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com
Editado por:
Liu Jun,
Universidade Jiao Tong de Xangai, China
Revisados pela:
Qinyong Ye,
Universidade Médica de Fujian, China
Xavier Xifró,
Universidade de Girona, Espanha
* Correspondência:
Xiaodong Zhu
zxd3516@tmu.edu.cn
Dong Ming
richardming@tju.edu.cn
†Esses autores contribuíram igualmente
para este trabalho e compartilham primeiro
autoria
Recebido:05 de agosto de 2020
Aceitaram:06 de outubro de 2020
Publicados:10 de novembro de 2020
Citação:
Wang Q, Meng L, Pang J, Zhu X e
Ming D (2020) Caracterização de
dados de EEG revelando relações
com sintomas cognitivos e motores na
doença de Parkinson: uma sistemática
Análise.
Frente. Envelhecimento Neurosci. 12:587396.
doi: 10.3389/fnagi.2020.587396
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REVISÃO SISTEMÁTICA
publicado: 10 de novembro de 2020
doi: 10.3389/fnagi.2020.587396
Caracterização de dados de EEG
revelando relações com sintomas
cognitivos e motores na doença de
Parkinson: uma revisão sistemática
Qing Wang1†, Lin Meng1†, Jun Pang1, Xiaodong Zhu2* e Dong Ming1*
1Academia de Engenharia Médica e Medicina Translacional, Universidade de Tianjin, Tianjin, China,2Departamento de Neurologia, Hospital
Geral da Universidade Médica de Tianjin, Tianjin, China
Pesquisas recentes consideram o eletroencefalograma (EEG) um método promissor para estudar
alterações dinâmicas cerebrais em tempo real em pacientes com doença de Parkinson (DP), mas é
necessário um entendimento mais profundo para discernir fisiopatologia coincidente, padrões de
alterações e diagnóstico. Esta revisão resumiu pesquisas recentes sobre a caracterização do EEG
relacionada às funções cognitivas e motoras em pacientes com DP e discutiu seu potencial para
serem usados como biomarcadores diagnósticos. Trinta artigos de 220 publicados de 2010 a 2020
foram revisados. Anormalidades de movimento e declínio cognitivo estão relacionados a mudanças
no espectro de EEG e potenciais relacionados a eventos (ERPs) durante paradigmas típicos de
excêntricos e/ou tarefas motoras combinadas. Anormalidades em β e δas bandas de frequência
são, respectivamente, a principal manifestação da discinesia e do declínio cognitivo na DP. A
revisão mostrou que os pacientes com DP têm alterações notáveis nas caracterizações específicas
do EEG, no entanto, o mecanismo subjacente da inter-relação entre a marcha e a cognição ainda
não está claro. Compreender a natureza específica da relação é essencial para o desenvolvimento
de novos diagnósticos clínicos invasivos e métodos terapêuticos.
Palavras-chave: doença de Parkinson (DP), eletroencefalograma (EEG), distúrbios motores, declínio cognitivo, congelamento da
marcha (FOG), demência
INTRODUÇÃO
A doença de Parkinson (DP) é a segunda doença neurodegenerativa mais comum depois da doença de Alzheimer
(DA) (Galvez et al., 2018). A degeneração da via nigroestriatal do núcleo basal leva à perda dos neurônios
dopaminérgicos, o que resultará em múltiplos sintomas motores e não motores (Martinez-Martin et al., 2011;
Galvez et al., 2018). Os sintomas motores aparecem principalmente como tremor em repouso, instabilidade
postural ou comprometimento da marcha, enquanto os pacientes também demonstram sintomas não motores,
como depressão, ansiedade, distúrbios do sono e disfunções cognitivas.Latreille et al., 2015; Galvez et al., 2018).
Essas características consequentes da DP contribuem para reduzir a qualidade de vida e aumentar o risco de
incapacidade e mortalidade em pacientes com DP.
A marcha não é mais considerada uma atividade automatizada e, em vez disso, o papel do sistema
nervoso central (SNC) e a interação entre o controle do movimento e a execução do movimento recebem
cada vez mais atenção. Estudos nas últimas décadas revelaram uma relação entre
1 Novembro 2020 | Volume 12 | Artigo 587396
Wang et ai.
disfunção e sintomas motores de instabilidade postural/incapacidade de
marcha (PIGD) (Martinez-Martin, 2011). Evidências mostraram que as
funções cognitivas, especialmente a função de execução e a função de
atenção, desempenham papéis significativos na regulação da marcha (
Maruyama e Yanagisawa, 2006; Amboni e outros, 2008). Embora o
mecanismo preciso subjacente ao PIGD, especialmente para sintomas
graves, como congelamento da marcha (FOG), não seja completamente
compreendido. Tem sido demonstrado que funções cognitivas
prejudicadas podem reduzir a autonomia motora de pacientes com DP.
Lewis e Barker, 2009), que compreende a estabilidade postural e da
marcha (Robinovitch e outros, 2013). Tais disfunções cognitivas (ou seja,
comprometimento da função executiva) estão significativamente
relacionadas a sintomas motores (Maruyama e Yanagisawa, 2006; Amboni
e outros, 2008), sugerindo que pode ser considerado um preditor de DP.
As tecnologias de neuroimagem têm sido amplamente
utilizadas para estudar o efeito de regulação da cognição no
controle motor. Pesquisas anteriores demonstraram que o FOG
pode estar relacionado à disfunção das regiões cortical frontal e
parietal, e o aumento da ativação da região frontal relacionada à
rede de atenção foi observado em pacientes com DP (Rushworth
et al., 2002; Wager et al., 2004; Peterson et al., 2014; Maidan et
al., 2016b). No entanto, os estudos atuais têm certas limitações,
pois foram realizados em um ambiente restrito devido à
imobilidade do equipamento do scanner.
Técnicas recentes de imagens móveis do cérebro/corpo baseadas em
eletroencefalograma (EEG) permitem a aquisição e análise em tempo real
da dinâmica cerebral durante movimentos ativos irrestritos.Nathan e
Contreras-Vidal, 2016). A abordagem tem sido aplicada para distinguir
disfunções cerebrais de pacientes com DP.Handojoseno et al., 2018;
Wagner et al., 2019). Em geral, os pacientes com DP mostram uma
tendência de desaceleração da atividade global do EEG, onde uma
diminuição da potência beta e gama, enquanto um aumento da potência
nas bandas teta e alfa, foi observada como significativamente relacionada
a processos cognitivos, como motivação, emoção e tomando uma decisão (
Handojoseno et al., 2013). Os potenciais relacionados a eventos (ERPs) não
refletem apenas o declínio cognitivo, mas também podem indicar
distúrbios motores na DP.Georgiev et al., 2015; Butler et al., 2017; Delval et
al., 2018; Maidan e outros, 2019).
Apesar de uma certa quantidade de estudos sobre a caracterização dos
padrões do EEG na DP ter sido publicada, as alterações das características
do EEG relacionadas à cognição e às disfunções motoras não foram
discutidas em detalhes. Portanto, o objetivo deste artigo é fornecer uma
revisão da literatura das caracterizações dos sinais de EEG relacionados às
funções cognitivas e motoras da DP e discutir seu potencial para ser usado
como um novo método no diagnóstico clínico.
MÉTODOS
Esta revisão segue uma estratégia de busca PICO baseada na questão de
pesquisa sobre o mecanismo cerebral relacionado à cognição e disfunções
motoras na DP. As características do EEG de pacientes com DP foram
resumidas e comparadas com controles saudáveis, bem como outras
doenças neurodegenerativas, como DCL e DA.
Nesta revisão, os bancos de dados PubMed, Web of Science e EMBASE
foram sistematicamente pesquisados em busca de literatura relevante
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Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson
de 2010 a 2020. Três conjuntos de palavras-chave foram usados para
a busca na literatura: (i) “Parkinson's disease”; (ii) “EEG” ou
“Eletroencefalografia”; (iii) “Dual task” ou “cognição e motor” ou
“cognitivo e motor”. Os artigos que possuem o termo de palavras-
chave (i & ii & iii) localizados no título e/ou resumo foram incluídos
nesta revisão. Além da busca sistemática no banco de dados
eletrônico, uma busca direcionada de bibliografias de artigos
relevantes também foi realizada para identificar quaisquer artigos
adicionais para inclusão.
Apenas artigos originais de texto completo publicados em inglês entre
janeiro de 2010 e junho de 2020 que investigam as deficiências cognitivas
e motoras com análise de EEG do couro cabeludo em pacientes com DP
foram considerados nesta revisão. Os artigos foram excluídos se: (i) não
usaram sinais de EEG do couro cabeludo para estudar características
associadas a sintomas cognitivos e/ou motores; (ii) estudado em outras
doenças neurológicas, como doença de Alzheimer, atrofia de múltiplos
sistemas, doença de Huntington e doença de Binswanger; (iii) eram artigos
de revisão.
RESULTADOS
Procurar Resultados
Usando o método de busca mencionado acima, um total de 152 artigos
foram recuperados no banco de dados Web of Science e 66 artigos foram
recuperados no banco de dados PubMed. Após a remoção de artigos
duplicados e não relacionados após a triagem inicial, um total de 51
artigos foram excluídos de acordo com os critérios, dos quais 38 foram
excluídos de acordo com os critérios de exclusão (i), 8 de acordo com os
critérios (ii), 2 de acordo com os critérios (iii) e 3 devido a apenas pessoas
saudáveis terem participado dos estudos. Dois artigos relevantes foram
identificados com base na pesquisa direcionada no artigo de revisão.
Portanto, um total de 30 artigos foram selecionados para inclusão nesta
revisão. Um diagrama PRISMA modificado como mostrado emfigura 1
ilustra o processo de triagem e inclusão.
participantes
Quatorze artigos incluíram apenas pacientes com DP com e/ou sem
comprometimento motor ou cognitivo nos experimentos, enquanto o restante
dos estudos teve como objetivo identificar diferenças nas características do EEG
durante tarefas cognitivas e/ou de movimento para o grupo DP em comparação
com o grupo controle saudável (HC) (n =14) ou grupo de pacientes com outra
doença neurodegenerativa (n =2), como DA ou demência com corpos de Lewy
(LBD). As características demográficas do paciente com DP e os escores clínicos
estão resumidos emtabela 1.
Avaliação das Funções Cognitivas e
Motoras
Mais da metade dos estudos utilizou tarefas motoras e/ou cognitivas,
algumas das quais combinaram o paradigma excêntrico (Kotz e
Gunter, 2015; Muente et al., 2015; Waechter et al., 2015; Tard et al.,
2016; Posti et al., 2020) a fim de analisar a dificuldade de execução de
dupla tarefa e investigar a inter-relação do declínio cognitivo e
comprometimento motor em pacientes com DP. As tarefas motoras
incluem o Timed up and Go Test padronizado (Quynh Tran et al.,
2016; Handojoseno et al., 2018), movimentos cíclicos bilaterais do
tornozelo (Yoshida e outros, 2018), tarefa motora de pedalar de
membros inferiores (Singh et al., 2020) e movimentos repetitivos de
2 Novembro 2020 | Volume 12 | Artigo 587396
Wang et ai.
FIGURA 1 |O diagrama de fluxo PRISMA modificado através da seleção de estudos.
um dedo específico (Herz e outros, 2014), enquanto a tarefa Simon
comum (van Wouwe et al., 2014; Singh et al., 2018) e outras tarefas
personalizadas que requerem mais processamento cognitivo (Palmer
e outros, 2010; Yuvaraj et al., 2014; Melloni et al., 2015; Solis-Vivanco
et al., 2015) foram usados para realizar as tarefas cognitivas. Três
outros estudos estabeleceram paradigmas auditivos e/ou visuais
estranhos simples para avaliar os sintomas cognitivos e motores da
DP (Georgiev et al., 2015; Butler et al., 2017; Maidan e outros, 2019).
As caracterizações dos sinais do EEG incluem: características do
espectro de frequência do EEG, potenciais evocados e coerência
cortical-muscular (CMC). Os 11 artigos restantes (37%) usaram EEG
em estado de repouso para investigar possíveis biomarcadores de
declínio cognitivo em pacientes com DP.Schlede et al., 2011; Caviness
et al., 2015, 2016; Latreille et al., 2015; Cozac et al., 2016; Utianski et
al., 2016; Arnaldi e outros, 2017), avaliar os efeitos terapêuticos
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Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson
(Galvez et al., 2018; Babiloni et al., 2019) e distinguir pacientes com
PDD de outros pacientes com demência, como AD e DLB (Babiloni et
al., 2011; Bliwise e outros, 2014). As características do espectro de
frequência do EEG (a potência espectral e/ou densidade de potência),
a dessincronização/sincronização relacionada ao evento (ERD/ERS) e a
conectividade do EEG foram estudadas no estado de repouso EEG
durante o sono EEG, análise de microestado e o EEG total geral (GTE)
também foram investigados em pacientes com DP.
DISCUSSÃO
Este estudo avaliou as características temporais e espectrais do EEG, bem
como a coerência cortico-muscular (CMC) em pacientes com DP. A
desaceleração definível da atividade do EEG pode refletir a diminuição
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Wang et ai. Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson

