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Recebido: 1º de fevereiro de 2022 | Aceito: 16 de outubro de 2022

DOI: 10.1111/1365-2664.14330

ARTIGO DE PESQUISA

Comunidades de fungos micorrízicos arbusculares moldadas

pela planta hospedeira afetam o resultado do feedback planta-
solo na restauração de terras secas

Adler Santana Medeiros1,2 | Julie Christine Scaloppi2 | Edjane Silva Damasceno2 |

Bruno Tomio Goto3 | Daniela Cristine Mascia Vieira2 | Fábio Socolowski2 |
Renato Garcia Rodrigues2 | Adriana Mayumi Yano-Melo1

1
Programa de Pós-Graduação em
Agronomia – Produção Vegetal, Abstrato
Laboratório de Microbiologia, Campus
1. A inoculação de plantas com fungos micorrízicos arbusculares (FMA) pode ser uma ferramenta útil
Ciências Agrárias, Universidade Federal do
Vale do São Francisco, Petrolina, Brasil para superar desafios na restauração de florestas secas. Contudo, os avanços ainda
2
Núcleo de Ecologia e Monitoramento necessário para orientar as escolhas relativas à origem do solo e aos métodos de produção de inóculo,
Ambiental, Campus Ciências Agrárias,
Universidade Federal do Vale do São
uma vez que os resultados podem variar devido aos feedbacks planta-solo (PSF). Avaliamos como o solo

Francisco, Petrolina, Brasil origem e planta hospedeira usada para produção de inóculo afetam a comunidade de FMAs e
3
Departamento de Botânica e Zoologia, portanto, o acúmulo de biomassa vegetal e características funcionais.
Laboratório de Biologia de Micorrizas,
Centro de Biociências, Universidade 2. Na fase de condicionamento, investigamos se os solos provenientes de uma re-
Federal do Rio Grande do Norte, Natal,
área coberta (Pedreira) e um fragmento de vegetação (Caatinga) teriam seus
Brasil
Comunidades de FMAs modificadas devido ao crescimento do Sorghum bicolor (usado para in-
Correspondência produção de oculum) e Senna uniflora (utilizada na restauração do semiárido brasileiro).
Adriana Mayumi Yano Melo
Na fase de feedback, comparamos o desempenho de quatro espécies de plantas

crescendo em solo degradado e inoculado ou não por uma mistura de isolados de FMAs em
Informações de financiamento
Conselho Nacional de Desenvolvimento comparação com o inóculo de solo preparado a partir da fase de condicionamento.
Científico e Tecnológico, Grant/ 3. O inóculo da Caatinga apresentou sete vezes mais espécies de FMA com-
Número do Prêmio: 310857/2018-0 e
311945/2019-8; Ministério do comparado ao da Pedreira, que apresentou características ruderais e tolerantes ao estresse.
Desenvolvimento Regional cidades. O inóculo de solo condicionado por S. uniflora, independente da origem, apresentou

Editora de Tratamento: S. Emilia Hannula maior uniformidade em relação ao inóculo de solo produzido com S. bicolor e

promoveu 33% mais biomassa vegetal em comparação ao controle sem inoculação

ção. A colonização radicular por FMA aumentou o PSF e diminuiu o investimento nas plantas

em características funcionais como comprimento específico de raiz (SRL) e área foliar específica (SLA).

4. Nossos resultados demonstram a importância da adoção de estratégias que preservem

adaptação local dos inoculantes produzidos. O uso de planta nativa para propagação

de FMA nativo na fase de condicionamento proporcionou respostas mais positivas para

Mesosphaerum suaveolens e Rhaphiodon echinus que inoculados com intro-

isolados de FMA produzidos. Isto provavelmente se deve à interação das plantas inoculadas

com FMAs responsivos presentes no solo.

© 2022 Os Autores. Journal of Applied Ecology © 2022 Sociedade Ecológica Britânica.

J Appl Ecol. 2022;00:1–12. wileyonlinelibrary.com/journal/jpe | 1

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MEDEIROS et al.
2 |ÿÿ Revista de Ecologia Aplicada

5. Síntese e aplicações. Nosso estudo mostra que o condicionamento do solo coletado em campo
com Senna uniflora e utilizá-la para inoculação pode ser uma técnica simples para
maior acúmulo de biomassa para outras espécies herbáceas nativas. Isso preserva
a compatibilidade entre o inóculo de solo produzido com FMAs nativos e
plantas produtivas, representando uma importante ferramenta para programas de restauração.

PALAVRAS-CHAVE

micorriza arbuscular, desertificação, origem do inóculo, micorrizas nativas, recuperação de áreas

degradadas, ecologia da restauração, condicionamento do solo

1 | INTRODUÇÃO do inóculo do solo também pode impulsionar o resultado do feedback nas

