Weduwen & Ruxton (2019)
Secondary dispersal mechanisms of winged seeds: a review
Acredita-se que as sementes aladas, ou sâmaras, promovam a
dispersão a longa distância e o potencial invasivo de árvores
dispersas pelo vento, mas o potencial dispersivo total dessas
sementes não foi bem caracterizado. Pesquisas anteriores sobre
a ecologia de sementes aladas concentraram-se amplamente na
abscisão inicial e dispersão primária da sâmara, apesar de se saber
que a dispersão primária das sâmaras pelo vento ocorre
frequentemente em distâncias curtas, com apenas fugas raras
para dispersão em longas distâncias. A dispersão secundária, ou o
movimento das sementes da área de dispersão inicial para o local
de germinação, tem sido amplamente ignorada, apesar de
oferecer um mecanismo provavelmente importante para a
dispersão de sâmaras para microhabitats adequados para o
estabelecimento. Aqui, sintetizamos o que se sabe sobre a
predação e dispersão secundária de sementes aladas por
múltiplos vetores dispersivos, destacando lacunas no
conhecimento e oferecendo sugestões para pesquisas futuras.
Tanto a hidrocoria quanto a zoocoria oferecem a chance de as
sementes de samaróides se dispersarem por distâncias maiores
do que a anemocoria sozinha, mas os efeitos da estrutura da asa
nesses mecanismos de dispersão não foram bem caracterizados.
Além disso, embora alguns estudos tenham investigado a
dispersão secundária em espécies de samaróides, tais estudos são
escassos e raramente rastreiam sementes desde a origem até a
plântula. Pesquisas futuras devem ser direcionadas para estudar a
dispersão secundária de sâmaras por vários vetores, a fim de
elucidar completamente o potencial invasor e colonizador de
árvores de samaróides.
Uma sâmara é uma fruta seca e indeiscente (ou aquênio)
contendo uma semente cercada por uma asa. As samaras são
adaptadas à dispersão pelo vento em ecossistemas tropicais
sazonalmente secos, bem como em regiões temperadas (Mirle &
Burnham, 1999). Durante o desenvolvimento da sâmara,
desenvolvem-se camadas de abscisão que eventualmente
permitem a liberação da sâmara sob as condições meteorológicas
corretas (Bohrer et al., 2008). Muito esforço de pesquisa foi
direcionado para entender a dinâmica da abscisão e do voo, mas
o destino subsequente das sementes foi muito menos estudado.
Especificamente, a dispersão secundária, pelo vento, água ou
vetores animais, recebeu atenção mínima (Vander Wall, 1992), e a
influência da estrutura da sâmara na predação e enterramento e
germinação de sementes foi igualmente negligenciada.
Sementes de samaróides são encontradas em muitos táxons não
relacionados (Mirle & Burnham, 1999; Manchester & O'Leary,
2010). Eles incluem espécies altamente invasivas, como Ailanthus
altissima (Mill.) Swingle (Kowarik & S¨aumel, 2008) e Acer
platanoides L (S¨aumel & Kowarik, 2010) que atualmente
ameaçam muitos habitats nativos na Europa e América do Norte,
bem como como espécies economicamente importantes como
Fraxinus excelsior L., que está atualmente sob ameaça de morte
de cinzas (Hymenoscyphus fraxineus Baral) (Coker et al., 2019).
Compreender como a estrutura dispersiva afeta a dispersão
dessas espécies é fundamental para nossa compreensão de sua
disseminação e sobrevivência, mas muito pouca pesquisa foi
realizada. Além disso, espécies com sementes aladas, apesar de
muitas vezes apresentarem baixas distâncias iniciais de dispersão
(Venturas, Nanos & Gil, 2014), parecem dominar estágios
sucessionais iniciais após distúrbios catastróficos como avalanches
ou erupções vulcânicas (del Moral & Wood, 1993; Nakashizuka et
al. , 1993). O conhecimento de como a estrutura de samara
influencia a dispersão de longa distância melhoraria muito nossa
compreensão da dinâmica populacional, mudanças na distribuição
geográfica, invasões e respostas às mudanças no habitat e no
clima (Horn, Nathan & Kaplan, 2001
O destino da semente é difícil de rastrear, pois o caminho da
semente à plântula pode envolver várias etapas – com a
mortalidade ocorrendo potencialmente em cada estágio (Fig. 1). A
dispersão a longa distância é especialmente difícil de
acompanhar, pois a maior faixa de amostragem é logisticamente
desafiadora e facilita a perda de eventos raros de dispersão e
germinação. No entanto, para entender todo o potencial
dispersivo de uma espécie, é fundamental que meçamos seu
alcance de dispersão. À medida que os ambientes e as variações
climáticas mudam rapidamente por meio de ações humanas,
conhecer a capacidade das espécies de manter sua área de
distribuição, colonizar novos locais ou invadir habitats vulneráveis
será fundamental. A dispersão primária pode atuar
independentemente da dispersão secundária, portanto, ambos os
processos devem ser entendidos para descobrir o potencial das
sementes. Existem três mecanismos dominantes para a
variabilidade na distância de dispersão em plantas (Higgins,
Nathan & Cain, 2003).
 O primeiro mecanismo afirma que o comportamento
excepcional do vetor mais comum, por exemplo,
correntes ascendentes particularmente fortes em
plantas dispersas pelo vento (Nathan et al., 2002),
pode causar eventos de dispersão de longa distância.
 O segundo mecanismo afirma que a variabilidade entre
sementes nas distâncias de dispersão é principalmente
uma propriedade da unidade de dispersão, por
exemplo, as sementes (mesmo do mesmo pai) variam
em massa e a massa da semente influencia a distância
de dispersão (Delgado, Jimenez & Gomez, 2009).
