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Cianobactérias no

SEMIÁRIDO:
GUIA ILUSTRADO

1ª Edição

Janiele França Nery


Gleydson Kleyton Moura Nery
Salomão de Sousa Medeiros
Weruska Ferreirra Brasileiro

2019
Governo do Brasil

Presidência
Jair Messias Bolsonaro

Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovação e Comunicações

Ministro de Estado
Marcos Pontes

Instituto Nacional do Semiárido

Diretor
Salomão de Sousa Medeiros

Revisão
Watson Arantes Gama Júnior
Kleber Renan de Souza Santos

Projeto Gráfico
Chateaubriand Linhares de Almeida
SUMÁRIO
Apresentação 5
Métodos de Coleta e Analise de Cianobactérias 7
Guia Ilustrado 27
Ordem Chroococcales 28
Família Microcystaceae............................................................................................30
Ordem Synechococcales 42
Família Merismopediaceae......................................................................................44
Família Coelosphaeriaceae.....................................................................................50
Família Pseudoanabaenaceae.................................................................................54
Ordem Oscillatoriales 62
Família Coleofasciculaceae.....................................................................................64
Família Microcoleaceae...........................................................................................66
Família Oscillatoriaceae............................................................................................70
Ordem Nostocales 78
Família Aphanizomenaceae......................................................................................80
Família Nostocaceae................................................................................................. 104
APRESENTAÇÃO
As cianobactérias são um grupo de bactérias gram-negativas, aeróbias e fotoautotrócas.
Morfologicamente, estes organismos não mudaram signIcativamente ao longo da evolução
(cerca de 2.700 milhões de anos atrás), contudo sua capacidade de adaptação e tolerância às
condições ambientais permitiram a colonização em todo o planeta. Embora sejam encontradas
em muitos ambientes diferentes, as cianobactérias estão presentes principalmente nos
ecossistemas aquáticos como parte do ztoplâncton e perifíton, desempenhando um importante
papel como produtor primário.
Apesar da importância ecológica, cianobactérias são organismos potencialmente
produtores de cianotoxinas e as orações em corpos hídricos são uma questão de saúde pública.
Além de perigos relacionados à ingestão da água, as cianotoxinas também podem ser
bioacumuladas nos tecidos vegetais e animais, associando riscos à ingestão de plantas irrigadas
com águas contaminadas bem como consumo de pescado e outros animais aquáticos. Um dos
casos mais graves de intoxicação no homem por microcistina ocorreu na região semiárida do
Brasil, com a morte de cerca de 50 pacientes renais atribuída à intoxicação por cianotoxinas,
episódio conhecido como Síndrome de Caruaru. Análises prévias da água do reservatório de
abastecimento da cidade indicaram cianobactérias como grupo dominante, bem como a
presença de microcistinas no sistema de tratamento de água da clínica de hemodiálise, no soro e
em amostras de tecido do fígado dos pacientes.
Diante da seriedade da problemática das cianobactérias no cenário atual, inúmeros
estudos têm sido desenvolvidos no intuito de fomentar conhecimento relacionados a ident
cações dos organismos, toxicidade e efeitos dos metabólitos sobre os seres humanos e a biota
aquática. A taxonomia de cianobactérias nos últimos anos segue uma abordagem polifásica
levando em consideração além das características fenotípicas e ecológicas, critérios bioquímicos,
ultraestruturais e moleculares. A detecção de cianotoxinas também sofreu sign cativos avanços,
tanto na quant cação quanto na avaliação genética de cepas potencialmente tóxicas. Novos
metabólitos com efeitos não categorizados como hepatotóxico, citotóxico, dermatotóxico ou
neurotóxicos estão sendo ident cados e seus efeitos sobre a biota aquática avaliados.
No semiárido brasileiro, orações permanentes de cianobactérias são frequentes em
05
ainda não está claro como os impactos individuais ou cumulativos de mudanças na
temperatura, nutrientes, conectividade global ou outros fatores afetam o crescimento de
populações especí cas de cianobactérias.

Deste modo a proposta deste guia ilustrado é retratar as espécies de cianobactérias


mais frequentes nos ecossistemas do semiárido, a partir das atualizações recentes baseadas
na abordagem polifásica, bem como informações como locais característicos de ocorrência e
potencial de toxicidade, surgindo como uma ferramenta de identi cação para estudantes,
pesquisadores, gestores de recursos hídricos e outros interessados na biodiversidade de
cianobactérias do semiárido.

Janiele França Nery


Gleydson Kleyton Moura Nery
Salomão de Sousa Medeiros
Weruska Ferreirra Brasileiro

06
MONITORAMENTO
DE FLORAÇÕES E
IDENTIFICAÇÃO DE
CIANOBACTÉRIAS 07
08
MONITORAMENTO DE FLORAÇÕES E
IDENTIFICAÇÃO DE CIANOBACTÉRIAS
As cianobactérias são organismos com característica de bactérias, mas com aparato
fotossintetizante semelhante a algas e plantas superiores. Estes organismos são cosmopolitas,
sendo encontrado em uma ampla diversidade de ambientes, desde sistemas aquáticos,
terrestres até condições adversas (ex. sistemas hipersalinos, termais e polares), podendo
proliferar-se rapidamente, concorrendo e excluindo outros organismos toplanctônicos,
devido a sua baixa demanda de nutrientes e luz, formando orações que são frequentemente
1
chamadas de blooms .
O maior problema relativo a orações de cianobactérias ocorre quando estas orações
são tóxicas, devido ao seu impacto na qualidade da água, o que provoca riscos potenciais para
2
a saúde, de animais e humanos seja por ingestão da água, qualquer atividade de contato com
a pele ou até mesmo na dieta, pelo consumo de organismos aquáticos contaminados ou
3
culturas agrícolas irrigadas .
Diante desta problemática, o monitoramento de cianobactérias nos mananciais é de
fundamental importância para a predição de orações desses organismos e suas
consequentes complicações, possibilitando alternativas preventivas e amenizando seus
efeitos, além servir a uma exigência legal do governo brasileiro que estabelece critérios para
avaliação da qualidade da água nas portarias CONAMA 357/05 para água dos mananciais e
portaria de Consolidação nº 5 do Ministério da saúde para água potável.

A LEGISLAÇÃO BRASILEIRA E O CONTROLE DE CIANOBACTÉRIAS


POTENCIALMENTE TÓXICAS

A cianobactérias foram incorporadas a legislação brasileira como parâmetro de


potabilidade da água apenas em 29 de dezembro de 2000 a partir da Portaria n° 1.469 do
Ministério da Saúde. Atualmente, os critérios encontram-se dispostos na Portaria de
consolidação n° 5 de 28 de setembro de 2017 do Ministério da Saúde a qual descreve no Art.
40: 09
§1° Para minimizar os riscos de contaminação da água para consumo
humano com cianotoxinas, deve ser realizado o monitoramento de cianobactérias,
buscando-se identi car os diferentes gêneros, no ponto de captação do manancial
super cial, de acordo com a Tabela do Anexo 11 do Anexo XX , considerando, para efeito de
alteração da frequência de monitoramento, o resultado da última amostragem. (Origem:
PRT MS/GM 2914/2011, Art. 40, § 1º)
§ 4º Quando a densidade de cianobactérias exceder 20.000 células/ml, deve-
se realizar análise de cianotoxinas na água do manancial, no ponto de captação, com
frequência semanal. (Origem: PRT MS/GM 2914/2011, Art. 40, § 4º)
§ 5º Quando as concentrações de cianotoxinas no manancial forem menores
que seus respectivos VMPs para água tratada, será dispensada análise de cianotoxinas na
saída do tratamento de que trata o Anexo 12 do Anexo XX . (Origem: PRT MS/GM
2914/2011, Art. 40, § 5º)
§ 6º Em função dos riscos à saúde associados às cianotoxinas, é vedado o uso
de algicidas para o controle do crescimento de microalgas e cianobactérias no manancial de
abastecimento ou qualquer intervenção que provoque a lise das células. (Origem: PRT
MS/GM 2914/2011, Art. 40, § 6º)

Para o estudo das cianobactérias, a adoção de técnicas seguras e convencionais


representam o alicerce principal para as análises qualitativa e quantitativa desses organismos.
Neste guia, apresentamos algumas técnicas utilizadas para amostragem, identi cação e
contagem de cianobactérias, as quais são praticadas no Laboratório de Ecotoxicologia do
Semiárido, no Instituto Nacional do Semiárido. Outras técnicas e maiores detalhes podem
ser conferidos em manuais técnicos disponíveis na internet.

AMOSTRAGEM
Em ambientes lênticos (represas e lagos) ocorrem consideráveis populações de
cianobactérias, que encontram condições ideais para seu desenvolvimento. Florações de
cianobactérias podem ocorrer em poucas horas, como durante o período inicial do dia,
devido as condições adequadas (ex. irradiação solar e umidade relativa do ar), ou
permanecer por um período prolongado. Em geral, as orações podem ser facilmente
identi cadas devido a tonalidade de cor exibida durante sua formação, contudo há ainda a
possibilidade de a oração estar distribuída ao longo da coluna de água em diferentes
profundidades (Figura 1), deste modo, deve-se considerar a heterogeneidade espacial e
10 temporal e sua distribuição para ns de amostragem.
Floração de
Cianobactérias

A B

Figura 1. Principais formas de distribuição da comunidade de cianobactérias em reservatórios do semiárido, (a)


orações algais na superfície do corpo d'água e (b) oração ocupando toda a coluna d'água.

Para avaliação da distribuição das cianobactérias, sugere-se a categorização dos


métodos de coleta em três tipos4.
· Amostragem Simples: consiste na retirada da amostra diretamente do
ecossistema após a seleção de um ponto estratégico para a coleta do material;
· Amostragem Composta: consiste na retirada da amostra com uma mistura
proporcional de várias amostragens simples retiradas do ecossistema;
· Amostragem Integrada: consiste na coleta de material ao longo da coluna de
água, sendo coletadas amostras padronizadas em diferentes profundidades.

11
5
ANÁLISE QUALITATIVA

Estudos qualitativos em geral, tem por objetivo a identi cação de espécies e suas
estruturas morfo siológicas. Sendo necessário técnicas de amostragem e xação de material
que preservem os organismos em boas condições para identi cação das estruturas e
consequente determinação da espécie.
Para amostragem de estudo qualitativos comumente realiza-se a coleta com a
utilização da rede de plâncton com malha de 20 µm, com intuito de reter e concentrar de
forma seletiva o material ltrado pelo uxo da água. A coleta com uso deste equipamento
ocorre por meio da passagem de um uxo constante de água, podendo ser lançado no corpo
d'água e realizado o arrasto ou depositado o volume pré-determinado de água sobre a rede
(Figura 2).

Figura 2. A rede de toplâncton é de fácil confecção, constituída por um arco de metal ao qual se adequa um funil
formado por um tecido de náilon onde na extremidade mais estreita do funil encontra-se o recipiente de coleta, o
qual armazena ltrado pelo uxo de água contínuo.
12
A vantagem do uso da rede de toplâncton é a capacidade de ltrar grandes volumes
de água, por este motivo a utilização da rede em coletas de arrasto são muito comuns. A
amostragem por meio de arrastos horizontais possibilita a amostragem de locais onde existe
uma elevada in uência de fatores físicos (ex. vento e correnteza), para este tipo de coleta
geralmente utiliza-se de embarcações o qual possibilita o arrasto horizontal por um tempo
determinado (Figura 3). Já para os arrastos verticais utiliza-se para obter informações em
profundidade (coluna d'água), onde mergulha-se a rede até a profundidade desejada e em
seguida emerge-se a rede para recolher a amostra.

Figura 3. Representação da amostragem por arrasto vertical e horizontal em corpo d'água.

