EFEITOS DE BAIXO PARA CIMA VS.

EFEITOS DE
CIMA PARA BAIXO EM INSETOS TERRESTRES
HERBÍVOROS: UMA META-ANÁLISE
Mayra C. Vidal*; Shannon M. Murphy
RESUMO: Os consumidores primários estão sob forte seleção de recursos ("de baixo
para cima") e consumidores ("de cima para baixo") controles, mas a importância relativa
dessas forças seletivas é desconhecida. Nós realizamos um meta-análise para comparar
a força das forças de cima para baixo e de baixo para cima na adequação do consumidor,
considerando vários preditores que podem modular esses efeitos: amplitude da dieta,
guilda de alimentação, habitat / ambiente, tipo de efeitos de baixo para cima, tipo de
efeitos de cima para baixo e como a adequação do consumidor efeitos são medidos.
Concentramos nossas análises no grupo mais diversificado de consumidores primários,
insetos herbívoros, e descobriram que, em geral, as forças de cima para baixo eram mais
fortes do que de baixo para cima forças. Notavelmente, herbívoros mastigadores,
sugadores e criadores de galhas foram mais afetados por herbívoros de cima para baixo
do que as forças de baixo para cima, as forças de cima para baixo eram mais fortes do
que as de baixo para cima tanto naturais quanto controladas ambientes (cultivados), e
parasitoides e predadores tiveram igualmente fortes efeitos em insetos herbívoros.
Estudos futuros devem ampliar o escopo de consumidores focais, particularmente em
sistemas terrestres pouco estudados, guildas, grupos taxonômicos e controles de cima
para baixo (por exemplo patógenos) e teste para interações comunitárias indiretas mais
complexas. Nossos resultados demonstram a surpreendente força das forças exercidas
por inimigos naturais sobre os insetos herbívoros e, portanto, a necessidade de usar uma
abordagem tri-trófica ao estudar as interações planta-inseto.
PALAVRAS-CHAVE: Bottom-up, fitness, insetos herbívoros, qualidade da planta
hospedeira, meta-análise, inimigos naturais, parasitoide, predador, de cima para baixo.

INTRODUÇÃO:

I
nsetos herbívoros são um dos mais
diversos grupos de organismos
conhecidos e são organismos
modelo importantes para estudos
de especialização de recursos e
amplitude de nicho (por exemplo,
Futuyma & Moreno 1988), especiação
ecológica (por exemplo, Funk et al. 2002;
Rundle & Nosil 2005), coevolução (por
exemplo, Ehrlich & Raven1964) e dinâmica
da rede alimentar (por exemplo, Schmitz
1994). Os insetos herbívoros estão sob
forte seleção de forças de baixo para cima
por meio de suas plantas hospedeiras e
forças de cima para baixo por meio de
inimigos naturais (Ehrlich e Raven 1964;
Singer e Stireman 2005). Hoje aceitou que
as forças seletivas de baixo para cima e de
cima para baixo influenciar a evolução,
distribuição e dinâmica da população de
um herbívoro; no entanto, ainda não
sabemos como o parente importância
dessas forças seletivas varia entre habitats,
dieta largura e alimentação das guildas
(conjunto de espécies que subsistem de um
mesmo tipo de recurso). A importância
comparativa de controles de recursos
(‘bottom-up’) e do consumidor (‘top-
down’) foram investigados para
produtores primários em terrestre
(Gruner et al. 2008) e ecossistemas
marinhos (Poore et al. 2012),
mas ainda não para níveis tróficos mais
elevados. Assim, realizamos uma meta-
análise para testar a importância relativa
de forças ascendentes e descendentes
sobre a adequação dos consumidores
primários, que têm efeitos significativos na
abundância de produtores (Gruner et al.
2008; Poore et al. 2012); nós focamos
nossa análise em insetos herbívoros
devido à sua enorme diversidade em
comparação com outros consumidores
primários e longa história de estudo.