 O último mecanismo envolve o uso de um vetor de
dispersão não padronizado, por exemplo, um roedor
que armazena em cache (esconderijo) uma semente
principalmente dispersa pelo vento (Vander Wall,
1994). Este último mecanismo geralmente envolve
dispersão secundária.
A fase I de dispersão, ou primária, envolve o movimento da
semente da planta-mãe para uma superfície – muitas vezes o solo
abaixo ou perto da planta-mãe (Chambers & MacMahon, 1994).
Muitos modelos matemáticos foram construídos para prever a
dispersão primária de samaras, incluindo modelos que ligam a
morfologia de samara à velocidade de descida (um substituto
frequentemente usado para a distância de dispersão) (Planchuelo
et al., 2017), prevendo a velocidade mínima do vento necessária
para a abscisão (Bohrer et al. ., 2008), prevendo a relação entre
massa de sementes e distância de dispersão (Greene & Johnson,
1993), e prevendo o efeito da folhagem do dossel na dispersão de
sementes (Nathan & Katul, 2005). A dispersão inicial das
sementes cria uma “sombra de sementes”, com a maioria das
sementes localizadas perto da planta-mãe e a densidade diminui
com o aumento da distância (Bontemps, Klein & Oddou-
Muratorio, 2013). No entanto, embora se espere que a dispersão
inicial minimize a predação de sementes e/ou estabelecimento de
plântulas perto da planta-mãe (Bontemps et al., 2013), a distância
inicial de dispersão de sementes aladas tende a ser curta
(Venturas et al., 2014). ), e mesmo quando a dispersão a longa
distância ocorre neste estágio pode não necessariamente levar ao
estabelecimento se o microsítio em que a semente é depositada
não for favorável à germinação (Nathan et al., 2002). A dispersão
secundária é provavelmente um importante impulsionador dos
padrões espaciais observados nas populações de plantas,
influenciando o risco de predação de sementes e a distribuição de
microhabitats nos quais as sementes se alojam e podem germinar,
além de influenciar as distâncias e direções de dispersão
(Chambers & MacMahon, 1994).
Embora se saiba que a dispersão inicial da maioria das sâmaras é
geralmente inferior a 30 m (Venturas et al., 2014), muito pouca
atenção tem sido dada à dispersão secundária, ou fase II, das
sâmaras. Rastrear sementes individuais pode ser difícil, mas é
bem conhecido que plantas dispersas pelo vento podem colonizar
a grandes distâncias (uma ordem de grandeza maior que 30 m).
Samaras que são erguidas para percorrer longas distâncias
durante sua dispersão inicial tendem a ser mais leves, mas isso
pode torná-los piores competidores como mudas (Nathan et al.,
2002), portanto, a dispersão secundária ou fase II pode ser um
importante contribuinte para o estabelecimento de indivíduos a
maiores distâncias dos pais. No entanto, a dispersão secundária
não segue necessariamente o mesmo mecanismo de dispersão
que a dispersão primária. A diplocoria, ou dispersão de sementes
por uma sequência de diferentes agentes de dispersão, é
provavelmente responsável por uma proporção substancial de
eventos de dispersão de longa distância (Vander Wall & Longland,
2004).
Além disso, tem havido pouca pesquisa sobre o efeito das
estruturas das asas na diplocoria, ou a velocidade de degradação
e o efeito subsequente da remoção das asas no apelo das
sementes de sâmara aos animais. Se a diplocoria aumenta as
chances de estabelecimento de plântulas ou a aptidão geral da
planta, pode-se esperar que a seleção atue nas estruturas da
sâmara para aumentar as chances de dispersão secundária. Isso
pode significar que a seleção favoreceria uma maior área de
superfície da asa, de modo que a capacidade de flutuação da
semente fosse melhorada (S¨aumel & Kowarik, 2013), ou que a
semente e a asa se separassem mais rapidamente em espécies
que usam dispersão animal e eólica. . Por exemplo, em Ailanthus
altissima, samaras com velocidades de descida mais lentas
também têm tempos de flutuação mais longos na água
(Planchuelo, Catal´an & Delgado, 2016).
Como a pesquisa até agora ignorou amplamente o potencial de
diplocoria em sementes dispersas pelo vento (exceto, talvez, para
sementes de pinheiro que são bem conhecidas por serem
coletadas por roedores; Vander Wall, 1992), estudos futuros
devem se concentrar em determinar a gama completa das
distâncias de dispersão de samaras e os vários métodos pelos
quais eles viajam, bem como quais métodos de dispersão
oferecem as melhores oportunidades para o estabelecimento.
Esses tópicos podem ser parte integrante das discussões sobre a
capacidade das árvores portadoras de sâmara de se adaptar às
mudanças nos limites climáticos ou sua capacidade de se
recuperar e recolonizar após eventos climáticos traumáticos.
Além disso, essa pesquisa pode ser essencial para entender a
história evolutiva da diplocoria e quais podem ter sido os métodos
ancestrais de dispersão. Isso nos permitiria separar os efeitos
seletivos de diferentes modos de dispersão na estrutura da
sâmara. Combinar uma compreensão de como os traços de
samara influenciam a dispersão secundária com nosso
conhecimento de como esses traços influenciam a dispersão
primária pode nos permitir explorar até que ponto os traços de
samara são selecionados para aumentar a dispersão secundária e
quais
são as
consequências disso para a dispersão primária. Por outro lado,
podemos entender melhor como a seleção para dispersão
primária no ar influencia a dispersão secundária. Essa abordagem
reflete as recentes recomendações de Saatkamp et al. (2019) que
pediram que pesquisas sobre as consequências seletivas das
características das sementes se estendessem além do forte foco
atual na massa de sementes. Samaras são um foco natural para
tal empreendimento porque haverá uma interação sutil entre as
características da semente e as características da sâmara
encapsulada – uma melhor compreensão das características da
sâmara é essencial para poder prever o destino da semente.