Como objetivo de análises qualitativas tem a pretensão da conservação das estruturas


morfo siológicas dos organismos, sugere-se a utilização de método de conservação o uso da
solução transeau, a qual atende melhor as características de um bom xador e preservativo,
que deve ser utilizada na proporção de 1:1 com a água da amostra coletada. Para sua
preparação em 100mL deste xador utiliza-se 60mL água destilada, 30mL álcool etílico 95°
G.L e 10mL formalina (solução aquosa de formol 40%).
Outros métodos de xação de material biológico com ns de avaliação morfológica e
taxonômica são a utilização da formalina-álcool-ácido acético (FAA) e formalina-álcool-
ácido propiônico (FAP). Para preparação de 100mL de FAA utiliza-se 90mL de álcool etílico 13
95° G.L, 5mL de ácido acético glacial e 5mL de formalina. Para preparação de FAP, substitui-
se o ácido acético por ácido propiônico. Destaca-se que para amostras que apresentam
estruturas mais delicadas recomenda-se utilizar álcool etílico 50%.
As cianobactérias um grupo de organismos de pequenas dimensões, necessita-se de
microscópio para a visualização das peculiaridades morfológicas (ex. coloração, conteúdo
celular e especializações com heterócitos, aerotopos e grânulos) que contribuam para
identi cação.
A utilização do microscópio ótico binocular é indicada para estudos qualitativos, uma
vez que, servem para determinação da composição de espécies de um determinado
ambiente, para sua utilização prepara-se uma lâmina comum a ser observada em objetiva de
40x, podendo ser utilizado até aumento de 100x com uso de óleo de imersão (Figura 4).
A identi cação de gêneros e espécies de cianobactérias deve ser realizada com cautela,
uma vez que, a determinação de uma espécie pode ser atrelada a produção potencial de
cianotoxinas, de modo a direcionar a escolha da técnica de determinação das toxinas, uma
vez que diferentes gêneros e espécies produzem toxinas diferentes.

Figura 4. Análise qualitativa para


identi cação de cianobactérias
realizada em microscópio ótico
14 binocular comum.
5
ANÁLISE QUANTITATIVA

A análise quantitativa tem como objetivo quanti cação da diversidade de organismos


que ocorrem em um dado ecossistema, que comumente é expressa em densidade.
Geralmente estudos quantitativos apresentam métodos de coleta simpli cados sem
obrigatoriamente a utilização de equipamentos especí cos, contudo, em avaliações
detalhadas da comunidade em relação a sua distribuição no ecossistema podem ser
utilizados equipamentos que auxiliam nesta tarefa.
Nesse intuito, os estudos realizados em sistemas homogêneos onde a comunidade
distribui-se igualmente na coluna de água a coleta pode ser realizada diretamente na
subsuperfície, sendo coletado no mínimo a 20 cm abaixo da superfície, do corpo d'água².
Sendo, a amostra acondicionada em recipiente de vidro ou até material plástico, a depender
do tipo de conservante utilizado. No entanto, quando o estudo exige avaliações detalhadas do
ecossistema, como a distribuição dos organismos ao longo da coluna d'água, opta-se pela
utilização de equipamentos que facilitem esta avaliação, como no caso do uso da garrafa de
Van Dorn que possibilita a obtenção de amostras com volume xo na profundidade desejada
(Figura 5).
Em estudos quantitativos em sistemas com baixa densidade ou dispersão alta dos
organismos pode-se utilizar a rede de toplâncton, no intuito, de concentrar as amostras
como já informado anteriormente.

Figura 5. As garrafas de Van Dorn


são de fácil manuseio e e cácia na
obtenção das amostras de água,
formadas por um tubo cilíndricas
com volume prede nido a garrafa
apresenta tampas interligadas por
um sistema de mecânico de pressão
que após submersa libera-se um peso
metálico que fecha as tampas coletando
assim na profundidade pretendida. 15
Em relação a conservação da amostra para estudo quantitativo, há preferência entre os
limnólogos, pelo uso do Lugol 2% devido a sua grande vantagem para contagem dos
organismos por promover uma melhor sedimentação, uma vez que, eleva o peso especí co
das células algais. Outro importante fator é a preservação de estruturas celulares. No entanto,
este xador necessita de reposição quando utilizado para preservação de amostras a longo
prazo devido a sua alta evaporação, assim como também devido sua fotossensibilidade, opta-
se por armazenamento das amostras em frascos âmbar. Durante sua utilização, sugere-se a
adição gradativa (gota a gota) do lugol na amostra, observando-se cuidadosamente o ponto
de coloração (Figura 6). A preservação com lugol deve possuir uma coloração semelhante a
chá ou whisky, em caso de utilização excessiva as algas apresentarão uma coloração
enegrecida pelo excesso de iodo. Para preparação em 100mL de água destilada adiciona-se
10g iodeto de potássio (a ser totalmente dissolvido antes da adição dos demais
componentes), 5g iodo puro e 10mL ácido acético. A solução deve ser armazenada em frasco
âmbar, a temperatura ambiente, tendo validade de 1 ano.

Figura 6. Conservação da amostra por meio de


gotejamento com utilização de Lugol, atingido o
per l de coloração adequado de whisky ou chá.

Outro mecanismo de conservação das amostras é a utilização de formaldeído 8%, sua


vantagem é necessidade de um pequeno volume para conservação da amostra por longos
períodos além de conservar as condições celulares. Contudo, deve-se tomar cuidado na
concentração nal do conservante, uma vez que, em elevadas concentrações para volumes
16 reduzidos pode promover a perda de estruturas.
A forma comercial do formaldeído é encontrada a 40%, portanto, para sua utilização
na preservação de cianobactérias deve-se diluir a 8%. Para formulação de 100mL de formol
8% necessitaremos de 20mL de Formaldeído 40% para 80mL de água destilada. Para esta
concentração deve-se coletar a amostra na proporção de 1:1, ou seja, 100mL de Formaldeído
8% para 100mL da amostra, resultado na contração nal do conservante a 4%.
Ao contrário dos trabalhos qualitativos, os estudos de cunho quantitativo visam a
determinação da densidade de indivíduos por unidade de medida (mL, L ou cm³), contudo
para tal determinação há diferentes métodos a serem utilizados, o mais comum para este tipo
de estudo, consiste no uso do microscópio ótico invertido através do método de
6
sedimentação em câmaras de Ütermohl , as quais podem apresentar volumes variáveis entre
2 e 10mL que devem ser preenchidos sem a formações de bolhas de ar, e são analisada sobre a
objetiva de 40x para quanti cação dos organismos (Figura 7).

Figura 7. Câmaras de Ütermohl com amostra sedimentada analisada no microscópio invertido.

Vale ainda destacar que, apesar de neste guia assumirmos a proposta de sedimentação
7
de Ütermohl onde o período de sedimentação para cada 1 mL analisado são 3 horas , há
outras proposições na literatura. 17
Uma alternativa a sedimentação das amostras é um uso de câmaras de Sedgwick-
Raer, na qual realiza-se procedimento semelhante a Ütermohl, no entanto, realiza-se com
uso de microscópio binocular ou microscópio ótico invertido sobre a objetiva de 20x
assumindo o tempo de sedimentação de 15min para 1mL da câmara (Figura 8).

Figura 8. Câmaras de Sedgwick-Raer com capacidade para 1mL


podendo analisada em microscópio ótico invertido.

Há ainda uma série de cuidados a serem realizados para contagem dos organismos
independentemente do tipo de câmara utilizado, (a) realizar a homogeneização da amostra
agitando-a levemente para retirar organismos sedimentados no fundo do recipiente; (b)
estar atento ao volume da amostra, pois o volume a ser concentrado seguirá de acordo com a
densidade de organismos na amostra, sendo inversamente proporcional: quanto menor a
densidade, maior o volume a ser concentrado; (c) em casos de uma elevada densidade pode-
se diluir a amostra com água destilada e (d) a higienização do material de analise deverá ser
realizada com água destilada.
Sobre os critérios de contagem, há possibilidade de contagem através de contagem
completa, onde realiza-se a contagem de todos os campos da câmara de Uthermol,
recomendada para amostras com reduzida densidade de cianobactérias, espécies pouco
representadas ou formas coloniais e lamentosas de grandes dimensões. Para a contagem
completa da câmara propõe-se a contagem por deslocamento da esquerda-direita e vice-
18 versa, à medida que se contabilizam os indivíduos contidos no campo (Figura 9A).
Outra alternativa é a contagem por transéctos, que consiste em contar o número de
organismos contidos em transéctos de uma área conhecida e limitadas, no total é efetuado o número
de transéctos adequados à amostra, podendo váriar entre 2 e 5 em torno da câmara e selecionado a
posição de cada transécto aleatoriamente. Por fim, o número de organismos de cada espécie
contabilizados na área dos transéctos é extrapolado para a área total da câmara (Figura 9B). E como
última alternativa temos a contagem por campos aleatórios, geralmente utilizado com auxílio do
retículo Whipple no qual seleciona-se campos aleatórios para contagem das cianobactérias, de
forma que para normalizar a contagem, selecionam-se campos aleatoriamente, e contabilizam-se os
organismos até completar um total de 500 unidades, contando pelo menos 100 campos ou a
observação de espécies comuns alcançarem um valor pré-determinado (ex. 100) que dependerá do
nível de precisão ou detecção da análise (Figura 9C).

FIGURA 9. Representação dos métodos de análise quantitativos sendo (a)


contagem da câmara completa, (b) contagem através de transéctos e (c) contagem por campos aleatórios.

Mas, como calcular a densidade?

Para determinação da densidade de cianobactérias e algas de modo geral, existem


8
várias proposições, contudo, em nossos trabalhos adotamos o proposto por Ross : 19
n – número de indivíduos contados
s – superfície do campo (mm²);
c – número de campos contados
h – altura da câmara de sedimentação (mm);
F – fator de correção por mililitro (10³mm³/mL)

De forma geral, a densidade de cianobactérias é expressa em células por mililitro


(cel/mL), neste caso, deve-se inferir o número de células por colônias e lamentos e
multiplicar pelo número de indivíduos.

Cálculo do Biovolume

Outra importante ferramenta para quanti cação adequada e precisa na comparação


entre amostras e a quanti cação da contribuição dos diferentes grupos de cianobactérias é o
biovolume (mm³/L). O biovolume total de uma amostra corresponde ao somatório dos
biovolumes determinados para as diferentes espécies presentes na amostra. Entre os
9
métodos sugeridos, o designado por Rott sugere os seguintes passos (a) associação de cada
espécie identi cada a um gura geométrica correspondente; (b) realização da mediação
linear de 10 ou mais indivíduos de cada espécie; (c) calcular o volume de cada indivíduo
recorrendo à formula correspondente a cada gura geométrica; (d) determinar o valor do
volume médio de cada espécie e (e) multiplicar o volume médio pela densidade obtidos na
contagem. Seguindo a seguinte fórmula:

20
Destaca-se que, para espécies coloniais o número médio de células deve ser estimado e
multiplicado pelo volume médio de 10 células. Enquanto para as formas lamentosas, em
que se torna difícil distinguir as células o biovolume médio do lamento pode ser estimado
pelo comprimento médio de 30 lamentos, a largura média de 5 lamentos e sua associação
com uma forma geométrica. Alguns autores como, Hildebrand e colaboradores10, propõem
uma série de formas e fórmulas para determinação do biovolume de algas.