Características da planta, como
qualidade nutricional, química e as defesas
mecânicas, distribuição e abundância
podem têm impactos prejudiciais na
aptidão dos insetos herbívoros e estes
efeitos ascendentes têm recebido muita
atenção ao longo da história dos estudos
das interações inseto-planta
(Schoonhoven et al. 2005; Price et al. 2011
e referências nele). Porque as plantas não
são igualmente adequadas como
hospedeiras devido à variação em defesas
químicas ou mecânicas que dificultam o
consumo por herbívoros (Fraenkel 1959;
Feeny 1970), efeitos bottom-up foram por
muito tempo considerados mais
importantes do que de cima para baixo
efeitos na regulação das populações de
herbívoros. No entanto, a ideia que os
herbívoros não podem ser limitados por
recursos, mas sim por níveis tróficos mais
elevados foi proposto no início da
literatura ('O mundo é hipótese verde'
Hairston et al. 1960) e recebeu mais
atenção após Price et al. (1980) e Bernays
& Graham (1988) reenfatizou a
importância de forças cima para baixo na
aptidão dos herbívoros. No entanto, a
maioria das hipóteses propostas e testado
para investigar a evolução da amplitude da
dieta e herbívoros macroevolução são
baseadas principalmente em ascensão
forças (ou seja, uso da planta hospedeira;
por exemplo, Janz & Nylin 2008; Hardy &
Otto 2014; Hardy et al. 2016; Mason 2016),
embora relativamente menos hipóteses
foram propostas e testadas que
consideram forças de cima para baixo
(mas veja Jeffries & Lawton 1984; Singer &
Stireman 2005; Mooney et al. 2012). Dois
exemplos de hipóteses que consideram as
interações tritróficas são a hipótese de
espaço livre de inimigos, que prevê que os
insetos herbívoros deve se alimentar de
plantas hospedeiras associadas com menor
suscetibilidade a inimigos naturais, mesmo
que essas plantas hospedeiras sejam caso
contrário, má qualidade (Jeffries & Lawton
1984), e o tritrófico hipótese de
interações, que faz previsões sobre os
efeitos interativos da qualidade da planta
hospedeira, inimigos naturais e amplitude
da dieta no desempenho do herbívoro
(Mooney et al. 2012). Estudos também
mostraram que alguns herbívoros
enfrentam trade-offs entre a qualidade do
host e a fuga do inimigo ao escolher uma
planta hospedeira (por exemplo,
Thompson 1988; Thompson & Pellmyr
1991; Mira & Bernays 2002; Murphy 2004;
Murphy & Loewy 2015).
O objetivo da nossa meta-análise foi
quantitativamente analisar os impactos
relativos de forças baixo para cima e de
cima para baixo sobre os consumidores
primários, com foco em medidas
relacionadas ao condicionamento físico
para insetos herbívoros e para testar
paradigmas relacionados. Nós avaliamos
publicações de pesquisa que mediram
tanto bottom-up e efeitos de cima para
baixo no mesmo inseto herbívoro (ou
comunidade de herbívoros) ao mesmo
tempo. Nós analisamos o efeito das forças
de baixo para cima e de cima para baixo nas
medidas de aptidão herbívoros,
considerando vários moderadores que
podem modular estes efeitos: (1)
amplitude da dieta herbívora (especialista
vs. generalista), (2) guilda de alimentação
(sugar, mastigar, criadores de bílis,
mineiros), (3) habitat / ambiente (natural
vs. controlado e subdivisões dentro de
cada), (4) tipo de efeitos de baixo para cima
(planta qualidade vs. qualidade do
habitat), (5) tipo de efeitos de cima para
baixo. (predador, parasitoide, patógeno) e
(6) como os efeitos da aptidão são medidos
no herbívoro (abundância, tempo de
desenvolvimento, crescimento, massa,
reprodução, sobrevivência). Cada um
desses moderadores foi bem estudado e
existem previsões alternativas como para
saber como eles podem afetar a aptidão
dos herbívoros (Tabela 1). Nossa meta-
análise aumentará nossa compreensão das
interações tritrófico e como elas são
estruturadas de forma independente ou
interativamente por forças seletivas de
baixo para cima e de cima para baixo.