II. MORFOLOGIA de SAMARA E DISPERSÃO PRIMÁRIA
Espécies portadoras de Samara são encontradas em todos os
continentes, exceto na Antártida, em habitats que incluem
desertos, florestas tropicais e regiões temperadas e alpinas. As
formas de crescimento com sâmaras incluem árvores, trepadeiras,
arbustos e ervas. Uma assimilação de dados por Manchester &
O’Leary (2010) encontrou mais de 140 gêneros distribuídos em 45
famílias e 25 ordens que continham espécies com sementes
aladas. Registros fósseis de sementes de samaróides de famílias
diversas e não relacionadas datam do início do Cretáceo
(Manchester & O'Leary, 2010). Entre as espécies que usam
samaras para dispersão estão vários gêneros economicamente
importantes, incluindo Fraxinus e Pinus, bem como espécies
altamente invasoras como Ailanthus altissima, Acer ginalla
Maxim., A. platanoides e Tachigalia versicolor Standl. e L. O.
Williams.
Embora tenha havido uma evolução convergente no
desenvolvimento de sâmaras (Manchester & O'Leary, 2010), as
estruturas de sâmaras mostram diferenças entre e dentro das
espécies (Sipe & Linnerooth, 1995). As asas de Samara se
desenvolvem a partir do estilo ou da parede do ovário (Mirle &
Burnham, 1999) e o número da asa parece refletir o número de
carpelos (Manchester & O'Leary, 2010). A venação da asa, por
outro lado, parece refletir os tecidos dos quais a asa deriva
(Manchester & O'Leary, 2010).
As sâmaras são geralmente separadas em duas categorias:
'rolantes' e 'não rolantes', onde as sâmaras rolantes giram
automaticamente e também giram automaticamente, enquanto
as sâmaras não rolantes apenas giram automaticamente (Fig. 2)
(Augspurger, 1986). As sâmaras rolantes (por exemplo, Fraxinus
spp.) são geralmente simétricas, enquanto as sâmaras não
rolantes (por exemplo, Acer spp.) tendem a ser assimétricas. As
sâmaras rolantes têm uma taxa de descida mais rápida, embora a
relação entre a carga alar e a velocidade terminal seja semelhante
em ambos os tipos de sâmaras, diferindo apenas por uma
constante (Green, 1980). A distância potencial de dispersão de
uma sâmara será inversamente relacionada à sua taxa de descida,
portanto, sâmaras não rolantes viajarão mais longe em sua
dispersão inicial (Augspurger, 1986). Restrições aerodinâmicas
presumivelmente fundamentam a convergência na morfologia de
samara (Greene & Johnson, 1993).
Augspurger (1986) tabulou características físicas de uma
diversidade muito ampla de sâmaras e encontrou alguma variação
nos valores de carga alar entre as espécies; mas enfatizou que
esses valores foram relativamente mais restritos do que a massa
de sementes (0,0194–3055 mg) ou área (0,0029–155 cm2) para a
espécie Macrocnemum glabrescens Benth. e Cavanillesia
platanifolia (Humb. E Bonpl.) Kunth, respectivamente.
Interespecificamente, o catálogo detalhado de Augspurger (1986)
sugere que a carga alar de samaras pode variar entre 1346,89
milidines cm−2 [Jacaranda copaia (Aubl.) D. Don] e 68486,89
milidynes cm−2 (Platypodium elegans Vogel). Greene & Johnson
(1992a) demonstraram tanto empírica quanto teoricamente que
tal variação tem um efeito trivial na distância de dispersão
primária em comparação com a variação potencial nas
características do vento no ponto de abscisão do pai. No entanto,
apesar das restrições de carga alar, a forma e a massa da sâmara
podem mostrar diferenças entre e dentro das espécies, bem como
dentro dos indivíduos. Se duas sâmaras com massa e área de asa
idênticas têm uma forma ou distribuição de massa diferente, elas
voarão de forma diferente (Sipe & Linnerooth, 1995). Por que,
então, as árvores individuais produzem propágulos que variam
nessas características, em vez de convergir fortemente para um
ótimo?
Fig. 2. Movimento de sâmaras 'rolantes' versus 'não rolantes'. (A)
Rolling samara, como encontrado em Fraxinus spp. A sâmara tem
simetria de eixo longo e gira em torno deste eixo enquanto
espirala para baixo ao longo de um eixo vertical (Vogel, 2013). (B)
Samara não rolante, como encontrado em Acer spp. A sâmara é
assimétrica e, portanto, apenas espirala para baixo ao longo de
um eixo vertical (Vogel, 2013).
Greene & Johnson (1993) argumentam que a capacidade de
dispersão pode representar um compromisso, e não um ótimo,
pois a fruta tem outros propósitos além da dispersão. Acredita-se
que a massa de sementes esteja inversamente relacionada à
capacidade de dispersão, mas diretamente relacionada ao
potencial de estabelecimento, embora isso seja mediado pelas
condições ambientais (Delgado et al., 2009). Um trade-off entre a
capacidade de dispersão e o fornecimento da semente, por sua
vez, sugere que o tamanho da semente será inversamente
correlacionado com a fecundidade parental, mas positivamente
correlacionado com a sobrevivência da plântula (Harper, 1977,
citado em Greene & Johnson, 1993).