O feedback planta-solo (PSF) refere-se ao desempenho das plantas após
alterações nas condições do solo (bióticas e abióticas) causadas pela mesma
ou por outra espécie de planta (Bennett & Klironomos, 2019; Bever et al.,
2010 ) . Estas respostas podem ser positivas quando o desempenho da planta
aumenta, ou negativas quando diminui (Bever et al., 1997). Estudos anteriores
mostraram que o aumento da interação
A interação com microrganismos do solo, particularmente fungos micorrízicos
arbusculares (FMA), leva a uma maior produção de biomassa nas plantas
(PSF positivo) (Cortois et al., 2016; Semchenko et al., 2018). No
por um lado, a identidade da planta afeta fortemente os FMA em experimentos
com PSF (Semchenko et al., 2018). Por outro lado, a composição da
comunidade de FMAs é influenciada pelo investimento das plantas nas
características funcionais das raízes (Eissenstat et al., 2015; Francioli et al.,
2021; Sweeney et al., 2021) e, por relações fracas ou inexistentes. com
características funcionais das folhas (Semchenko et al., 2018; Sweeney et al.,
2021). As plantas também podem apresentar maiores porcentagens de
colonização radicular em raízes com menor comprimento específico de raiz
(SRL) (Cortois et al., 2016; Semchenko et al., 2018; Zhang et al., 2019). Isso
pode ocorrer por razões morfológicas, pois plantas com menor SRL tendem a ter maior
Projetos
diâmetro
maior e mais área de córtex radicular disponível para interação com FMA
(McCormack & Iversen, 2019; Reinhardt & Miller, 1990). Isso sugere que as
intervenções adotadas para intensificar a interação FMA-planta devem ser
consideradas estrategicamente, visando otimizar os resultados do PSF.
Uma compreensão mais profunda dos mecanismos do PSF mediados
por fungos micorrízicos nativos produziu resultados promissores para a
restauração ecológica (Koziol et al., 2021). Um objetivo comum em projetos de
restauração ecológica é promover o status sucessional de uma determinada
comunidade, aumentando a biomassa e a sobrevivência de plantas de
sucessão tardia. Nesse sentido, diferentes estudos mostraram que as plantas
de sucessão tardia apresentam feedbacks positivos, enquanto as plantas
rudrais apresentam feedbacks negativos (Kardol et al., 2006; Koziol & Bever,
2019). No entanto, as plantas sucessionais precoces são importantes para
iniciar o processo de restauração ecológica de áreas degradadas, pois em uma
condição pós-perturbação as plantas sucessionais tardias tendem a ser
observadas com menos frequência (Swanson et al., 2011) . Wubs et al. (2019)
também demonstraram PSF negativo em plantas sucessivas iniciais quando
receberam solo de vegetação remanescente, no entanto, PSF positivo foi
alcançado ao usar solo inoculado de atividade agrícola de longo prazo. Isso
destaca que a origem
primeiras plantas sucessivas.
A funcionalidade da interação micorrízica também depende da estrutura
da comunidade associada às raízes das plantas. Foi evidenciado que
inoculantes com maior riqueza de espécies de FMAs aumentam o acúmulo de
biomassa vegetal (Hoeksema et al., 2010). No entanto, padrões de crescimento
semelhantes podem ser alcançados ao inocular um promotor de crescimento
vegetal eficiente, isolado ou misturado com outras espécies (Bennett & Bever,
2007; Crossay et al., 2019). Esses achados reforçam que os efeitos dos FMA
nas plantas podem estar associados a uma espécie individual, apesar da
grande variação nos estudos (Powell & Rillig, 2018). Neste sentido, é razoável
sugerir que algumas espécies podem ser fundamentais para o funcionamento
da comunidade total (Rodriguez & Durán, 2020). Corroborando esses achados,
Koziol e Bever (2019) sugeriram que a composição das espécies de FMA pode
ser mais importante para proporcionar benefícios ao hospedeiro do que a
riqueza. Eles mostraram que a uniformidade das espécies de FMA afeta a
diversidade das plantas. No entanto, poucos estudos enfatizaram a influência
da equidade da comunidade de FMAs na produção primária.
A inoculação de plantas é uma das estratégias propostas para a Década
das Nações Unidas para a Restauração de Ecossistemas (Aronson et al., 2020).
emradicular.
ecossistemas semiáridos que adotaram essa estratégia registraram
maior sobrevivência de plantas em comparação com a aplicação de hidrogel,
matéria orgânica e abrigo de árvores (Piñeiro et al., 2013 ).
O sucesso da restauração pode ser potencializado pela inoculação de plantas
com solo originário de ecossistemas de referência (Neuenkamp et al., 2019) e,
assim, a origem do inóculo do solo pode determinar a trajetória da composição
de espécies vegetais e microrganismos em áreas sob processos de restauração
(Wubs et al. ., 2016). Contudo, por uma questão prática, os inoculantes
comerciais podem ser preferidos, resultando num desempenho insatisfatório
da planta no campo (Maltz & Treseder, 2015). Isolados de FMA também de
coleções de cultura
já os inoculantes comerciais são produzidos com plantas como Zea mays,
Sorghum bicolor e Paspalum notatum, que são recomendadas por promoverem
alta esporulação (Ijdo et al., 2011; Kumar & Saxena, 2018). No entanto, os
glomerósporos (esporos de FMA; Goto & Maia, 2006) possuem centenas de
núcleos que podem ter genes adaptados a uma determinada espécie de planta
hospedeira e a certas condições ambientais (Kokkoris et al., 2020). Influências
vegetais e ambientais
ocorrem mesmo durante a produção de inoculantes em ambientes protegidos,
refletindo em modificações no nível da comunidade FMA (Sýkorová et al.,
2007; Trejo-Aguilar et al., 2013). Portanto, a redução
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MEDEIROS et al. ÿÿ

Revista de Ecologia Aplicada | 3

a sobrevivência das plantas pode ser explicada por uma possível incompatibilidade o Rio São Francisco com Bacias Hidrográficas do Nordeste Setentrional

entre as características incorporadas no inoculante e aquelas presentes na planta alvo (PISF). Nosso estudo fez parte das licenças ambientais de instalação número 438/2007

e no ecossistema de inoculação. Este fato é reforçado ao considerar que a interação e 925/2013, não sendo necessária aprovação ética. O processo de construção exigiu

FMA-planta responde à adaptação local (Bauer et al., 2020; Revillini et al., 2016; Rúa a supressão vegetal, seguida de extração mineral, escavação, perfuração e construção

et al., 2016). Assim, a produção de inoculantes por meio da cultura armadilha pode de canais para transporte de água para cerca de 12 milhões de pessoas.

ser uma alternativa para preservar essa compatibilidade, fazendo escolhas simples

como utilizar solo de ecossistemas de referência, misturado ou não com areia lavada,

e utilizá-lo para cultivo de espécies nativas (Koziol et al., 2018) . ). Esta técnica A estrutura foi instalada no semiárido brasileiro no maior ecossistema de floresta

representa uma importante estratégia para investigar a resposta de plantas utilizadas tropical sazonalmente seca da América do Sul, denominado Caatinga, com baixa

em projetos de restauração. disponibilidade hídrica e alta radiação solar (Silva et al., 2017) . A composição da

vegetação varia principalmente de acordo com o índice de aridez (Silva & Souza,

Aqui, investigamos como o feedback do solo das plantas é influenciado por 2018) e as espécies apresentam adaptações como armazenamento de água e energia

modificações nas comunidades de FMAs devido às escolhas de origem do solo e das nas raízes ou caule, além da perda de folhas na estação seca (Moro et al. ., 2015).