Pesquisas anterior apoiam os efeitos
positivos da qualidade da planta
hospedeira (por exemplo, Feeny 1970;
Coley et al. 1985; Agrawal 1998; Eubanks
& Denno 2000; Gruner et al. 2005) e
negativo efeitos de inimigos naturais (por
exemplo, Holt & Lawton 1994; Marquis &
Whelan 1994; Lill et al. 2002; Singer &
Stireman 2003; Murphy 2004; Long &
Finke 2014) sobre a aptidão de herbívoros,
ainda a importância relativa da seletiva de
cima para baixo e de baixo para cima
forças sobre os herbívoros permanecem
desconhecidas. Ao conduzir um meta-
análise que incluiu apenas estudos que
mediram ambos efeitos de baixo para cima
e de cima para baixo em um herbívoro
focal, estávamos capazes de avaliar
quantitativamente as magnitudes relativas
destas forças seletivas para insetos
herbívoros. Comparando estes resultados
com as previsões do modelo irão melhorar
o desenvolvimento de hipóteses ecológicas
para entender melhor a amplitude da dieta
evolução e especiação de herbívoros, e sua
macroevolução com relação plantas
hospedeiras e inimigos naturais.
 Tabela 1 Previsões da direção da resposta para cada moderador que analisamos
Resultados Segue
Moderador Hipótese Referências Dados usados Figura
predição
Forças de baixo para cima e de cima para baixo são importantes
1–4 y
para aptidão de herbívoros
Tipo de força Tudo 2B
As forças de cima para baixo têm um efeito mais forte sobre os
8,9 (mas veja 5-7) y
herbívoros do que forças de baixo para cima
Forças de cima para baixo são mais fortes para especialistas do que
generalistas 10 (mas veja 4,11) mastigadores
Amplitude da dieta N
Forças de baixo para cima são mais fortes para generalistas do que
7,12
especialistas tudo 3a
Alimentadores externos são mais afetados por forças de cima para
13
baixo do que alimentadores internos.
Guilda de alimentação N Tudo 3b
Os insetos sugadores são menos afetados por forças ascendentes
14,15
do que outras guildas de alimentação.
Forças de baixo para cima e de cima para baixo são mais fortes no
16,17
controle do que ambientes naturais.
Meio Ambiente N Tudo 3c e d
As forças de cima para baixo são semelhantes em ambientes
13,18
naturais e controlados
A planta hospedeira e a qualidade do habitat têm efeitos Debaixo para
19
Tipo de baixo para cima semelhantes sobre os herbívoros Y cima 4A
Os parasitóides têm um efeito mais forte sobre os herbívoros do
13
que sobre os predadores. N De cima para
5a–c
Uma comunidade de inimigos naturais tem um efeito mais forte baixo
Tipo de cima para baixo sobre herbívoros do que uma única espécie. 16,2 (mas veja 21,22) N
Predator
Predadores invertebrados têm um efeito mais forte sobre os (apenas
herbívoros do que os vertebrados predadores. 23,24 (mas veja 25) N mastigadores)
Debaixo para
Fitness measure O impacto das forças seletivas é mais aparente para medidas 26 cima ou de cima
diretas de adequação do que medidas indiretas de aptidão. N para baixo 4b, 5d
(1) Price et al. (1980); (2) Denno et al. (2005); (3) Singer & Stireman (2005); (4) Mooney et al. (2012); (5)Dethier (1954); (6) Fraenkel
(1959); (7) Ehrlich & Raven (1964); (8) Hairston et al. (1960); (9) Bernays & Graham (1988); (10) Dyer & Gentry (1999); (11) Dyer (1995);
(12) Cornell & Hawkins (2003); (13) Hawkins et al. (1997); (14) Raven (1983); (15) Peterson et al. (2016); (16) Letourneau et al. (2009);
(17)Rowen & Kaplan (2016); (18) Halaj & Wise (2001); (19) Price (1991); (20) Griffiths et al. (2008); (21) Finke & Denno (2005); (22)
Vance-Chalcraft et al. (2007); (23) Barber & Marquis (2011); (24) Mooney (2007); (25) Mooney et al. (2010); (26) Roitberg et al. (2001).
 MÉTODOS
LEVANTAMENTO DE DADOS
Em nossa pesquisa de dados,
incluímos apenas estudos que mediram
efeitos de baixo para cima e de cima para
baixo no mesmo herbívoro focal.
