EPIDEMIOLOGIA DE DOENÇAS DE PLANTAS

ILUSTRADA COM O HUANGLONGBING DOS CITROS

LFN 424
FITOPATOLOGIA

ARMANDO BERGAMIN FILHO

A EPIDEMIOLOGIA DE DOENÇAS DE PLANTAS
ILUSTRADA COM O HUANGLONGBING DOS CITROS

DOIS PADRÕES EPIDEMIOLÓGICOS

PRINCÍPIO FUNDADOR
MANEJO: PADRÕES 1 & 2

HUANGLONGBING DOS CITROS

O TERCEIRO PADRÃO EPIDEMIOLÓGICO
MANEJO: PADRÃO 3
 EPIDEMIOLOGIA
definição

O estudo das populações

do PATÓGENO e do HOSPEDEIRO
e do contato entre elas,
que leva a algo novo: a DOENÇA.
Esta pode ser considerada O TRIÂNGULO DA DOENÇA

HOSPEDEIRO
como uma terceira
PATÓGENO
classe de população: DOENÇA

a população de LESÕES ou lesões ou

plantas
de PLANTAS DOENTES. AMBIENTE doentes
 EPIDEMIOLOGIA
representações:
lesões ou plantas doentes

TRIÂNGULO TETRAEDRO PENTAEDRO

O TETRAEDRO DA DOENÇA O PENTAEDRO DA DOENÇA

OU PLANTAS
DOENTES

OU PLANTAS
DOENTES
 EPIDEMIOLOGIA
objetivos

ACADÊMICO

Compreender melhor o patossistema, ou seja,

a estrutura e o comportamento da doença
(POPULAÇÃO DE LESÕES ou de PLANTAS DOENTES)
no tempo e no espaço.

APLICADO

A compreensão do patossistema é a base do

MANEJO SUSTENTÁVEL
E RACIONAL DA DOENÇA. ANTES

entender
TEMA DA AULA DEPOIS

COM O HLB COMO EXEMPLO

manejar
epidemiologia

filosofia padrão
& ciência regular 1
MURCHA DA
Verticillium spp.
BATATEIRA
ARISTÓTELES
384-322 a.C.

há 2.350 anos COLONIZAÇÃO

DO XILEMA
ENTRADA MURCHA DA
NO XILEMA PARTE AÉREA

COLONIZAÇAO
DOS TECIDOS
SENESCENTES
COLONIZAÇÃO
DA RAIZ
VANDERPLANK
1909-1997 PENETRAÇAO PELA FORMAÇÃO DE
PONTA DA RAIZ: MICROESCLERÓDIOS
há 55 anos
II INFECÇÃO NA PLANTA
PRIMÁRIA

EXSUDATOS MICROESCLERÓDIOS
DA PLANTA E SOBREVIVEM
GERMINAÇÃO NO SOLO

padrão
I INÓCULO
PRIMÁRIO

1 GERMINAÇÃO DO
MICROESCLERÓDIO
epidemiologia
filosofia padrão
& ciência regular 2
ASCÓSPOROS
SARNA DA
MACIEIRA
NA PRIMAVERA
II INFECÇÃO
PRIMÁRIA
ARISTÓTELES FOLHAS E FRUTOS
384-322 a.C. NA PRIMAVERA
Venturia
há 2.350 anos inaequalis
ASCOS NA (Spilocaea pomi)
PRIMAVERA