plantas hospedeiras. Com base em estudos de aplicação de FMAs para restauração

ecológica, testamos se a produção de inoculantes mais próxima das condições O clima é classificado como semiárido quente, segundo Köppen, com temperaturas

ambientais de um ecossistema degradado pode resultar em PSF positivo para plantas médias anuais variando entre 23,4 e 24,8°C, com

que crescem em solo degradado semelhante. Para tanto, solos de ecossistemas de máxima entre 30,4 e 31,4°C e mínima entre 18,9 e

referência (vegetação remanescente e área restaurada) foram cultivados com Sorghum 19,8ºC. Os índices médios anuais de precipitação estão entre 541 e 627 mm,

bicolor (amplamente utilizado para produção de inoculantes) ou Senna uniflora (planta concentrada entre os meses de dezembro e abril.

nativa utilizada para restauração de ecossistemas). A partir daí, avaliamos como as

alterações causadas por essas plantas nas comunidades de FMAs influenciam o

feedback entre planta e solo para quatro espécies herbáceas utilizadas na restauração 2.2 | Fase de condicionamento do solo – A origem do solo e a
de áreas degradadas ( S. uniflora, Mesospharum sua-veolens, Rhaphiodon echinus e identidade da planta hospedeira modificam as comunidades de FMAs?
Sida galherensis) . Especificamente, testamos as seguintes hipóteses:

Estabelecemos um experimento para investigar se a esporulação de FMAs é

influenciada pela origem do inóculo de solo coletado de áreas degradadas restauradas

(pedreira) ou de áreas de vegetação remanescente (Caatinga); bem como pelas

1. O uso de S. uniflora para produção de inoculantes micorrízicos arbusculares é espécies vegetais hospedeiras (Sorghum bicolor e Senna uniflora), totalizando quatro

mais eficiente em promover o acúmulo de biomassa por si só, resultando em PSF tratamentos, combinados fatorialmente, com três repetições, resultando em 12

positivo. unidades experimentais (Figura 1). A primeira origem de solo, Pedreira (n = 15),
2. Inoculantes nativos cultivados em condições ambientais semelhantes compreende solo rizosférico de Senna uniflora, uma das espécies herbáceas utilizadas

aos encontrados em campo promovem maior ganho de biomassa vegetal em para recuperação de áreas adjacentes ao canal de transporte de água. Tais áreas

comparação aos inoculantes compostos por mistura de isolados de diferentes foram severamente degradadas após atividades de exploração mineral que expuseram

espécies de FMAs. o solo ao intemperismo ambiental; consequentemente, ocorreram processos de

3. Os inoculantes oriundos de áreas recuperadas promovem maior acúmulo de erosão, levando à perda de nutrientes e matéria orgânica por lixiviação. Como

biomassa vegetal do que aqueles oriundos de área vegetal remanescente, pois consequência, aumentou a compactação do solo, acompanhada de redução da

são compostos por FMAs tolerantes às condições do solo onde serão aplicados. aeração e da infiltração de água. A segunda origem do solo, Caatinga (n = 20),

corresponde a áreas de vegetação remanescente, vizinhas às áreas diretamente

4. A estrutura das comunidades de FMAs difere devido aos diferentes solos degradadas pelas atividades do PISF. Antes de montar o experimento, as amostras

origens, mas também devido à influência do crescimento da planta hospedeira. de solo foram secas à temperatura ambiente (~22°C) e caracterizadas quanto aos

5. Plantas com menor percentual de colonização micorrízica parâmetros físicos, químicos (ver Apêndice S1 e Tabela S2) e parâmetros da

investir mais em características funcionais relacionadas à rápida aquisição de comunidade AMF (ver Apêndice S2 e Tabela S4) . Outra porção das amostras de

recursos, compensando a ausência ou baixa intensidade de mu- solo foi homogeneizada conforme origem, peneirada (malha de 2 cm), diluída em areia
interação atualizada. previamente desinfetada (1:1 v/v) e distribuída em vasos de 900 ml nos respectivos

tratamentos. A areia foi lavada com água e mantida em solução de hipoclorito de sódio

(1:0,01 m/v) durante

2 | MATERIAIS E MÉTODOS

2.1 | Sistema de estudo

24 horas e depois lavado com água e seco em estufa a 105°C.

Nosso estudo investiga a interação entre quatro espécies de plantas herbáceas As sementes das espécies vegetais hospedeiras foram dispostas na superfície do

utilizadas na recuperação de áreas degradadas e comunidades de FMAs de solos sob solo e cobertas por uma fina camada de substrato. Após a emergência foi realizado o

influência do Projeto de Integração do desbaste para manter quatro indivíduos por vaso. O
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(b) Origem do solo

(a) Localização
Caatinga n= 20 Pedreira n= 15

(c) Condicionamento do solo

(2x2*3 repetições)

S. bicolor S.uniflora S. bicolor S.uniflora

Não
inoculação Misturar
(d) Fase de feedback
(6x4*5rep.)

FIGURA 1 Esquema experimental ilustrando a localização (a), as duas origens do solo (b) (Caatinga e pedreira). Na fase de condicionamento do solo (c), foi
elaborado um experimento em delineamento inteiramente casualizado com arranjo fatorial 2 (origem do solo) × 2 ( planta hospedeira – Sorghum bicolor
e Senna uniflora) em três repetições (N = 12). A partir daí, na fase de feedback (d), foi conduzido um experimento com delineamento de blocos casualizados
em arranjo fatorial de 6 (inoculantes) × 4 (espécies vegetais), com cinco repetições ( N = 120). Testamos como o condicionamento do solo influencia a resposta
de espécies herbáceas nativas da região semiárida brasileira crescendo em um solo de fundo coletado de uma pedreira não restaurada. O inóculo de solo
produzido na fase de condicionamento foi contrastado com um tratamento contendo plantas sem inoculação (controle) e plantas inoculadas com uma mistura
de isolados de FMAs testadas em outras plantas nativas.

as plantas foram irrigadas diariamente com 100 ml de água e mantidas por 135
dias em casa de vegetação no Campus de Ciências Agrárias da UNIVASF
(9°19ÿ31,93ÿS, 40°33ÿ34,24ÿW) (Figura S3) . Ao final do experimento, a
contagem do número de glomerósporos e a identificação das espécies de FMAs
foram feitas a partir de amostras de 20 g (Figura S1), conforme procedimentos
uma mistura de três isolados de FMA, composta por 100 glomerósporos de cada
um dos seguintes isolados: Acaulospora longula (URM FMA 07),
Claroideoglomus etunicatum (Univasf 05) e Rhizoglomus intraradices (CICG-
FRA130A), disponibilizados na Coleção de Culturas de
Univasf.

