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Importância dos animais domésticos sentinelas na identificação de áreas de

risco de emergência de doença de Chagas

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Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical XXIV Reunião Anual de Pesquisa Aplicada em Doença de Chagas
Vol: 41 (Suplemento III), 2008 XII Reunião Anual de Pesquisa Aplicada em Leishmanioses

Importância dos animais domésticos sentinelas na identificação

de áreas de risco de emergência de doença de Chagas

The importance of sentinel domestic animals to identify risk areas to the

emergence of Chagas disease
André Luiz R. Roque1 e Ana Maria Jansen1

RESUMO
Apresentamos resultados da infecção de animais silvestres e domésticos por Trypanosoma cruzi em três áreas de surtos de doença de Chagas aguda
por via oral, além de uma área controle. O papel dos animais domésticos como sentinelas é discutida como medida de vigilância epidemiológica na
identificação de áreas de risco.
Palavras-chaves: Trypanosoma cruzi, Surtos orais de doença de Chagas, Reservatórios, Animais sentinelas.

ABSTRACT
We report results of Trypanosoma cruzi infection in wild and domestic mammals from three areas where orally acquired Chagas disease outbreaks
occurred in Brazil, moreover a control area. The importance of domestic animals as sentinels is discussed in order to identify risk areas.
Key-words: Trypanosoma cruzi, Chagas disease oral outbreaks, Reservoirs, Sentinel animal species.

Classicamente a doença de Chagas se caracterizava por
ser prevalente em populações rurais, onde eram encontrados
numerosos insetos vetores nas casas de pau-a-pique. A
eliminação da transmissão domiciliar por Triatoma infestans
resultou que o Brasil, e outros países da América do Sul, fossem
considerados livre desta modalidade de infecção pela Comissão
Intergovernamental do Cone Sul1. Entretanto, a transmissão
vetorial extradomiciliar, transmissão vetorial domiciliar ou
peridomiciliar sem colonização do vetor, e a contaminação de
alimentos por triatomíneos infectados representam desafios para
os quais as medidas de controle adotadas contra o T. infestans
não são eficazes.
O Trypanosoma cruzi é um parasito multi-hospedeiro capaz
de infectar mais de uma centena de espécies de mamíferos e
nestes, quase todos os tecidos. Entre seus vetores estão incluídos
dezenas de espécies de triatomíneos da família Reduviidae. Quase
todas suas formas evolutivas são capazes de infectar (à exceção
da forma epimastigota) e essa infecção se dá por diferentes vias:
contaminação de pele e mucosas com fezes de triatomíneos
infectados, transfusional, congênita e oral. A plasticidade biológica
do T. cruzi resulta em ciclos de transmissão na natureza que se
caracterizam por serem multivariáveis, complexos e peculiares
em escala temporal e espacial.
1. Laboratório de Biologia de Tripanosomatídeos, Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz,
Rio de Janeiro, RJ
Apoio Financeiro: IOC/FIOCRUZ, VPSRA/FIOCRUZ, CGLab/MS, PAPES/FIOCRUZ,
CNPq, FAPERJ.
Endereço para correspondência: Dra. Ana Maria Jansen. Laboratório de Biologia
de Tripanosomatídeos/IOC/Fiocruz. Av. Brasil, 4365 – Pavilhão Carlos Chagas, 3º
andar – Manguinhos, 21040-900, Rio de Janeiro/RJ.
Tel: 55 21 2598-4324; Fax: 55 21 2560-6572
e-mail: jansen@ioc.fiocruz.br
Não é de hoje que surtos de doença de Chagas aguda (DCA)
pela ingestão de alimentos contaminados são documentados. Mas
apenas recentemente esse perfil epidemiológico de transmissão
deixou de ocorrer em casos esporádicos para adquirir um
importante papel na epidemiologia da doença de Chagas, em
especial após a morte de 3 pessoas durante surto ocorrido em
Navegantes/SC, em 20052.
Nesse trabalho, avaliamos a infecção por Trypanosoma cruzi
em animais silvestres, sinantrópicos e domésticos imediatamente
após a ocorrência dos surtos em Navegantes/SC (2005), Redenção/
CE e Cachoeiro do Arari/PA (2006). Uma quarta área, Panacauera,
município de Igarapé-Mirim/PA (2007), que não apresentava
casos agudos, também foi avaliada. Nosso objetivo foi o de buscar
um melhor entendimento dos fatores enzoóticos envolvidos nesse
novo/primitivo perfil epidemiológico de transmissão, bem como a
identificação de fatores comuns de risco que possam ser utilizados
em programas de vigilância sustentável.
Os cenários encontrados nas três áreas de surtos agudos foram
descritas anteriormente3. A região de Panacauera caracteriza-se
por ser uma região Amazônica alagada que apresenta severa
substituição da vegetação original por palmeiras de açaí. Esta
região apresentou uma situação inteiramente distinta das demais
onde surgiram surtos: a população local não aponta para a
observação de fauna de mamíferos na região, com escassos relatos
de ocorrência do marsupial Didelphis marsupialis.
Nas 4 localidades, pequenos mamíferos silvestres e
sinantrópicos foram capturados utilizando-se armadilhas do tipo
“live-traps” Tomahawk® (Tomahawk Live Traps CO.) e Sherman®
(H.B. Sherman Traps Inc.) dispostas em transectos montados em
diferentes habitats. O esforço total de captura (armadilhas/noite)
foi de 820 (Navegantes), 960 (Redenção), 1100 (Cachoeiro do