A variabilidade no tamanho da semente de samara influencia,
portanto, tanto o potencial dispersivo das sementes quanto a
probabilidade de sobrevivência das plântulas (Delgado et al.,
2009), embora deva-se notar que essa relação só foi encontrada
em sementes de samaróide dispersas pelo vento. Outras
sementes dispersas pelo vento, como sementes emplumadas ou
de pára-quedas, não parecem mostrar essa relação (Greene &
Johnson, 1993). Em espécies de samaróides, sementes mais leves
tendem a viajar mais, enquanto sementes mais pesadas
produzem mudas mais competitivas (Nathan et al., 2002), embora
alguns estudos contrariem isso (Landenberger, Kota & McGraw,
2007; Delgado et al., 2009).
A maioria das sementes dispersas pelo vento tende a ser liberada
sob condições ótimas de dispersão: a abscisão das sementes
ocorre sob condições de vento que permitem que a dispersão
ocorra (Bohrer et al., 2008). A abscisão na maioria das espécies
portadoras de sâmara ocorre devido a forças de arrasto atuando
na direção do fluxo de ar (Bohrer et al., 2008). A abscisão ocorre
somente após a formação das camadas de separação (Greene &
Johnson, 1992b), que se rompem quando o vento faz com que a
força de arrasto exercida para afastar a semente da planta
(Savage, Borger & Renton, 2014). As sementes são liberadas mais
facilmente durante ventos mais rápidos, e a turbulência pode
ajudar a soltar o caule da sâmara (Savage et al., 2014). As
camadas de abscisão se formam mais rapidamente em condições
menos úmidas e, se a umidade for baixa o suficiente, essas
camadas podem se formar em poucas horas (Greene & Johnson,
1992b).
O maior potencial de dispersão de longa distância está mais
frequentemente associado a ventos horizontais de alta
velocidade, embora a probabilidade de abscisão aumente com a
prevalência de correntes ascendentes verticais (Greene &
Johnson, 1992b; Maurer et al., 2013). Algumas plantas portadoras
de sâmara apresentam adaptações para liberação em condições
de ventos fortes: as sementes de Liriodendron tulipifera L. são
primeiramente liberadas no interior do cacho de sementes,
permanecendo em contato com suas sementes irmãs até que o
vento seja forte o suficiente para mover os galhos (Horn et ai.,
2001). Fraxinus americana L. só libera suas sementes sob ventos
de alta velocidade, provavelmente devido às características da
camada de abscisão (Horn et al., 2001).
O momento da abscisão e a distância inicial de dispersão das
sementes são influenciados pela sazonalidade e pela quantidade
de folhagem circundante. Em florestas fechadas, as sementes
devem escapar do dossel para se dispersarem por longas
distâncias (Horn et al., 2001; Nathan et al., 2002). Sabe-se que as
condições de vento acima do dossel desempenham um papel
importante na determinação da distância de dispersão de
samaras (Horn et al., 2001), embora seja difícil para os modelos
preditivos levar em conta fortes correntes ascendentes de curta
duração que podem ter um efeito desproporcional na distância de
dispersão (mas veja Nathan et al., 2002).
IAF = LAI. As condições meteorológicas acima do dossel [medidas
por Nathan & Katul, 2005 da altura do dossel até 12 m acima do
dossel] também devem ser consideradas em modelos que
preveem a dispersão a longa distância dessas sementes, pois
mudanças na densidade da folhagem afetam a dispersão do vento
alterando o fluxo de ar padrões acima das árvores (Nathan &
Katul, 2005). As condições de vento acima do dossel mudarão
dependendo do índice de área foliar (IAF), medido como área
foliar unilateral por unidade de área do solo) (Nathan & Katul,
2005). A velocidade média do vento acima do dossel aumenta
com o aumento do IAF (leaf-area index )(Poggi et al., 2004); por
outro lado, mais sementes serão levantadas para atingir elevações
mais altas quando o LAI for baixo, devido a diferenças no
movimento de vórtices entre os valores altos e baixos do LAI. As
sementes, então, viajarão mais sob IAFs baixos devido ao
aumento da velocidade do vento em altitudes mais altas (Nathan
& Katul, 2005). Assim, as sementes que se abscisam no início da
primavera ou no final do outono, quando o IAF é menor, têm o
potencial de se dispersar mais do que as sementes que se
abscisam durante a estação de crescimento (Nathan & Katul,
2005).
Apesar de as sâmaras parecerem otimizadas para dispersão pelo
vento, as distâncias iniciais de dispersão permanecem baixas, com
uma distância de dispersão mediana relatada para Ulmus laevis
Pall. sâmaras de apenas 21 m, e 95% das sâmaras dispersando
menos de 30 m (Venturas et al., 2014). Essas pequenas distâncias
de dispersão podem permitir a manutenção das populações
locais, mas não explicam como as árvores dispersas pelo vento
são capazes de invadir ou colonizar novos ambientes: os 5% das
sementes que se dispersam a mais de 30 m devem, portanto, ser
responsáveis pela dispersão geográfica (Clark et ai., 1998). Tem
sido sugerido que as sementes que viajam a maior distância terão
um efeito desproporcional na dinâmica populacional. Evidências
da propagação Holoceno de árvores após a última era glacial
sugerem que movimentos raros de sementes de longa distância
permitiram a rápida expansão de áreas de habitat pós-glacial
(Clark et al., 1998). Natan et ai. (2002) desenvolveram um modelo
mecanicista para prever a dispersão a longa distância de
sementes aladas durante as correntes ascendentes. Seu modelo
previu com precisão a distribuição vertical (altura acima do
dossel) e a distância percorrida das sementes de cinco espécies de
árvores. A dispersão de sementes por si só não é suficiente para
uma espécie se espalhar.