descritos no Apêndice S2.
2.3 | Fase de feedback – As mudanças causadas no
solo alteram o desempenho das plantas herbáceas?
Montamos o segundo experimento para testar se o crescimento de quatro
espécies de plantas herbáceas é influenciado pelas comunidades de FMAs
Para representar uma condição mais próxima do campo, preenchemos os
vasos experimentais (3,0 L) com solo coletado de uma das áreas degradadas
pelas atividades de exploração mineral (Pedreira) no canteiro de obras do PISF,
no município de Floresta, Pernambuco (8°28ÿ16,56ÿS, 37°54ÿ26,95ÿW). O solo
apresentou baixa abundância de glomerosporos (0,46 glomerosporos g-1 solo)
(Tabela S3). Antes da instalação do experimento, o solo foi homogeneizado,
mas não esterilizado, e fragmentado.
Os elementos acima de 4 cm foram removidos.

originadas de dois solos (Figura 1), modificados por duas plantas hospedeiras
(fase de condicionamento). Foi realizado um experimento em delineamento de
blocos casualizados em arranjo fatorial com seis tratamentos de inoculação e
quatro plantas herbáceas, com cinco repetições, totalizando 120 vasos de
cultivo. Quatro inoculantes oriundos da fase de condicionamento do solo foram
contrastados com outros dois tratamentos, uma testemunha não esterilizada
(solo sem inoculação) e um solo inoculado com
No centro de cada vaso (18 cm de diâmetro x 14 cm de altura), foi retirada
uma porção de terra e preenchida com uma camada de inoculante (inóculo de
solo). Logo acima dela, foram dispostas 20 sementes e uma fina camada de terra.
O peso de cada inoculante para cada vaso foi padronizado para receber 300
glomerósporos (Tabela 1). Após a emergência, as mudas foram desbastadas
para manter uma planta por vaso, irrigadas com 80 ml de água diariamente
durante 90 dias em casa de vegetação.
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TABELA 1 Caracterização química do substrato após adição do inóculo de solo utilizado na fase de feedback. O inóculo de solo foi pesado para cada vaso até
atingir 300 glomerósporos.

Origem Hospedar Peso (g) pH CE N/D Al Ca mg K P

Ao controle - - 4,38 0,68 0,70 0,55 2,86 0,90 0,13 0,97

Mistura AMF Sorgo bicolor 12 4,46 0,64 0,57 0,65 2,70 0,22 0,13 0,61

Caatinga Sorgo bicolor 21 4,55 0,61 0,61 0,55 3,52 0,76 0,13 1.05

Caatinga Sene uniflora 50 4,57 0,60 0,52 0,45 3.15 0,39 0,10 0,68

Pedreira Sorgo bicolor 31 4,62 0,63 0,57 0,15 2,92 0,59 0,10 0,53

Pedreira Sene uniflora 189 4,68 0,55 0,74 0,10 3,47 0,58 0,13 0,53

Nota: pH (1:2,5), CE (dS mÿ1); Na, K, Al, Ca e Mg (cmolc dmÿ3); P (mg dm-3).

As quatro espécies vegetais testadas na fase de feedback possuem ampla
distribuição no semiárido brasileiro e têm sido utilizadas no programa de
recuperação de áreas degradadas do PISF (Socolowski et al., 2021 ). As
plantas são (1) Senna uniflora (Mill.) Irwin & Barneby (Fabaceae) que não
possui registros de simbiose com bactérias fixadoras de nitrogênio (Tedersoo
et al., 2018), (2) Rhaphiodon echinus (Nees & Mart.) Schauer (Lamiaceae), (3)
Mesosphaerum suaveolens (L.) Kuntze (Lamiaceae); e (4) Sida galherensis
Ulbr. (Malvaceae) (Apêndice S3; Figura S2).
2.4 | Características funcionais e parâmetros da planta
Nós investigamos se a colonização micorrízica explica a variação nos dados
sobre características funcionais relacionadas à aquisição de recursos e
alocação de biomassa vegetal (ver Apêndice S4 para metodologia estendida).
2.6 | análise estatística
Diferenças entre as estruturas das comunidades AMF (Bray–
Dissimilaridade de Curtis) de diferentes origens do solo e diferentes plantas
hospedeiras (fase de condicionamento do solo) foram testadas usando análise
de variância multivariada permutacional (PERMANOVA), executando a função
adonis() no pacote 'vegano' (Oksanen et al . , 2015 ) no software r versão 3.6.1
(R Core Team, 2019). As comunidades também foram caracterizadas
caracterizada pelo índice de diversidade de Shannon-Wiener, riqueza total,
abundância de glomósporos e índice de uniformidade de Pielou (Pielou, 1975).
Além disso, investigamos se havia alguma espécie indicadora da origem do
solo ou das plantas hospedeiras, utilizando a função multipatt() do pacote
'indicspecies' (De Caceres & Legendre, 2009).
Para a fase de feedback, ajustamos modelos lineares mistos (LMM)
usando os índices de feedback planta-solo como variáveis de resposta como função.
da interação entre tratamentos de inoculação e fitoterápicos

Medimos a porcentagem de colonização radicular (Phillips & Hayman, 1970 -
modificado, Giovannetti & Mosse, 1980), a proporção de biomassa alocada
para raízes e brotos (Root:Shoot) (Markesteijn & Poorter, 2009), taxa de
crescimento relativo (RGR), área foliar específica (SLA), comprimento específico
da raiz (SRL) (Cornelissen et al., 2003, Pérez-Harguindeguy et al., 2016; ver
Tabela S6 para cálculos).
espécies específicas, ambas consideradas com efeito fixo, enquanto os blocos
como efeito aleatório. Um segundo conjunto de LMMs foi ajustado com o
objetivo de avaliar como a interação entre a colonização radicular por FMAs e
espécies herbáceas afeta as medidas de PSF, Raiz:Planto, SLA e SRL. Os
LMMs foram ajustados com as respectivas variáveis de resposta em função
das espécies com efeitos fixos, enquanto blocos foram incluídos
com efeitos aleatórios. Consideramos esses LMMs com erro normal

2,5 | Cálculos de feedback planta-solo
Foram calculados dois índices de feedback planta-solo (PSF), utilizando a
biomassa seca total das plantas por bloco experimental (n = 5). Calculamos
esses índices conforme proposto por Brinkman et al. (2010):
estrutura dos resíduos após análise gráfica das variâncias do modelo (Figura
S3). Testamos a significância dos fatores de colonização e espécie usando a
função Anova() disponível no pacote 'car' com os modelos anteriores (Fox &
Weisberg, 2019). Todos os modelos foram testados usando o pacote
‘lme4’ (Bates et al., 2015) e o pacote lme()
funções para os LMMs no software R.

