada, esclernquima, maior dureza da folha devido a espessura foliar, da epider- me e do parnquima palidico, e metablitos secundrios influenciam as taxas de herbivoria foliar (12;13;14;17;18). A queda na produo de biomassa conseqncia da perda progressiva do tecido fotossinttico para o herbvoro, redu- zindo a longevidade da folha (11;16). No Brasil, estudos que abordam a herbivoria em ambientes naturais ainda so escassos. Pesquisas no cerrado mostram que, alm da ao humana, a desfolha provocada pelos her- bvoros determina a densidade das espcies vegetais (19). 54 & Artigos Ensaios HERBIVORIA E ANATOMIA FOLIAR EM PLANTAS TROPICAIS BRASILEIRAS 6_Artigos_Ensaios_24.qx 6/17/08 8:19 PM Page 54 55 Herbvoros, predadores e dispersores, atuam como presso seletiva influenciando a periodicidade das fenofases (po- cas de crescimento vegetativo, como por exemplo a produ- o de novas folhas e; reproduo, como perodo de produ- o de botes, flores, frutos) das espcies (20). MECANISMOS DE DEFESA Herbvoros normalmente selecio- nam as plantas segundo seu contedo nutricional. Folhas e flores jovens so freqentemente preferidas, devido ao ele- vado contedo de celulose (16). As plantas exibem uma variedade de estratgias e modifi- caes a fim de reduzir a perda de tecido fotossinttico pe- los herbvoros (6;12;15;16). As defesas podem ser constituti- vas, quando a planta expressa resistncia de forma cont- nua sem depender da ao de herbvoros, ou induzidas, quando a resistncia se expressa somente aps a injria, em alguns minutos, horas ou decorrido uma estao de crescimento (7;21;22). As defesas fsicas (13) ou morfolgicas as quais atuam ne- gativamente sobre o inseto (15;16) podem ser depsitos cu- ticulares, epiderme espessada, abundncia de cristais, tri- comas, fibras na folha. As defesas qumicas, que so meta- blitos txicos e/ou repelentes, atuam minimizando o dano e reduzindo a palatabilidade (6;8;13;23). CUTCULA E EPIDERME A epiderme foliar coberta por cutcu- la lipdica (2), a qual forma uma barreira mecnica contra a penetrao de fungos e a ao de insetos herbvoros (24), sendo a principal defesa fsica contra estresse bitico e abitico. A superfcie lisa dificulta a fixao e a penetrao dos insetos em tecidos vitais, como o parnquima clorofilia- no (2;5); uma cutcula mais espessa tambm dificulta a pe- netrao na folha (5;8;16). A dureza da folha implica em pa- redes espessadas e/ou feixes de fibras, lignificadas ou no (8;15). Uma epiderme com textura rgida, por deposio de slica e/ou lignina, uma barreira mecnica que reduz a ovi- posio por alguns insetos (5). A cutcula e a epiderme pro- tegem o mesfilo contra a perda de gua e os efeitos noci- vos dos raios UV (25). APNDICES EPIDRMICOS Algumas folhas tm tricomas com formas variadas: unicelulares ou multicelulares, glandula- res ou no-glandulares, retos, em espiral ou em gancho, tortuosos, simples, peltados ou estrelados, variando em forma e densidade nos diferentes rgos da planta. Al- guns desenvolvem espessas paredes secundrias, algu- mas vezes impregnadas com slica e carbonato de clcio. Os glandulares acumulam cidos, terpenos, gomas e/ou taninos. O contato dos insetos com essas substncias pro- move repelncia, imobilidade dos membros ou, ainda, to- xidez, podendo matar o animal (26). Tricomas so adaptaes vantajosas para plantas de am- bientes secos, com muita luz ou vento, podendo reduzir a perda de gua por transpirao (16;25;26;27). Afetam a ovi- Artigos & Ensaios As plantas possuem estratgias e modificaes para reduzir a perda de tecido fotossinttico causada pela ao de herbvoros 6_Artigos_Ensaios_24.qx 