TABELA 1 |características demográficas do paciente com DP e pontuações clínicas (média±SD) são resumidos.

Referências Número Idade (ano) Sexo (masculino) Duração da doença palco H&Y UPDRS-III Pontuação de cognição

(ano)

Palmer e outros. (2010) 7 63,7±7.1 5 7.1±2.8 – – –

Babiloni et al. (2011) 13 72±0 4 – – – 17.2±0b
Schlede et al. (2011) Bliwise 19 70,7±0 15 – – 30,0±0 28,0±0b
et al. (2014) Herz et al. 64 63,0±9.7 42 5.6±4.0 – 17.6±8.9 28.6±1.7b
(2014) van Wouwe et al. 11 60,5±9.4 8 8±5.2 – 17.9±10.9 –
(2014) Yuvaraj et al. (2014) 10 63.1±0 6 3.52±0 – 13.2±0 29.2±0b
Caviness et al. (2015) 20 59,0±5.6 10 5.8±3.5 2.3±0,6 17.1±3.2 26.9±1,5b
Georgiev et al. (2015) Kotz e 71 73,7±8,0 43 8.5±4.9 2.27±0,71 22±12 27,8±2.0b
Gunter (2015) Latreille et al. 14 60,4±12.3 – 3.5±3.0 1.8±0,4 28.6±7.7 27.6±1.6a
(2015) Muente et al. (2015) 1 58 1 14 3–4 47 –
Melloni et al. (2015) Solis- 68 64,9±0 46 4.5±0 2.3±0 22,5±0 –
Vivanco et al. (2011) 12 66,5±8.9 5 10.4±6.8 – 22.3±12.9 –
Waechter et al. (2015) 14 56,0±11.2 7 22,0±12.4 6.5±3.5 2.4±0,7 –
Caviness et al. (2016) Cozac 55 58,5±8.6 33 5.2±3.4 – – 26,7±2.1b
et al. (2016) 16 64,7±6.2 11 8.9±7,0 2±0,4 30.1±14.8 25.4±2.7a
134 75,9±8.2 – 11.4±6.7 2.6±0,9 27,8±14.8 –
37 67±0 25 8±0 – 14±0 –
Quynh Tran et ai. (2016) 4 – 3 – – – –
Tard et al. (2016) 25 61.3±8.2 – 7.1±3.1 2.3±0,7 18,0±8.9 27.7±2.2b
Utianski et ai. (2016) Arnaldi 88 76,4±7.5 – 11.8±6.8 2.6±1,0 27.3±14.4 –
et al. (2017) Butler et al. 54 68,6±7.2 30 13.6±9.9 1.6±0,5 13.4±5.8 28.9±1.1b
(2017) Galvez et al. (2018) 20 63,9±7.8 12 10.25±9.9 2.5±0,4 28,7±12,0 25.2±2.9a
Handojoseno et al. (2018) 14 62,0±6.1 6 7.2±4.9 2.1±0,7 – –
Singh et al. (2018) 16 70,9±6.9 16 8.6±6.6 2.8±0,6 42,5±14.3 –
28 69,8±8.6 17 12.5±3.8 – 22.1±10.1 28.6±1.1b
Yoshida e outros. (2018) 9 62±6.2 9 10.1±5.2 – 17.6±6.2 26.9±1.7a
Babiloni et al. (2019) 120 72.1±0 52 – – – 24.4±0b
Maidan et al. (2019) 10 60,5±0 6 2.9±0 – 20.2±0 25.2±0a
Posti et al. (2020) Singh 6 57,7±0 5 2.9±0 – 21.8±0 25,8±0a
et al. (2020) 26 67,4±0 17 6.2±0 2±0 14.9±0 23.3±0a

SD = 0 significa que o valor SD não foi fornecido no artigo. SD, desvio padrão.
aA escala Montreal Cognitive Assessment (MoCA) foi utilizada para avaliação do nível cognitivo.
bA escala Mini-Mental State Examination (MMSE) foi utilizada para avaliação do nível cognitivo.

nível cognitivo de pacientes com DP, enquanto foi observada
correlação negativa entre o escore GTE e o estado cognitivo. Os ERPs
reduzidos representam o declínio cognitivo e os déficits de atenção
que podem estar associados à gravidade dos sintomas motores.
Anormalidades nas bandas de frequência β e δ são a principal
manifestação de discinesia e declínio cognitivo na doença de
Parkinson, respectivamente.
Características Espectrais EEG
O padrão espectral do EEG é geralmente caracterizado na faixa de 0 a 30 Hz com
cinco bandas de frequência internacionalmente aceitas: δ (0 a 4 Hz), θ (5 a 7 Hz),
α (8 a 13 Hz), β (14 a 30 Hz) e γ (>30 Hz). É uma das características do EEG mais
estudadas em pacientes com DP. Estudos mostraram que os déficits cognitivos
estão correlacionados com uma desaceleração das frequências do EEG. Em
comparação com pacientes com DP não dementes, os pacientes com DP com
demência (PDD) têm amplitude aumentada nas bandas de frequência mais baixa
(ou seja, bandas θ e δ) e amplitude diminuída nas bandas de frequência mais
alta (ou seja, α e
βbandas;Soikkeli et al., 1991; Stoffers e outros, 2007; Caviness et al., 2015;
Arnaldi et al., 2017; Geraedts et al., 2018). Mais estudos revelaram o
aumento das atividades nas bandas θ e δ do EEG em pacientes com DP (
Babiloni et al., 2011; Caviness et al., 2016).Cozac et ai. (2016)analisaram
bandas de baixa frequência e demonstraram que os espectros de potência
mediana relativa global (GRMP) da banda θ podem ser usados para
prever o declínio cognitivo. Apesar da atividade atenuada do θ frontal
médio associada à duração da doença, os pacientes com DP exibiram
aumento do poder θ central e diminuição do poder θ occipital.Palmer e
outros, 2010; Singh et al., 2018). A anormalidade do ritmo θ cortical
posterior com base no mapeamento da fonte cortical do estado de
repouso do EEG foi observada em Babiloni et ai. (2011). A potência da
banda relativa θ de pacientes com DP com comprometimento cognitivo
leve (PD-MCI) foi maior do que a de pacientes com DP cognitivamente
normais (PD-CogNl). Uma tendência crescente foi observada na potência
da banda δ de PD-CogNl para PD-MCI para PDD (Caviness et al., 2016). As
alterações longitudinais do teste neuropsicológico estiveram
principalmente relacionadas com a alteração do δ

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Wang et ai. Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson

FIGURA 2 |A correlação entre as características espectrais do EEG em diferentes bandas de frequência e a cognição e as funções motoras de pacientes com DP. Verde indica que as características espectrais do
EEG estão correlacionadas com a função cognitiva; vermelho indica que está correlacionado com o desempenho motor; cinza indica que os padrões espectrais de EEG são usados para avaliar os resultados do
tratamento clínico. 1, potência espectral/densidade de potência; 2, dessincronização/sincronização relacionada a eventos (ERD/ERS); 3, conectividade EEG; “↑,”a tendência de aumento; “↓,”a tendência de queda; “
eu,"diferentes tendências das características espectrais do EEG em várias regiões do cérebro quando aparecem sintomas cognitivos e/ou motores; “*” indica que as mudanças graduais das características do EEG
de pacientes de PD-CogNl para PD-MCI para PDD manifestam decréscimos no nível cognitivo.