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Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical XXIV Reunião Anual de Pesquisa Aplicada em Doença de Chagas
Vol: 41 (Suplemento III), 2008 XII Reunião Anual de Pesquisa Aplicada em Leishmanioses

ponto comum observado nas três áreas foi a simplificação da fauna

Arari) e 650 (Panacauera). Todos os animais foram levados ao
laboratório montado em local próximo onde eram anestesiados
(100 mg/kg IM de Dopalen®, Vetbrands, Jacareí/SP) e tinham
seu sangue coletado. A busca ativa por animais domésticos (cães
e porcos) ocorreu nas casas no entorno das trilhas montadas para
coleta de pequenos mamíferos. A coleta de sangue foi realizada
através de punção de veia cefálica utilizando-se tubos vacutainer
contendo anticoagulante. As capturas de pequenos mamíferos
foram realizadas de acordo com as licenças 068/05 e 225/06
do IBAMA. Todos os procedimentos com animais seguiram
protocolo aprovado no Comitê de Ética do uso de Animais da
Fiocruz (0179/03).
O diagnóstico de infecção por T. cruzi foi baseado em:
1) Exame a fresco de sangue a fresco - através da montagem
de uma lâmina de sangue de cada espécime examinado; 2)
Hemocultivo - realizada pela inoculação de sangue em tubos
contento meio de NNN (Nicolle, Novy and Mc Neal) com LIT
(Liver Infusion Triptose), sendo os tubos de hemocultura
examinados quinzenalmente por até cinco meses; 3) Sorologia
- através da Reação de Imunofluorescência Indireta (RIFI),
segundo Camargo4. Os soros foram diluídos serialmente em uma
proporção decrescente de 2x (1:10 – 1:1280) e testados com Kit
de Diagnóstico IFI-Chagas – Bio-Manguinhos adaptado. Os soros
de roedores da família Muridae foram testados com IgG anti- rato
conjugado a Isotiocianato de Fluoresceína da Sigma® (St. Louis,
MO, EUA). Os roedores da família Echimyidae e os marsupiais
foram testados com anticorpos intermediários específicos anti-Ig
de Thrichomys sp. e anti-Ig de Didelphis sp obtidos em coelhos,
sendo a reação revelada utilizando-se IgG anti-coelho conjugado a
Isotiocianato de Fluoresceína da Sigma®. Os cães e porcos foram
testados com IgG anti-dog ou anti-pig conjugado a Isotiocianato
de Fluoresceína da Sigma®.
A interpretação dos nossos resultados teve como base
os distintos perfis de infecção dos animais que refletem
transmissibilidade. Exame a fresco e hemocultivo quando positivos
(principalmente o primeiro), demonstram a parasitemia no
animal em questão, o que significa uma alta chance de transmissão
ao vetor. O teste sorológico aponta para a exposição do animal a
infecção. Portanto, um animal positivo apenas no teste sorológico,
demonstra estar exposto ao ciclo de transmissão, é um hospedeiro
do parasita, mas naquele momento não está envolvido na
amplificação das populações parasitárias, ou seja, seu potencial
de transmissão ao vetor é baixa.
O sucesso total de captura foi de 2.6% em Navegantes, 2.9% em
Redenção, 2.4% em Cachoeiro do Arari e 0,3% em Panacauera. O
de pequenos mamíferos. A identificação taxonômica completa e
os resultados da infecção por Trypanosoma cruzi nos pequenos
mamíferos examinados nas 3 áreas de surto foram previamente
descritos3. Em Panacauera, apenas 2 roedores sinantrópicos
(Rattus rattus) foram capturados em trilhas montadas próximas
a habitações humanas. Os animais foram negativos nos 3 exames
diagnósticos realizados. De todos os animais, apenas duas
espécies de marsupiais (Didelphis albiventris em Navegantes e
Monodelphis domestica em Redenção) foram positivos no exame
à fresco. A prevalência de infecção por sorologia e hemocultivo de
todos os grupos de animais examinados nas 4 localidades estão
contidos na Tabela 1.
A destruição dos ecossistemas tem levado as populações de
mamíferos silvestres a uma importante restrição de área e alimentos,
além de promover um maior contato com o homem. Esse cenário
desfavorável resulta na diminuição de habitats e leva à extinção de
espécies que não suportam alterações ambientais. Nas três áreas de
surto, o risco de transmissão do parasito esteve direta ou indiretamente
relacionado à mudança de paisagem decorrente de ação antrópica
(mau uso da terra) e à simplificação da fauna e seleção de espécies de
mamíferos generalistas e competentes reservatórios do Trypanosoma
cruzi (apresentam parasitemia patente, refletida por hemocultivo
positivo)3. Nesse cenário, a transmissão do parasito é aumentada
devido: (i) amplificação da população parasitária pelas espécies
reservatórios favoravelmente selecionadas; (ii) maiores chances
de transmissão, devido ao perfil de infecção nesses competentes
reservatórios; (iii) restrição das fontes alimentares de triatomíneos
aos animais com parasitemias expressivas; e, conseqüentemente, (iv)
aumento da prevalência de triatomíneos infectados.
A escassez de fontes alimentares para triatomíneos (perda de
fauna silvestre) e animais silvestres (destruição do ambiente) faz
com que esses animais se aproximem de áreas domiciliadas, onde
os animais domésticos passam a estar mais expostos, sendo sua
infecção normalmente precedente à do homem. Nossos resultados
nas 4 localidades estudadas, bem como outros estudos anteriores
do nosso grupo5;6 mostram que a infecção dos animais domésticos
esteve restrita à positividade nos testes sorológicos. Nesse cenário,
esses animais atuavam como barreiras biológicas visto que
estão expostos ao ciclo de transmissão, mas sem participação
ativa na amplificação do parasito, uma vez que não apresentam
hemocultivos positivos. Exatamente pelo fato da infecção desses
animais precederem a do homem, os animais domésticos atuam
como sentinelas de áreas com um sistema de transmissibilidade
do parasito altamente eficiente e, portanto, com risco iminente
de transmissão para o homem.