6/17/08 8:19 PM Page 55 56 posio, liberando substncias cidas ou apresentam for- mas celulares que dificultam a locomoo sobre a superf- cie foliar; funcionam como obstculo, considerando a den- sidade, forma e tamanho. Algumas plantas exibem uma correlao negativa entre a densidade de tricomas e as res- postas alimentares, indicando uma barreira fsica (26;28). Podem ser repelentes pelo odor ou sabor por apresenta- rem terpenos, fenis ou alcalides (6;7;8;15;28). MESFILO Alteraes na anatomia foliar agem diretamen- te sobre os fitfagos (2;4;8); o nmero de camadas do mesfilo contribui para a espessura foliar e o desenvolvi- mento de esclernquima, alm de hipoderme com clulas de parede espessada, lignificada ou no, confere maior dureza folha (2;8;28). Cristais de oxalato de clcio no mesfilo, em mais de 215 fa- mlias de angiospermas (29;30;31), so importantes contra a herbivoria, por sua propriedade irritante (30). Folhas de espcies expostas herbivoria tm maior densidade de cristais, comparadas com as no atacadas (32). Drusas (pequenos cristais, livremente agregados em gru- pos mais ou menos esfricos) em tecidos sub-epidrmicos foliares so uma estratgia de adaptao estrutural rela- cionada ao ambiente em espcies de Melastomataceae (33); elas ampliam o aproveitamento da luz em plantas de locais sombreados (31;32). DEFESA QUMICA Plantas ricas em metablitos secundrios garantem vantagens para a sobrevivncia (34). Estes me- tablitos so classificados quanto estrutura qumica: ni- trogenados (alcalides, aminocidos no-proticos e gli- cosdeos cianognicos), terpenides (leos essenciais, triterpenos, saponinas e glicosdeos cardioativos) e fen- licos (ligninas, flavonides e taninos) (7;34;35). Durante muito tempo, os metablitos secundrios foram considerados produtos de excreo do vegetal, sem funo definida; alguns auxiliam no ajuste das plantas ao meio (7;16;34). A co-evoluo das plantas, insetos, microrganis- mos e mamferos conduz sntese desses metablitos co- mo defesa ou atrao (36). Estima-se que o nmero desses compostos ultrapasse 400 mil, majoritariamente nitroge- nados, terpenides e fenlicos; podem ser encontrados em vrias partes da planta e as concentraes variam com a idade (5;7;36). A produo deve estar relacionada, ao me- nos parcialmente, com a imobilidade das plantas, visto que no podem escapar das presses ambientais pelo movi- mento; suas nicas defesas so estruturais e a produo e/ou acumulao de substncias (2;7;16). Alcalides, terpe- nides e glicosdeos facilitam ou dificultam a preferncia alimentar por formigas (36;37). Em muitas plantas, os compostos qumicos reduzem a dis- ponibilidade de protenas para herbvoros; carvalhos e outras plantas armazenam tanino em vacolos nas fo- lhas. Este composto se liga s protenas e inibe a digesto, retardando o crescimento de lagartas e outros herbvo- ros. Insetos que se alimentam de plantas ricas em tanino podem reduzir os efeitos inibitrios deste, pela produo de surfactantes semelhantes a detergentes, em seus flui- dos intestinais. Muitos desses compostos interferem em vias metablicas especficas ou em processos fisiolgicos dos herbvoros (7;36). evidente a influncia dos caracteres estruturais e qumi- cos na associao planta-inseto herbvoro. Apesar das va- riaes intrnsecas s espcies vegetais, esses caracteres so eficientes no comportamento e distribuio de fitfa- gos nas folhas. Priscila Gomes Corra biloga e mestre em botnica pela Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE). Jarcilene Silva de Almeida Cortez professora doutora e pesquisadora do Centro de Cincias