PSF = Ln(biomassa seca

biomassa total
seca da da
total planta X Y ),
planta 3 | RESULTADOS

onde o índice PSF que avalia as respostas das plantas contra o controle não
inoculado corresponde ao valor da planta inoculada (X) dividido pelo valor da
planta sem inoculação (Y), e o índice PSF que avalia as respostas das plantas
contra o controle inoculado, corresponde ao valor da planta inoculada (X),
dividido pelo valor da planta com a mistura do inoculante (Y). Nos casos em
que a planta sem inoculação ou as plantas com mistura de inoculante estavam
mortas, foram sorteadas plantas de outros blocos
para o cálculo.
3.1 | A origem do solo e a planta hospedeira influenciam as
comunidades de FMAs
Os componentes da diversidade da comunidade de FMAs foram afetados pelos
tratamentos. Embora a escolha da origem do solo tenha afetado a riqueza de
espécies, a escolha da planta hospedeira afetou a uniformidade das
comunidades de FMAs (Tabela 2). A estrutura das comunidades de FMAs
apresentou diferenças significativas entre a origem do solo (df = 1; R2 = 0,065; p = 0,0002,
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6 |ÿÿ Revista de Ecologia Aplicada
TABELA 2 Diversidade, equitabilidade total, riqueza total e média de contagem
de glomerósporos (20 g solo-1; n = 3) das comunidades de FMAs registradas
após a fase de condicionamento. Os solos foram provenientes de dois
ecossistemas de referência (Caatinga e pedreira) e condicionados sob a rizosfera
de duas espécies de plantas (Senna uniflora e Sorghum bicolor) após 135
dias em casa de vegetação
Caatinga Pedreira
S.uniflora S. bicolor S.uniflora S. bicolor
Diversidade 2,68 1.18 1,24 0,06
Uniformidadeb 0,94 0,38 0,89 0,09
Riqueza 18 22 4 2
Glomerósporos 129,7 ± 42,1 304,3 ± 158,2 31,5 ± 10,8 180,0 ± 86,2
a
Índice de Shannon-Weaver.
b
Índice de Pielou.
Tabela S7), planta hospedeira (df = 1; R2 = 0,046; p = 0,0004, Tabela S7) e sua
interação (df = 1; R2 = 0,026; p = 0,0156, Tabela S7). O solo condicionado por S.
uniflora apresentou comunidade de FMA mais uniforme.
Independentemente da identidade da planta hospedeira, o solo originário da
Caatinga apresentou comunidades de FMAs com maior riqueza (30 espécies), 26
espécies a mais do que o registrado na pedreira (4 espécies) (Tabela 2; Tabela
S4 ) .
Glomus cubense é uma espécie indicadora de solo originado de Pedreira
(Tabela 3), embora não tenha sido encontrado esporulando no solo de campo
(Tabela S4). A análise dos indicadores também mostrou que Acaulospora
sp2 é um indicador de solo restringido por Sorghum bicolor, e Septoglomus
furcatum é um indicador de solo restringido por Senna uni-flora. Para o solo
originado da Caatinga não foi encontrada espécie indicadora (Tabela 3).
3.2 | Inóculo de solo condicionado por Senna
uniflora leva a feedbacks positivos para outras
plantas herbáceas
Em ambos os índices de feedback calculados, as respostas das plantas inoculadas
foram significativamente diferentes em relação à planta hospedeira utilizada na
fase de condicionamento e em relação à origem do inóculo no solo (Tabela S9) .
Uma adição de 31% (origem Pedreira) e 37% (origem Caatinga) de biomassa
seca foi acumulada em plantas inoculadas com solo condicionado por S. uniflora
em relação a S. bicolor. Os maiores PSF foram registrados em solo condicionado
por S. uniflora, com solo originário de Pedreira para M. suaveolens (1,12 ± 0,18
[média ± DP]) e para S. galherensis (1,12 ± 1,05, Figura 2a). Enquanto isso, o
solo originário da Caatinga apresentou maior resposta positiva para R. echinus
(1,29 ± 0,79, Figura 2b) e resposta negativa para S. galhe-rensis (-1,24 ± 1,61,
Figura 3b) e para a própria S. uniflora (- 0,35 ± 0,64, Figura 3a).
As espécies herbáceas testadas apresentaram diferenças significativas
quanto à intensidade do feedback planta-solo (Tabela S8). Entre as espécies, a
maior resposta foi registrada para M. suaveo-lens (0,62 ± 0,3), espécie que se
beneficiou de todos os inoculantes testados
MEDEIROS et al.
TABELA 3 Análise de indicadores de espécies de FMA. IV = valor do
indicador, estatística do teste calculada segundo De Caceres e
Legendre (2009)
Espécies Tratamento 4 valor p
Glômus cubense Pedreira 0,376 <0,0001
Acaulospora sp2 Sorgo bicolor 0,303 0,002
Septoglomus furcatum Senna uniflora 0,254 0,0201
(Figura 2). O oposto ocorreu em S. uniflora e S. galherensis, que não se
beneficiaram da inoculação, seja em comparação ao controle sem inoculação
(Figura 2a) ou à inoculação com a mistura de isolados de FMA (Figura 2b), exceto
quando testado em o solo condicionado por S. uniflora proveniente da Pedreira.
3.3 | A colonização micorrízica aumenta o feedback planta-
solo e explica a variação nas características das plantas
Os valores de feedback planta-solo (PSF) foram positivamente relacionados com
a porcentagem de colonização radicular por FMAs (X2 = 8,9; gl = 1; p = 0,003).
Essa relação diferiu em intensidade em função das espécies analisadas (X2 =
21,9; df = 3; p< 0,0001), sendo S. galhe-rensis (0,5 ± 1,3) a mais influenciada
positivamente (coef = 0,94; ep = 0,24 ). ; t = 3,925), variando de valores negativos
de PSF em baixas porcentagens de colonização micorrízica a valores positivos
quando a colonização micorrízica era alta. O mesmo foi observado para R.
echinus
(0,3 ± 0,9) e M. suaveolens (0,6 ± 0,5) (Figura 3a; Tabela S7). A maioria das
observações de PSF em S. uniflora foram negativas (-0,4 ± 0,4), no entanto, a
espécie também seguiu a tendência de registrar valores mais elevados de PSF
em função do aumento da porcentagem de colonização (Figura 3a).
As plantas alocaram mais biomassa para as raízes com o aumento da
colonização radicular por FMA (X2 = 13,4; df = 1; p = 0,0002), resultando em
relações positivas entre biomassa seca radicular e colonização radicular
micorrízica (Figura 3b; Tabela S10) . As espécies apresentaram padrões distintos
quanto à proporção de biomassa alocada entre raiz e parte aérea (X2 = 39,9; df =
3; p< 0,0001). A maioria das plantas de S. uniflora favoreceu a alocação de
biomassa radicular em detrimento da biomassa aérea (1,2 ± 0,4), ao contrário do
que ocorreu para as demais espécies; as menores médias foram registradas em
R. echinus (0,7 ± 0,3) e S. galherensis (0,8 ± 0,4), enquanto M. suaveolens (0,9
± 0,2) apresentou média proporcional na alocação de biomassa (próxima de 1).
As plantas investiram mais em raízes finas e longas (maior SRL) em
situações de baixo percentual de colonização (X2 = 7,9; df = 1; p = 0,005).
As diferenças entre as espécies foram significativas em relação ao SRL (X2 =
18,2; df = 3; p = 0,0004), sendo S. uniflora (4391,1 ± 1131,4) a espécie que
apresentou raízes mais espessas e pouco alongadas.
As espécies S. galherensis (5922,7 ± 1264,7) e M. suaveolens
(6.484,3 ± 2.745,9) mostraram relações entre SRL e micor-
colonização de raízes rizais que eram semelhantes entre si e fortemente
ger quando comparado a R. echinus (6235,8 ± 2061,3) (Figura 3c; Tabela S10).
O SRL respondeu inversamente à relação entre PSF ou raiz-parte aérea com
colonização radicular micorrízica.
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MEDEIROS et al. ÿÿ