Tabela 1
Prevalência de infecção por Trypanosoma cruzi (sorologia – RIFI e hemocultivo) em animais provenientes de três áreas com ocorrência de surtos de doença de Chagas
Aguda (Navegantes/SC, Redenção/CE e Cachoeiro do Arari/PA) e uma área controle sem ocorrência de casos agudos (Panacauera/PA).
Navegantes Redenção Cachoeiro do Arari Panacauera
Sorologia Hemocultivo Sorologia Hemocultivo Sorologia Hemocultivo Sorologia Hemocultivo
Cães 50,0% 0,0% 18,7% 0,0% 41,7% 0,0% 4,0% 0,0%
Porcos n.e. n.e. n.e. n.e. 72,7% 0,0% 60,0% 0,0%
Animais Silvestres 59,1% 38,5% 78,6% 22,7% 38,7% 91,7% 0,0% 0,0%
ne: não examinado.

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Outro fator importante que deve ser levado em consideração
na definição de áreas de risco é a micro-regionalidade das
características de manejo dos animais domésticos. Em Cachoeiro
do Arari e Panacauera, os cães ficam mais restritos a áreas
domiciliares enquanto os porcos são criados de maneira semi-
extensiva. Por esse motivo, eles se expõem muito mais ao ciclo
silvestre de transmissão e apresentaram maiores prevalências
de infecção. O contrário pode ser observado em áreas rurais
onde os porcos são criados confinados e os cães circulam entre
as casas e os fragmentos de mata remanescentes. A presença
de cães de hábitos estritamente domiciliados sorologicamente
positivos, como observado em Navegantes, sinaliza a presença
de um ciclo de transmissão bem próximo ao domicílio. Por
outro lado, a prevalência de infecção maior em animais criados
de maneira semi-extensiva (porcos de Cachoeiro do Arari, por
exemplo) indica que a transmissão está ocorrendo longe das
casas, mas dentro das áreas de interface entre os ambientes
doméstico e silvestre. Em Panacauera, onde não foi capturado
nenhum animal silvestre, a prevalência de infecção em cães foi
insignificante.
A utilização de mamíferos domésticos como animais
sentinela já foi proposta na Argentina7, Venezuela8, México9
e Estados Unidos 10 e é uma medida de fácil e imediata
implementação. Os cães em especial são animais de fácil
manuseio e rastreabilidade. Sua coleta de sangue e realização
de exame sorológico (ou envio do material a serviços centrais
de diagnóstico) não demandam grande custo e estruturação.
Além disso, pode-se realizar o exame a partir do soro que
já é coletado rotineiramente em áreas onde os cães já são
testados para Leishmania ou ainda aproveitar as campanhas
de vacinação anti-rábica para coletar sangue de uma amostra
representativa dos cães da área.
A presença de cães sorologicamente positivos reflete
exposição ao T. cruzi e apontam para a transmissão do parasito
em áreas onde esses animais circulam. Uma vez essa medida
implementada, teremos um eficiente sinalizador de áreas que
necessitam de um trabalho mais aprofundado de investigação
epidemiológica e de implementação de medidas de controle e
educação sanitária.
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XXIV Reunião Anual de Pesquisa Aplicada em Doença de Chagas
XII Reunião Anual de Pesquisa Aplicada em Leishmanioses
AGRADECIMENTO
Agradecemos a todos os envolvidos dos laboratórios de
Biologia de Tripanosomatídeos e de Biologia e Parasitologia
de Mamíferos Silvestres Reservatórios, Instituto Oswaldo Cruz,
da Secretaria de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde e
Secretarias Estaduais de Saúde de Santa Catarina, Ceará e Pará.
REFERÊNCIAS
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