Biolgicas, Departamento de Botnica da Universidade Federal de Pernambuco (UFPE). Haroudo Satiro Xavier professor doutor e pesquisador do Centro de Cincias da Sade, Departamento de Cincias Farmacuticas da UFPE. Rejane Magalhes de Mendona Pimentel professora doutora em botnica e pesquisadora do Departamento de Biologia-rea de Botnica da UFRPE. REFERNCI AS BI BLI OGRFI CAS 1. Thomazini, M.J.; Thomazini, A.P.B.W. A fragmentao florestal e a diversida- de de insetos nas florestas tropicais midas. Embrapa Acre, (Embrapa Acre. Do- cumentos, 57), Rio Branco. 21pp. 2000. 2. Edwards, P.J.; Wratten, S.D. Ecologia das interaes entre insetos e plantas. Fonse- ca VLI (Trad.) EPU, So Paulo. 71 pp. 1981. 3. Ehrlich, P.R.; Murphy, D.D.; Singer, M.C.; Sherwood, C.B.; White, R.R.; Brown, I.L. Extinction, reduction, stability and increase: the response of chec- kerspot butterflies to the California drought. Oecologia 46: 101-105. 1980. 4. Pinheiro, M.M.; Sandroni, M.; Lummerzheim, M.; Oliveira D.E. A defesa das plantas contra as doenas. Cincia Hoje 147: 111. 1999. 5. Lara, F.M. Princpios de resistncia de plantas a insetos. 2 ed. cone, So Paulo. 331 pp. 1991. 6. Melo, M.O.; Silva-Filho, M.C. Plant-insect interaction: an evolutionary arms race between two distinct defense mechanisms. Brazilian Journal of Plant Physiology 14: 7181. 2002. Artigos & Ensaios 6_Artigos_Ensaios_24.qx 6/17/08 8:19 PM Page 56 57 7. Harbone, J.B. Introduction to ecological biochemistry. 4 a ed. Academic Press, Lon- don. 318 pp. 1988. 8. Peeters, P.J. Correlations between leaf structural traits and the densities of herbivorous insects guilds. Biological Journal of the Linnean Society 77: 4365. 2002. 9. Pais, M.P. Artrpodos e suas relaes de herbivoria como bioindicadores nos pri- meiros estgios de uma recomposio florestal estacional semidecidual em Ribei- ro Preto, SP. Tese de doutorado em cincias da Faculdade de Filosofia, Cin- cias e Letras de Ribeiro Preto da USP, So Paulo. 115pp. 2003. 10. Lowman, M.D. Temporal and spatial variability in insect grazing of the cano- pies of five Australian rainforest tree species. Australian Journal of Ecology 10: 724. 1985. 11. Sargers, C.L.; Coley, P.D. Benefits and costs of plant defense in a neotropical shrub. Ecology 76: 18351843. 1995. 12. Coley, P.D.; Barone, J.A. Herbivory and plant defenses in tropical forests. An- nual Review of Ecology and Systematics 27: 305335. 1996. 13. Lucas, P.W.; Turner, I.M.; Dominy, N.J.; Yamashita, N. Mechanical defences to herbivory. Annals of Botany 86: 913920. 2000 14. Wylie, R.B. Principles of foliar organization shown by sun-shade leaves, from ten species of deciduous dicotyledonous trees. American Journal of Botany 38: 355361. 1951. 15. Fernandes, G.W. Plant mechanical defenses against insect herbivory. Revista Brasileira de Entomologia 38: 421433. 1994. 16. Almeida Cortez, J. Herbivoria e mecanismos de defesa vegetal. In: Nogueira, R.J.M.C; Arajo, E.L.; Willadino LG, Cavalcante UMT (Org.). Estresses am- bientais: danos e benefcios em plantas. Recife. p. 389-396. 2005. 17. Almeida Cortez, J.; Shipley, W. No significant relationship exists between see- dling relative growth rate under nutrient limitation and potential tissue toxicity. Functional Ecology 16: 122 127. 2002. 18. Almeida Cortez, J.S.; Shipley, B.; Arnason, J.T. Growth and chemical defense in relation to resource availability: tradeoffs or common responses to environ- mental stress? Brazilian Journal of Botany 64: 187 194. 2004. 19. Souza, J.P.; Coimbra, F.G. Estrutura populacional e distribuio espacial de Qualea parviflora Mart. Em um cerrado sensu strictu. Bioscience Journal 21: 6570. 