potência para pacientes com DP com comprometimento motor leve a moderado
(Caviness et al., 2015). Os pacientes com DP tiveram maior fonte δ difusa em
comparação com o grupo HC, o que pode levar a fontes anormais de ritmos δ
centrais em pacientes com DP (Babiloni et al., 2011, 2019). O aumento da
potência na banda δ pode ser a principal característica da deterioração do
comprometimento cognitivo, que está intimamente relacionado com a
incidência de PDD (Caviness et al., 2015, 2016).
A dessincronização relacionada a eventos (ERD) e a sincronização
relacionada a eventos (ERS) são consideradas para indicar a ativação
do córtex motor durante o planejamento, execução e conclusão
um movimento (Heinrichs-Graham et al., 2014; Tard et al., 2016;
Delval et al., 2018). Estudos anteriores mostraram que o ritmo da
banda α exibe um papel essencial no processamento motor e a
oscilação aumentada da banda β pode refletir déficits de controle
motor durante a preparação do movimento (Cahn et al., 2013; Tard et
al., 2016; Delval et al., 2018). A diminuição da potência β ERD e β ERS
prolongado em um experimento de atenção sugerem que o
acoplamento entre a atenção e a preparação motora foi prejudicado
no PD-FOG (Tard et al., 2016). A potência de banda relativa na banda α
mostrou uma tendência decrescente nas mudanças longitudinais de

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Wang et ai.
PD-CogNl para PD-MCI para PDD, bem como alterações corticais foram
observadas em pacientes com DP (Babiloni et al., 2011, 2019; Caviness et al.,
2016). Os pacientes com DP tinham fonte α occipital mais baixa em comparação
com HC, enquanto os pacientes com DP apresentavam maior αfonte e fontes
anormais de ritmo β1 cortical posterior (Soikkeli et al., 1991; Babiloni et al., 2011,
2019). Como as alterações da potência da banda β estão relacionadas a eventos
de falha na iniciação da marcha (GIF), a oscilação β anormal pode ser um
biomarcador de comprometimento motor em pacientes com DP (Palmer e
outros, 2010; Quynh Tran et al., 2016).
A comunicação neural eficiente entre as áreas corticais pré-
motoras e motoras foi crítica para o controle motor.Herz e outros,
2014). A diminuição na potência da banda γ foi observada no estado
de repouso do EEG de pacientes com DP.Stoffers e outros, 2007). Os
pacientes com DP exibiram uma perda de acoplamento γ-γ do córtex
pré-motor lateral (lPM) para a área motora suplementar (SMA) ao
realizar movimentos repetitivos do dedo indicador direito na taxa
máxima. O acoplamento de frequência cruzada das atividades de
banda lenta e rápida pode facilitar a transmissão de informações
pelas redes cerebrais (Canolty e Knight, 2010). kappacfoi usado para
avaliar a rede cerebral ponderada e descobriu que os parâmetros
aumentaram nas bandas θ e β enquanto diminuíram nas bandas δ e
α em pacientes com DP em comparação com participantes saudáveis
(Utianski et al., 2016). Os resultados mostraram um deslocamento de
hub nas bandas e a frequência de fundo de pico existe nas bandas de
frequência mais alta e mais baixa. A mudança do acoplamento α/δ
para θ/β sugere uma mudança na rede cortical na DP (Utianski et al.,
2016), e o aumento do acoplamento θ/β do córtex motor primário
(M1) para o córtex pré-motor lateral (LPM) está relacionado à melhora
da função motora induzida por levodopa (Herz e outros, 2014). A
análise da rede da teoria do gráfico cerebral baseada em sinais de
EEG indicou que a quebra da rede está associada ao declínio
cognitivo, manifestado como menos conectividade e diminuição da
eficiência da rede global com perda de hubs corticais altamente
conectados (Utianski et al., 2016).
As alterações do espectro do EEG podem ser associadas às escalas de
avaliação clínica e ao desempenho do movimento. O poder das bandas θ e
β estão, respectivamente, relacionados com os escores do Montreal
Cognitive Assessment (MoCA) e a parte motora da Unified Parkinson's
Disease Rating Scale (UPDRS-III) (Singh et al., 2020). Os pacientes com DP-
FOG mostraram aumento da potência β e diminuição da potência θ na
região frontal média ao realizar uma tarefa motora de pedalar nos
membros inferiores que requer iniciação intencional e parada do
movimento (Singh et al., 2020). As atividades θ, α e β no córtex parietal
posterior esquerdo (PPC) foram positivamente correlacionadas com os
parâmetros de movimento durante a caminhada de tarefa simples ou
dupla (conversação/envio de e-mail), indicando que o PPC esquerdo pode
estar envolvido na integração sensório-motora e na marcha ao controle (
Pizzamiglio e outros, 2018). Estudos também descobriram que a potência
das bandas δ, θ e γ aumentou significativamente durante os estágios de
planejamento e execução do motor (particularmente no estágio de
execução), seguido por reduções nas bandas α, β e γ baixa após uma
sugestão de execução (Combrisson et al., 2017; Delval et al., 2018).
Figura 2resume os estudos incluídos sobre as características do
espectro de EEG relacionados à doença de Parkinson nesta revisão. Uma
inter-relação significativa foi observada entre alterações de potência da
banda β e discinesias, enquanto anormalidades nas bandas θ e δ foram
associadas ao declínio cognitivo em pacientes com DP. As mudanças
Fronteiras na Neurociência do Envelhecimento | www.frontiersin.org
Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson
das características do espectro podem ser usadas para avaliar as habilidades
cognitivas e motoras de pacientes com DP durante os tratamentos como um
método dinâmico e quantitativo.
Potenciais Relacionados a Eventos (ERPs)
Potenciais relacionados a eventos (ERPs) referem-se a alterações de voltagem
relacionadas a eventos em regiões cerebrais em resposta a estímulos específicos
(por exemplo, estímulos visuais, auditivos e somatossensoriais). Os ERPs
fornecem um método poderoso para explorar a atividade de EEG em
andamento que está bloqueada no tempo para eventos sensoriais, motores e
cognitivos e pode ser usada como um indicador eletrofisiológico da função
cognitiva.Butler et al., 2017; Maidan e outros, 2019).mesa 2resume estudos
relacionados a ERP incluídos nesta revisão. Os resultados demonstram que
alterações de ERPs têm sido utilizadas para identificar declínio cognitivo e
distribuição anormal de atenção de pacientes com DP, e podem ser aplicadas
para investigar a correlação entre funções cognitivas e motoras. Todos os
estudos investigaram ERPs induzidos por estímulos visuais ou auditivos (n =10),
e cinco estudos também discutiram potenciais relacionados a eventos durante a
execução de tarefas motoras (n =5).
ERPs auditivos e/ou visuais
O ERP P300 é o marcador neural de atenção e cognição mais investigado.
Estudos têm mostrado que mudanças na amplitude e latência do P300 ERP
estão relacionadas com atenção e declínio cognitivo (Georgiev et al., 2015;
Maidan e outros, 2019). Um aumento da latência P3b foi observado em
pacientes com DP em paradigmas visuais e/ou auditivos excêntricos e
associados à gravidade da doença, disfunção cognitiva e atividades
prejudicadas (Matsui et al., 2007; Da Silva Lopes e outros, 2014). É
mostrado em Figura 3Aque os pacientes com DP tiveram uma amplitude
significativamente menor de P3b na tarefa de geração de números
aleatórios (RNG) em comparação com a tarefa de geração de números
ordenados (ONG). A execução da tarefa RNG pode exigir maiores recursos
de atenção, portanto, observou-se menos comportamento aleatório em
pacientes com DP devido aos recursos de atenção esgotados (Muente et
al., 2015). Como existe uma relação entre a diminuição da amplitude do
P3a e a duração e gravidade da DP, o P3a é considerado um potencial
marcador cognitivo para o desenvolvimento de pacientes com DP leve a
moderada (Solis-Vivanco et al., 2015). As alterações do EEG em pacientes
com DP podem ser usadas para identificar o efeito da droga durante o
tratamento, em que a amplitude de P3a está relacionada principalmente a
sintomas motores e medicamentos dopaminérgicos.Georgiev et al., 2015).
No entanto, deve-se notar que o P300 ERP é altamente sensível ao declínio
cognitivo e distúrbios de atenção, que também podem ocorrer em outras
doenças neurodegenerativas, como a DA (Maidan e outros, 2019). Mais
estudos sobre o P300 em uma grande amostra representativa serão
necessários para apoiar o uso potencial do P300 como um biomarcador
para pacientes com DP.
Outra medida comumente usada para estudar ERPs é a
Perturbação Espectral Relacionada a Eventos (ERSP), que avalia a
potência espectral dentro de várias bandas de frequência.Posti et al.,
2020). Alterações na dinâmica cerebral no poder de diferentes bandas
de frequência, ou seja, delta, teta, alfa e beta, foram observadas
quando pacientes com DP, idosos saudáveis e indivíduos jovens
participaram de uma tarefa cognitiva auditiva excêntrica realizada
durante a postura em pé e a caminhada em um esteira (Posti et al.,
2020). Pacientes com DP apresentaram maior alfa
6 Novembro 2020 | Volume 12 | Artigo 587396
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TABELA 2 |Resumo dos paradigmas experimentais e principais resultados dos ERPs induzidos.

Induzido ERPs Referências assuntos paradigma experimental Resultados principais

método induzido

Visual/auditivo P300 Georgiev 14DP Auditivo três estímulos Paradigma Drogas dopaminérgicas aumentam
estímulos e outros, 2015 pacientes, 13 Oddball: 500 e 1.000 Hz, ruído branco. significativamente a amplitude P3a em
apenas CH Visual Oddball paradigma: um pequeno pacientes com DP, mas apenas em resposta a
círculo azul claro em 4,36◦, círculo em estímulos de seleção de erro na audição, em
5,72◦, padrão quadriculado. Os indivíduos vez da visão.
foram solicitados a contar as vezes que o
estímulo-alvo apareceu.

Muente et al., 12DP Auditivo Oddball paradigma: 635 e 435 Em comparação com ONG, a amplitude de P3b
2015 pacientes, 12 Hz. Os sujeitos devem pressionar a em pacientes com DP é significativamente
CH tecla de 1 a 9 para formar RNG/ONG menor ao gerar RNG. Mas no grupo HC, é
ao ouvir o estímulo padrão e semelhante em duas condições.
pressionar a tecla 0 ao ouvir o alvo.

P300, MMN, Solis-Vivanco 55PD Experimento auditivo: 1.000Hz (90%), Tanto a duração quanto a gravidade da
RONY e outros, 2015 pacientes, 24 1.100Hz (10%). Os indivíduos são solicitados DP têm efeitos importantes na amplitude
CH a distinguir o som e pressionar o botão de P3a. A amplitude de P3a na DP é
correspondente em velocidade máxima. significativamente menor do que na HC,
especialmente em pacientes com H&Y
estágio 2 e 3.