DISSEMINAÇÃO
PRIMÁRIA
III INÓCULO
SECUNDÁRIO

CONÍDIOS:
PRIMAVERA
VANDERPLANK
E VERÃO
1909-1997

há 55 anos
FOLHAS E
FRUTOS
REPRODUÇÃO

IV
SEXUAL
(PSEUDOTÉCIO) INFECÇÃO
NO INVERNO SECUNDÁRIA

padrão
I INÓCULO
PRIMÁRIO

2 PLANTA DECÍDUA (OUTONO):

SOBREVIVÊNCIA DO FUNGO
EM FOLHAS CAÍDAS NO SOLO
 EPIDEMIOLOGIA

padrões PADRÕES

regulares 1&2
PLANTA DOENTE LESÃO
SARNA DA
MACIEIRA

VERTICILLIUM
EM BATATA

PADRÃO PADRÃO
Venturia
1 Verticillium albo-atrum
Verticillium dahliae 2 inaequalis
 EPIDEMIOLOGIA

padrões PADRÕES

regulares 1&2
PLANTA DOENTE LESÃO
SARNA DA
MACIEIRA

VERTICILLIUM
EM BATATA

PADRÃO PADRÃO

1 2
MUITOS CICLOS
SECUNDÁRIOS
 EPIDEMIOLOGIA

padrões PADRÕES

xilema
regulares 1&2
PLANTA DOENTE LESÃO
SARNA DA
MACIEIRA

VERTICILLIUM
VERTICILLIUM
EM
EM BATATA
BATATA

PADRÃO PADRÃO

1 SEM CICLOS
2
SECUNDÁRIOS MUITOS CICLOS
SECUNDÁRIOS
 EPIDEMIOLOGIA

padrões PADRÕES

xilema regulares 1&2

PLANTA DOENTE LESÃO
SARNA DA
MACIEIRA

VERTICILLIUM
VERTICILLIUM
EM
EM BATATA
BATATA

PADRÃO PADRÃO

1 SEM CICLOS 2 MUITOS CICLOS

SECUNDÁRIOS SECUNDÁRIOS

PLANTAS DOENTES LESÕES

= f (MICROESCLERÓDIOS) = f (CICLOS SECUNDÁRIOS)
 DOIS PADRÕES
EPIDEMIOLÓGICOS

VANDERPLANK UMA OUTRA REPRESENTAÇÃO

1909-1997

padrões INFECÇÃO INÓCULO

regulares PRIMÁRIA SECUNDÁRIO

INFECÇÃO
PRIMÁRIA
INFECÇÕES
INÓCULO SECUNDÁRIAS
INÓCULO DISSEMINAÇÃO PRIMÁRIO
PRIMÁRIO DISSEMINAÇÃO
PRIMÁRIA SECUNDÁRIA
PADRÃO PADRÃO
DISSEMINAÇÃO ESTÁDIO DE
1 ESTÁDIO DE
SOBREVIVÊNCIA
PRIMÁRIA SOBREVIVÊNCIA 2
DOENÇAS DOENÇAS
MONOCÍCLICAS POLICÍCLICAS
intensidade final da doença é intensidade final da doença é
função do INÓCULO PRIMÁRIO função do INÓCULO SECUNDÁRIO
DOENÇAS MONOCÍCLICAS DOENÇAS POLICÍCLICAS

padrões INFECÇÃO INÓCULO

regulares PRIMÁRIA SECUNDÁRIO

INFECÇÃO
PRIMÁRIA
INFECÇÕES
INÓCULO SECUNDÁRIAS
INÓCULO DISSEMINAÇÃO PRIMÁRIO DISSEMINAÇÃO
PRIMÁRIO PRIMÁRIA
SECUNDÁRIA
ÁREA MAIS ÁREA MAIS
VELHA PADRÃO VELHA
ESTÁDIO DE DISSEMINAÇÃO ESTÁDIO DE
1 SOBREVIVÊNCIA PRIMÁRIA SOBREVIVÊNCIA
2
ÁREA MAIS DISSEMINAÇÃO DISSEMINAÇÃO ÁREA MAIS
NOVA PRIMÁRIA SECUNDÁRIA NOVA