Revista de Ecologia Aplicada | 7

FIGURA 2 Feedback planta-solo (PSF) Feedback do solo da planta

calculado pelo logaritmo da razão entre a 1,5
(a)
biomassa seca das plantas em cada tratamento
1.2
de inoculação em relação à biomassa seca das
plantas não inoculadas (controle por bloco), 0,9
para cada uma das quatro espécies.
0,6
Valores positivos de PSF sem inoculação (a)
indicam maior acúmulo de biomassa da planta 0,3
inoculada em comparação com plantas sem
0,0
inoculação, enquanto valores positivos de PSF
com inoculação (b) indicam maior acúmulo de ÿ0,3
biomassa em comparação com plantas inoculadas ÿ0,6
com uma mistura de isolados de FMA (mix). As
barras representam a média e o erro padrão dos
ÿ0,9
bigodes. ÿ1,2

odealolurtconoãonnci
satssoaprttnssnaeaolR
d
p
c
ÿ1,5
Origem: Pedreira Origem: Caatinga Origem: Caatinga Origem: Pedreira
Anfitrião: S. uniflora Anfitrião: S. uniflora Anfitrião: S. bicolor Anfitrião: S. bicolor

1,5
(b)
1.2

0,9

0,6

0,3

0,0

ÿ0,3

ÿ0,6

ÿ0,9
odealolurtcnoonci

ÿ1,2
eaolR
sa
satssoaprttnsn dc
p

ÿ1,5

S.uniflora M. suaveolens R. echinus S. galherensis

A área foliar específica (SLA) apresentou relação negativa com a porcentagem
de colonização micorrízica (X2 = 3,8; df = 1; p = 0,05), com diferenças entre as
espécies estudadas (X2 = 31,1; df = 3; p< 0,0001). Enquanto R. echinus (coef =
ÿ1,10; DP = 0,95; t = ÿ1,155) mostrou uma relação negativa entre colonização
micorrízica e SLA; todas as outras espécies apresentaram relacionamentos
positivos ou neutros fracos (Figura 3c; Tabela S10).
Na verdade, os aumentos de biomassa e altura tendem a ser maiores quando
se inocula o solo condicionado por outras espécies (Kuÿáková et al., 2018).
Entretanto, encontramos PSF negativo mais frequentemente em plantas inoculadas
com inóculo de solo condicionado por Sorghum bicolor em comparação com S.
uniflora. Embora S. bicolor tenha promovido abundância de FMAs no solo da
Pedreira em recuperação, as comunidades apresentaram consistentemente menor
equitabilidade em comparação com S. uniflora, corroborando resultados que S. bicolor
aumenta a densidade dos glomerósporos (Bever et al., 1996) e diminui a
uniformidade no cultivo em estufa (Sýkorová et al., 2007).