Taxonomia e Sistemática de Cianobactérias

A taxonomia e sistemática das cianobactérias estão passando por signi cativas


mudanças ao longo dos últimos anos, direcionadas por análises moleculares, morfológicas,
caracterização ecológica e marcadores bioquímicos, em uma abordagem denominada
polifásica, para estabelecer táxons mono léticos caracterizados por apomor as únicas11 de
modo que muitos gêneros foram divididos, outros recentemente descritos e inúmeras
espécies foram transferidas entre os gêneros12.
As cianobactérias compartilham características metabólicas semelhantes às algas
eucarióticas e foram nomeadas, tradicionalmente, de acordo com o Código Botânico13. A
inclusão de cianobactérias em esquemas taxonômicos de bactérias foi proposta apenas em
1978 por Stanier e colaboradores14 e com o tempo os nomes taxonômicos bacterianos
entraram em con ito com a nomenclatura botânica15 . Mais de duas décadas se passaram
antes que uma Nota à Consideração Geral 5 (1999) fosse publicada para que as
cianobactérias fossem incluídas nas regras do Comitê Internacional de Bacteriologia
Sistemática (ICSB) / Comitê Internacional de Sistemática de Procariontes (ICSP)16, contudo,
a nomenclatura de táxons desse grupo tem sido um tópico de discussão, mas atualmente não
há consenso17. Como resultado, mais de 50 gêneros de cianobactérias foram descritos desde
2000, e muitos deles permanecem não reconhecidos na lista de nomes procariontes.
Atualmente o sistema de classi cação de cianobactérias mais utilizado é o proposto
por Komarek, em 2014, o qual fundamenta-se em uma abordagem polifásica, no entanto, o
arranjo dos tilacóides foi utilizado como uma das informações cruciais18. Neste sistema são
propostas 8 ordens, revisão de status de algumas famílias e inserção de gêneros recém
propostos, mas ainda em processo de validação.
21
Com base nas logenias inferidas pelo gene SSU rRNA e nas fotogra as de
microscopia eletrônica de cepas de cianobactérias, os padrões de tilacóides parecem ser
conservados em grupos selecionados. O arranjo parietal (periférico) dos tilacóides foi
tipicamente visto em cianobactérias cocóides e lamentosas, morfologicamente simples,
18
hoje alocadas em Synechococcales . Observou-se um arranjo com tilacóides que se
deslocavam da periferia celular para o centro, formando um padrão radial nas famílias
Phormidiaceae e Oscillatoriaceae (morfotipos lamentosos não rami cados derivados),
bem como poucas cianobactérias cocóides, especialmente Cyanothece. Um arranjo especial
com tilacóides paralelos preenchendo toda a célula em seção longitudinal foi encontrado no
gênero Cyanobacterium. Tilacóides "ondulados" irregularmente enrolados foram
observados em cianobactérias heterocitadas (Nostocales) juntamente com várias cocóides
19
(por exemplo, Chroococcus) .
Apesar da importância da biologia molecular para compreensão da diversidade de
cianobactérias há di culdades em conciliar sua grande diversidade morfológica com sua
baixa diversidade genética, deste modo, a abordagem taxonômica polifásica, integrando as
20
características genéticas, morfológicas, siológicas, bioquímicas e ecológicas , tem sido
18
amplamente recomendada .
Este guia considera o sistema de classi cação proposto por Komaréck, além de
posteriores modi cações publicadas que apresentam sinonimização de gêneros e espécies e
informações sobre habitat e aspectos toxicológicos das mesmas. Salientamos a necessidade
de registrarmos e divulgarmos a diversidade de cianobactérias, em especial as que ocorrem
em regiões semiáridas, uma vez que, podem apresentar peculiaridades fenotípicas e
21;22 23
genotípicas , a exemplo de cepas de outras regiões do globo . Estudos ambientais podem
contribuir fornecendo mais apoio morfológico aos clados atualmente existentes e pode
contribuir para esclarecer a taxonomia de cianobactérias. Isso signi ca que as espécies
descritas anteriormente precisam ser revisadas continuamente de acordo com novas
24.
descobertas e metodologias
Para melhor compreensão das secções posteriores algumas de nições acerca de
25
aspectos morfológicos de cianobactérias são importantes :

22
· Envelope Mucilaginoso – Espessa camada externa que liga grupos de células, em
algumas espécies, formando colônias ou lamentos (Figura 10A);
· Tricoma – conjunto de células disposto linearmente (Figura 10B);
· Filamento – Tricoma envolto em bainha mucilaginosa (Figura 10C);
· Acinetos - são células resistentes a condições ambientais desfavoráveis, forma celular
de resistência encontrada em algumas cianobactérias lamentosas, sob condições
ambientais adversas (Figura 10D);
· Heterócitos - forma celular especializada na xação de nitrogênio atmosférico,
presente em algumas espécies de cianobactérias lamentosas (Figura 10B).
· Aerótopos - vesículas de gás com importante função na utuação de algumas espécies
de cianobactérias .

10A – Detalhe da Mucilagem 10C - Filamento de cianobactéria (bainha


(espessamento esbranquiçado) mucilaginosa envolvendo tricomas)

Heterócito

10D Acineto e Heterócito de


10B Tricomas de Cianobactérias Cianobactéria

Acineto
Heterócito

23
Figura 10. Representação de estruturas de cianobactérias.
REFERÊNCIAS
1
Franceschini, I M, Burliga, A L, De Reviers, B, Prado, J F, Hamlaoui, S. 2009. Algas: uma
abordagem logenética, taxonômica e ecológica. Artmed Editora. 322p.
2
Humpage A R, Fenech, M, omas, P, Falconer, I R. 2000. Micronucleus induction and
chromosome loss in transformed human white cells indicate clastogenic and aneugenic
action of the cyanobacterial toxin, cylindrospermopsin. Mutation Research, 472, 155–161.
3
Hereman, T C, & Bittencourt‐Oliveira, M D C. 2012. Bioaccumulation of microcystins in
lettuce. Journal of phycology, 48(6), 1535-1537.
4
Bernardo, L D, Minillo, A, Dantas; A D B. (Eds.). Florações de algas e de cianobactérias:
suas in uências na qualidade da água e nas tecnologias de tratamento. 2010. São Carlos:
Editora LDiBe.
5
Bicudo, C E M, Menezes, M. (Orgs.). Gênero de algas de água continentais do Brasil. 2017.
São Carlos: Editora Rima, 552p.
6
Utermöhl H. 1958. Zur Vervollkomnung der quantitativen Phytoplankton-Methodik.
Mitteillung.
7
Internationalen Verein Limnologiae 9, 1- 38.
Uhelinger V. 1964. Étude statistique des methodes de dénombrement planctonique.
Archives of Science, 17(2): 121-223.
8
Ross, J., 1979. Prática de Ecologia. Barcelona: Ediciones Omega, 181p.
9
Rott; E. 1981. Some results from phytoplankton counting intercalibrations. Schweiz. Z.
Hydrol. 43: 34-62.
10
Hillebrand, H, Durselen, C D, Kirschtel, D B, Pollingher, U, Zohary, T. 1999. Biovolume
calculation for pelagic and benthic microalgae. Journal of Phycology, 35: 403–424.
11
Komárek J. 2006. Cyanobacterial taxonomy: current problems and prospects for the
integration of traditional and molecular approaches. Algae 21,349-375.
12
Komárek J, Nedbalová, L & Hauer T. 2012. Phylogenetic position and taxonomy of three
heterocytous cyanobacteria dominating the littoral of deglaciated lakes, James Ross Island,
Antarctica. – Polar Biology, 35, 759–774.
13
Kauff, F, Büdel, B. 2010. Phylogeny of cyanobacteria: an overview. Progress in Botany 72,
209-224.
24
14
Stanier, R Y, Sistrom, W R., Hansen, T A, Whitton, B A, Castenholz, R W, Pfennig, N,
Gherna, R L. 1978. Proposal to place the nomenclature of the cyanobacteria (blue-green algae)
under the rules of the International Code of Nomenclature of Bacteria. International Journal of
Systematic and Bacteriology, 28(2), 335-336.
15
Oren, A, & Garrity, G M. 2014. en and now: a systematic review of the systematics of
prokaryotes in the last 80 years. Antonie Van Leeuwenhoek, 106(1), 43-56.
16
Labeda, D P, & Kroppenstedt, R M. 2000. Phylogenetic analysis of Saccharothrix and related
taxa: proposal for Actinosynnemataceae fam. nov. International journal of systematic and
evolutionary microbiology, 50(1), 331-336.
17
Oren, A, & Ventura, S. 2017. e current status of cyanobacterial nomenclature under the
“prokaryotic” and the “botanical” code. Antonie van Leeuwenhoek, 110 (10), 1257-1269.
18
Komárek, J, Kaštovský, J, Mareš, J, Johansen, J R. 2014. Taxonomic classi cation of
cyanoprokaryotes (cyanobacterial genera) 2014, using a polyphasic approach. Preslia, 86(4),
295-335.
19
Komárek J. & Kaštovský J. 2003. Coincidences of structural and molecular characters in
evolutionary lines of cyanobacteria. – Algological Studies, 148: 305–325.
20
Hoffmann L. 2005. Nomenclature of Cyanophyta/Cyanobacteria: round table on the
uni cation of the nomenclature under the Botanical and Bacteriological Codes. – Algological
Studies, 117,13–29.
21
Gugger, M, Molica, R J R, BERRE, B L, DUFOUR, P, BERNARD, C, HUMBERT, J F. 2005.
Genetic diversity of Cylindrospermopsis strains (cyanobacteria) isolated from four
continents. Applied and Environmental Microbiology,71(2),1097-1100
22
Bittencourt-Oliveira, M C, Moura, A N, Hereman, T C, DANTAS, E W. 2011. Increase in
straight and coiled Cylindrospermopsis raciborskii (Cyanobacteria) populations under
conditions of thermal de-strati cation in a shallow tropical reservoir. Journal of Water
Resource and Protection, 3, 245-252.
23
Wilk-Woźniak, E., Solarz, W, Najberek, K, Pociecha, A. 2016. Alien cyanobacteria: an
unsolved part of the “expansion and evolution” jigsaw puzzle? Hydrobiologia 764, 65–79.
24
Komárek, J. 2016. A polyphasic approach for the taxonomy of cyanobacteria: principles and
applications. European Journal of Phycology, 51(3), 346-353.
25
Sant'anna, C L, Azevedo, M T P, Agujaro, L F, Carvalho, M C, Carvalho, L R, Souza, R C. R.
2006. Manual ilustrado para identi cação e contagem de cianobactérias planctônicas de água
continentais brasileiras. Rio de Janeiro: Editora Interciência, 58p. 25
26
GUIA
ILUSTRADO 27
ORDEM CHROOCOCCALES

ORDEM CHROOCOCCALES
A ordem Chroococcales abrange as cianobactérias de formas cocoides com tilacoides
arranjados irregularmente. Considerando as análises moleculares, esta ordem foi reduzida
1
consideravelmente sendo necessárias novas avaliações para estabelecimento da ordem . As
Chroococcales estão agrupadas em oito famílias: Microcystaceae, Aphanothecaceae,
Cyanobacteriaceae, Cyanothrichaceae, Stichosiphonaceae, Chroococcaceae,
Gomphosphaeriaceae, e Entophysalidaceae, sendo Microcystaceae mais frequente em
2
reservatórios do semiárido .

28
10
ORDEM CHROOCOCCALES
Microcystis panniformes

Microcystis protocystis

29
ORDEM CHROOCOCCALES
Família Microcystaceae
Microcystis aeruginosa (Kützing) Kützing 1846
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Chroococcales
Microcystaceae
Microcystis

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Colônias arredondadas, irregulares ou lobadas. Mucilagem larga, hialina e


di uente. Células são esféricas (4,0 -5,5 μm diâmetro) próximas uma das outras, dispostas no
centro da colônia. Conteúdo celular verde-escuro, com aerótopos.

HABITAT - Populações de M. aeruginosa ocorrem em sistemas eutro zados de água doce,


lagoas costeiras e estuários. São tolerantes a insolação, no entanto são sensíveis a mistura na
3
coluna de água e depleção de nitrogênio . No semiárido foram reportadas em reservatório na
4 2
Bahia , Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba e Pernambuco .

TOXICOLOGIA – Organismos de M. aeruginosa são potencialmente produtores de


microcistinas5.

30
5 m

31
ORDEM CHROOCOCCALES
ORDEM CHROOCOCCALES
Família Microcystaceae
Microcystis protocystis W.B.Crow 1923
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Chroococcales
Microcystaceae
Microcystis

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Colônias irregulares. Mucilagem hialina e inconspícua. Células são esféricas


(5,0-7,0 μm diâmetro), dispersas irregularmente na mucilagem, envoltas em envelope
mucilaginoso individual. Conteúdo celular marrom-esverdeado com aerótopos.
HABITAT - Populações de M. protocystis são típicas do plâncton em reservatórios tropicais
frequentemente reportadas em ecossistemas eutro zados com estabilidade na coluna de
6
água . No semiárido foram reportadas em reservatório no Rio Grande do Norte, Paraíba e
Pernambuco2.

TOXICOLOGIA – Organismos de M. protocystis são potencialmente produtoras de


microcistinas7.

32
5 m
5 m

33
ORDEM CHROOCOCCALES
ORDEM CHROOCOCCALES
Família Microcystaceae
Microcystis panniformis Komárek, Komárková-Legnerová,
Sant'Anna, M.T.P.A zevedo, & P.A.C.Senna 2002
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Chroococcales
Microcystaceae
Microcystis

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Colônias esféricas, alongadas ou irregulares. Mucilagem homogênea,


inconspícua e estreita. Células esféricas (3,0-4,0 μm diâmetro), dispostas densamente,
agregadas ao longo da mucilagem. Conteúdo celular marrom-esverdeado, com aerótopos.

HABITAT - Populações de M. panniformis são típicas do plâncton em reservatórios


6
eutro zados . No semiárido foram reportadas em reservatório no Rio Grande do Norte,
Pernambuco2 e Paraíba8.

TOXICOLOGIA – Cepas de M. panniformis são potencialmente produtoras de


7
microcistinas .