TRANSPORTE DO TRANSPORTE DO
INÓCULO DO LOCAL INÓCULO DE UMA
DE SOBREVIVÊNCIA PLANTA PARA OUTRA
(fora da epidemia atual)
(dentro da epidemia atual)
PARA A PLANTA
SECUNDÁRIA
fora: dentro:
tempo e/ou tempo e
espaço espaço
A EPIDEMIOLOGIA DE DOENÇAS DE PLANTAS
ILUSTRADA COM O HUANGLONGBING DOS CITROS

DOIS PADRÕES EPIDEMIOLÓGICOS

PRINCÍPIO FUNDADOR
MANEJO: PADRÕES 1 & 2

HUANGLONGBING DOS CITROS

O TERCEIRO PADRÃO EPIDEMIOLÓGICO
MANEJO: PADRÃO 3
 DOENÇAS POLICÍCLICAS
MANUAL DE PRINCIPLES OF
s grupos INÓCULO
FITOPATOLOGIA
1ª. Ed. (1968)
PLANT INFECTION
E. GÄUMANN
INFECÇÃO
miológicos
INFECÇÃO PRIMÁRIA SECUNDÁRIO
2ª. Ed. (1978)
3ª. Ed. (1995)
(1950)

PRIMÁRIA 4ª. Ed. (2011)

PLANT PATHOLOGY
G.N. AGRIOS
O ESSENCIAL DA 3ª. Ed. (1988)
FITOPATOLOGIA 4ª. Ed. (1997)
L. ZAMBOLIM et al. 5ª. Ed. (2005)
INFECÇÕES Vol. 1 (2012)
DISSEMINAÇÃO INÓCULO
PRIMÁRIA
SECUNDÁRIAS
ULO DISSEMINAÇÃO
= POUCO PRIMÁRIO
DISSEMINAÇÃO X X X
ÁRIO FREQUENTE
PRIMÁRIA SECUNDÁRIA
DISSEMINAÇÃO
SECUNDÁRIA
PADRÃO
= MUITO
ESTÁDIOFREQUENTE
DE DISSEMINAÇÃO ESTÁDIO DE X
SOBREVIVÊNCIA PRIMÁRIA SOBREVIVÊNCIA 2
ÁREA MAIS
VELHA
PRINCÍPIO ÁREA MAIS
FUNDADOR A FILOSOFIA DA NOVA
FITOPATOLOGIA TRADICIONAL

i O papel da DISSEMINAÇÃO PRIMÁRIA é

introduzir o patógeno em áreas indenes

O subsequente desenvolvimento da epidemia

ii é governado pela DISSEMINAÇÃO SECUNDÁRIA
SECUNDÁRIA
consequência do
área mais
princípio velha

fundador área mais

nova

para o manejo

MEDIDAS DE SECUNDÁRIA
MANEJO
IMPLEMENTADAS
SOMENTE NA
PROPRIEDADE
SÃO SUFICIENTES
A EPIDEMIOLOGIA DE DOENÇAS DE PLANTAS
ILUSTRADA COM O HUANGLONGBING DOS CITROS

DOIS PADRÕES EPIDEMIOLÓGICOS

PRINCÍPIO FUNDADOR
MANEJO: PADRÕES 1 & 2

HUANGLONGBING DOS CITROS

O TERCEIRO PADRÃO EPIDEMIOLÓGICO
MANEJO: PADRÃO 3
 ANTES

entender
DEPOIS

manejar

área mais
velha

doenças doenças
área mais
monocíclicas policíclicas nova

RESISTÊNCIA GENÉTICA
DEFENSIVOS QUÍMICOS
padrão
INÓCULO
2 SECUNDÁRIO
 doenças policíclicas exemplo
FERRUGEM ASIÁTICA DA SOJA
RESISTÊNCIA GENÉTICA
DEFENSIVOS QUÍMICOS Phakopsora pachyrhizi
MEDIDAS DE
padrão MANEJO
INÓCULO
2 SECUNDÁRIO
IMPLEMENTADAS
SOMENTE NA
“PROPRIEDADE”
SÃO SUFICIENTES