P600 Kotz e 1 avançado Auditivo Oddball paradigma: 600 e 660Hz. As pistas auditivas externas parecem restaurar
Günter, 2015 paciente com DP Os sujeitos devem contar o número de completamente o potencial P600 de pacientes
estímulos-alvo. Eles então recebem uma com DP em resposta a uma violação de
parte da linguagem na qual ouvem expectativa sintática, como março (4/4).
passivamente frases gramaticalmente
corretas e incorretas. As seções 2 e 3 dão
aos sujeitos estímulos auditivos de
progresso/valsa antes da parte da
linguagem, enquanto as seções 1 e 4 não.

LRP, P300 Butler e outros, 10 PD-FOG, Paradigma Visual Oddball: uma cruz O LRP no PD-FOG aparece mais cedo e tem
2017 10 PD-nFOG verde vertical piscando na tela, cruz uma amplitude maior. A amplitude LRP
girando 45◦. Os indivíduos foram está significativamente correlacionada com
solicitados a pressionar o botão o escore FAB, mas não com os indicadores
imediatamente após o alvo. de gravidade da doença, como os escores
H & Y e UPDRS-III.

Mesclando P300 Waechter 9 PD-FOG, 7 A tecnologia VR fornece um corredor O componente P3b em experimentos de
tarefas motoras e outros, 2015 PD-nFOG virtual pelo qual os sujeitos passam. Eles andar/sentar não pode ser detectado no
completam a tarefa visual Oddball ao PD-FOG se os dados forem
mesmo tempo: “+,” “×.”Os assuntos são bloqueado por estímulo, enquanto P3b é

obrigados a pressionar o botão ao ver o claramente visível quando bloqueado por resposta

alvo. Finalmente, repetindo o (bloqueio ao pressionar o botão).

experimento acima na posição sentada.

Maidan e outros, 11 saudáveis Paradigma auditivo Oddball em pé ou A latência do P300 de idosos e pacientes
2019 adultos jovens, andando na esteira: rajadas de tom com DP é prolongada durante a
10 saudáveis puro de 600 Hz, 1.200 Hz. Os sujeitos caminhada, mas a amplitude do P300 só
adultos mais velhos, precisam contar quantas vezes o diminui em pacientes com DP; melhores
10 DP estímulo-alvo apareceu. habilidades motoras e cognitivas estão
pacientes associadas a menor latência do P300.

N1, P2, P3 Tard e outros, 12 PD-FOG, Paradigma auditivo Oddball: 1.000 e 2.000 As características do ERP dos três grupos não
2016 13 PD-nFOG, Hz. Os sujeitos precisam pressionar o botão são significativamente diferentes. Como um
13 HC após o estímulo-alvo. Execução simultânea marcador pós-perceptivo de FOG, as oscilações
de uma tarefa de preparação motora: pegar do EEG são mais sensíveis do que o ERP.
o pé direito para começar a andar assim
que a tela mostrar “vai”.

LRP, potencial de prontidão lateralizado; SDN, atraso de sinal de passo negativo; RNG, geração de números aleatórios; ONG, geração de números ordenados; MRP, potencial cerebral relacionado ao movimento; CPP,
positividade centroparietal; APA, ajustes posturais antecipatórios; RV, realidade virtual; escala de H&Y, Hoehn e Yahr; UPDRS III, a parte motora da Escala Unificada de Avaliação da Doença de Parkinson.

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FIGURA 3 |Alterações típicas do P300 em pacientes com DP. (A)Uma redução mais pronunciada na amplitude P3b durante a tarefa RNG foi observada do que com a tarefa ONG (Muente et
al., 2015). (B)Mapas topográficos de P3a no grupo HC e pacientes com DP em três estágios H&Y (estágio 1, 2, 3) durante um paradigma auditivo excêntrico. O P3a apresentou uma
distribuição frontocentral e sua amplitude foi negativamente associada com a gravidade da DP (Solis-Vivanco et al., 2015). (C)A amplitude do P300 é significativamente menor em pacientes
com DP (linha tracejada) em comparação com adultos jovens e idosos (linha preta sólida e linha cinza, respectivamente) durante a caminhada (Maidan e outros, 2019). CH, controle
saudável; escala de H&Y, Hoehn e Yahr; RNG, geração de números aleatórios; ONG, geração de números ordenados. (As fontes de imagem foram adaptadas com permissão de direitos
autorais concedida.)Figura 3Aestá disponível na IOS Press atravésMuente et al. (2015).

e potência beta durante a tarefa simples e dupla em comparação com (Georgiev et al., 2015; Solis-Vivanco et al., 2015). Apesar dos
adultos mais velhos, enquanto uma potência delta inferior também potenciais mencionados acima,Kotz e Gunter (2015)primeiramente
foi encontrada durante a tarefa dupla. O fenômeno sugere que uma estudaram o potencial P600 em um paciente com DP avançado para
modulação adicional de prontidão e atenção é necessária em idosos e refletir déficits relacionados à linguagem.
pacientes com DP e leva a um maior recrutamento de recursos
cerebrais. Potenciais Relacionados ao Movimento
Mudanças inesperadas em estímulos auditivos irrelevantes para a
Compreender o mecanismo neural subjacente à interferência cognitivo-
tarefa geralmente são acompanhadas pelos componentes ERP eliciados
motora pode ter implicações para prever o decréscimo no desempenho de
associados à orientação de atenção, como novidade-P3a, negatividade de
dupla tarefa. O P300 ERP é considerado um índice da quantidade de
incompatibilidade (MMN), negatividade de reorientação (RON). Eles são
recursos alocados para processamento de estímulos. A amplitude reduzida
referidos coletivamente como “potencial de distração” e têm sido usados
do P300 está associada a pior concentração atencional e a maior latência
para estudar o mecanismo cerebral de atenção involuntária (IA) em
está relacionada a anormalidades motoras e cognitivas (Polich, 2007;
pacientes com DP.Solis-Vivanco et al., 2011). Como mostrado emFigura 3B,
Maidan e outros, 2019). Os pacientes com DP mostraram uma diminuição
Solis-Vivanco et al. (2015)descobriram que os pacientes com DP,
da amplitude e um aumento da latência de pico de P300 durante as tarefas
especialmente aqueles que receberam tratamentos com drogas anti-DP,
de sentar e caminhar, conforme mostrado emFigura 3C, mas sua
reduziram as amplitudes de P3a nas regiões frontal, central e temporal
amplitude ao realizar tarefas ímpares em pé é semelhante àquelas em
durante tarefas estranhas de distração. As mudanças na detecção de
grupos de idosos e jovens saudáveis (Yilmaz et al., 2017; Maidan e outros,
novidades e/ou na direção da atenção foram observadas apenas em
2019). Não há associação significativa entre sintoma FOG e ERPs. Os ERPs
pacientes com DP grave (Karayanidis et al., 1995; Georgiev et al., 2015;
provocados no paradigma auditivo excêntrico podem não ser adequados
Solis-Vivanco et al., 2015). Isso sugere que o MMN pode ser potencial na
como um biomarcador de sintomas de FOG (Tard et al., 2016).
identificação de pacientes com demência na DP (PDD) (Bronnick e outros,
2010).Solis-Vivanco et al. (2011)também estudaram o papel do RON na
O potencial de prontidão lateralizado (LRP) reflete a
avaliação da função cognitiva de pacientes com DP. Comparando com
preparação da atividade motora e é modulado pela resposta
pacientes virgens de drogas, a amplitude de RON de pacientes recebendo
observada dos participantes. Devido ao despreparo motor na DP
tratamento medicamentoso foi significativamente maior e mais próxima
causado por disfunções na área motora suplementar (SMA) (
do grupo HC, indicando que a terapia com dopamina também pode
D'Ostilio et al., 2013), o LRP pode ocorrer mais cedo e ter maior
regular a reorientação da atenção. Está provado que existe uma correlação
amplitude no PD-FOG quando comparado ao PD-nFOG (Butler e
entre a latência do RON e o resultado comportamental de pacientes com
outros, 2017). A ativação aumentada na área do córtex pré-
DP avançada
frontal na ocorrência de FOG sugere que os pacientes com DP

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FIGURA 4 |Topografias de classe de microestado para atividades cerebrais dinâmicas em pacientes com doença de Alzheimer (AD) e demência com corpos de Lewy (LBD) em comparação com
o grupo de controle saudável (HC). O sinal EEG foi dividido em um grupo de microestados curtos, não sobrepostos e quase estáveis, onde os microestados (A–E)foram relacionados a mais de
70% das alterações nas atividades cerebrais.P-os valores resultam da comparação das topografias dos grupos entre os grupos usando a TANOVA. (Fonte da imagem:Schumacher e outros,
2019b: uso permitido pela licença Creative Commons CC BY).

com FOG precisaria de mais fonte de atenção (provavelmente da área pré-
motora lateral) em comparação com PD-nFOG. A alteração no LRP reflete o
recrutamento excessivo da área pré-motora lateral para compensar os
déficits do SMA e também indica que o principal defeito do FOG pode
ocorrer no estágio de preparação motora (Shine e outros, 2013). Como o
LRP pode ser considerado como um potencial cerebral relacionado ao
movimento, os resultados devan Wouwe et ai. (2014)demonstraram que a
inibição do córtex motor é importante para aliviar os sintomas da DP.
Outro estudo também descobriu que pacientes com DP tinham potencial
motor (MP) reduzido e efeito de compatibilidade de sentença de ação
prejudicado (Melloni et al., 2015).
estavam relacionados a microestados específicos (Britz et al., 2010; Van de
Ville e outros, 2010; Milz et al., 2016).Figura 4ilustra que a análise de
microestado EEG pode ser usada para investigar mudanças na atividade
cerebral em doenças neurodegenerativas. Em comparação com os grupos
AD e HC, os pacientes com demência de corpos de Lewy (LBD) têm
durações mais longas de todas as classes de microestado e o número de
microestados distintos por segundo também é reduzido (Schumacher e
outros, 2019b). Como a flutuação dos distúrbios cognitivos e atencionais é
uma característica importante da demência com corpos de Lewy, a
gravidade da flutuação cognitiva está positivamente associada à
desaceleração da dinâmica do microestado.McKeith e outros, 2005, 2017).