34
5 m

35
ORDEM CHROOCOCCALES
ORDEM CHROOCOCCALES
Família Microcystaceae
Microcystis wesenbergii (Komárek) Komárek ex Komárek
in Joosen 2006
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Chroococcales
Microcystaceae
Microcystis

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Colônias redondas, alongadas ou irregulares, às vezes compostas de


subcolônias. Mucilagem hialina e conspícua. Células esféricas (3,5 a 6,5 µm diâmetro),
dispersas desordenadamente na mucilagem. Conteúdo celular verde-azulado com
aerótopos.

HABITAT - Populações de M. wesenbergii são típicas do plâncton em reservatórios


eutro zados9. No semiárido foram reportadas em reservatório no Rio Grande do Norte10,
Pernambuco11, Bahia4 e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – Organismos de M. wesenbergii são potencialmente produtores de


microcistinas12.

36
5 m

37
ORDEM CHROOCOCCALES
ORDEM CHROOCOCCALES
Família Microcystaceae
Sphaerocavum brasiliense Azevedo & C.L.Sant' Anna 2003

Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Chroococcales
Microcystaceae
Sphaerocavum

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Colônias esféricas (quando jovens) ou alongadas, ocas com mucilagem


inconspícua e estreita. Células esféricas (2,5-4,0 μm diâmetro), dispostas frouxamente ao
longo da mucilagem. Conteúdo celular marrom-esverdeado com aerótopos.

HABITAT - Populações de S. brasiliense são frequentemente reportados em ecossistemas


rasos e eutró cos13. No semiárido foram reportadas em reservatório no Rio Grande do Norte2
e Paraíba8.

TOXICOLOGIA – Cepas de S. brasiliense não foram reportadas como potencialmente


produtoras de cianotoxinas.

COMENTÁRIO – Apesar de não serem produtoras de cianotoxinas, algumas compostos


bioativos (aeruginosina e cianopeptolina) produzidas por S. brasiliense tem atividades
biológicas signi cativas, uma vez que agem contra várias proteases diferentes que estão
envolvidas em uma ampla variedade de processos siológicos no corpo humano, como a
progressão do ciclo celular, angiogênese, coagulação sanguínea, regulação da pressão
14
arterial, apresentação de antígenos, in amação e apoptose .

38
5 m

39
ORDEM CHROOCOCCALES
ORDEM CHROOCOCCALES
REFERÊNCIAS
1
Komárek, J, Kaštovský, J, Mareš, J, Johansen, J R. 2014. Taxonomic classi cation of
cyanoprokaryotes (cyanobacterial genera) 2014, using a polyphasic approach. Preslia, 86(4),
295-335.
2
Moura A, Aragão-Tavares N K, Amorim C. 2018. Cyanobacterial blooms in freshwaters
bodies in a semiarid region, northeastern Brazil: A review. Journal of Limnology,77 (2): 179-
188.
3
Ramires, J J & BICUDO, C E M. 2005. Diurnal and spatial (vertical) dynamics of nutrientes
(N, P, Si) in four sampling days (summer, fall, winter and spring) in shallow reservoir and
their relationships with the phytoplankton community. Brazilian Journal of Biology, 65 (1):
141-157.
4
Fuentes, E V, Oliveira, H S B, Cordeiro-Araújo, M K, Severi, W, Moura, A N. 2010. Variação
espacial e temporal do toplâncton do Rio de Contas, Bahia, Brasil. Revista Brasileira de
Engenharia de Pesca, 5(2): 13-25.
5
Carmichael, W W, Azevedo, S M F O, An, J S, Molica, R J R, Jochimsen, E M, Lau, S, Rinehart,
K .L, Shaw, G R, Eaglesham, G K.. 2001. Human fatalities from cyanobacteria: chemical and
biological evidence for cyanotoxins. Environmental health perspectives, 109(7): 663-668.
6
Komárek, J, Komárková-Legnerová, J, Snat' Anna, C L, Azevedo, M T P, Senna, P A. 2002.
Two common Microcystis species from tropical América. Criptogamie/Algologie 23: 159-
177.
7
Anjos, F M, Bittencourt-Oliveira, M C, Zajac, M P, Hiller, S, Christian, B, Erler, K, Luckas, B,
Pinto, E. 2006. Detection of harmful cyanobacteria and their toxins by both PCR
ampli cation and LC-MS during a bloom event. Toxicon, 48(3), 239-245.
8
Azevêdo, D J D S, Barbosa, J E D L, Porto, D E, Gomes, W I A, Molozzi, J. 2015. Biotic or
abiotic factors: which has greater in uence in determining the structure of rotifers in semi-
arid reservoirs?. Acta Limnologica Brasiliensia, 27(1): 60-77.
9
Yang, J, Deng, X, Xian, Q, Qian, X, Li, A. 2014. Allelopathic effect of Microcystis aeruginosa
on Microcystis wesenbergii: microcystin-LR as a potential allelochemical. Hydrobiologia,
727(1): 65-73.
40
ORDEM CHROOCOCCALES
10
Silva, A P C, & Costa, I A S D. 2015. Biomonitoring ecological status of two reservoirs of the
Brazilian semi-arid using phytoplankton assemblages (Q index). Acta Limnologica
Brasiliensia, 27(1): 1-14.
11
Moura, A D N, Bittencourt-Oliveira, M D C, Dantas, Ê W, Arruda Neto, J D D T. 2007.
Phytoplanktonic associations: a tool to understanding dominance events in a tropical
Brazilian reservoir. Acta Botanica Brasilica, 21(3): 641-648.
12
Sant'Anna, L.; Azevedo, M T P, Werner, V R, Dogo, C R, Rios, F R, Carvalho, L R. 2008.
Review of toxic species of Cyanobacteria in Brazil Algological Studies, 126 (1): 251-265.
13
Medeiros, L C, Mattos, A, Lürling, M, Becker, V. 2015. Is the future blue-green or brown?
e effects of extreme events on phytoplankton dynamics in a semi-arid man-made lake.
Aquatic Ecology, 49(3): 293–307.
14
Silva-Stenico, M E, Rigonato, J, Lorenzi, A S, Azevedo, M T P, Sant'Anna, C L, Fiore, M F.
2015. Bioactive Cyanopeptides Produced by Sphaerocavum brasiliense Strains
(Cyanobacteria). Journal of the Brazilian Chemical Society, 26(10): 2088-2096.

*Dados não publicados pelos autores.

41
ORDEM SYNECHOCOCCALES

ORDEM SYNECHOCOCCALES
A ordem Synechococcales não é mono lética e abrange espécies com tipos celulares
coloniais e lamentosos, unidos pela presença de tilacoides parietais1. Este grupo foi
2
recentemente reformulado , basedo no sequenciamento do 16S rRNA e fragmentos do
rpoC1, sendo reoconhecidas 13 famílias: Acaryochloridaceae, Coelosphaeriaceae,
Heteroleibleiniaceae, Chamaesiphonaceae, Leptolyngbyaceae, Merismopediaceae,
Oculatellaceae, Prochloraceae, Pseudanabaenaceae, Romeriaceae, Schizotrichaceae,
Synechococcaceae e Trichocoleusaceae. Nos ecossistemas aquáticos do semiárido, as
famílias Merismopediaceae, Coelosphaeriaceae e Pseudanabaenaceae são as mais
frequentes.

42
10
ORDEM SYNECHOCOCCALES
Coelomoron tropicale

Pseudanabaena galeata 43
ORDEM SYNECHOCOCCALES
Família Merismopediaceae
Aphanocapsa delicatissima West & G.S.West 1912
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Synechococcales
Merismopediaceae
Aphanocapsa

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Colônias esféricas ou irregulares. Mucilagem hialina e di uente. Células


esféricas (0,8-1,2 μm diâmetro), distribuídas irregularmente na mucilagem, sem aerótopos.

HABITAT - Populações de A. delicatissima são planctônicos, cosmopolitas, sendo


frequentemente reportadas em ecossistemas de água doce e estuarinos meso-eutró cos3. No
semiárido foram reportadas em reservatório no Rio Grande do Norte4 e Paraíba5.

TOXICOLOGIA – Organismos de A. delicatissima são potencialmente produtores de


nodularinas e compostos não tóxicos, MIB e geosmina que conferem gosto e odor
6
desagradáveis a água .

44
10
10 m

45
ORDEM SYNECHOCOCCALES
ORDEM SYNECHOCOCCALES
Família Merismopediaceae
Aphanocapsa elachista West & G.S.West 1894
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Synechococcales
Merismopediaceae
Aphanocapsa

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Colônias irregulares. Mucilagem na e hialina. Células esféricas (1,8-2,2 μm


diâmetro), esparsas e distribuídas irregularmente na mucilagem, com conteúdo verde-
azulado, sem aerótopos.

HABITAT - Populações de A. elachista ocorrem em ecossistemas dulcícolas tropicais


3 7 8
eutró cos . No semiárido foram reportadas em reservatório na Bahia , Pernambuco , Rio
9 *
Grande do Norte e Paraíba .
TOXICOLOGIA - Organismos de A. elachista ainda não foram reportados como
potencialmente produtores de cianotoxinas.

46
10
10 m
47
ORDEM SYNECHOCOCCALES
ORDEM SYNECHOCOCCALES
Família Merismopediaceae
Aphanocapsa koordersii K. M. Strom 1923
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Synechococcales
Merismopediaceae
Aphanocapsa

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Colônias irregulares e difusas. Mucilagem hialina e indistinta. Células


esféricas, (2,0-3,0 μm de diâmetro); distribuídas irregularmente na mucilagem, com
conteúdo verde-azulado, sem aerótopos.

HABITAT - Populações de A. koordersii ocorrem sistemas de clima quente (tropicais e


9
subtropicais) meso-eutro cos . No semiárido ocorrem em reservatório no Rio Grande do
9
Norte e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – Organismos de A. koordersii não foram reportados como


potencialmente produtores de cianotoxinas.

48
10
10 m

49
ORDEM SYNECHOCOCCALES
ORDEM SYNECHOCOCCALES
Família Coelosphaeriaceae
Coelomoron tropicale Senna, Peres & Komárek 1998
Komárek & Anagnostidis (1999)
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Synechococcales
Coelosphaeriaceae
Coelomoron

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Colônias irregularmente esféricas. Mucilagem ampla, hialina e di uente.


Células ovoides (1,5-2,6 µm largura e 2-3,2 µm comprimento) com conteúdo celular verde-
azulado, homogêneo, sem aerótopos.
4
HABITAT – Populações de C. tropicale ocorrem em sistemas meso-eutró cos . No
10 4
semiárido foram reportadas em reservatório no Rio Grande do Norte e Paraíba .

TOXICOLOGIA – Organismos de C. tropicale não foram reportados como potencialmente


produtores de cianotoxinas.

COMENTÁRIO - C. tropicale é uma espécie descrita a partir de material brasileiro, no


entanto já foi registrada em Cuba e na África do Sul. Esta espécie foi descrita como C.
tropicalis Senna, Peres & Komárek 1998, contudo de acordo com o Código Internacional de
Nomenclatura Botânica este nome não é correto uma vez que Coelomoron é um nome neutro
e o epíteto especí co deve estar em conformidade com ele. Apesar de o nome correto ser C.
tropicale é comum ser reportada como C. tropicalis.

50
10
10 m

51
ORDEM SYNECHOCOCCALES
ORDEM SYNECHOCOCCALES
Família Coelosphaeriaceae
Coelosphaerium evidenter-marginatum M.T.de
P.Azevedo & C.L.Sant'Anna 1999
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Synechococcales
Coelosphaeriaceae
Coelosphaerium

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Colônias esféricas, quando jovens ovais a irregulares. Mucilagem hialina e


inconspícua. Células esféricas ou ovoides (2,2-3,0 µm de diâmetro), irregularmente
distribuídas na superfície da colônia, com conteúdo celular verde-azulado, homogêneo, sem
aerótopos.

HABITAT - Populações de C. evidenter-marginatum são cosmopolitas e ocorrem no


plâncton sistemas de água doce meso-eutró cos11. No semiárido foram reportadas em
reservatório no Rio Grande do Norte11 e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – Organismos de C. evidenter-marginatum não foram reportados como


potencialmente produtores de cianotoxinas.

52
10
10 m

53
ORDEM SYNECHOCOCCALES
ORDEM SYNECHOCOCCALES
Família Pseudanabaenaceae
Limnothrix planctonica (Woloszynska) Me ert 1988

Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Synechococcales
Pseudanabaenaceae
Limnothrix

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Tricomas retos, isolados, ligeiramente constritos, não atenuados. Mucilagem


ausente. Células cilíndricas (1,6-2,0 μm diâmetro e 4,0-7,0 μm comprimento). Célula apical
cilindria com extremidade arredondaada. Aerótopos dispostos nos pólos das células ou no
centro.