com fungicida com fungicida

sem fungicida

tem funcionado
bem para QUASE
todas as doenças
 MEDIDAS DE
EXEMPLO 2 MANEJO
doenças policíclicas IMPLEMENTADAS
REQUEIMA DA BATATA
SOMENTE NA
Phytophthora infestans “PROPRIEDADE”
RESISTÊNCIA GENÉTICA
DEFENSIVOS QUÍMICOS SÃO SUFICIENTES

padrão
INÓCULO
2 SECUNDÁRIO

COM FUNGICIDA

tem funcionado
bem para QUASE
todas as doenças
SEM FUNGICIDA
A EPIDEMIOLOGIA DE DOENÇAS DE PLANTAS
ILUSTRADA COM O HUANGLONGBING DOS CITROS

DOIS PADRÕES EPIDEMIOLÓGICOS

PRINCÍPIO FUNDADOR
MANEJO: PADRÕES 1 & 2

HUANGLONGBING DOS CITROS

O TERCEIRO PADRÃO EPIDEMIOLÓGICO
MANEJO: PADRÃO 3
amarelo dragão doença
HUANGLONGBING = DOENÇA DO DRAGÃO AMARELO
 padrão HUANGLONGBING:
DOENÇA DO DRAGÃO AMARELO
2
PROVISÓRIO

‘Candidatus VETOR
Liberibacter asiaticus’

FLOEMA Diaphorina citri

DOENÇA
SISTÊMICA
 Candidatus Liberibacter

HUANGLONGBING
patógeno

0,6 μm
Candidatus Liberibacter
PAREDE
CELULAR

MEMBRANA MEMBRANA
PLASMÁTICA PLASMÁTICA

PAREDE
CELULAR

0,09 μm

TANAKA et al. 2006 TANAKA et al. 2007

Fitopatologia Brasileira 31:99 Fitopatologia Brasileira 32:519
 HUANGLONGBING adulto

o vetor

psilídeo – Diaphorina citri

brotação nova

ninfas

ovos ninfas
 PADRÃO

HUANGLONGBING
2 SITUAÇÃO ATUAL EM SÃO PAULO
PROVISÓRIO

número de plantas sintomáticas 13.820.000

8
6,91
plantas sintomáticas %

7 7.560.000

6 3.740.000
5
1.740.000 3,78 17,8%
4 35.780.000
3 1.160.000
1,87
2
0,87
1 0,58

0
2004 2008 2009 2010 2011 2012 2015
 HUANGLONGBING
SITUAÇÃO EM SÃO PAULO: 2008-2017

COMPORTAMENTO TEMPORAL
DO PATOSSISTEMA

progresso temporal da doença 2015 2016 2017 2018

milhões de árvores sintomáticas 17,9 16,9 18,1

(%)

16,7

?
sintomáticas

34 milhões
? de árvores

13,9
árvores

6,9
7,6
3,8 3,8
1,8
1,2 0,9 1,9
0,6
I I I I I I I I I I I
 HUANGLONGBING
SÃO PAULO E FLÓRIDA: 2017

17% 90%

YIELD

90% de
árvores
2005
com HLB
HLB-HLB-HLB
em 2017

PRODUÇÃO MÉDIA 250

ANTES DO HLB (2005) milhões
FLÓRIDA de caixas 82%
em
PRODUÇÃO PREVISTA 45
2017/2018 milhões 12 ANOS
FLÓRIDA de caixas

PRODUÇÃO PREVISTA 397

2017/2018 milhões
SÃO PAULO/MINAS GERAIS de caixas
 padrão

HUANGLONGBING 2
a mais séria doença dos citros no mundo
PROVISÓRIO

NÓS TEMOS A SOLUÇÃO.