O estabelecimento deve ocorrer para que ocorra uma colonização
bem-sucedida (Nathan et al., 2002). Se os microclimas nos quais
as sementes se depositam não são ideais para a germinação, a
dispersão secundária pode fornecer um mecanismo para que as
sementes sejam transportadas para locais onde possam se
estabelecer. A dispersão secundária pode permitir que as
sementes se dispersem para locais que o vento não pode
alcançar. Os mecanismos secundários de dispersão de sementes
aladas são, portanto, provavelmente um fator essencial na
potencial disseminação e manutenção de populações de espécies
economicamente importantes ou altamente invasoras.
III. DISPERSÃO SECUNDÁRIA
(1) Hidrocoria como mecanismo de dispersão a longa distância
A dispersão secundária pela água pode não exigir adaptações
especializadas em espécies portadoras de sâmara (S¨aumel &
Kowarik, 2010), no entanto, há pouca pesquisa sobre como a
morfologia da sâmara afeta a capacidade de uma semente de se
dispersar usando água. Em todas as espécies, sementes com baixa
gravidade específica e alta área superficial flutuarão por mais
tempo (S¨aumel & Kowarik, 2013): uma densidade menor reduz a
força que deve ser oposta pela tensão superficial para que as
sementes flutuem. A tensão superficial experimentada por um
objeto aumenta com seu perímetro (potencialmente maximizado
pela forma longa e fina de muitas sâmaras). Em três espécies
invasoras, principalmente dispersas pelo vento (Acer platanoides,
A. negundo L. e Ailanthus altissima), 95% das sementes liberadas
experimentalmente permaneceram flutuando por pelo menos 3 h
(S¨aumel & Kowarik, 2010) e em Ailanthus altissima, sementes
mais leves permanecem flutuando por mais tempo (Planchuelo et
al., 2016).
Embora as sementes de samaróides possam permanecer
flutuando por longos períodos de tempo (até 20 dias em
condições de laboratório) e tenham demonstrado ser capazes de
viajar pelo menos 4,05 km (Kaproth & McGraw, 2008), longos
períodos sobre ou abaixo da superfície da água parecem diminuir
as chances de germinação bem sucedida [Kowarik&S¨aumel,
2008, embora veja Kaproth & McGraw, 2008]. Para sementes que
afundam, sua exposição a condições anaeróbicas no sedimento
pode induzir a dormência e reduzir a viabilidade das sementes. No
entanto, períodos curtos de flutuação (até 2 dias) mostraram
aumentar a taxa de germinação em comparação com sementes
de controle (Kowarik & S¨aumel, 2008).
Portanto, a dispersão secundária por hidrocoria pode fornecer
benefícios e desvantagens em termos de dispersão a longa
distância e estabelecimento de sementes dispersas pelo vento.
Sua importância relativa dependerá de quanto tempo a semente
fica na água e da fração de tempo flutuando em vez de submersa.
Apesar da pesquisa acima, ainda há muitas questões não
respondidas sobre a dispersão secundária por hidrocoria. Se
(como parece provável) a presença de samaras afetar
positivamente a flutuabilidade, isso aumentará a probabilidade de
dispersão de tais sementes a jusante e rios, ou através de grandes
massas de água, potencialmente proporcionando uma
oportunidade para dispersão a longa distância.
A ilha vulcânica de Surtsey forneceu um sistema de estudo ideal
para avaliações do potencial dispersivo e de colonização de
diferentes espécies de plantas (e animais). A ilha surgiu do mar
entre 1963 e 1967, após o que a sucessão primária de todas as
espécies de plantas foi registrada através de extensos
levantamentos (Higgins et al., 2003). 78% das 48 espécies de
plantas que chegaram à ilha entre 1967 e 1972 foram trazidas por
correntes marítimas, apesar de apenas um quarto dessas espécies
apresentarem adaptações à hidrocoria (Higgins et al., 2003).
Metade das 10 espécies que se estabeleceram na ilha chegaram e
foram morfologicamente adaptadas à dispersão pela água
(Higgins et al., 2003). Neste local de estudo, a salinidade da água
do oceano pode ter impedido a germinação de algumas espécies
que permaneceriam viáveis após a dispersão sobre a água doce. É
possível que uma sâmara possa fornecer proteção física à
semente contra os efeitos adversos da água, dependendo de quão
permeável à água a sâmara é e da rapidez com que se decompõe
na água. Estudos do processo natural de decomposição das asas
de sâmara podem melhorar nossa compreensão do potencial de
dispersão secundária de sementes de sâmara.
(2) Dispersão de longa distância mediada por animais e predação
de sementes
A maioria dos estudos equipara a remoção de sementes por
vetores animais à predação de sementes (Vander Wall, Kuhn &
Beck, 2005), apesar da zoocoria ser um vetor dispersivo
secundário bem conhecido e importante (Vander Wall &
Longland, 2004). Pensa-se muitas vezes que as sementes em
germinação devem ter escapado à detecção por animais, mas
pouca evidência foi fornecida em apoio a isso (Vander Wall,
1992). É difícil rastrear sementes através da dispersão secundária,
mas embora nem todas as sementes detectadas pelos animais
sobrevivam, aquelas que são armazenadas em cache têm uma
chance maior de germinação bem-sucedida do que as sementes
que não sofrem dispersão secundária (Vander Wall, 1992).