HABITAT - Populações de L. planctonica são componentes do plâncton característicos de


ecossistemas de água doce, rasos e eutró cos, no entanto, devido a sua plasticidade e
12
tolerância a salinidade também são encontradas em águas salobras e salinas . No semiárido
*
ocorrem em reservatórios na Paraíba .

TOXICOLOGIA - Organismos de L. planctonica são potencialmente produtores de


13 14
microcistina e β-N-Methylamino-L-alanine (BMAA) .

54
10
10 m

55
ORDEM SYNECHOCOCCALES
ORDEM SYNECHOCOCCALES
Família Pseudanabaenaceae
Pseudanabaena catenata Lauterborn 1915
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Synechococcales
Pseudanabaenaceae
Pseudanabaena

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Tricomas solitários, retos, constritos, não atenuados. Células isodiamétricas


ou até duas vezes mais longas que largas (1,5-2,5 μm diâmetro e 1,5 -4,0 μm comprimento).
Célula apical cilíndrico- arredondada na extremidade. Conteúdo celular verde-azulado,
homogêneo, sem aerótopos.

HABITAT - Populações de P. catenata são bentônicas e também podem ser encontrados em


sedimentos lamacentos de lagos e reservatórios eutró cos15. No semiárido foram reportadas
em reservatório no Rio Grande do Norte15, Paraíba16, Pernambuco17 e Bahia7.

TOXICOLOGIA – Organismos de P. catenata são potencialmente produtores de


microcistina18.

56
10
10 m

57
ORDEM SYNECHOCOCCALES
ORDEM SYNECHOCOCCALES
Família Pseudanabaenaceae
Pseudanabaena galeata Böcher 1949
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Synechococcales
Pseudanabaenaceae
Pseudanabaena

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, retos ou ligeiramente curvos, constritos, não atenuados.


Células mais longas que largas (2,0-2,8 μm diâmetro e 3,0-6,0 μm comprimento). Célula
apical cilíndrica. Conteúdo celular verde-azulado, com aerótopos nos polos da célula.

HABITAT - Populações de P. galeata são cosmopolitas. No semiárido foram reportadas em


reservatório no Rio Grande do Norte10, Paraíba4, Bahia19 e Ceará20 .

TOXICOLOGIA – Organismos de P. galeata são potencialmente produtores de


21
microcistina, saxitoxina, e anatoxina .

COMENTÁRIO - Estudos recentes sugerem a presença de uma nova cianotoxina produzida


por P. galeata cuja natureza química ainda é desconhecida, no entanto está associada a
22
sintomas de in amação, dor, apoptose celular, fígado hemorrágico, e lesões nos rins .

58
10
10 m

59
ORDEM SYNECHOCOCCALES
ORDEM SYNECHOCOCCALES
REFERÊNCIAS
1
Komárek, J, Kaštovský, J, Mareš, J, Johansen, J R. 2014. Taxonomic classi cation of
cyanoprokaryotes (cyanobacterial genera) 2014, using a polyphasic approach. Preslia, 86(4),
295-335.
2
Mai, T, Johansen, J R, Pietrasiak, N, Bohunicka, M, Martin, M P. (2018). Revision of the
Synechococcales (Cyanobacteria) through recognition of four families including
Oculatellaceae fam. nov. and Trichocoleaceae fam. nov. and six new genera containing 14
species. Phytotaxa, 365(1), 1-59.
3
Costa, I A S D, Cunha, S R D S, Panosso, RD F, Araújo, M F F, Melo, J L D S, Sant'Anna, E M E.
2009. Dinâmica de cianobactérias em reservatórios eutró cos do semi-árido do Rio Grande
do Norte. Oecologia. Brasiliense, 13(2), 382-401.
4
Moura A, Aragão-Tavares N K, Amorim C. 2018. Cyanobacterial blooms in freshwaters
bodies in a semiarid region, northeastern Brazil: A review. Journal of Limnology,77 (2): 179-
188
5
Azevêdo, D J D S, Barbosa, J E D L, Porto, D E, Gomes, W I A, Molozzi, J. 2015. Biotic or
abiotic factors: which has greater in uence in determining the structure of rotifers in semi-
arid reservoirs?. Acta Limnologica Brasiliensia, 27(1), 60-77
6
Mazur-Marzec, H, Sutryk, K, Kobos, J, Hebel, A, Hohlfeld, N, Błaszczyk, A, Toruńska, A,
Kaczkowska, M J, Łysiak-Pastuszak, E, Kraśniewski, W, Jasser, I. 2013. Occurrence of
cyanobacteria and cyanotoxins in the Southern Baltic Proper. Filamentous cyanobacteria vs.
single-celled picocyanobacteria. Hydrobiologia, 701, 235
7
Fuentes, E V, Oliveira, H S B, Cordeiro-Araújo, M K, Severi, W, Moura, A N. 2010. Variação
espacial e temporal do toplâncton do Rio de Contas, Bahia, Brasil. Revista Brasileira de
Engenharia de Pesca, 5(2): 13-25.
8
Dantas, Ê W, Moura, A N, Bittencourt-Oliveira, M D C. 2011. Cyanobacterial blooms in
strati ed and destrati ed eutrophic reservoirs in semi-arid region of Brazil. Anais da
Academia Brasileira de Ciências, 83(4), 1327-1338.
9
Panosso, R, Costa, I A, Souza, N R, Attayde, J L. 2007. Cianobactérias e Cianotoxinas em
reservatórios do Estado do Rio Grande do Norte e o potencial controle das orações pela
tilápia do nilo (Oreochromis niloticus). Oecologia Brasiliense, 11(3), 433-449.
10
Marcon, A E, Morais-Ferreira, D, Moura, M D F V, Costa, T F C, Amaral, V S, Agnez-Lima,
L F, Medeiros, S R B. 2010. Genotoxic analysis in aquatic environment under in uence of
60
10 cyanobacteria, metal and radioactivity. Chemosphere, 81(6), 773-780.
ORDEM SYNECHOCOCCALES
12
Turicchia, S, Ventura, S, Komárková, J, Komárek, J. 2009. Taxonomic evaluation of
cyanobacterial micro ora from alkaline marshes of northern Belize. 2. Diversity of
oscillatorialean genera. Nova Hedwigia 89: 165-200.
13
Furtado, A L F F, Calijuri, M C, Lorenzi, A S, Honda, R Y, Genuario, D B, Fiore, M F. 2009.
Morphological and molecular characterization of cyanobacterium from a Brazillian
facultative wastewater stabilization pond and evaluation of microcystin production.
Hydrobiologia, 627(1), 195-209.
14
Humpage, A, Falconer, I, Bernard, C, Froscio, S, Fabbro, L. 2012. Toxicity of the
cyanobacteriumn Limnothrix AC0243 to male balb/C mice. Water Research, 46, 1576–1583
15
Chellappa, N T, Borba, J M, Rocha, O. 2008. Phytoplankton community and physical-
chemical characteristics of water in the public reservoir of Cruzeta, RN, Brazil. Brazilian
Journal of Biology, 68(3), 477-494.
16
Mendes, C F, Barbosa, J E L, Nery, J F. 2016. Microcystin accumulation and potential
depuration on muscle of shes of sh farm: implications to public health. International
Journal of Innovative Studies in Aquatic Biology and Fisheries, 2, 2454-7670.
17
Moura, A D N, Bittencourt-Oliveira, M D C, Dantas, Ê W, Arruda-Neto, J D D T. 2007.
Phytoplanktonic associations: a tool to understanding dominance events in a tropical
Brazilian reservoir. Acta Botanica Brasilica, 21(3), 641-648.
18
Borges, H L F, Branco, L H Z, Martins, M D, Lima, C S, Barbosa, P T, Lira, G A S T. Molica, R J
R. 2015.Cyanotoxin production and phylogeny of benthic cyanobacterial strains isolated
from the northeast of Brazil. Harmful Algae, 43, 46-57.
19
Flora do Brasil 2020 em construção. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: <
http:// oradobrasil.jbrj.gov.br/ >. Acesso em: 21 Out. 2019
20
Molisani, M M, Sousa- Barroso, H, Becker, H, Moreira, M O P, Hijo, C A G, Monte, T M,
Vasconcellos, G H. 2010. Trophic state, phytoplankton assemblages and limnological
diagnosis of the Castanhão Reservoir, CE, Brazil. Acta Limnologica Brasiliensia, 22(1), 1-12.
21
Teneva, I, Mladenov, R, Dzhambazov, B. 2009. Toxic effects of extracts from Pseudanabaena
galeata (Cyanoprokaryota) in mice and cell cultures in vitro. Natural Sciences and
Humanities. 12, 237
22
Rangel, M, Martins, J C G, Garcia, A N, Conserva, G A A, Costa-Neves, A, Sant'Anna, C L,
Carvalho, L R. 2014. Analysis of the toxicity 1 and histopathology induced by the oral
administration
10 m of Pseudanabaena galeata and Geitlerinema splendidum (Cyanobacteria)
extracts to mice. Marine Drugs 12: 508-524
*Dados não publicados pelos autores. 61
ORDEM OSCILLATORIALES

ORDEM OSCILLATORIALES
A ordem Oscillatoriales é formada pelas cianobactérias lamentosas homocitadas
que apresentam tilacóides dispostos radialmente ou irregularmente nas células. Os membros
desta ordem são caracterizados por desenvolverem células com organização unisseriada,
formando tricomas que podem ou não estar envolvidos por envelope mucilaginoso e sem
rami cações verdadeiras 1 . Atualmente são reconhecidas nesta ordem 8 famílias:
Cyanothecaceae, Borziaceae, Coleofasciculaceae, Microcoleaceae, Oscillatoriaceae,
Gomotiellaceae, Homoetrichaceae e Deserti laceae, sendo Coleofasciculaceae,
Oscillatoriaceae e Microcoleaceae as mais frequentes em reservatórios no semiárido.

62
10
ORDEM OSCILLATORIALES
Planktotrix agardhii
63
ORDEM OSCILLATORIALES
Família Coleofasciculaceae
Anagnostidinema amphibium (C.Agardh ex Gomont)
Strunecký, Bohunická, J.R.Johansen & J.Komárek 2017
Prokaryota
P
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Oscillatoriales
Coleofasciculaceae
Anagnostidinema

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Tricomas retos ou levemente exionados, não constrictos. Envelope


mucilaginoso ausente. Células mais longas que largas (1,3 a 2,8µm de diâmetro, e 2,5 a 7,5µm
comprimento). Célula apical cilíndrica com ápice arredondado. Conteúdo celular com
grandes grânulos móveis e sem aerótopos.

HABITAT – Populações de A. amphibium apresentam elevada plasticidade a mudanças de


temperatura, transparência da água, salinidade, mistura da coluna de água e nutrientes,
ocorrendo em ecossistemas mesoeutró cos a eutró cos2. No semiárido foi reportada em
reservatórios na Bahia2, Pernambuco3, Ceará4e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – Organismos de A. amphibium foram reportadas como potencialmente


produtores de microcistina e saxitoxina5.

COMENTÁRIO - Quanto a produção de toxinas, além de microcistinas e saxitoxinas,


estudos recentes mostram que linhagens desta espécie, provenientes da Represa
Guarapiranga (São Paulo – Brasil), também produzem substâncias pró-in amatórias com
sinais de intoxicação distintos daqueles causados pelas cianotoxinas conhecidas
(microcistinas, nodularinas, cilindrospermopsinas, anatoxinas e saxitoxinas), o que sugere a
presença de uma nova cianotoxina, cuja natureza química e efeitos são desconhecidos7.
64
10
ORDEM OSCILLATORIALES
10 m

O gênero Anagnostidinema foi criado


recentemente 6 , considerando revisão da
morfologia e biologia molecular de organismos
do gênero Geitlerinema. Tricomas de A.
amphibium apresentam intenso movimento
oscilante, o que diferencia esta de outras
espécies do gênero que exibem movimento
deslizante. A. amphibium já foi descrita
anteriormente como Oscillatoria amphibia
C.Agardh ex Gomont 1892, Phormidium
amphibium (C.Agardh ex Gomont)
Anagnostidis & Komárek 1988 e Geitlerinema
amphibium (C.Agardh ex Gomont)
Anagnostidis 1989. 65
ORDEM OSCILLATORIALES
Família Microcoleaceae
Planktothrix agardhii (Gomont) Anagnostidis & Komárek 1988

Prokaryota
P
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Oscillatoriales
Microcoleaceae
Planktothrix

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, retos, não constrictos, gradualmente atenuados.