MAS VOCÊS - PRODUTORES -
NÃO CONSEGUEM
O PRODUTOR IMPLEMENTÁ-LA !
desde 2008

O PESQUISADOR não conseguem

QUANDO É QUE VOCÊS desde 2011 implementá-la em
- PESQUISADORES - VÃO nenhum
APRESENTAR A SOLUÇÃO país do mundo
PARA O FANTASMA DO
HUANGLONGBING ? QUE
SOLUÇÃO
horrível
É ESSA?
A EPIDEMIOLOGIA DE DOENÇAS DE PLANTAS
ILUSTRADA COM O HUANGLONGBING DOS CITROS

QUE
SOLUÇÃO
É ESSA?

DOIS PADRÕES EPIDEMIOLÓGICOS

A NEGAÇÃO DO
PRINCÍPIO FUNDADOR PRINCÍPIO
FUNDADOR
MANEJO: PADRÕES 1 & 2

HUANGLONGBING DOS CITROS

O TERCEIRO PADRÃO EPIDEMIOLÓGICO
MANEJO: PADRÃO 3
 O PRINCÍPIO FUNDADOR
DA FITOPATOLOGIA TRADICIONAL

consequência

MEDIDAS DE
MANEJO ATENÇÃO!
IMPLEMENTADAS
SOMENTE NA negar o princípio fundador
PROPRIEDADE é negar a filosofia da
SÃO SUFICIENTES
fitopatologia tradicional

para algumas doenças (...)

 PADRÃO PADRÃO
O TERCEIRO PADRÃO EPIDEMIOLÓGICO
2 HUANGLONGBING DOS CITROS 3
PROVISÓRIO

COMBINAÇÃO POLICÍCLICA COM

EXPLOSIVA DISSEMINAÇÃO PRIMÁRIA CONTÍNUA

INFECÇÃO INÓCULO
PRIMÁRIA SECUNDÁRIO
características
REPETE-SE
DISSEMINAÇÃO MUITAS
VEZES
I PRIMÁRIA
INFECÇÕES
CONTÍNUA INÓCULO SECUNDÁRIAS DISSEMINAÇÃO
PRIMÁRIO SECUNDÁRIA
II & VETOR &
INFECÇÃO DISSEMINAÇÃO
III SISTÊMICA PRIMÁRIA PADRÃO

IMPOSSIBILIDADE
DE CONTROLAR A
CONTÍNUA
REPETE-SE
MUITAS
VEZES
ESTÁDIO DE
SOBREVIVÊNCIA 3
DISSEMINAÇÃO PRIMÁRIA
CITROS: HOSPEDEIRO PERENE
HLB É DIFERENTE DA
FERRUGEM DA SOJA
 PADRÃO
O TERCEIRO PADRÃO EPIDEMIOLÓGICO
HUANGLONGBING DOS CITROS 3
características área mais
velha
DISSEMINAÇÃO
I PRIMÁRIA
COMBINAÇÃO CONTÍNUA
EXPLOSIVA
II & VETOR &
INFECÇÃO
III SISTÊMICA

IMPOSSIBILIDADE área mais

DE CONTROLAR A nova
DISSEMINAÇÃO PRIMÁRIA

A epidemia é governada tanto pela

DISSEMINAÇÃO SECUNDÁRIA quanto
pela DISSEMINAÇÃO PRIMÁRIA CONTÍNUA

A NEGAÇÃO DO PRINCÍPIO FUNDADOR

 O TERCEIRO PADRÃO EPIDEMIOLÓGICO
HUANGLONGBING DOS CITROS

consequência
para o manejo

MEDIDAS DE
MANEJO
IMPLEMENTADAS
SOMENTE NA MEDIDAS DE padrão
PROPRIEDADE MANEJO
SÃO SUFICIENTES DEVEM SER 3 it’s
easy!
IMPLEMENTADAS
DENTRO E FORA
DA PROPRIEDADE