2005. 20. Talora, D.C.; Morellato, P.C. Fenologia de espcies arbreas em floresta de plan- cie litornea do Sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Botnica 23: 1326. 2000. 21. Karban, R.; Meyer, J. Induced plant responses to herbivory. Annual Review of Ecology and Systematics 20: 331348. 1989. 22. Fadini, M.A.M.; Lemos, W.P.; Pallini, A.; Venzon, M.; Mouro, S.A. Herbivo- ria de Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) induz defesa direta em mo- rangueiro? Neotropical Entomology 33: 293297. 2004. 23. Basset, Y. Palatability of tree foliage to chewing insects: a comparison between a temperate and tropical site. Acta Oecologica 15: 181191. 1994. 24. Kerstiens, G. Signaling across the divide: a wider perspective of cuticular struc- turefunction relationships. Trends in plant science 1: 124128. 1996. 25. Karabourniotis, G.; Bornman, J.F.; Liakoura, V. Different leaf surface characte- ristics of threes grate cultivars affect leaf optical properties as measured white fi- bre optics: possible implication in stress tolerance. Australian Journal of Plant Physiology 26: 4753. 1999 26. Levin, D.A. The role of trichomes in plants defense. The Quarterly Review of Biology 48: 315. 1973. 27. Medeiros, J.D.; Morretes, B.L. Dimenses da folha e herbivoria em Miconia ca- bucu Hoehne (Melastomataceae). Biotemas 8: 97112. 1995. 28. Wei, J.; Zou, L; Rongping, K.; Liping, H. Influence of leaf tissue structure on host feeding selection by pea leafminer Liriomyza huidobrensis (Diptera: Agromyzidae). Zoological Studies 39: 295300. 2000. 29. Ward et al., 1997 apud Molano-Flores, B. Herbivory and concentrations affect calcium oxalate crystal formation in leaves of Sida (Malvaceae). Annals of Bo- tany 88: 387391. 2001. 30. Sunell, L.A.; Healey, P.L. Distribution of calcium oxalate crystal idioblasts in corms of taro (Colocasia esculenta). American Journal of Botany 66: 10291032.1979. 31. Franceschi & Horner Jr., 1980 apud Nakata, P.A. Advances in our understan- ding of calcium oxalate crystal formation and function in plants. Plant Science 164: 901909. 2003. 32. Molano-Flores, B. Herbivory and concentrations affect calcium oxalate crystal formation in leaves of Sida (Malvaceae). Annals of Botany 88: 387391. 2001. 33. Souza, R.C.O.S.; Marquete, O. Miconia tristis Spring e Miconia doriana Cogn. (Melastomataceae): anatomia do eixo vegetativo e folha. Rodrigusia 51: 133142. 2000. 34. Santos, R.I. dos. Metabolismo bsico e origem dos metablitos secundrios. In: Simes, C.M.O.; Schenkel, E.P.; Gosmann, G.; Mello, J.C.P. de; Mentz, L.A.; Petrovick, P.R. Farmacognosia: da planta ao medicamento. 5 a ed. Editora da UFSC/UFSC, Porto Alegre, Florianpolis. p. 403434. 2004. 35. Carvalho, J.C.T.; Gosmann, G.; Schenkel, E.P. Compostos fenlicos simples e heterosdicos. In: Simes, C.M.O.; Schenkel, E.P.; Gosmann, G.; Mello, J.C.P. de; Mentz, L.A.; Petrovick, P.R. (Ed.) Farmacognosia: da planta ao medicamento. Editora da UFRGS/UFSC, Porto Alegre, Florianpolis. p. 519535. 2004. 36. Rhodes, M.J.C. Physiological roles for secondary metabolites in plants: some process, many outstanding problems. Plant Molecular Biology 24: 120. 1994. 37. Simas, V.R.; Costa, E.C.; Simas, C.A. Principais espcies vegetais herbceas em locais forrageados e no forrageados por Atta vollenweideri Forel, 1983 (Hyme- noptera: Formicidae). Revista da Faculdade de Zootecnia, Veterinria e Agrono- mia 10: 202213. 2004. Artigos & Ensaios 6_Artigos_Ensaios_24.qx 6/17/08 8:19 PM Page 57