Envelope mucilaginoso ausente. Células mais curtas que largas ou isodiamétricas (5,0-6,0
μm diâmetro, 2,5-5,0 μm comprimento). Célula apical cônica, captadas, eventualmente com
caliptra. Conteúdo celular verde-acastanhado com aerótopos.

HABITAT – Populações de P. agardhii ocorrem em sistemas mesoeutró cos a


hipereutró cos8. No semiárido foi reportada em reservatórios na Bahia, Rio Grande do
Norte, Pernambuco, Ceará e Paraíba3.

TOXICOLOGIA – Organismos de P. agardhii são potencialmente produtores de


microcistina9 e saxitoxina10.

66
10
10 m

67
ORDEM OSCILLATORIALES
ORDEM OSCILLATORIALES
Família Microcoleaceae
Planktothrix isothrix (Skuja) Komárek & Komárková 2004

Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Oscillatoriales
Microcoleaceae
Planktothrix

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Tricomas solitários, retos, não atenuados, não constricto. Envelope


mucilaginoso ausente. Células mais curtas que longas (4,0-6,0 μm diâmetro 2,0-5,0 μm
comprimento). Célula apical cilíndrico arredondada, sem espessamento. Conteúdo celular
pode apresentar-se verde ou castanho (dependendo do número de aerótopos).

HABITAT - Populações de P. isothrix são tolerantes a mistura contínua da coluna de água e


8
ocorrem em sistemas eutró cos a hipereutró cos . No semiárido foi reportada em
3 11 12
reservatórios no Rio Grande do Norte, Pernambuco , Paraíba e Ceará .

TOXICOLOGIA – Organismos de P. isothrix são potencialmente produtores de


9 10
microcistina e saxitoxina .

68
10
10 m

69
ORDEM OSCILLATORIALES
ORDEM OSCILLATORIALES
Família Oscillatoriaceae
Oscillatoria limosa C.Agardh ex Gomont 1892
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Oscillatoriales
Oscillatoriaceae
Oscillatoria

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, retos, raramente curvos, não constritos e levemente


atenuados. Envelope mucilaginoso ausente. Células discoides, mais largas que curtas (11,0-
18,0 μm diâmetro 2,0-5,0 μm comprimento). Célula apical cilíndrico arredondada, sem
caliptra. Conteúdo celular granuloso e sem aerótopos.

HABITAT - Populações de O. limosa são tolerântes a condições de salinidade, pH e


eutro zação13. No semiárido foi reportada em reservatórios no Rio Grande do Norte14 e
Paraíba15.

TOXICOLOGIA – Organismos de O. limosa são potencialmente produtores de


microcistina13 e geosmina (composto não tóxico que confere gosto e odor desagradáveis a
água)16.

70
10
10 m

71
ORDEM OSCILLATORIALES
ORDEM OSCILLATORIALES
Família Oscillatoriaceae
Oscillatoria tenuis C.Agardh ex Gomont 1892
Prokaryota
P
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Oscillatoriales
Oscillatoriaceae
Oscillatoria

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Tricomas solitários, retos, não atenuados, não constritos a levemente


constritos. Envelope mucilaginoso ausente. Células mais curtas que largas (6,0-11,0 μm
diâmetro e 2,0-4,0μm comprimento). Conteúdo celular verde-azulado, homogêneo; septos
com ou sem grânulos.

HABITAT - Populações de O. tenuis podem ser encontradas em ambientes salinos, sendo


por isso consideradas halofílicas17. No semiárido são observados em reservatórios da
Paraíba.*

TOXICOLOGIA – Organismos de O. tenuis são potencialmente produtores de


microcistina17 e geosmina (composto não tóxico que confere gosto e odor desagradáveis a
água)16.

72
10
10 m

73
ORDEM OSCILLATORIALES
ORDEM OSCILLATORIALES
Família Oscillatoriaceae
Phormidium breve (Kützing ex Gomont) Anagnostidis
& Komárek 1988
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Oscillatoriales
Oscillatoriaceae
Phormidium

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas retos, ligeiramente atenuados, não constritos. Células quadráticas


a subquadráticas (4,0-5,5 μm diâmetro e 3,0-4,5 μm comprimento). Célula apical cônico
arredondada com grânulos, sem caliptras e aerótopos.

HABITAT - Organismos de P. breve apresentam elevada plasticidade e toleram variações


bruscas de temperatura, pH e salinidade, ocorrendo em sistemas mesotró cos a eutró cos18.
No semiárido foram reportadas nos reservatórios da Bahia², Ceará¹² e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – Cepas isoladas de reservatórios do semiárido não apresentaram


potencial toxicologico5. P. breve foi reportado como potencial produtor de MIB e Geosmina,
compostos que apesar de não tóxicos conferem gosto e odor desagradáveis a água19.

10
74
10 m
75
ORDEM OSCILLATORIALES
ORDEM OSCILLATORIALES
REFERÊNCIAS
1
Komárek, J, Kaštovský, J, Mareš, J, Johansen, J R. 2014. Taxonomic classi cation of
cyanoprokaryotes (cyanobacterial genera) 2014, using a polyphasic approach. Preslia, 86(4),
295-335.
2
Fuentes, E V, Oliveira, H S B, Cordeiro-Araújo, M K, Severi, W, Moura, A N. 2010. Variação
espacial e temporal do toplâncton do Rio de Contas, Bahia, Brasil. Revista Brasileira de
Engenharia de Pesca, 5(2): 13-25.
3
Moura A, Aragão-Tavares N K, Amorim C. 2018. Cyanobacterial blooms in freshwaters
bodies in a semiarid region, northeastern Brazil: A review. Journal of Limnology,77 (2): 179-
188
4
Lopes, I K C, Barros, M U G, Pestana, C J, Capelo Neto, J. 2015. Prevalence of paralytic
shell sh poison-producing Planktothrix agardhii and Cylindrospermopsis raciborskii in a
Brazilian semi-arid reservoir. Acta Limnologica Brasiliensia, 27(2), 238-246.
5
Borges, H L F, Branco, L H Z, Martins, M D, Lima, C S, Barbosa, P T, Lira, G A S T. Molica, R J
R. 2015.Cyanotoxin production and phylogeny of benthic cyanobacterial strains isolated
from the northeast of Brazil. Harmful Algae, 43, 46-57.
6
Strunecký, O, Bohunická, M, Johansen, J R, Čapková, K, Raabová, L, Dvořák, P, Komárek, J.
2017. A revision of the genus Geitlerinema and a description of the genus Anagnostidinema
gen. nov. (Oscillatoriophycidae, Cyanobacteria). Fottea, 17(1), 114-126.
7
Dogo C R, Bruni F M, Elias F, Rangel M, Pantoja P A, Sant'Anna C L, Lima C, Lopes-Ferreira
M, Carvalho L R. 2011 In ammatory effects of the toxic cyanobacterium Geitlerinema
amphibium. Toxicon 58, 464–470.
8
Sant'anna, C L, Melcher, S S, Carvalho, M.C. 2007. Planktic Cyanobacteria from upper Tietê
basin reservoirs, SP, Brazil. Revista Brasileira de Botânica, 30, 1-17.
9
Yéprémian, C; Gugger, M F, Briand, E; Catherine, A; Berger, C; Quiblier, C; Bernard, C. 2007.
Microcystin ecotypes in a perennial Planktothrix agardhii bloom. Water Research, 45(19),
4446-4456.
76
10
ORDEM OSCILLATORIALES
10
Bittencourt-Oliveira, M C, Piccin-Santos, V, Kujbida, P, Moura, A N 2011.
Cylindrospermopsin in Water Supply Reservoirs in Brazil Determined by Immunochemical
and Molecular Methods. Journal of Water Resource and Protection, 3(6), 349-355.
11
Azevêdo, D J D S, Barbosa, J E D L, Porto, D E, Gomes, W I A, Molozzi, J. 2015. Biotic or
abiotic factors: which has greater in uence in determining the structure of rotifers in semi-
arid reservoirs?. Acta Limnologica Brasiliensia, 27(1), 60-77.
12
Flora do Brasil 2020 em construção. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: <
http:// oradobrasil.jbrj.gov.br/ >. Acesso em: 21 Out. 2019.
13
Mohamed, Z A. 2008. Toxic cyanobacteria and cyanotoxins in public hot springs in Saudi
Arabia. Toxicon 51 (1), 17-27.
14
Chellappa, N T, Borba, J M, Rocha, O. 2008. Phytoplankton community and physical-
chemical characteristics of water in the public reservoir of Cruzeta, RN, Brazil. Brazilian
Journal of Biology, 68(3), 477-494.
15
Mendes, C F, Barbosa, J E L, Nery, J F. 2016. Microcystin accumulation and potential
depuration on muscle of shes of sh farm: implications to public health. International
Journal of Innovative Studies in Aquatic Biology and Fisheries, 2, 2454-7670.
16
Durrer, M, Zimmermann, U, Jüttner, F. 1999. Dissolved and particle-bound geosmin in a
mesotrophic lake (lake Zürich): spatial and seasonal distribution and the effect of grazers.
Water Research, 33(17), 3628-3636.
17
Mohamed, Z A, Carmichael, W W, An, J, El Sharouny, H M. 1999. Activated carbon removal
efficiency of microcystins in an aqueous cell extract of Microcystis aeruginosa and
Oscillatoria tenuis strains isolated from Egyptian freshwaters. Environmental Toxicology 14
(1), 197–201.
18
Rajeshwari, K R, & Rajashekhar, M. 2012. Diversity of cyanobacteria in some polluted
aquatic habitats and a sulfur spring in the Western Ghats of India. Algological Studies, 138(1),
37–55.
19
Lee, J, Rai, P K, Jeon, Y J, Kim, K H, & Kwon, E E. 2017. e role of algae and cyanobacteria in
10 m and release of odorants in water. Environmental Pollution, 227, 252-262.
the production

*Dados não publicados pelos autores. 77


ORDEM NOSTOCALES

ORDEM NOSTOCALES
As cianobactérias da ordem Nostocales apresentam talo lamentoso heterocitado e
reprodução por hormogônios e hormócitos. Estes organismos são peculiares uma vez que
1
têm um talo multicelular diversi cado com células especializadas (acinetos e heterócitos) .
Algumas espécies também podem apresentar vesículas gasosas que permitem que os
organismos utuem e se movam verticalmente na coluna de água, sendo também desta
2
ordem o maior número de espécies potencialmente tóxicas já registradas no semiárido .
Taxonomicamente, os gêneros de Nostocales tem passado por grande número de
mudanças como sinonimização de táxons e surgimento de outros. No semiárido as famílias
frequentemente reportadas são: Aphanizomenonaceae e Nostocaceae.

78
10
ORDEM NOSTOCALES
Raphidiopsis raciborskii

Dolichospermum circinale
79
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae

Anabaenopsis elenkinii Miller 1923


Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Anabaenopsis

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas curvos, sigmoides ou espiralados. Envelope mucilaginoso hialino


ou ausente. Células cilíndricas com aerótopos, geralmente 1,2-4 vezes mais longas que largas
( 4-6 µm diâmetro e 4-9 µm de comprimento). Acinetos arredondados a elípticos (3-7 µm
diâmetro), geralmente distantes do heterócitos. Heterócitos formados a partir de células
intercalares, passando a posição terminal pela quebra do tricoma.

HABITAT – Populações de A. elenkinii formam orações em ambientes rasos, alcalinos,


eutró cos com elevada condutividade elétrica e levemente salinos3. No semiárido foi
reportada em reservatórios no Pernambuco4 e Paraíba*

TOXICIDADE – Cepas de A. elenkinii são reportadas como potencialmente produtoras


de microcistinas5.

80
10
10 m

10 m
81
ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae
Aphanizomenon gracile Lemmermann 1907
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Aphanizomenon

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, retilíneos ou ligeiramente curvos, constritos e


gradualmente atenuados. Envelope mucilaginoso no e di uente. Células vegetativas
cilíndricas ou em forma de barril (2,5-4,5 µm diâmetro, 5,5-7,0 µm comprimento), com
aerótopos. Célula apical capitada ou cilíndrica com ápice arredondado. Acinetos elipsoides
ou cilíndricos, intercalares ou terminais (3,0-6,5 µm de diâmetro, 5,0-12,0 µm de
comprimento), afastados dos heterócitos. Heterócitos intercalares, elípticos com ápice
truncado (2,0-5,0 µm diâmetro, 6,0-10,0 µm comprimento).