Outros estudos de EEG na DP
Microestados EEG
Os sinais de EEG podem ser segmentados em muitas topografias curtas
diferentes (microestados), que podem ser agrupadas em um número
limitado de paisagens (Koenig et al., 1999). Os microestados do EEG
refletem uma topologia cerebral transitória e estável em um nível
temporal de milissegundos e fornecem uma perspectiva poderosa sobre
as mudanças dinâmicas do cérebro. Foi provado que as características do
microestado do EEG, especialmente sua duração, foram associadas com a
cognição e percepção, e diferentes funções cognitivas
A desaceleração da dinâmica do microestado indica uma perda relativa
da variabilidade cerebral no estado de repouso em pacientes com LBD (
Schumacher e outros, 2019b), o que é consistente com a perda de
flexibilidade da rede cerebral observada em estudos anteriores de fMRI (
McIntosh et al., 2008; Jia et al., 2014; Schumacher e outros, 2019a). A
duração média dos microestados em pacientes com DCL está
inversamente relacionada às conexões funcionais dinâmicas entre os
gânglios da base e o tálamo ou grandes redes corticais, indicando que as
interações dinâmicas no loop cortical-gânglios da base-talâmico
participam da regulação da dinâmica global do microestado

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Wang et ai. Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson

FIGURA 5 |Vias cerebrais envolvidas nas disfunções cognitivas e motoras da DP. A informação neural é transmitida do córtex cerebral para os gânglios da base ou tálamo e de volta ao córtex,
conforme mostrado no caminho 1. O caminho 2 demonstra que a entrada do tálamo nos gânglios da base é projetada para o córtex motor ou PPN, refletindo a patologia atividades dentro dos
gânglios que podem afetar o processo de controle motor. A conexão interna do córtex motor no caminho 3 tem grande influência nas funções motoras dos pacientes com DP. Os caminhos 4 e
5 estão relacionados ao estriado, mostrando que o circuito frontoestriatal e o circuito gânglios da base-estriatal estão danificados em pacientes com DP. PFC, córtex pré-frontal; lPM, córtex
pré-motor lateral; M1, córtex motor primário; SMA, área motora suplementar; NPP, núcleo pedunculopontino.

e as anormalidades subcorticais têm um impacto significativo na
função geral de toda a rede cerebral (Bell e Shine, 2016;
Schumacher e outros, 2018).
sono EEG
Estudos recentes mostram que o fuso do sono e as ondas lentas podem facilitar
a compreensão do mecanismo da plasticidade cerebral e os resultados têm sido
relacionados à capacidade cognitiva humana. No entanto, o potencial uso do
EEG do sono como um biomarcador de declínio cognitivo na DP ainda não está
claro.Latreille et al., 2015). Em um estudo longitudinal, os pacientes com DP que
desenvolveram demência após 4,5 anos de estudo de acompanhamento
mostraram diminuição da densidade e amplitude do fuso do sono na
polissonografia basal na área cortical posterior: Os pacientes com PDD tiveram
maior diminuição na densidade dos fusos do sono,
seguido por pacientes com DP sem demência, e o grupo HC tem
menos (Latreille et al., 2015). O resultado indica que a densidade do
fuso do sono pode ser usada como um potencial marcador de
declínio cognitivo na DP.
A flutuação cognitiva é uma característica notável da DLB em vez da DP
(Bliwise e outros, 2014). Na comparação dos coeficientes de variação
(COVs) baseados na polissonografia, os pacientes DLB apresentam
flutuação cognitiva significativamente maior que os pacientes com DP,
mesmo quando apresentam nível semelhante de comprometimento
cognitivo. Embora os pacientes com DP tenham menor amplitude de
ondas lentas em comparação com pessoas saudáveis, não há diferença
significativa observada entre pacientes com diferentes níveis cognitivos.
Ondas lentas podem não ser adequadas para prever a função cognitiva (
Latreille et al., 2015).