O armazenamento de sementes por animais, principalmente
pequenos mamíferos, permite que as sementes escapem da
competição dependente da densidade em torno da árvore-mãe.
Um estudo sobre a dispersão secundária zoocórica de sâmaras de
pinheiro descobriu que os roedores não armazenavam sementes
dentro de 6 m da árvore de origem e que a maioria das sementes
eram armazenadas intactas (Vander Wall, 1992). Mais da metade
(55,2%) dos caches produziram mudas, e a maioria das mudas
(82,6%) eram sadias (Vander Wall, 1992). Sementes que foram
colocadas experimentalmente no solo ou serapilheira foram
menos propensas a produzir mudas saudáveis (1% e 0,8% das
sementes, respectivamente) (Vander Wall, 1992). A dispersão
mediada por animais parece ser um componente crítico do
estabelecimento de plântulas em algumas espécies. No entanto,
poucos estudos foram realizados em angiospermas temperadas,
com aqueles avaliando a dispersão animal de sementes
principalmente dispersas pelo vento em angiospermas tropicais
sendo principalmente observacionais e comparativos, em vez de
manipulações experimentais controlando possíveis fatores de
confusão.
Um estudo sobre remoção de sementes no Panamá descobriu que
as sementes que são principalmente dispersas pelo vento foram
removidas por animais com menos frequência do que as
sementes que são principalmente dispersas por animais, e que a
maior parte da dispersão foi realizada por invertebrados em vez
de vertebrados (Fornara & Dalling, 2005). Espera-se que as
sementes dispersas por animais atraiam mais vetores animais do
que as sementes dispersas pelo vento, e as sementes dispersas
pelo vento usadas neste estudo tinham um teor de umidade mais
baixo, o que pode ter afetado a probabilidade de predação de
sementes (Fornara & Dalling, 2005 ). Isso não significa, no
entanto, que a zoocoria secundária de sementes principalmente
dispersas pelo vento não possa impactar a dinâmica populacional
em grande escala (Clark et al., 1998). Se apenas uma semente for
dispersada por um vetor animal para uma nova região que não
poderia ter alcançado apenas pela dispersão do vento, isso
poderia permitir a colonização de uma região inteiramente nova.
Pouco se sabe sobre como a presença de uma asa de sâmara afeta
a remoção de sementes e a predação. Enquanto alguns estudos
descobriram que a presença de uma asa não afeta a remoção
pelos animais (Fornara & Dalling, 2005), outros descobriram que
as sementes são removidas ou consumidas com mais frequência
após a separação da sâmara (Vander Wall, 1994). Os animais
podem descartar a asa antes de remover a semente (Vander Wall,
1994; Tanaka, 1995), mas isso nem sempre é verdade (Vander
Wall, 1992; Hulme & Borelli, 1999).
Comparações entre diferentes espécies e, portanto, morfologias
de sementes (Hulme & Borelli, 1999; Fornara & Dalling, 2005;
Jinks, Parratt & Morgan, 2012) não nos permitem determinar
diretamente o efeito da morfologia das sementes nas taxas de
remoção: os predadores de sementes podem selecionar sementes
de acordo com diferentes características, por exemplo para
maximizar os benefícios energéticos ou com base na composição
química (Jinks et al., 2012), confundindo qualquer efeito da
presença de sâmaras. Estudos experimentais sobre como a
estrutura da sâmara afeta a detecção de sementes por animais e
as taxas de remoção subsequentes são claramente necessários.
Estudos anteriores identificaram uma relação positiva entre
massa de sementes e zoocoria (Vander Wall, 2003; Jinks et al.,
2012), e os mamíferos dispersores são conhecidos por comer
sementes pequenas in situ e, preferencialmente, armazenar
sementes maiores em esconderijos ou despensas (Vander
Muralha, 2003). Sementes de sâmara que perderam suas asas, ou
cujas asas estão obscurecidas pelo solo ou lixo vegetal, podem
escapar da detecção animal (Vander Wall, 1994). É provável que a
presença de uma estrutura samara tenha efeitos complexos sobre
a probabilidade de consumo de sementes por granívoros
terrestres. A sâmara afetará o microhabitat e a orientação em que
a semente repousa no solo. Isso também afetará a
detectabilidade da semente – a estrutura de samara
provavelmente aumentará a facilidade de detecção visual e
possivelmente influenciará as emissões voláteis usadas na
detecção. Além disso, o aumento do tempo de manuseio (a
necessidade de extirpar a semente da estrutura da sâmara) antes
do consumo ou transporte pode reduzir a atratividade da
semente. No entanto, sementes de samaróides de Pinus jeffreyi
Balf. e Acer pseudoplatanus L. podem ser transportados com a asa
ainda presa por alguns pequenos roedores (Vander Wall, 1992; D.
der Weduwen, observações pessoais). A importância relativa de
tais fatores varia de sistema para sistema, mas nenhum estudo
até o momento investigou seu papel em qualquer sistema.
Mudanças físicas na estrutura da sâmara durante a decomposição
também podem afetar esses mecanismos de forma diferenciada e
uma melhor compreensão da decomposição da sâmara facilitaria
uma maior compreensão da interação entre sementes de sâmara
e predadores de sementes.