HABITAT – Populações de A. gracile são frequentemente reportadas em ambientes de águas


quentes, rasas, meso-eutró cos e coluna de água misturadas6. No semiárido foi reportada em
reservatórios no Rio Grande do Norte7 e Paraíba*

TOXICOLOGIA – Cepas de A. gracile são potencialmente produtoras de saxitoxinas,


anatoxinas8 e cilindrospermopsinas9.

82
10
10 m
83
ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae
Cuspidothrix issatschenkoi (Usachev) P.Rajaniemi, Komárek,
R.Willame, P. Hrouzek, K.Kastovska´, L.Ho mann & K.Sivonen 2005

Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Cuspidothrix

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, curtos ou longos, retos ou espiralados, atenuados e


pontiagudos nas extremidades. Envelope mucilaginoso ausente. Células cilíndricas (2,5-3,5
µm diâmetro, 4,0-7,0 µm de comprimento) com aerótopos. Célula apical alongada, atenuada
e acuminada, geralmente hialina. Acinetos cilíndricos, com extremidades arredondadas,
geralmente isolados (2,0-4,0 µm diâmetro, 6,0-18,5 µm comprimento), distantes dos
heterócitos. Heterócitos cilíndricos com extremidades arredondadas, intercalares ou
solitários (2,5-3,5 µm diâmetro, 6,0-9,0 µm comprimento).
HABITAT – Populações de C. issatschenkoi são registradas em locais rasos e salinos, sendo
considerada uma espécie halofílica. A salinidade pode ser um fator chave para expansão10
dessa espécie, contudo já foi registrada em locais de baixa salinidade
2
e11
dulcícolas . No
semiárido foi reportada em reservatórios no Rio Grande do Norte e Paraíba .
TOXICOLOGIA – Cepas de C. issatschenkoi8
são reportadas como potencialmente
produtoras de anatoxina-a e saxitoxinas . No semiárido,
12
eventos de dominância dessa espécie
foram associadas a produção de microcistinas , no entanto, testes mais especí cos com cepas
dessa espécie precisam ser realizados.
13
COMENTÁRIO - O gênero Cuspidothrix foi proposto em 2005 a partir de estudos
moleculares e morfológicos que estabeleceram diferenças signi cativas entre espécies de
Aphanizomenon, deste modo C. issatschenkoi é sinônimo de Aphanizomenon issatschenkoi
84
10 (Usacev) Proshkina-Lavrenk 1968.
10 m

85
ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae
Cuspidothrix tropicalis (Horecká & Komárek) P.Rajaniem, J.Komárek,
R.Willame, P.Hrouzek,K.Kastovská, L.Ho mann & K.Sivonen 2005

Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Cuspidothrix

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, curtos ou longos, retos ou espiralados, atenuados e


pontiagudos nas extremidades. Envelope mucilaginoso ausente. Células cilíndricas (3,0-5,0
µm diâmetro e 7,5-10,0 µm comprimento) com aerótopos. Célula apical alongada, atenuada
e acuminada, geralmente hialina. Acinetos ovais a cilíndricos (4,0-7,0 µm diâmetro; 5,0-10,0
µm comprimento), próximo aos heterócitos, os quais são esféricos a elipsoides (3,0-5,0 µm
diâmetro; 5,0-7,0 µm comprimento).

HABITAT – Populações de C. tropicalis são endêmicas de ecossistemas tropicais,


preferencialmente registrados em locais eutró cos, rasos e com elevada alcalinidade14. No
semiárido foi reportada em reservatórios no Rio Grande do Norte14 e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – Organismos de ainda não foram reportadas como potencialmente


produtores de toxinas.

COMENTÁRIO - Os tricomas de C. tropicalis são morfologicamente semelhantes aos de C.


issatschenkoi, contudo diferem quanto à forma dos heterócitos, que se apresentam esféricos a
elipsoide. C. tropicalis é sinônimo de Aphanizomenon tropicalis M.Horecká & J.Komárek
1979.
86
10
10 m

87
ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae
Raphidiopsis raciborskii (Woloszynska) Aguilera,
Berrendero Gómez, Kastovsky, Echenique & Salerno 2018
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Raphidiopsis

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, retos, curvos, sigmoides ou espiralados. Envelope


mucilaginoso ausente. Células cilíndricas ou em forma de barril (2,5-3,0 µm diâmetro e 6,0-
9,5µm comprimento). Célula apical cônico-atenuada ou acuminada. Acinetos cilíndricos,
distantes dos heterócitos (4,0-5,0 µm diâmetro e 13,0-15,0 µm comprimento). Heterócitos
terminais e solitários na forma de gota ou chama de vela (3,0 -5,0 µm de diâmetro; 10,0-12,0
µm comprimento).

HABITAT – Populações de R. raciborskii são observadas em locais com águas rasas, quentes
(> 20ºC) com baixa transparência da água e elevada concentração de nutrientes10. No
semiárido foi reportada em reservatórios na Bahia², Rio Grande do Norte, Pernambuco,
Paraíba e Ceará².

TOXICOLOGIA - Organismos de R. raciboskii são potencialmente produtores de


cilindrospermopsinas e saxitoxinas15.

COMENTÁRIO – Recentemente os gêneros Cylindrospermopsis e Raphidiopsis foram


uni cados, deste modo R. raciborskii é sinônimo de Cylindrospermopsis raciborskii. Estudos
moleculares apontam a similaridade genética entre Raphidiopsis mediterraneae,
Raphidiopsis brookii e C. raciborskii, especialmente em cepas isoladas na América do Sul, de
88
10 modo que, estas três espécies passaram a ser consideradas R. raciborskii16.
10 m

89
ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Acredita-se, baseado em aspectos ecológicos, siológicos e genéticos, que R.
raciborskii se expandiu da África e Austrália para Eurásia e Américas, colonizando assim
todo o globo. O sucesso de expansão dessa espécie deve-se a combinação de vários fatores
como: (i) tolerância ecológica; (ii) rápida capacidade de adaptação; (iii) elevada capacidade
10
fenotípica; e (iv) capacidade de rápida adaptação a condições extremas . R. raciborskii é a
espécie mais frequente em reservatórios do semiárido brasileiro, sendo considerada uma
2
espécie exótica e invasora, para esta região .

10 m

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ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae
Dolichospermum circinale (Rabenhorst ex Bornet & Flahault)
P.Wacklin, L.Ho mann & J.Komárek 2009
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Dolichospermun

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, regularmente ou irregularmente espiralados. Envelope


mucilaginoso estreito, di uente. Células esférias ou em forma de barril (8,0-13,0µm
diâmetro, 7,0-12,0 µm comprimento), com aerótopos. Acinetos cilíndricos, isolados ou em
pares, distantes dos heterócitos (14,0-23,0 µm diâmetro, 18,0-25,0 µm comprimento).
Heterócitos esféricos (9,0-12,0 µm diâmetro).

HABITAT - D. circinale é reportada em sistemas com altas temperaturas (25-30ºC), baixa


correnteza, estabilidade da coluna de água e elevada concentração de nutrientes
nitrogenados e fosfatados17. No semiárido foi reportada em reservatórios na Bahia18, Rio
Grande do Norte e Paraíba2.

TOXICOLOGIA –Populações de D. circinale são potencialmente produtoras de


microcistina2, saxitoxinas e anatoxina. Além de cianotoxinas, esta espécie produz 2-
metilisoborneol (MIB) e trans-1,10-dimetil-trans-9-decalol (geosmina) metabólitos que
apesar de não tóxicos conferem gosto e odor desagradável a água17.

COMENTÁRIO - O gênero Dolichospermum foi proposto em 200919 como uma subdivisão


do gênero Anabaena, deste modo D. circinale é sinônimo de Anabaena circinalis Rabenhorst
ex Bornet et Flahault 1888.
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ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae
Dolichospermum crassum (Lemmermann) P.Wacklin,
L.Ho mann & J.Komárek 2009
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Dolichospermun

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO - Tricomas solitários, regularmente espiralados, 49,0–80,0 μm de largura e


22,0–68,0 comprimento (altura da espiria). Envelope mucilaginoso espesso. Células em
forma de barril ou arredondadas, geralmente comprimidas nas extremidades (9,0-14,0 μm
diâmetro, 7,0-13,0 μm de comprimento), com aérotopos. Células apicais arredondadas.
Acinetos elípticos (12,0-17,0 μm diâmetro, 18,5-28,0 μm comprimento), solitários ou em
pares distantes dos heterócitos. Heterocitos arredondados (8,0–15,0 μm diâmetro).
HABITAT – D. Crassum ocorrem em locais com pH variando de ácido a básico, elevada
condutividade elétrica e amplitude de temperatura. Esses organismos são característicos
20
de
reservatórios meso-eutró cos contudo toleram baixas concentrações de nitrogênio . No
semiárido ocorrem em reservatórios na Paraíba*.
TOXICOLOGIA 20
– D. crassum são cianobactérias
17
potencialmente produtoras de
microcistina , saxitoxinas, anatoxina e geosmina . Este último, apesar de não tóxico
conferem gosto e odor desagradável à água.
COMENTÁRIO - Populações de D. crassum são reportadas formando orações com outras
espécies de cianobactérias e apresentam elevada plasticidade. D. crassum é sinônimo de
Anabaena crassa a (Lemmermann) Komárkova´-Legnerova´ et Cronberg 1992 e foi
originalmente descrita como uma
19
variedade de Anabaena spiroides (A. spiroides Klebahn var.
Crassa Lemmermann 1898) . D. crassum pode ser confundida com a atualmente
94
10 denominada Dolichospermum spiroides, no entanto as células desta são menores.
50 m

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ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae
Dolichospermum planctonicum (Brunnthaler)
Wacklin, L.Ho mann & Komárek 2009
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Dolichospermun

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, retos ou levemente curvos. Envelope mucilaginoso


conspícuo. Células esféricas a alongadas (6,5-10,0 μm diâmetro) com aerótopos. Acinetos
cilíndricos (10,0-16,0 μm diâmetro e 20,0-26,0 μm comprimento), geralmente isolados ou
em pares, distantes dos heterócitos. Heterócitos esféricos (10,0-12,0 μm de diâmetro).

HABITAT – D. planctonicum ocorre em ambientes meso-eutró cos sendo tolerantes a


condições de pouca luz e mistura da coluna de água22. No semiárido foi reportada em
reservatórios no Rio Grande do Norte2 e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – D. planctonicum foi reportada como potencialmente produtora de


microcistina, anatoxina17 e saxitoxina2, além geosmina, composto não tóxico que confere
gosto e odor desagradável à água17.

COMENTÁRIO - D. planctonicum é sinônimo de Anabaena planctonica Brunnthaler 190319.

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ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae
Dolichospermum solitarium (Klebahn) Wacklin,
L.Ho mann & Komárek 2009
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Dolichospermun

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas retos e solitários. Envelope mucilaginoso amplo. Células esféricas


a ovais, mais longas que largas (4,5-7,0 μm diâmetro, 5,0-7,5 μm comprimento) com
aerótopos. Acinetos cilíndricos (15,0-17,0μm diâmetro, 19,0-28,0 μm comprimento),
isolados e distante dos heterócitos. Heterócitos esféricos (6,5-10,0 μm diâmetro).

HABITAT – D. solitarium ocorre em ambientes meso-eutró cos sendo tolerantes a


condições de pouca luz e mistura da coluna de água22. No semiárido foi reportada em
reservatórios no Pernambuco4 e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – D. solitarium foi reportada como potencialmente produtora de


anatoxina e microcistina17, além de composto não tóxico, geosmina23, que confere gosto e
odor desagradável a água.

COMENTÁRIO - D. solitarium é sinônimo de Anabaena solitaria Klebahn 189519.

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ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Aphanizomenaceae
Dolichopermum spiroides (Klebhan) Wacklin,
L.Ho mann & Komárek 2009
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Dolichospermun

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários ou emaranhados, espiralados, com dimensões de


27,9–47,0 μm de largura e 23,0-48,0 μm de comprimento (altura da espira). Envelope
mucilaginoso espesso. Células arredondadas (5,8–9,4 μm diâmetro, 6,2–8,8 μm
comprimento), com aerótopos. Acinetos ovais (6,5-9,0 μm diâmetro, 13,0-18,0 μm
comprimento), isolados, raramente em pares, distantes dos heterócitos. Heterócitos
esféricos (6,0-7,0 μm diâmetro).