na prática
em nenhum
país do mundo
 área mais
velha

I–II–III
características

área mais
DISSEMINAÇÃO
COMPORTAMENTO ESPACIAL
nova DO PATOSSISTEMA PRIMÁRIA
CONTÍNUA
padrão
IMPOSSIBILIDADE & VETOR &
DE CONTROLAR A
DISSEMINAÇÃO PRIMÁRIA
NA PLANTAÇÃO ALVO
3 INFECÇÃO
SISTÊMICA
 IMPOSSIBILIDADE GRUPO
DE CONTROLAR A
DISSEMINAÇÃO PRIMÁRIA
NA PLANTAÇÃO ALVO 3

características

DISSEMINAÇÃO
I PRIMÁRIA
CONTÍNUA
II & VETOR &
INFECÇÃO
III SISTÊMICA

Pequena fonte de
inóculo externa
pode causar epidemia
DISSEMINAÇÃO
PRIMÁRIA
CONTÍNUA

Pequenas propriedades
rodeadas por vizinhos
que não fazem o manejo
não têm viabilidade
 Área central da fazenda:
fraca influência da
disseminação primária DISSEMINAÇÃO
(todas as plantas da fazenda PRIMÁRIA
são tratadas com inseticida e CONTÍNUA
plantas sintomáticas são eliminadas)
 LILIAN AMORIM
JORGE ALBERTO MARQUES REZENDE
ARMANDO BERGAMIN FILHO 5
Editores edições

DEPTO. DE FITOPATOLOGIA E NEMATOLOGIA 50

anos
E.S.A. “LUIZ DE QUEIROZ”
UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
50 mil
cópias

2018
HISTÓRIA DO HUANGLONGBING
MANEJO SOLUÇÃO DA CIÊNCIA: PRIMEIRA TENTATIVA

COMO SE
que não deu certo FOSSE
padrão

2
área mais
velha
MUDA SADIA
INSPEÇÃO & ERRADICAÇÃO
CONTROLE QUÍMICO DO VETOR
HERANÇA DO
PRINCÍPIOmedidas aplicadas
FUNDADOR
em conjunto ao
nível da propriedade
AUBERT et al. 1990

SECUNDÁRIA
área mais
nova
 nós acreditamos área mais
velha
nessa solução
(mesmo porque...)

MUDA SADIA

INSPEÇÃO & ERRADICAÇÃO

6 a 12 vezes por ano
COMO SE
FOSSE
CONTROLE QUÍMICO padrão
DO VETOR
foliar: 24 vezes por ano
sistêmico: 2 a 4 vezes por ano
2 área mais
nova

Porém, em São Paulo,

mesmo a implementação POR QUÊ?
cuidadosa dessas agora sabemos!
três recomendações padrão eficientes apenas
(ao nível de propriedade) contra a
não foi suficiente para
3 DISSEMINAÇÃO
controlar o HLB SECUNDÁRIA
A EPIDEMIOLOGIA DE DOENÇAS DE PLANTAS
ILUSTRADA COM O HUANGLONGBING DOS CITROS

DOIS PADRÕES EPIDEMIOLÓGICOS

PRINCÍPIO FUNDADOR
MANEJO: PADRÕES 1 & 2

HUANGLONGBING DOS CITROS

O TERCEIRO PADRÃO EPIDEMIOLÓGICO
MANEJO: PADRÃO 3
 HUANGLONGBING
SOLUÇÃO DA CIÊNCIA: SEGUNDA TENTATIVA

HISTÓRIA DO
MANEJO
NOVO
PARADIGMA princípio
fundador

DOENÇAS DO PADRÃO 3 MEDIDAS DE padrão

MANEJO
não são manejadas DEVEM SER 3
IMPLEMENTADAS
com medidas tomadas DENTRO E FORA
somente na propriedade DA PROPRIEDADE

a infecção primária só pode ser PARA O PADRÃO 3...