4 | DISCUSSÃO
Descobrimos que o inóculo de solo condicionado por Senna uniflora aumentou a
biomassa de outras espécies herbáceas, mas não dela mesma.
Com isso, rejeitamos nossa primeira hipótese de que PSF positivo seria registrado
em S. uniflora inoculado com inóculo próprio de solo. Esse
O resultado indica que S. uniflora pode ser uma espécie de sucessão precoce,
provavelmente com baixo potencial competitivo, uma vez que plantas ruderais são
frequentemente associadas a PSF negativo (Kardol et al., 2006; Wubs et al.,
2019). Mas também indica que S. uniflora pode criar condições edáficas favoráveis
para outras espécies herbáceas através da modificação na comunidade de FMAs.
Estes resultados reforçam a ideia de que algumas plantas podem beneficiar mais
da comunidade de FMA de outra espécie de planta coexistente do que dela própria
(Bever, 2002). Nesse sentido, a produção e aplicação de inóculo no solo
condicionado por S. uniflora poderá servir para transportar comunidades de FMAs
capazes de beneficiar espécies herbáceas em projetos de restauração ecológica
na floresta seca do semiárido brasileiro.
Em nosso estudo, o inóculo de S. uniflora no solo e a mistura de inoculantes
apresentaram alta equitabilidade. No entanto, apenas o inóculo de S. uniflora no
solo aumentou a biomassa das plantas, enquanto a mistura de inoculantes
apresentou resultados semelhantes às plantas sem inoculação, confirmando
nossa segunda hipótese. No solo, espécies de FMAs com maior abundância relativa
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MEDEIROS et al.
8 |ÿÿ Revista de Ecologia Aplicada

3 (a) 2,0 (b)

2
1,5
1

0 1,0

r:aziraitR
A
ÿ1
0,5
olF
d
p
s
ÿ2

ÿ3 0,0

20 40 60 80 100 20 40 60 80 100
a
le
14.000 40
oea
(c) (d)

12.000 35

10.000 30
kcabadtn

8.000 25

6.000 20
ALmS(
)¹ÿgm.m
.m
)¹ÿgL RcS(

4000 15

2000 10

20 40 60 80 100 20 40 60 80 100

AM Colonização por fungos (%) AM Colonização por fungos (%)

FIGURA 3 Relação da colonização radicular por FMAs no (a) índice de feedback planta-solo, calculado pelo logaritmo da razão entre a biomassa seca das
plantas em cada inoculante e a biomassa seca das plantas não inoculadas (controle por bloco). Valores acima da linha tracejada indicam maior acúmulo
de biomassa nas plantas inoculadas do que nas plantas não inoculadas, (b) relação entre peso seco da raiz e da parte aérea. Valores acima da linha tracejada
indicam maior alocação de biomassa na raiz do que na parte aérea, (c) comprimento específico da raiz (SRL) e (d) área foliar específica (SLA).
Os símbolos indicam as espécies como segue, ÿS. uniflora, ÿM. suaveolens, ÿR. echinus e •S. galherensis.

têm maior chance numérica de estabelecer associações do que espécies com S. galherensis e R. echinus, que apresentaram incrementos substanciais na
menor abundância relativa. No entanto, as espécies diferem na velocidade de biomassa. Portanto, no contexto da restauração ecológica, a aplicação de
germinação dos glomerosporos e na estratégia de colonização das raízes. inoculantes de FMAs nativos com comunidades mais uniformes deve ser
Por exemplo, Hart e Reader (2002) observaram que espécies de Glomus priorizada em detrimento de inoculantes compostos por isolados com baixa
(como G. cubense) são mais rápidas na colonização de raízes do que Acaulospora adaptação às condições alvo da inoculação.
espécies e também mostram colonização radicular mais extensa. Portanto, os A origem do solo influenciou a estrutura das comunidades de FMAs e
primeiros colonizadores tendem a dominar e competir por espaço no córtex alterou os níveis de biomassa vegetal dependendo das espécies herbáceas
radicular contra espécies que colonizam posteriormente, o que configura o testadas. Podemos confirmar a terceira hipótese em relação à comunidade
efeito de prioridade (Werner & Kiers, 2015). Conseqüentemente, as funções AMF. Certamente, a condição estressante presente no solo da Pedreira
desempenhadas pelas espécies dominantes na raiz tendem a se sobressair. selecionou espécies ruderais e tolerantes ao estresse. Glômus cubense
Se estiverem relacionados à promoção do crescimento das plantas, os valores pode ser um exemplo claro de espécie ruderal, visto que foi relatada uma
de PSF tendem a ser positivos, conforme observado por Bennett e Bever espécie indicadora do solo originário de Pedreira, e além disso, esta espécie
(2007) e Crossay et al. (2019). A uniformidade presente no inóculo de solo de S. uniflora
também apresentou alta esporulação durante a fase de condicionamento do
pode ter diminuído a força do efeito de prioridade e, além da preservação da solo e pode estar relacionada ao aumento da colonização radicular na fase de
adaptação local proporcionada pela metodologia adotada, pode ter permitido feedback. Tais características corroboram as relatadas por Chagnon et al.
que FMAs com função promotora de crescimento colonizassem as raízes das (2013). Além disso, G. cubense já foi relacionado ao aumento da concentração
espécies vegetais testadas, especialmente de fósforo no
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MEDEIROS et al. ÿÿ

Revista de Ecologia Aplicada | 9

tecido de espécies leguminosas (Klabi et al., 2014) e ao aumento da produtividade de uma maior colonização micorrízica investiria ainda mais biomassa na parte aérea.

diferentes culturas agrícolas, como banana, mandioca e forrageiras na região tropical Entretanto, a inoculação com FMA nativo aumentou

(Cañizares et al., 2016 ). Além disso, Paraglomus occultum pode ser reconhecido colonização das plantas, que por sua vez acumularam mais biomassa nas raízes. Este

como um exemplo de espécie tolerante ao estresse, pois permaneceu no solo sob fato pode ser devido à baixa disponibilidade de nutrientes (principalmente P = 0,10 mg

diferentes condições de perturbação em nosso estudo. Este achado corrobora estudos dmÿ3) no solo de fundo, direcionando a interação planta-FMA para a busca ativa por

anteriores que mostraram a capacidade de P. occultum de manter a colonização e nutrientes no solo. Este cenário pode refletir em benefícios para a recuperação de um

promover o crescimento em Citrus tangerina mesmo sob alta salinidade (Wu et al., solo degradado, pois o aumento conjunto da colonização de FMAs e da produção de

2010). Esta espécie já foi relatada sob condições estressantes semelhantes no raízes pode impulsionar a entrada de carbono no solo (Rillig et al., 2001), promovendo

semiárido brasileiro, como em áreas o fluxo de nutrientes e energia entre diferentes níveis tróficos . (Antunes & Koyama,

2017). Desta forma, as condições edáficas podem ser melhoradas, promovendo o

degradada por calcário (Teixeira-Rios et al., 2013) e mineração de gesso (Mergulhão estabelecimento de outras espécies vegetais e contribuindo para o avanço sucessional

et al., 2010), bem como em áreas propensas à desertificação no semiárido e o sucesso dos programas de restauração ecológica.

mediterrâneo (Ferrol et al., 2004).