(3) Anemocoria secundária
Sementes de samaróides podem ser dispersadas
secundariamente pelo vento após a dispersão inicial do vento da
árvore para o solo (Schurr et al., 2005). No entanto, sâmaras de
pinheiro e abeto mostraram ser obstruídas por uma rugosidade
de superfície de 2 mm ou menos em experimentos em túnel de
vento (Johnson & Fryer, 1992), e em um ambiente natural,
sementes de pinheiro foram movidas apenas a distâncias muito
pequenas. (menos de um metro) pelo vento durante um período
de 37 dias (Vander Wall & Joyner, 1998). Eles também
descobriram que a maior parte do movimento ocorreu nos
primeiros 8 dias (média de 5 cm por dia), após os quais a maioria
das sementes ficou presa na serapilheira. Apenas 3% das
sementes se moveram mais de um metro (VanderWall & Joyner,
1998). Em outro estudo, durante um período de três anos, Ulmus
laevis samaras foi consistentemente encontrado para se dispersar
a não mais de 30 m de distância da árvore-mãe (Venturas et al.,
2014).
Von der Lippe et ai. (2013) avaliaram a movimentação de
sementes de Ailanthus altissima causada pelo fluxo de ar de
veículos em movimento. Eles descobriram que, em condições
paradas, as sementes podem se mover entre 5,14 m (uma
passagem de veículo) e 10,83 m (oito passagens de veículo). Estas
são condições claramente não naturais e as sementes raramente
saem da estrada, um local impróprio para o estabelecimento.
A dispersão secundária do vento também dependerá da
velocidade do vento próximo ao solo e da manutenção da
integridade da estrutura da asa (Schurr et al., 2005). Em geral, a
anemocoria é provavelmente um agente de dispersão secundária
relativamente ineficaz, especialmente para sementes cujas
estruturas samaróides são facilmente danificadas. No entanto, há
pouca base empírica para esta conclusão. Gostaríamos de estudos
como o de Vander Wall & Joyner (1998) que utilizam uma maior
variedade de sâmaras e condições de superfície. Pode ser que as
sâmaras confiram potencial de dispersão aprimorado sob
condições de vento excepcionalmente fortes. Por outro lado,
pode ser que eles retardem a dispersão secundária pelo vento se
ficarem encharcados ou tornar mais provável que a semente fique
fisicamente presa. Mais uma vez, a avaliação seria auxiliada pela
compreensão de como a sâmara muda fisicamente após a
liberação da planta-mãe.
4. MÉTODOS PARA RASTREAMENTO DE SEMENTES
Existem vários métodos utilizados em estudos de dispersão a
longa distância em sementes aladas. Talvez o método mais
proeminente seja a modelagem inversa; este método estatístico
usa contagens de armadilhas de sementes para modelar padrões
de dispersão (Bontemps et al., 2013). No entanto, este método
não pode ser usado para espécies de vida longa, como árvores, a
menos que a idade seja contabilizada usando amostragem
sincrônica ou estimativa de dispersão de coortes distintas.
Embora o método de armadilha de sementes seja relativamente
fácil de implementar, as armadilhas de sementes podem (e muitas
vezes o fazem) perder eventos secundários de dispersão e tais
modelos frequentemente subestimam a dispersão total
(Bontemps et al., 2013). As armadilhas devem ser colocadas antes
da dispersão das sementes e sua colocação (em relação à
distância e direção) pode ser subótima do ponto de vista da
amostragem. Erros podem surgir se a distribuição das sementes
for diferente daquela assumida ao tomar decisões sobre a
colocação das armadilhas.
Muitas das desvantagens dos métodos de captura de sementes
podem ser superadas marcando as sementes usando tinta ou
radiomarcadores para facilitar a recuperação pós-dispersão.
Lemke, Von der Lippe & Kowarik (2009) testaram vários tipos de
tinta e métodos de aplicação para determinar qual era o mais
apropriado para sementes dispersas pelo vento. Eles descobriram
que as técnicas de aerografia retinham bem a cor por um período
de um mês, minimizando a adição de massa à semente. As cores
UV garantiram que 85-90% das sementes pequenas fossem
encontradas e 100% das sementes grandes no asfalto e na grama
(Lemke et al., 2009). A marcação radioativa com Scandium-46
também provou ser bem sucedida na realocação de sementes
(Vander Wall, 1992), com taxas de recaptura entre 40,6% e 83,0%
ao longo de vários anos (Vander Wall, 2003). No entanto, para
muitos dos processos discutidos na Seção III, o uso de tinta
precisaria ser cuidadosamente projetado para não afetar, por
exemplo, a detecção e a atratividade dos predadores de
sementes, o peso da sâmara e a decomposição natural da
estrutura dasâmara. Além disso, tais metodologias também
podem ser trabalhosas e, no caso de rotulagem radioativa,
requerem licenciamento e monitoramento cuidadosos.
A análise de parentesco também pode ser usada para caracterizar
os padrões de dispersão e germinação de sementes (Godoy &
Jordano, 2001). Isso pode fornecer um relato preciso dos padrões
de estabelecimento de plântulas (Bontemps et al., 2013). Uma
combinação de marcação de sementes com compostos
radioativos (Vander Wall, 1992; Yi et al., 2014) ou tintas UV e
fluorescentes (Vander Wall & Joyner, 1998; Schurr et al., 2005;
Reiter et al., 2006) e a análise de parentesco (Godoy & Jordano,
2001; Bontemps et al., 2013) pode ser capaz de fornecer dados
sobre dispersão secundária e distâncias efetivas de dispersão que
a modelagem estatística ainda não conseguiu alcançar.