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Wang et ai.
Pontuação total geral de EEG (GTE)
A pontuação total geral do EEG (GTE) é uma escala de classificação
para análise clínica do EEG que pode ser usada para o diagnóstico de
DA e LBD. Pode distinguir entre DA e outros tipos de demência (
Pijnenburg et al., 2008). O escore GTE original consiste em seis
subescalas: (i) frequência da atividade rítmica de fundo, (ii) atividade
lenta difusa, (iii) reatividade da atividade rítmica de fundo, (iv)
atividade paroxística, (v) anormalidades focais e (vi) atividade de onda
aguda. Uma relação negativa entre as pontuações
(i)–(iii) e declínio cognitivo foi observado emSchlede et al. (2011)
analisando a correlação entre os escores de GTE e os níveis cognitivos
em pacientes com DP. As pontuações podem ser potenciais para
identificar o MCI, que é um sintoma não motor comum na DP e
considerado um estado de transição entre a cognição normal e o
PDD.
Coerência Cortico-Muscular (CMC)
A coerência cortico-muscular (CMC) reflete o acoplamento funcional
entre a atividade cortical e a atividade muscular (Wagner et al., 2019).
Tem sido amplamente utilizado em estudos para avaliar a
recuperação da função motora após o AVC, quantificando a interação
entre o córtex motor e os músculos controlados, porém o CMC é
raramente utilizado em pacientes com DP (Ushiyama et al., 2011;
Zheng et al., 2018).
Os achados nas características da CMC em pacientes com DP ainda não
são consistentes. Vários estudos têm mostrado que pacientes com DP
exibem anormalidades motoras durante o movimento do tornozelo.
Yoshida et al., 2018; Zheng et al., 2018). Embora não tenha havido
diferença no CMC, mesmo quando o desempenho do movimento variou
significativamente entre pacientes com DP e grupo de HC pareado por
idade (Andrykiewicz e outros, 2007). O aumento da CMC das áreas corticais
da linha média e do músculo tibial anterior na banda β durante a
dorsiflexão máxima e flexão plantar é oposto aos resultados do estudo
anterior, no qual foi encontrada diminuição da CMC da banda β em
pacientes com DP durante a extensão isométrica contínua do punho (
Omlor e outros, 2007). Os níveis de coerência da banda β cortico-muscular
durante a contração do antebraço foram semelhantes em pacientes com
DP e grupo HC (Pollok et al., 2012). Diferentes alças sensório-motoras são
responsáveis pelos movimentos dos membros superiores e inferiores, o
que pode explicar os resultados inconsistentes entre os estudos
existentes. O efeito relacionado à tarefa e ao movimento da CMC deve ser
considerado quando os pesquisadores investigam mudanças nas
interações funcionais entre a atividade cerebral e a cinemática do
movimento usando a análise da CMC.
Alterações das Redes Cerebrais na DP
Pacientes com DP têm menos eficiência global e conectividade
funcional da rede cerebral durante os declínios do nível cognitivo (
Utianski et al., 2016), que podem ser causadas por oscilações
patológicas e regulação anormal nas vias gânglios da base-talâmico-
corticais (Palmer e outros, 2010; Herz e outros, 2014). Estudos têm
mostrado que a disfunção motora e cognitiva de pacientes com DP
pode estar relacionada a alterações anormais em múltiplas vias
envolvendo diversas regiões do cérebro, incluindo principalmente os
gânglios da base (GB), tálamo e região frontal. As mudanças das
redes cerebrais na DP foram resumidas emFigura 5.
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Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson
Os circuitos BG desempenham um papel fundamental na
função cognitiva de alto nível e no controle motor.Melloni et al.,
2015). A perda de dopamina afeta a rede entre o córtex pré-
frontal e o BG, o que leva à incapacidade de coordenar a seleção
e inibição de respostas de conflito (Aron e outros, 2007). O dano
da rede motora BG-cortical que consiste no loop do lobo frontal
para BG/tálamo e de volta ao córtex pode causar influência a
jusante na conectividade cortical-subcortical e interferir na rede
motora cortical-subcortical (Garcia e Ibanez, 2014; Melloni et al.,
2015). Além disso, o circuito cortical-BG-talâmico é um
importante contribuinte para a comunicação em rede em larga
escala no cérebro, na qual a interação dinâmica dos vários
componentes desempenha um papel na regulação da dinâmica
cerebral (Sino e brilho, 2016). Vários locais diferentes na área
frontal estão conectados a áreas específicas do estriado e do
tálamo por meio de circuitos paralelos (Cummings, 1995). As
atividades patológicas nos gânglios são enviadas do tálamo para
o BG e, em seguida, projetadas para o córtex motor ou núcleo
pedunculopontino (PPN) (Lanciego et al., 2012; Hunnicutt et al.,
2014; Yoshida e outros, 2018). A disfunção dentro desses circuitos
leva à progressão sintomática na DP, como problemas cognitivos.
A preparação motora insuficiente em pacientes com DP é causada
principalmente pela disfunção da área motora suplementar (SMA) e
pode ser compensada pelo recrutamento excessivo de áreas corticais
maiores, como o córtex pré-motor lateral (lPM).D'Ostilio et al., 2013;
Butler e outros, 2017). Ambos lPM e SMA estão localizados na Área 6
de Brodmann (BA 6), enquanto o córtex motor primário (M1) está na
Área 4 de Brodmann (BA 4). Essas três regiões estão todas localizadas
perto do giro pré-central e das conexões entre elas (mostrado como
Caminho 3 emFigura 5) afetam a função de movimento na DP (Herz e
outros, 2014). O aumento das atividades no córtex pré-frontal (PFC)
foi observado em pacientes com DP durante a caminhada de dupla
tarefa, o que indica um mecanismo de compensação potencial
envolvendo o recrutamento de redes de atenção (Holtzer et al., 2015;
Maidan e outros, 2016a, 2019). A ativação do PFC provou ter um papel
essencial no controle cognitivo (Singh et al., 2018) e também
envolvem a iniciação e execução do movimento (Singh et al., 2020).
Limitações e Perspectivas
A análise do EEG fornece parâmetros para avaliar quantitativamente
os déficits cognitivos relacionados à gravidade da DP, tornando-se
uma abordagem promissora para avaliar a eficácia terapêutica.
Galvez et ai. (2018)investigaram a possibilidade da simulação de som
binaural rítmico ser aplicada como uma terapia eficaz usando dados
de EEG. Os resultados mostraram que a diminuição da potência θ em
pacientes com DP após receber estímulos auditivos, demonstrando
que as alterações do EEG em pacientes com DP poderiam detectar o
efeito da droga antes e depois do tratamento (Georgiev et al., 2015).
A amplitude P3a está relacionada principalmente a sintomas motores
e medicamentos dopaminérgicos. Além disso, o início do FOG pode
ser identificado pelo rastreamento das mudanças dinâmicas do EEG (
Shine et al., 2014; Handojoseno et al., 2015, 2018).Handojoseno et ai.
(2018)estabeleceram um classificador com sensibilidade de 85,86% e
especificidade de 80,5% para
11 Novembro 2020 | Volume 12 | Artigo 587396
Wang et ai.
a previsão do período de transição do FOG (5 s antes do início
do FOG).
Estudos têm mostrado que a energia, a entropia e a correlação do
sinal do EEG estão significativamente relacionadas ao sintoma FOG na
DP. No entanto, a relação entre sintomas cognitivos e motores na DP
não é bem compreendida. Os estudos atuais têm uma variedade de
tamanho de amostra e configuração experimental (Herz et al., 2014;
Georgiev et al., 2015; Singh et al., 2018), levando a conclusões
inconsistentes. Mais estudos são necessários para elucidar as
contribuições relativas dos padrões de EEG em refletir os sintomas
cognitivos e motores e sua relação. Uma melhor compreensão do
mecanismo neural baseado na análise de EEG relacionada à DP é
crucial para desenvolver novos métodos diagnósticos e terapêuticos
clínicos invasivos.
CONCLUSÃO
Este artigo revisou estudos recentes de 10 anos relacionados a déficits
cognitivos e motores em pacientes com DP usando análise de EEG. Os estudos
mostram que os pacientes com DP têm mudanças significativas em padrões
específicos de EEG em comparação com pessoas saudáveis. Anormalidades de
movimento e declínio cognitivo podem estar relacionados a mudanças no
espectro de EEG e ERPs durante paradigmas típicos de excêntricos e/ou tarefas
motoras combinadas. As características únicas de frequência de tempo do EEG
podem fornecer mais informações sobre a interrupção sensório-motora
redes na DP com déficits motores, como FOG, discinesia e
REFERÊNCIAS
Amboni, M., Cozzolino, A., Longo, K., Picillo, M. e Barone, P. (2008). Congelando
da marcha e funções executivas em pacientes com doença de Parkinson.Mov.
Desordem.23, 395-400. doi: 10.1002/mds.21850
Andrykiewicz, A., Patino, L., Naranjo, JR, Witte, M., Hepp-Reymond, M.-C.,
e Kristeva, R. (2007). Sincronização corticomuscular com saída de força dinâmica
pequena e grande.BMC Neurosci.8:101. doi: 10.1186/1471-2202-8-101 Arnaldi, D.,
De Carli, F., Fama, F., Brugnolo, A., Girtler, N., Picco, A., et al. (2017).
Previsão de piora cognitiva emde novodoença de parkinson: uso clínico de
biomarcadores.Mov. Desordem.32, 1738-1747. doi: 10.1002/mds.27190
Aron, AR, Behrens, TE, Smith, S., Frank, MJ e Poldrack, RA (2007).
Triangulação de uma rede de controle cognitivo usando ressonância magnética ponderada
por difusão (MRI) e ressonância magnética funcional.J. Neurosci.27, 3743–3752. doi:
10.1523/JNEUROSCI.0519-07.2007
Babiloni, C., De Pandis, MF, Vecchio, F., Buffo, P., Sorpresi, F., Frisoni, G.
B., e outros. (2011). Fontes corticais de ritmos eletroencefalográficos em estado de repouso
na demência relacionada à doença de parkinson e na doença de alzheimer.Clin.
Neurofisiológico.122, 2355–2364. doi: 10.1016/j.clinph.2011.03.029
Babiloni, C., Del Percio, C., Lizio, R., Noce, G., Lopez, S., Soricelli, A., et al.
(2019). A levodopa pode afetar a excitabilidade cortical em pacientes com doença de
parkinson com déficits cognitivos, conforme revelado pela atividade reduzida de fontes
corticais de ritmos eletroencefalográficos em estado de repouso.Neurobiol.
Envelhecimento73, 9–20. doi: 10.1016/j.neurobiolaging.2018.08.010
Bell, PT e Shine, JM (2016). Contribuições subcorticais para grandes
comunicação de rede de escala.Neurosci. Biocomportamento. Rev.71, 313–322. doi:
10.1016/j.neubiorev.2016.08.036
Bliwise, DL, Scullin, MK e Trotti, LM (2014). Flutuações na cognição
e o estado de alerta variam independentemente na demência com corpos de lewy.Mov. Desordem.
29, 83–89. doi: 10.1002/mds.25707
Britz, J., Van De Ville, D. e Michel, CM (2010). correlatos em negrito de
A topografia do EEG revela uma rápida dinâmica da rede em estado de repouso.
neuroimagem52, 1162-1170. doi: 10.1016/j.neuroimage.2010.02.052
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Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson
distonia em um ambiente do mundo real. No entanto, o mecanismo