HABITAT - D. spiroides ocorrem em ambientes eutro zados, com baixa correnteza,


estabilidade da coluna de água, sendo tolerante a depleção de nitrogênio24. No semiárido foi
reportada em reservatórios na Bahia25, Rio Grande do Norte26, Pernambuco2 e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – D. spiroides é uma espécie potencialmente produtora de microcistina e


anatoxina17;2. Além de cianotoxinas, esta espécie é potencialmente produtora de geosmina17,
metabólito que apesar de não tóxico confere gosto e odor desagradável a água.

COMENTÁRIO - D. spiroides foi anteriormente descrita como Anabaena spiroides


Klebahn 189519.
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ORDEM NOSTOCALES
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Família Aphanizomenaceae
Sphaerospermopsis aphanizomenoides (Forti) Zapomelová,
Jezberová, Hrouzek, Hisem, Reháková & Komárková 2010
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Aphanizomenonaceae
Sphaerospermopsis

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas solitários, retos ou levemente arqueados Envelope mucilaginoso


no e di uente. Células cilíndricas ou em forma de barril (1,5-8,2 µm diâmetro e 2,0-13,2 µm
comprimento). Células terminais apenas ligeiramente alongadas e não pontudas. Acinetos
esféricos (4,0-14,0 µm diâmetro e 4,0-16,4 µm comprimento). Heterócitos intercalares,
solitários, com formas variadas de cilíndrico para esférico (2,5-7 µm diâmetro e 3,5-8,5
comprimento) .

HABITAT - Populações de S. aphanizomenoides são reportadas em locais de águas quentes


15
(>25ºC), associadas a abundância de nutrientes nitrogenados e fosfatados . No semiárido foi
reportada em reservatórios no Pernambuco2 e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – Organismos de S. aphanizomenoides são considerados potencialmente


27 15
tóxicos e estão associados a produção de microcistina , cilindrospermopsina e saxitoxina .

COMENTÁRIO - A principal característica dos organismos do gênero Sphaeropermopsis é a


presença de acinetos em ambos os lados dos heterócitos. Em alguns indivíduos as células
terminais se assemelham a forma das células vegetativas, o que pode confundir a
identi cação com indivíduos do gênero Dolichospermum. Essa espécie já foi anteriormente
descrita como Anabaena aphanizomenoides Forti 1911 e Aphanizomenon
aphanizomenoides (Forti) Hortobágyi & Komárek 197927. Apesar de ser uma espécie
102
10 xadora de nitrogênio, esse mecanismo apresenta elevado custo energético, de modo que há
maior sucesso adaptativo desta espécie em sistemas eutro zados.
10 m

103
ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
Família Nostocaceae
Cylindrospermum stagnale Bornet & Flahault 1886
Prokaryota
Eubacteria
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Nostocaceae
Cylindrospermun

Demarcação da
Região Semiárida
Áreas de Ocorrências
Con rmadas

DESCRIÇÃO – Tricomas retos, constritos, não atenuados. Envelope mucilaginoso ausente.


Células cilíndricas (3,0-4,5 µm diâmetro e 3,8-5,5 µm de comprimento), sem aerótopos. Os
heterócitos terminais, subesféricos (4,5-5,8 µm diâmetro, 6,0-8,0 µm comprimento).
Acinetos cilíndricos, arredondados nas extremidades, contíguos aos heterócitos.

HABITAT - Populações de C. stagnale são características de sistemas oligo- mesotró cos29.


No semiárido foi reportada em reservatórios no Ceará4 e Paraíba*.

TOXICOLOGIA – C. stagnale é uma espécie potencialmente tóxica produtora de


anatoxina30, microcistina e saxitoxina29.

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10
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ORDEM NOSTOCALES
ORDEM NOSTOCALES
REFERÊNCIAS
1
Komárek, J, Kaštovský, J, Mareš, J, Johansen, J R. 2014. Taxonomic classi cation of
cyanoprokaryotes (cyanobacterial genera) 2014, using a polyphasic approach. Preslia, 86(4),
295-335.
2
Moura A, Aragão-Tavares N K, Amorim C. 2018. Cyanobacterial blooms in freshwaters
bodies in a semiarid region, northeastern Brazil: A review. Journal of Limnology,77 (2): 179-
188
3
Santos, K R S, Jacinavicius, F R, Sant'Anna, C L. 2011. Effects of the pH on growth and
morphology of Anabaenopsis elenkinii Miller (Cyanobacteria) isolated from the alkaline
shallow lake of the Brazilian Pantanal. Fottea 11(1): 119–126.
4
Molica, R J R, Vilar, M C P. Microalgas e cianobactérias nas águas de aluvião do Alto
Capibaribe. In Águas de Areia. Publicações Acine, Recife, 2016, 336p.
5
Mohamed, Z A, Carmichael, W W, An, J, El Sharouny, H M. 1999. Activated carbon removal
efficiency of microcystins in an aqueous cell extract of Microcystis aeruginosa and
Oscillatoria tenuis strains isolated from Egyptian freshwaters. Environmental Toxicology 14
(1), 197–201.
6
Vieira, P C S, Cardoso, M M L, Costa, I A S D. 2015. Vertical and temporal dynamics of
phytoplanktonic associations and the application of index assembly in tropical semi-arid
eutrophic reservoir, northeastern Brazil. Acta Limnologica Brasiliensia, 27(1), 130-144.
7
Panosso, R, Costa, I A, Souza, N R, Attayde, J L. 2007. Cianobactérias e Cianotoxinas em
reservatórios do Estado do Rio Grande do Norte e o potencial controle das orações pela
tilápia do nilo (Oreochromis niloticus). Oecologia Brasiliense, 11(3), 433-449.
8
Ballot, A, Fastner, J, Wiedner, C. 2010. Germany Aphanizomenon gracile in Northeast Toxin-
Producing Cyanobacterium Paralytic Shell sh Poisoning. Applied and Environmental
Microbiology. 76(4):1173
9
Kokociński, M, Mankiewicz-Boczek, J, Jurczak T, Spoof, L, Meriluoto, J, Rejmonczyk, E,
Hautala, H, Vehniäinen, M, Pawełczyk, J, Soininen J. 2013. Aphanizomenon gracile
(Nostocales), a cylindrospermopsin-producing cyanobacterium in Polish lakes.
Environmental Science and Pollution Research 20(8):5243 – 5264.
106
10
ORDEM NOSTOCALES
10
Wilk-Woźniak, E., Solarz, W, Najberek, K, Pociecha, A. 2016. Alien cyanobacteria: an
unsolved part of the “expansion and evolution” jigsaw puzzle? Hydrobiologia 764, 65–79.
11
Mendes, C F, Barbosa, J E L, Nery, J F. 2016. Microcystin accumulation and potential
depuration on muscle of shes of sh farm: implications to public health. International
Journal of Innovative Studies in Aquatic Biology and Fisheries, 2, 2454-7670.
12
Costa, I A S, Azevedo, S M F O, Senna, P A C, Bernardo, R R, Costa, S M, Chellappa, N T.
2006. Occurrence of toxin-producing cyanobacteria blooms in a Brazilian semiarid
reservoir. Braziliam Journal of Biology, 66(1b), 211-219.
13
Rajaniemi, P, Komárek, J, Willame, R, Hrouzek, P, Kaštovská, K, Hoffmann, L, Sivonen, K.
2005. Taxonomic consequences from the combined molecular and phenotype evaluation of
selected Anabaena and Aphanizomenon strains. Algological Studies, 117(1), 371-391.
14
Costa, I A S D, Cunha, S R D S, Panosso, R D F, Araújo, M F F, Melo, J L D S, Sant'Anna, E M
E. 2009. Dinâmica de cianobactérias em reservatórios eutró cos do semi-árido do Rio
Grande do Norte. Oecologia Brasiliense, 13(2), 382-401.
15
Bittencourt-Oliveira M C, Piccin-Santos V, Kujbida P, Moura A N. 2011.
Cylindrospermopsin in Water Supply Reservoirs in Brazil Determined by Immunochemical
and Molecular Methods. Journal. Water Resource. Prot. 3:349–355.
16
Aguilera, A, Berrendero Gomez, E, Kaštovský, J, Echenique, R O, Salerno, G L. 2018. e
polyphasic analysis of two native Raphidiopsis isolates supports the uni cation of the genera
Raphidiopsis and Cylindrospermopsis (Nostocales, Cyanobacteria). Phycologia, 57(2), 130-
146.
17
Li, X, Dreher, T W, Li, R, 2016. An overview of diversity, occurrence, genetics and toxin
production of bloom-forming Dolichospermum (Anabaena) species. Harmful Algae 54,
54–68.
18
Fuentes, E V, Oliveira, H S B, Cordeiro-Araújo, M K, Severi, W, Moura, A N. 2010. Variação
espacial e temporal do toplâncton do Rio de Contas, Bahia, Brasil. Revista Brasileira de
Engenharia de Pesca, 5(2), 13-25.

19
Komárek, J. 2010. Modern taxonomic revision of planktic nostocacean cyanobacteria: a
short review of genera. Hydrobiologia 639: 231-243. 107
ORDEM NOSTOCALES
20
Werner, V R, Laughinghouse, I V, Dail, H. 2009. Bloom-forming and other planktonic
Anabaena (Cyanobacteria) morphospecies with twisted trichomes from Rio Grande do Sul
State, Brazil. Nova Hedwigia, 89(1-2), 17-47.

21
Zastepa, A, Watson, S B, Kling. H, Kotak B.2017. Spatial and temporal patterns in
microcystin toxins in Lake of the Woods surface Waters. Lake and Reservoir Management:
33(4), 433-443.

22
Mariani, M A, Padedda, B M, Kaštovský, J, Buscarinu, P, Sechi, N, Virdis, T, Lugliè, A. 2015.
Effects of trophic status on microcystin production and the dominance of cyanobacteria in
the phytoplankton assemblage of Mediterranean reservoirs. Scienti c reports, 5 (17964), 1-
16.

23
Kim K, Park C, Yoon Y, Hwang S J. 2018. Harmful Cyanobacterial Material Production in
the North Han River (South Korea): Genetic Potential and Temperature-Dependent
Properties. International Journal Environmental Research Public Health, 15(3), 444 – 460.

24
Wang, Y. 2008. Study on the group development of cyanophyta and the cause of alga bloom
in Erhai Lake in summer and autumn. J. Dali University 7, 39–42 (in Chinese with English
abstract).

25
Campeche, D F B, Pereira, L A, Figueiredo, R A C R, Paulino, R V, Alves, M A, Nova, L L M V,
Guedes, E A C. 2009. Limnological parameters and phytoplakton in shponds with
tambaqui, Colossoma macropomum (Cuvier, 1816) in the semi-arid region. Acta
Limnologica Brasiliensia, 21(3), 333-341.

26
Chellappa, N T, Borba, J M, Rocha, O. 2008. Phytoplankton community and physical-
chemical characteristics of water in the public reservoir of Cruzeta, RN, Brazil. Brazilian
Journal of Biology, 68(3), 477-494.

108
10
ORDEM NOSTOCALES
27
Cirés, S, & Ballot, A. 2016. A review of the phylogeny, ecology and toxin production of
bloom-forming Aphanizomenon spp. and related species within the Nostocales
(cyanobacteria). Harmful Algae, 54, 21

28
Zapomělová E, Jezberová J, Hrouzek P, Hisem, D, Řeháková, K E, Komárková J. 2010.
Polyphasic characterization of three strains of Anabaena reniformis and Aphanizomenon
aphanizomenoides (Cyanobacteria) and their reclassi cation to Sphaerospermum gen. nov.
(incl. Anabaena kisseleviana) (45: 1363-1373). Nomenclatural note. Journal of Phycology, 46:
1363-1373.

29
Borges, H L F, Branco, L H Z, Martins, M D, Lima, C S, Barbosa, P T, Lira, G A S T. Molica, R J
R. 2015.Cyanotoxin production and phylogeny of benthic cyanobacterial strains isolated
from the northeast of Brazil. Harmful Algae, 43, 46-57.
30
Sivonen, K, Himberg, K, Luukkainen, R, Niemela, S I, Poon, G K, Codd, G A. 1989.
Preliminary characterization of neurotoxic cyanobacteria blooms and strains from Finland.
Toxicity Assessment, 4, 339–352.

*Dados não publicados pelos autores.

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