V. PESQUISA FUTURA
Aqui, destacamos o que se sabe atualmente sobre a dispersão
primária e secundária de sementes aladas. O estudo da dispersão
secundária em sementes aladas tem sido negligenciado em favor
de seus mecanismos primários de dispersão, embora ambos os
processos possam moldar a dinâmica populacional em muitas
espécies. Maiores pesquisas sobre dispersão secundária e
diplocoria são fundamentais se quisermos entender os processos
dispersivos que influenciam a dinâmica populacional de espécies
de samaróides. Primeiro, precisamos entender como a estrutura
de samara se deteriora. Isso será afetado pelo microclima ao
redor da semente, incluindo condições climáticas, como
velocidade do vento, chuva e temperatura. Uma vez que a asa se
deteriore ou se desprenda, é provável que o potencial de
dispersão da semente diminua (Vander Wall & Joyner, 1998), no
entanto, não há pesquisas publicadas sobre o período de tempo
entre a abscisão e a deterioração em qualquer espécie de
samaróide.
Existe uma variação considerável na estrutura da sâmara tanto
entre as espécies como dentro dos indivíduos (Peroni, 1994; Sipe
& Linnerooth, 1995). Embora tenha havido algumas pesquisas
sobre como essa variação afeta a dispersão primária de samaras
(Greene & Johnson, 1993; Sipe & Linnerooth, 1995; Delgado et al.,
2009), há pouco entendimento do impacto dessa variação na
dispersão, por qualquer vetor (Planchuelo et al., 2016). A variação
intra-individual na forma e estrutura da sâmara pode ser uma
resposta evolutiva a diferentes vetores de dispersão e, portanto,
entender a relação entre as estruturas da sâmara e possíveis
vetores de dispersão pode revelar as adaptações mostradas pelas
plantas individuais.
Existem lacunas no conhecimento sobre todos os possíveis
vetores de dispersão secundária de sâmaras. Para anemocoria
secundária, sabe-se que a maioria das sementes aladas pode ser
transportada entre 30 m (Venturas et al., 2014) e menos de 1 m
(VanderWall & Joyner, 1998). No entanto, o movimento das
sementes ao longo do solo não foi estudado para ventos
excepcionalmente fortes condições, o que poderia fornecer um
mecanismo para o transporte de samaras ocasionalmente em
distâncias maiores. Para a hidrocoria secundária, está bem
estabelecido que os samaras são capazes de flutuar (Kowarik &
S¨aumel, 2008; S¨aumel & Kowarik, 2010, 2013), mas as distâncias
potenciais de viagem não foram medidas em nenhuma espécie,
exceto Ailanthus altissima (Kaproth & McGraw, 2008; S¨aumel &
Kowarik, 2013; Cabra-Rivas, Alonso & Castro-Diez, 2014).
O efeito da submersão em água salgada na germinação também
deve ser entendido se quisermos determinar se as sementes de
samaróides podem se dispersar por longas distâncias pelos mares
ou oceanos. O potencial de predadores de sementes para
dispersar sâmaras tem sido estudado extensivamente em
pinheiros (Vander Wall, 1992, 1994, 2003), e alguns estudos
comparativos foram realizados em sistemas tropicais (Pe˜na-
Claros & De Boo, 2002; Fornara & Dalling, 2005). No entanto,
estudos comparativos não nos permitem determinar o potencial
de predadores de sementes como vetores de sâmaras devido às
diferenças na composição química e, portanto, na taxa de
predação entre as diferentes espécies de sementes. Estudos
comparando sementes intactas versus excisadas dentro das
espécies são necessários para determinar o potencial de
predadores de sementes como vetores de dispersão de sâmaras.
Replicar os estudos de radiomarcação de Vander Wall (1992) para
rastrear sâmaras de espécies fora do gênero Pinus pode ajudar a
determinar a porcentagem de remoção de sementes que resulta
em predação de sementes. A ideia de que zoocoria secundária
sempre equivale à predação de sementes (e, portanto, morte de
sementes) é incorreta, embora sejam necessárias mais pesquisas
em uma gama mais ampla de espécies para determinar a
proporção de sementes removidas por predadores que levam ao
estabelecimento de plântulas.
Embora a presença de espécies de samaróides seja amplamente
dispersa na filogenia da planta (Manchester & O'Leary, 2010), as
forças seletivas subjacentes à evolução das sementes aladas
permanecem desconhecidas. Estudos filogenéticos e análises
genéticas podem nos ajudar a entender os mecanismos evolutivos
que levaram ao desenvolvimento de sementes aladas e seus
mecanismos primários e secundários de dispersão.
Em conclusão, embora sejam claramente necessárias mais
pesquisas sobre muitos aspectos das sâmaras, é crucial que nos
concentremos em sua dispersão secundária e primária. Deixar de
fazer isso devido a uma incapacidade percebida de estudá-los,
seja por meio de modelagem complexa, experimentação
metodologicamente complexa ou observações, levará a equívocos
contínuos sobre as habilidades de dispersão das sementes de
samaróides.
VI. CONCLUSÕES
(1) Samaras, embora se acredite que sejam principalmente
dispersas pelo vento, provavelmente usam outros vetores em
seus mecanismos de dispersão.
(2) As sementes que são mais dispersas pelo vento durante sua
dispersão inicial podem ser mais leves e, portanto, menos bem
sucedidas no estabelecimento em novos ambientes.
(3) A dispersão secundária de samaras pela água não requer
adaptações adicionais e pode beneficiar a germinação.
(4) A dispersão secundária durante o armazenamento em cache
de sementes por granívoros pode aumentar as chances de
germinação bem-sucedida.
(5) O efeito da estrutura sâmara na diplocoria e na germinação
não foi bem caracterizado, mas avanços significativos podem ser
feitos com estudos relativamente simples em pequena escala.
(6) Mais pesquisas são necessárias sobre os vetores secundários
de dispersão de sementes aladas se quisermos entender a história
de vida das espécies de samaróides.