subjacente à interação entre marcha e cognição ainda precisa ser
mais estudado.
DECLARAÇÃO DE DISPONIBILIDADE DE DADOS
As contribuições originais apresentadas no estudo estão incluídas no
artigo/material suplementar, mais perguntas podem ser dirigidas
ao(s) autor(es) correspondente(s).
CONTRIBUIÇÕES DO AUTOR
LM, QW, XZ e DM: concepção e desenho do estudo. QW e JP:
aquisição, análise e interpretação de literaturas. QW e LM:
redação do manuscrito. Todos os autores revisaram
criticamente o rascunho e aprovaram a versão final.
FINANCIAMENTO
Este trabalho foi financiado pelo Programa Nacional de Pesquisa e
Desenvolvimento da China (2016YFC1306501), Ministério da Ciência e
Tecnologia da China (2016YFC1306500 e 2016YFC1306504), Fundo de
Desenvolvimento de Ciência e Tecnologia da Comissão de Educação
de Tianjin para o Ensino Superior (2017ZD10) e Apoio ao Talento da
Universidade de Tianjin Concessão (2020XRY-0014). Fundação
Nacional de Ciências Naturais da China (No. 82001921).
Bronnick, KS, Nordby, H., Larsen, JP e Aarsland, D. (2010). Perturbação
da detecção automática de alterações auditivas na demência associada à doença de
parkinson: um estudo de negatividade de incompatibilidade.Neurobiol. Envelhecimento31,
104–113. doi: 10.1016/j.neurobiolaging.2008.02.021
Butler, JS, Fearon, C., Killane, I., Waechter, SM, Reilly, RB e Lynch,
T. (2017). A preparação motora, em vez da tomada de decisão, diferencia pacientes
com doença de parkinson com e sem congelamento da marcha.Clin.
Neurofisiológico.128, 463–471. doi: 10.1016/j.clinph.2016.12.019
Cahn, BR, Delorme, A. e Polich, J. (2013). Delta, teta, alfa e
gama se correlaciona com o processamento auditivo excêntrico durante a meditação vipassana.
Sociedade cogn. Afetar. Neurosci.8, 100–111. doi: 10.1093/scan/nss060
Canolty, RT e Knight, RT (2010). O papel funcional da frequência cruzada
acoplamento.Tendências Cog. ciência14, 506–515. doi: 10.1016/j.tics.2010.09.001
Caviness, JN, Hentz, JG, Belden, CM, Shill, HA, Driver-Dunckley, E.
D., Sabbagh, MN, et al. (2015). As alterações longitudinais do EEG correlacionam-se
com a deterioração da medida cognitiva na doença de Parkinson.J. Parkinson Dis.5,
117–124. doi: 10.3233/JPD-140480
Caviness, JN, Utianski, RL, Hentz, JG, Beach, TG, Dugger, BN, Shill, HA,
e outros (2016). Padrões eletroencefalográficos quantitativos espectrais diferenciais
entre coortes de controle e de doença de Parkinson.EUR. J. Neurol.23, 387–392. doi:
10.1111/ene.12878
Combrisson, E., Perrone-Bertolotti, M., Soto, JLP, Alamian, G., Kahane, P.,
Lachaux, JP, e outros. (2017). Das intenções às ações: as oscilações neurais
codificam processos motores por meio do acoplamento de fase, amplitude e fase-
amplitude.neuroimagem147, 473–487. doi: 10.1016/j.neuroimage.2016. 11.042
Cozac, VV, Chaturvedi, M., Hatz, F., Meyer, A., Fuhr, P., e Gschwandtner,
U. (2016). O aumento da potência teta do EEG Spectral indica maior risco de
desenvolvimento de declínio cognitivo grave na doença de Parkinson após 3 anos. Frente.
Envelhecimento Neurosci.8:284. doi: 10.3389/fnagi.2016.00284
Cummings, JL (1995). Aspectos anatômicos e comportamentais da
circuitos frontal-subcorticais.Ana. NY Acad. ciência769, 1–13. doi:
10.1111/j.1749-6632.1995.tb38127.x
12 Novembro 2020 | Volume 12 | Artigo 587396
Wang et ai.
Da Silva Lopes, M., de Souza Melo, A., e Nóbrega, AC (2014). Atrasado
as latências do potencial evocado auditivo P300 estão associadas à gravidade da
doença de Parkinson em pacientes idosos.Arq. Neuropsiquiatra.72, 296–300. doi:
10.1590/0004-282X20140005
Delval, A., Braquet, A., Dirhoussi, N., Bayot, M., Derambure, P., Defebvre, L., et al.
(2018). Preparação motora de iniciação de passos: oscilações corticais relacionadas
a erros. neurociência393, 12–23. doi: 10.1016/j.neuroscience.2018.09.046 D'Ostilio,
K., Deville, B., Cremers, J., Grandjean, J., Skawiniak, E., Delvaux, V., et al.
(2013). Papel da área motora suplementar na ativação automática dos planos
motores emde novopacientes com doença de Parkinson.Neurosci. Res.76, 173–177.
doi: 10.1016/j.neures.2013.04.002
Galvez, G., Recuero, M., Canuet, L. e Del-Pozo, F. (2018). Curto prazo
efeitos de batidas binaurais no poder eeg, conectividade funcional, cognição,
marcha e ansiedade na doença de Parkinson.Int. J. Sistema Neural28:17500551. doi:
10.1142/S0129065717500551
Garcia, AM e Ibanez, A. (2014). Palavras em movimento: motor-
Acoplamento de linguagem na doença de Parkinson.Trad. Neurosci.5, 152–159. doi:
10.2478/s13380-014-0218-6
Georgiev, D., Jahanshahi, M., Dreo, J., Cus, A., Pirtosek, Z. e Repovs, G. (2015).
A medicação dopaminérgica altera o processamento do distrator auditivo na
doença de Parkinson.Acta Psychol.156, 45–56. doi: 10.1016/
j.actpsy.2015.02.001 Geraedts, VJ, Boon, LI, Marinus, J., Gouw, AA, van Hilten, J.
J., Stam, CJ, e outros. (2018). Correlatos clínicos de EEG quantitativo na
doença de Parkinson uma revisão sistemática.Neurologia91, 871–883. doi:
10.1212/WNL.0000000000006473
Handojoseno, AMA, Naik, GR, Gilat, M., Shine, JM, Nguyen, TN, Ly,
QT, e outros. (2018). Previsão do congelamento da marcha em pacientes com doença de
parkinson usando sinais de EEG.Viga. Tecnologia de Saúde. Informar246, 124–131. doi:
10.3233/978-1-61499-845-7-124
Handojoseno, AMA, Shine, JM, Nguyen, TN, Tran, Y., Lewis, SJG
e Nguyen, HT (2013). “Usando correlação espacial de EEG, energia de frequência
cruzada e coeficientes wavelet para a previsão de congelamento da marcha em
pacientes com doença de Parkinson”, em2013 35ª Conferência Internacional Anual
da Sociedade de Engenharia em Medicina e Biologia do IEEE (Osaka: IEEE), 4263–
4266.
Handojoseno, AMA, Shine, JM, Nguyen, TN, Tran, Y., Lewis, SJG,
e Nguyen, HT (2015). Análise e previsão do congelamento da marcha usando a
dinâmica cerebral do EEG.IEEE Trans. Sistema Neural Reabilitar. Eng.23, 887–896.
doi: 10.1109/TNSRE.2014.2381254
Heinrichs-Graham, E., Wilson, TW, Santamaria, PM, Heithoff, SK, Torres-
Russotto, D., Hutter-Saunders, JAL, et al. (2014). Evidência neuromagnética de
dessincronização beta relacionada ao movimento anormal na doença de Parkinson.
Cereb. Córtex24, 2669–2678. doi: 10.1093/cercor/bht121
Herz, DM, Florin, E., Christensen, MS, Reck, C., Barbe, MT, Tscheuschler,
MK, e outros. (2014). A reposição de dopamina modula o acoplamento oscilatório
entre as áreas corticais pré-motoras e motoras na doença de Parkinson.Cereb.
Córtex24, 2873–2883. doi: 10.1093/cercor/bht140
Holtzer, R., Mahoney, JR, Izzetoglu, M., Wang, CL, Inglaterra, S.,
e Verghese, J. (2015). Controle fronto-cortical on-line da locomoção simples e
que exige atenção em humanos.neuroimagem112, 152–159. doi: 10.1016/
j.neuroimage.2015.03.002
Hunnicutt, BJ, Long, BR, Kusefoglu, D., Gertz, KJ, Zhong, HN,
e Mao, TY (2014). Um mapa de projeção tálamo-cortical abrangente no
nível mesoscópico.Nat. Neurosci.17, 1276–1285. doi: 10.1038/nn. 3780
Jia, H., Hu, X. e Deshpande, G. (2014). Relevância comportamental do
dinâmica do conectoma cerebral funcional.Cérebro Conectado.4, 741–759.
doi: 10.1089/brain.2014.0300
Karayanidis, F., Andrews, S., Ward, PB e Michie, PT (1995). Índices de ERP de
atenção seletiva auditiva no envelhecimento e na doença de Parkinson.Psicofisiologia
32, 335–350. doi: 10.1111/j.1469-8986.1995.tb01216.x
Koenig, T., Lehmann, D., Merlo, MCG, Kochi, K., Inferno, D., e Koukkou,
M. (1999). Um microestado cerebral EEG desviante em esquizofrênicos agudos e ingênuos
a neurolépticos em repouso.EUR. Arco. Clínica de Psiquiatria. Neurosci.249, 205–211. doi:
10.1007/s004060050088
Kotz, SA e Gunter, TC (2015). A sugestão auditiva rítmica pode remediar
déficits relacionados à linguagem na doença de Parkinson?Ann NY Acad Sci.1337, 62–68.
doi: 10.1111/nyas.12657
Fronteiras na Neurociência do Envelhecimento | www.frontiersin.org
Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson
Lanciego, JL, Luquin, N. e Obeso, JA (2012). neuroanatomia funcional
dos gânglios da base.Primavera Fria Harb. Perspectiva. Med.2:a009621. doi:
10.1101/cshperspect.a009621
Latreille, V., Carrier, J., Lafortune, M., Postuma, RB, Bertrand, J.-A.,
Panisset, M., et ai. (2015). Fusos do sono na doença de Parkinson podem prever o
desenvolvimento de demência.Neurobiol. Envelhecimento36, 1083-1090. doi:
10.1016/j.neurobiolaging.2014.09.009
Lewis, SJG e Barker, RA (2009). Um modelo fisiopatológico de congelamento
da marcha na doença de Parkinson.Parkinsonismo Relacionado. Desordem.15, 333–338.
doi: 10.1016/j.parkreldis.2008.08.006
Maidan, I., Fahoum, F., Shustak, S., Gazit, E., Patashov, D., Tchertov,
D., e outros. (2019). Alterações nos potenciais relacionados a eventos durante a caminhada de dupla
tarefa no envelhecimento e na doença de Parkinson.Clin. Neurofisiológico.130, 224–230. doi:
10.1016/j.clinph.2018.11.019
Maidan, I., Nieuwhof, F., Bernad-Elazari, H., Reelick, MF, Bloem, BR, Giladi,
N., e outros. (2016a). O papel do lobo frontal na caminhada complexa entre
pacientes com doença de parkinson e idosos saudáveis: um estudo fNIRS.
Neurorreabilitação. Reparação Neural.30, 963-971. doi: 10.1177/1545968316650426
Maidan, I., Rosenberg-Katz, K., Jacob, Y., Giladi, N., Deutsch, JE, Hausdorff,
JM, e outros. (2016b). Ativação cerebral alterada em condições complexas de caminhada
em pacientes com doença de Parkinson.Parkinsonismo Relacionado. Desordem.25, 91–96.
doi: 10.1016/j.parkreldis.2016.01.025
Martinez-Martin, P. (2011). A importância dos distúrbios não motores
qualidade de vida na doença de Parkinson.J. Neurol. ciência310, 12–16. doi:
10.1016/j.jns.2011.05.006
Martinez-Martin, P., Rodriguez-Blazquez, C., Kurtis, MM, Chaudhuri, KR,
e Grp, NV (2011). O impacto dos sintomas não motores na qualidade de vida
relacionada à saúde de pacientes com doença de parkinson.Mov. Desordem.26,
399–406. doi: 10.1002/mds.23462
Maruyama, T. e Yanagisawa, N. (2006). Impacto cognitivo no congelamento
da marcha na doença de Parkinson.Parkinsonismo Relacionado. Desordem.12, S77–S82.
doi: 10.1016/j.parkreldis.2006.05.024
Matsui, H., Nishinaka, K., Oda, M., Kubori, T. e Udaka, F. (2007).
Potenciais relacionados a eventos auditivos na doença de Parkinson: correlação
proeminente com a atenção.Parkinsonismo Relacionado. Desordem.13, 394-398.
doi: 10.1016/j.parkreldis.2006.12.012
McIntosh, AR, Kovacevic, N., e Itier, RJ (2008). Sinal cerebral aumentado
variabilidade acompanha menor variabilidade comportamental no desenvolvimento.
Computação PLoS. Biol.4:e1000106. doi: 10.1371/journal.pcbi.1000106
McKeith, IG, Boeve, BF, Dickson, DW, Halliday, G., Taylor, J.-P., Weintraub,
D., e outros. (2017). Diagnóstico e tratamento da demência com corpos de
Lewy quarto relatório de consenso do consórcio DLB.Neurologia89, 88–100.
doi: 10.1212/WNL.0000000000004058
McKeith, IG, Dickson, DW, Lowe, J., Emre, M., O'Brien, JT, Feldman,
H., e outros. (2005). Diagnóstico e tratamento da demência com corpos de