Compilamos publicações de duas fontes:
pesquisas de Web of Science usando
diferentes combinações de palavras-chave
de estudos realizados de 2000 a 2015 e
publicações citadas na revisão de Walker &
Jones (2001). Procuramos por publicações
usando o ISI Web of Science em 6 de
janeiro e fevereiro 2–4, 2016. Usamos
diferentes combinações de pesquisa
termos: de cima para baixo, de baixo para
cima, insetos herbívoros, trófico, predador,
parasitoide, patógeno, desempenho e
planta. Nossa pesquisa inicial rendeu 1.617
publicações. Em seguida, excluímos
quaisquer publicações que não se
concentraram em sistemas terrestres (por
exemplo sistemas aquáticos), não mediu
de baixo para cima e de cima para baixo
forças, ou não estavam em inglês. Também
excluímos estudos de mutualismos de
formigas ou competição entre herbívoros
que não tinha medida do efeito de forças
baixo para cima e / ou de cima para baixo
no herbívoro focal fora do protetor
interação mutualista ou competitiva; meta-
análises sobre estes tópicos já foram feitas
(por exemplo, Kaplan & Denno 2007;
Chamberlain e Holland 2009). Também
excluímos publicações que usaram
medidas indiretas de forças baixo para
cima e de cima para baixo, como
herbivoria, riqueza de herbívoros e / ou
abundância e riqueza de inimigos naturais
sem medidas de ataque ou efeitos diretos
sobre os herbívoros. Esta primeira revisão
peneirou o pool de 1617 publicações para
178 publicações.
Em seguida, realizamos uma revisão
secundária para determinar se cada um
desses 178 estudos incluiu tanto de baixo
para cima quanto de cima para baixo
medidas para o mesmo herbívoro, muitos
dos quais não fizeram. Qualquer
publicação que foi rejeitada durante este
secundário revisão por não incluir
medidas de baixo para cima e de cima para
baixo para o mesmo herbívoro foi lido
independentemente por ambos os
coautores antes de ser excluído. Nossa
revisão secundária resultou 112
publicações. No entanto, dessas 112
publicações, muitos não incluiu medidas
de erro no efeito de cima para baixo, que é
necessário para ponderar estudos de caso
individuais em meta-análises; fomos
capazes de extrair o desvio padrão de 75
dessas publicações, que foram mantidas
em nossa análise. Citações para as 112
publicações estão listadas no Suplementar
Informações (Tabela S1).
MEDIDAS DE TAMANHO DE
EFEITO
Para calcular tamanhos de efeito
para a meta-análise, usamos log razão de
resposta (RR): RR = ln (tratamento médio
/ controle médio) Alguns pesquisadores
priorizam o uso de RR porque não é
enviesado por diferenças no tamanho da
amostra entre os experimentos e
geralmente segue uma distribuição normal
(Hedges et al. 1999; Gruner et al. 2008).
Para efeitos de baixo para cima,
consideramos o tratamento como o efeito
que se espera tenha um impacto positivo
sobre os herbívoros ginástica. Por
exemplo, Murphy (2004) criou rabo de
andorinha do Alasca (Papilio machaon
aliaska) larvas em diferentes plantas
hospedeiras: o hospedeiro ancestral
(Cnidium cnidiifolium), que era de alta
qualidade, e um novo hospedeiro de baixa
qualidade (Petasites frigidus).
Neste exemplo, as larvas criadas em
plantas de alta qualidade (o hospedeiro
ancestral) seria o tratamento e as larvas
criadas em plantas de baixa qualidade (o
novo hospedeiro) seriam o controle.
Assim, um tamanho de efeito positivo
significativo para forças de baixo para cima
significa que os herbívoros tiveram maior
aptidão em hospedeiros de alta qualidade
plantas do que em plantas hospedeiras de
baixa qualidade. Para efeitos de cima para
baixo, consideramos o tratamento como a
condição (por exemplo, planta hospedeira
ou habitat) para os quais os herbívoros
eram menos impactados negativamente
por inimigos naturais (ou onde inimigos
naturais foram excluídos) do que no
controle. Por exemplo, insetos criados em
plantas onde os inimigos foram excluídos
seria o tratamento e insetos criados na
presença de inimigos seriam seja o
controle. Como outro exemplo de
comparação em que inimigos naturais não
foram excluídos, Murphy & Loewy (2015)
descobriram que larvas de lagarta da web
(Hyphantria cunea) sofreram menos
ataques de parasitóides na maçã silvestre
(Malus spp.), que classificamos como nosso
tratamento, do que em chokecherry
(Prunus virginiana), que era o nosso
controle. Assim, um significativo positivo
tamanho do efeito para forças de cima para
baixo significa que os herbívoros tiveram
maior aptidão quando os inimigos naturais
estavam ausentes ou exercidos pressão
mais baixa e, portanto, que os inimigos
naturais tiveram um efeito negativo
impacto na aptidão dos herbívoros.