combatida com eficiência por meio de
inspeção/erradicação e inseticida em
TODA A REGIÃO
manejo regional
 EPIDEMIOLOGIA EPIDEMIOLOGIA
DE PAISAGEM TRADICIONAL
CONTROLE 3
MANEJO MANEJO
REGIONAL LOCAL
PADRÃO

3
tem efeito
somente na
disseminação
secundária
tem efeito na
disseminação HERANÇA DO
primária e na PRINCÍPIO
secundária FUNDADOR

PRECISAMOS DA
EPIDEMIOLOGIA
DE PAISAGEM
conhecer também
o que acontece fora
da plantação alvo
área mais
velha manejo local
versus
manejo regional

área mais
velha
manejo SECUNDÁRIA
local
área mais
nova

área mais
nova

manejo
regional
SECUNDÁRIA
AS BASES EXPERIMENTAIS PARA O PADRÃO
MANEJO BEM SUCEDIDO DO HLB
= MANEJO 3
3
97:789-796
2013
 PARCELAS: PARCELAS:
528 ÁRVORES EXPERIMENTO 1 504 ÁRVORES EXPERIMENTO 2
COM MANEJO SEM MANEJO
REGIONAL REGIONAL

37 km

0.7 km
1.3 km

1.3 km

EPIDEMIOLOGIA
DE PAISAGEM
CONHECER TAMBÉM O
QUE ACONTECE FORA BASSANEZI et al. 2013
DA PLANTAÇÃO ALVO Plant Disease 97:789-796

BAIXA pressão externa de HLB: ALTA pressão externa de HLB:

No raio de 2 km = 55,6% da área com manejo No raio de 2 km = 0,7% da área com manejo
e 0,2% sem manejo e 2,9% sem manejo
 BASSANEZI et al. 2013 HLB%
Plant Disease 97:789-796

0,8
padrão
SEM manejo LOCAL
76,9
0,7
3 SEM manejo REGIONAL
Proporção de plantas com HLB

0,6
53,1
0,5
COM manejo LOCAL
0,4 SEM manejo REGIONAL

0,3 SEM manejo LOCAL

COM manejo REGIONAL
0,2

0,1 6,2
4,6
0,0

jul-10
ago-06

nov-06

ago-07

nov-07

ago-08

nov-08

ago-09

nov-09

out-10
mai-06

mai-07

mai-08

mai-09

mai-10
fev-07

fev-08

fev-09

fev-10
COM manejo LOCAL
COM manejo REGIONAL
 BASSANEZI et al. 2013 HLB%
Plant Disease 97:789-796

0,8
padrão
SEM manejo LOCAL
76,9
0,7
3 SEM manejo REGIONAL
Proporção de plantas com HLB

0,6
Miau? 53,1
0,5 Não.
COM manejo LOCAL
SEM manejo REGIONAL
0,4

0,3 SEM manejo LOCAL

COM manejo REGIONAL
0,2

0,1 6,2
4,6
0,0

jul-10
ago-06

nov-06

ago-07

nov-07

ago-08

nov-08

ago-09

nov-09

out-10
mai-06

mai-07

mai-08

mai-09

mai-10
fev-07

fev-08

fev-09

fev-10
COM manejo LOCAL
COM manejo REGIONAL
 Miau? 24
Não.
23 22 EXPERIMENTO 2
21 20 19
SEM MANEJO REGIONAL
18 17 16
Novembro/2010
15 14 13

12 11
76,9% sem manejo local do vetor

53,1% com manejo local do vetor* 10

09 08 07
24 PARCELAS DE
504 ÁRVORES

06 05 04

BASSANEZI et al. 2013

03 02 01 Plant Disease 97:789-796

* duas aplicações de inseticidas sistêmicos + 18 aplicações quinzenais de inseticidas foliares por ano
 EXPERIMENTO 1
COM MANEJO REGIONAL

Novembro/2010

Miau?
Não.

sem manejo local do vetor 6,2% BASSANEZI et al. 2013

Plant Disease 97:789-796
com manejo local do vetor 4,6%