Lewy - terceiro relatório do consórcio DLB.Neurologia65, 1863-1872. doi:
10.1212/01.wnl.0000187889.17253.b1
Melloni, M., Sedeno, L., Hesse, E., Garcia-Cordero, I., Mikulan, E., Plastino, A.,
e outros (2015). Dinâmica cortical e assinaturas subcorticais do acoplamento motor-
linguagem na doença de Parkinson.ciência Rep.5:11899. doi: 10.1038/srep11899
Milz, P., Faber, PL, Lehmann, D., Koenig, T., Kochi, K., and Pascual-
Marqui, RD (2016). O significado funcional das associações de microestados
de EEG com modalidades de pensamento.neuroimagem125, 643–656. doi:
10.1016/j.neuroimage.2015.08.023
Muente, TF, Joppich, G., Daeuper, J., Schrader, C., Dengler, R., e Heldmann,
M. (2015). Geração de números aleatórios e funções executivas na doença de parkinson:
um estudo do potencial cerebral relacionado a eventos.J. Parkinson Dis.5, 613-620. doi:
10.3233/JPD-150575
Nathan, K. e Contreras-Vidal, JL (2016). Artefatos de movimento insignificantes em
Eletroencefalografia (EEG) do couro cabeludo durante a caminhada em esteira.Frente.
Zumbir. Neurosci.9:708. doi: 10.3389/fnhum.2015.00708
Omlor, W., Patino, L., Hepp-Reymond, M.-C. e Kristeva, R. (2007). Gama-
alcance da coerência corticomuscular durante a produção de força dinâmica.neuroimagem
34, 1191–1198. doi: 10.1016/j.neuroimage.2006.10.018
Palmer, SJ, Lee, PW-H., Wang, ZJ, Au, W.-L. e McKeown, MJ (2010).
A conectividade do EEG teta, beta, mas não da banda alfa, tem implicações para o desempenho de
tarefas duplas na doença de Parkinson.Parkinsonismo Relacionado. Desordem.16, 393–397. doi:
10.1016/j.parkreldis.2010.03.001
13 Novembro 2020 | Volume 12 | Artigo 587396
Wang et ai.
Peterson, DS, Pickett, KA, Duncan, RP, Perlmutter, JS e Earhart, GM
(2014). Atividade cerebral durante tarefas complexas de marcha imaginada na doença de
Parkinson. Clin. Neurofisiológico.125, 995–1005. doi: 10.1016/j.clinph.2013.10.008
Pijnenburg, YAL, Strijers, RLM, Made, YV, van der Flier, WM, Scheltens,
P., e Stam, CJ (2008). Investigação da conectividade funcional do EEG em estado de
repouso na degeneração lobar frontotemporal.Clin. Neurofisiológico.119, 1732–
1738. doi: 10.1016/j.clinph.2008.02.024
Pizzamiglio, S., Abdalla, H., Naeem, U. e Turner, DL (2018). preditores neurais
da estabilidade da marcha ao caminhar livremente no mundo real.J. Neuroeng. Reabilitar.
15:11. doi: 10.1186/s12984-018-0357-z
Polich, J. (2007). Atualizando p300: uma teoria integrativa de P3a e
P3b.Clin. Neurofisiológico.118, 2128–2148. doi: 10.1016/j.clinph.2007.
04.019
Pollok, B., Krause, V., Martsch, W., Wach, C., Schnitzler, A., and Sudmeyer, M.
(2012). Oscilações corticais motoras nos estágios iniciais da doença de Parkinson.J.
Physiol. Lond.590, 3203–3212. doi: 10.1113/jphysiol.2012.231316
Posti, D., Fahoum, F., Sosnik, R., Giladi, N., Hausdorff, JM, Mirelman, A.,
e outros (2020). Alterações na potência espectral do EEG durante a caminhada de dupla tarefa com
envelhecimento e doença de Parkinson: achados iniciais usando análise de perturbação espectral
relacionada a eventos.J. Neurol.doi: 10.1007/s00415-020-10104-1
Quynh Tran, L., Handojoseno, AMA, Gilat, M., Nghia, N., Chai, R., Yvonne, T.,
e outros (2016). “Detecção de falha na iniciação da marcha em pacientes com
doença de Parkinson usando sinais de EEG”, em2016 38ª Conferência Internacional
Anual da Sociedade de Engenharia em Medicina e Biologia do IEEE,eds J. Patton, R.
Barbieri, J. Ji, E. Jabbari, S. Dokos, R. Mukkamala, et al., (Orlando: IEEE), 1599–1602.
Robinovitch, SN, Feldman, F., Yang, YJ, Schonnop, R., Leung, PM, Sarraf,
T., e outros. (2013). Captação de vídeo das circunstâncias das quedas em idosos residentes
em instituições de longa permanência: um estudo observacional.Lanceta381, 47–54. doi:
10.1016/S0140-6736(12)61263-X
Rushworth, MFS, Hadland, KA, Paus, T. e Sipila, PK (2002). Papel de
o córtex frontal medial humano na troca de tarefas: um estudo combinado de fMRI
e TMS.J. Neurophysiol.87, 2577–2592. doi: 10.1152/jn.2002.87.5.2577 Schlede, N.,
Zimmermann, R., Ehrensperger, MM, Gschwandtner, U., Hardmeier,
M., Hatz, F., e outros. (2011). EEG clínico em pacientes com comprometimento cognitivo
com doença de Parkinson.J. Neurol. ciência310, 75–78. doi: 10.1016/j.jns.2011.05.034
Schumacher, J., Peraza, LR, Firbank, M., Thomas, AJ, Kaiser, M., Gallaghe,
P., e outros. (2019a). Mudanças de conectividade funcional dinâmica na demência
com corpos de Lewy e na doença de Alzheimer.Neuroimagem Clin.22:101812. doi:
10.1016/j.nicl.2019.101812
Schumacher, J., Peraza, LR, Firbank, M., Thomas, AJ, Kaiser, M., Gallagher,
P., e outros. (2018). Conectividade funcional na demência com corpos de
lewy: uma análise dentro e entre redes.Zumbir. Mapa cerebral.39, 1118–
1129. doi: 10.1002/hbm.23901
Schumacher, J., Peraza, LR, Firbank, M., Thomas, AJ, Kaiser, M., Gallagher,
P., e outros. (2019b). Dinâmica cerebral disfuncional e sua origem na demência do corpo de
Lewy.Cérebro142, 1767–1782. doi: 10.1093/brain/awz069
Shine, JM, Handojoseno, AMA, Nguyen, TN, Tran, Y., Naismith, SL,
Nguyen, H., et al. (2014). Padrões anormais de oscilações da frequência teta
durante a evolução temporal do congelamento da marcha na doença de Parkinson.
Clin. Neurofisiológico.125, 569–576. doi: 10.1016/j.clinph.2013.09.006
Shine, JM, Matar, E., Ward, PB, Bolitho, SJ, Gilat, M., Pearson, M., et al. (2013).
Explorando as alterações na ressonância magnética funcional cortical e subcortical
associadas ao congelamento na doença de Parkinson.Cérebro136, 1204-1215. doi:
10.1093/brain/awt049
Singh, A., Cole, RC, Espinoza, AI, Brown, D., Cavanagh, JF, e
Narayanan, NS (2020). Oscilações teta e beta frontais durante o movimento dos
membros inferiores na doença de Parkinson.Clin. Neurofisiológico.131, 694–702.
doi: 10.1016/j.clinph.2019.12.399
Singh, A., Richardson, SP, Narayanan, N. e Cavanagh, JF (2018). Meio-frontal
A atividade teta é diminuída durante o controle cognitivo na doença de Parkinson.
neuropsicologia117, 113–122. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2018.05.020 Soikkeli,
R., Partanen, J., Soininen, H., Paakkonen, A. e Riekkinen, P. Sr. (1991).
Retardamento do EEG na doença de Parkinson.Eletroencefalograma. Clin. Neurofisiológico.
79, 159–165. doi: 10.1016/0013-4694(91)90134-P
Solis-Vivanco, R., Ricardo-Garcell, J., Rodriguez-Camacho, M., Prado-Alcala, R.
A., Rodriguez, U., Rodriguez-Violante, M., et al. (2011). atenção involuntária
Fronteiras na Neurociência do Envelhecimento | www.frontiersin.org
Caracterizações eletroencefalográficas na doença de Parkinson
comprometimento na doença de Parkinson precoce: um estudo potencial relacionado a
eventos. Neurosci. Deixe495, 144–149. doi: 10.1016/j.neulet.2011.03.058 Solis-Vivanco, R.,
Rodriguez-Violante, M., Rodriguez-Agudelo, Y., Schilmann, A.,
Rodriguez-Ortiz, U., e Ricardo-Garcell, J. (2015). A onda P3a: uma medida
neurofisiológica confiável da duração e gravidade da doença de Parkinson.Clin.
Neurofisiológico.126, 2142–2149. doi: 10.1016/j.clinph.2014.12.024
Stoffers, D., Bosboom, JLW, Deijen, JB, Wolters, EC, Berendse, H.
W., e Stam, CJ (2007). A desaceleração da atividade cerebral oscilatória é uma
característica estável da doença de Parkinson sem demência.Cérebro130, 1847–
1860. doi: 10.1093/brain/awm034
Tard, C., Dujardin, K., Bourriez, J.-L., Molaee-Ardekani, B., Derambure, P.,
Defebvre, L., et al. (2016). Modulação da atenção durante a preparação motora em freezers
parkinsonianos: um estudo EEG de frequência de tempo.Clin. Neurofisiológico.127, 3506–
3515. doi: 10.1016/j.clinph.2016.09.014
Ushiyama, J., Suzuki, T., Masakado, Y., Hase, K., Kimura, A., Liu, M., et al. (2011).
Variação entre sujeitos na magnitude da coerência corticomuscular durante a
contração isométrica tônica do músculo tibial anterior em adultos jovens
saudáveis.J. Neurophysiol.106, 1379–1388. doi: 10.1152/jn.00193.2011
Utianski, RL, Caviness, JN, van Straaten, ECW, Beach, TG, Dugger, BN,
Shill, HA, e outros. (2016). Função de rede da teoria dos gráficos na doença de
Parkinson avaliada com eletroencefalografia.Clin. Neurofisiológico.127, 2228–2236.
doi: 10.1016/j.clinph.2016.02.017
Van de Ville, D., Britz, J. e Michel, CM (2010). Sequências de microestado EEG em
humanos saudáveis em repouso revelam uma dinâmica sem escala.Proc. Nacional Acad. ciência EUA
107, 18179–18184. doi: 10.1073/pnas.1007841107
van Wouwe, NC, van den Wildenberg, WPM, Claassen, DO, Kanoff, K.,
Bashore, TR e Wylie, SA (2014). A pressão de velocidade em situações de conflito
impede o controle da ação inibitória na doença de Parkinson.Biol. Psicol.101, 44-60.
doi: 10.1016/j.biopsycho.2014.07.002
Waechter, SM, Fearon, C., McDonnell, C., Gallego, J., Quinlivan, B., Killane,
I., e outros. (2015). “O impacto da dupla tarefa no desempenho cognitivo em uma coorte de
doença de Parkinson com e sem congelamento da marcha: uma abordagem baseada em
EEG e comportamental”, em2015 7ª Conferência Internacional Ieee/Embs sobre Engenharia
Neural (Montpellier), 1072-1075. doi: 10.1109/NER.2015.7146813 Wager, TD, Jonides, J., and
Reading, S. (2004). estudos de neuroimagem
de atenção deslocada: uma meta-análise.neuroimagem22, 1679–1693. doi:
10.1016/j.neuroimage.2004.03.052
Wagner, J., Martinez-Canino, R. e Makeig, S. (2019). Fonte de teste por teste
respostas EEG resolvidas para desafios de tarefas de marcha preveem a adaptação de
passos subsequentes.neuroimagem199, 691–703. doi: 10.1016/j.neuroimage.2019.06.018
Yilmaz, FT, Ozkaynak, SS e Barcin, E. (2017). Contribuição da audição
Teste P300 para o diagnóstico de comprometimento cognitivo leve na doença de
Parkinson. Neurol. ciência38, 2103–2109. doi: 10.1007/s10072-017-3106-3
Yoshida, T., Masani, K., Zabjek, K., Popovic, MR e Chen, R.
(2018). Participação cortical dinâmica durante movimentos bilaterais e
cíclicos do tornozelo: efeitos da doença de Parkinson.PLoS ONE13:e0196177.
doi: 10.1371/journal.pone.0196177
Yuvaraj, R., Murugappan, M., Ibrahim, NM, Sundaraj, K., Omar, MI,
Mohamad, K., e outros. (2014). Detecção de emoções na doença de Parkinson usando
características espectrais de ordem superior da atividade elétrica do cérebro.Biomed.
Processo de sinal. Ao controle14, 108–116. doi: 10.1016/j.bspc.2014.07.005
Zheng, Y., Peng, Y., Xu, G., Li, L. e Wang, J. (2018). Usando corticomuscular
coerência para refletir a recuperação da função do membro superior parético após acidente vascular cerebral:
um estudo de caso.Frente. Neurol.8:728. doi: 10.3389/fneur.2017.00728
Conflito de interesses:Os autores declaram que a pesquisa foi conduzida na ausência de
quaisquer relações comerciais ou financeiras que possam ser interpretadas como um potencial
conflito de interesses.
Copyright © 2020 Wang, Meng, Pang, Zhu e Ming. Este é um artigo de acesso aberto
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14 Novembro 2020 | Volume 12 | Artigo 587396