O inóculo de solo proveniente da área de vegetação remanescente apresentou

maior riqueza e número de glomerósporos, comparado ao solo da área em Nosso estudo sugere a importância de incorporar estratégias para preservar a

recuperação. Isto confirma a nossa quarta hipótese; contudo, a maior riqueza nem adaptação local durante a produção de inoculantes de FMAs visando aplicação em

sempre representou um aumento no PSF. Isso pode ser explicado por algumas projetos de restauração. Três aspectos foram considerados e corroborados: (1) as

espécies nem sempre estarem associadas ao aumento da resposta das plantas, como previsões de adaptação local das comunidades de FMAs, solo e planta (Rúa et al.,

Acaulospora morrowiae (Zanchi et al., 2021), ou por espécies que podem ser úteis 2016); (2) a escolha do inoculante nativo de FMA em vez de isolados comerciais ou

para o controle biológico, como Entrophospora infrequens em soja atacada por de FMA (Maltz &

patógenos bacterianos ( Malik e outros, 2016). Apesar dessas mudanças nas Treseder, 2015); e (3) o estabelecimento de um modelo de gestão de FMAs em

comunidades de FMA, a intensidade do PSF variou de acordo com a origem do projetos de restauração ecológica (Asmelash et al., 2016). O sucesso da estratégia

inoculante. Vários estudos demonstraram a relevância de inocular o solo com adotada foi influenciado pela escolha da técnica de cultivo (cultura armadilha com

comunidades nativas de FMAs em vez de inoculantes comerciais (Maltz & Treseder, solo nativo ao invés de isolados de FMAs) e do hospedeiro pertencente à flora nativa

2015; Neuenkamp et al., 2019). Nossos resultados sugerem que a mistura inoculante (S. uniflora ao invés de S. bicolor ) . Estas decisões podem favorecer a adaptação do

de isolados de FMA pode não ser uma alternativa para aumentar a biomassa vegetal, inoculante às condições presentes no solo alvo de recuperação e intensificar o acúmulo

divergindo do encontrado por Koziol et al. (2021). Outros estudos mostram aumento de biomassa vegetal em plantas sucessionais iniciais, mesmo em solo severamente

da biomassa e sobrevivência em plantas inoculadas com solo originário de vegetação degradado.

remanescente (Smith et al., 2018; Wubs et al., 2016). Embora a riqueza de espécies

de FMAs no inóculo de solo de pedreira fosse de quatro espécies, esse conjunto de

espécies favoreceu um PSF positivo em M. suaveolens, S. uniflora e S. galherensis CONTRIBUIÇÕES DO AUTOR

(plantas sucessionais iniciais) em comparação com a comunidade de FMAs Adler Santana Medeiros, Adriana Mayumi Yano-Melo e Renato

encontrada no solo inóculo de Caatinga (18 espécies), reforçando a proposição de Garcia Rodrigues concebeu as ideias; Adler Santana Medeiros,

Koziol e Bever (2019) de que a composição das espécies é mais determinante do que Adriana Mayumi Yano-Melo, Daniela Cristine Mascia Vieira, Fábio

a riqueza. Como a análise apontou G. cubense como espécie indicadora de solo de Socolowski desenhou a metodologia; Adler Santana Medeiros,

pedreira, é possível que seja uma espécie chave para produtividade. Futuros estudos Edjane Silva Damasceno e Julie Christine Scaloppi coletaram os dados; Adler Santana

deverão ser realizados para confirmar o seu papel nos solos degradados da Caatinga. Medeiros e Bruno Tomio Goto identificados

os glomerósporos; Adler Santana Medeiros analisou os dados; e Adler Santana

Medeiros, Edjane Silva Damasceno e Julie Christine Scaloppi conduziram a redação

do manuscrito. Todos os autores contribuíram criticamente para os rascunhos e deram

As plantas compensaram o baixo percentual de colonização radicular por FMAs aprovação final para publicação.

investindo em características de aquisição de recursos funcionais, confirmando nossa

quinta hipótese. Nossos resultados corroboram o padrão de que as plantas investem

menos na busca ativa de nutrientes no solo (menor SRL) quando apresentam maior RECONHECIMENTOS

percentual de colonização (Sweeney et al., 2021). Também encontramos esta resposta Agradecemos ao Ministério do Desenvolvimento Regional pelo financiamento. Nós

para o SLA, diferente dos resultados encontrados por Semchenko et al. (2018) e agradecer à rede de sementes PISF pela doação de sementes. Nós agradecemos

Cortois et al. (2016). De modo geral, as plantas testadas acumularam mais biomassa toda a equipe do Núcleo de Ecologia e Monitoramento Ambiental (NEMA, http://

na parte aérea do que na raiz, ao contrário do que se esperava, uma vez que plantas www.nema.univasf.edu.br/sementes/) e o Laboratório de Microbiologia da Univasf.

arbóreas no mesmo sistema de estudo tendem a alocar mais biomassa nas raízes Agradecemos a Gislene Ganade, Cláudia Pandolfo Paz, Leonardo Henrique Teixeira,

(Teixeira et al., 2020) . Certamente essa divergência ocorre por serem plantas Francisco Adriano de Souza, Danielle Karla da Silva, Matheus da

herbáceas anuais que tendem a investir energia para reprodução no período chuvoso.

Assim, esperávamos que as plantas com Silva Asth e Lorenna Campos Cruz pela discussão da primeira versão do manuscrito.

Agradecemos a Felipe Pereira Marinho e Guilherme

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MEDEIROS et al.
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Informações de apoio adicionais podem ser encontradas online na seção
Informações de Apoio no final deste artigo.
Como citar este artigo: Medeiros, AS, Scaloppi, JC,
Damasceno, ES, Goto, BT, Vieira, DCM, Socolowski, F.,
Rodrigues, RG, & Yano-Melo, AM (2022). Comunidades de
fungos micorrízicos arbusculares moldadas pela planta hospedeira
afetam o resultado do feedback planta-solo na restauração de terras secas.
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