Quando um estudo incluiu
desenvolvimento época do herbívoro ou
consumo por predadores, nós trocamos o
tratamento e controle, já que o
desenvolvimento mais curto tempo ou
menor consumo por predadores está
associado com maior aptidão para
herbívoros (Price et al. 1980). Quando o
efeito de cima para baixo foi medido como
porcentagem de parasitismo ou
mortalidade, nós usamos a porcentagem
de sobrevivência (por exemplo, se 60%
foram parasitados, então 40%
sobreviveram). Em nossos números,
mostramos o efeito positivo de plantas e
efeito negativo de inimigos naturais tanto
como positivo tamanhos de efeito para
facilidade de comparação.
Às vezes, o tratamento usado para
calcular os efeitos bottom-up foi o mesmo
que o tratamento usado para calcular os
efeitos de cima para baixo, no entanto, esse
não foi o caso para todos estudo e dependia
de como o experimento foi desenhado.
Por exemplo, em um experimento que
usou aberto e fechado gaiolas em plantas
de qualidade diferente, usaríamos os
resultados de apenas as gaiolas fechadas
(sem inimigos) para avaliar as diferentes
qualidades da planta para o nosso
tratamento e controle de baixo para cima,
mas usaríamos os resultados das gaiolas
fechadas e abertas emparelhado pela
planta hospedeira como nosso tratamento
e controle de cima para baixo.
Da mesma forma, em um experimento
que testou a ocorrência natural de inimigos
naturais, as plantas com baixa e alta
pressão inimiga não eram
necessariamente as mesmas plantas
usadas para o bottom-up tamanho do
efeito. O design experimental também
afetou a aptidão medidas tomadas em
herbívoros submetidos a diferentes de
cima para baixo e forças de baixo para
cima. Por exemplo, Murphy (2004) usou
massa pupal, taxa de crescimento e
sobrevivência à pupação como ascendente
medidas de aptidão, mas a sobrevivência
larval no campo como a de cima para baixo
medida de aptidão; assim, para este
exemplo, as medidas de aptidão todos
diferiam entre os tratamentos de baixo
para cima e de cima para baixo e controles.
Além disso, havia também mais pontos de
dados para baixo para cima do que para
cima para baixo para este experimento
também quanto a alguns outros, o que
explica por que temos uma amostra maior
tamanho para forças de baixo para cima do
que de cima para baixo.
Quando as publicações incluíram
média e erro / desvio padrão no texto,
usamos essa informação, enquanto quando
as publicações incluíram apenas média e
erro / desvio padrão em gráficos,
avaliamos esses valores usando o
PlotDigitizer. Alguns estudos incluíram
vários tratamentos de baixo para cima (por
exemplo, sobrevivência em várias plantas
hospedeiras), e, neste caso, comparamos
apenas os dois extremos (por exemplo,
sobrevivência na qualidade mais alta e
mais baixa plantas hospedeiras) ou o valor
mais alto em comparação com o segundo
mais baixo valor se o menor valor for zero.
Quando as medidas eram feitas ao longo do
tempo, incluímos apenas as comparações
feitas no último ponto no tempo (ou o
anterior, se a última medida foi zero).
Algumas publicações estudaram mais
de uma espécie de herbívoro, e contanto
que cada um tenha medidas independentes
de baixo para cima e de cima para baixo,
nós as analisamos como entradas
diferentes. Muitos estudos de interações
tritróficas usam porcentagem de
sobrevivência ou porcentagem de ataque
por inimigos naturais como uma medida de
aptidão, no entanto, essas porcentagens
frequentemente não incluem desvios
padrão; das 112 publicações que
encontramos, 37 não computaram o erro
padrão / desvio e não pudemos incluí-los
em nossa análise.
IMPACTO DE MEDIDAS
ASCENDENTES E DESCENDENTES
SOBRE OS HERBÍVOROS
Testamos a força geral de baixo para
cima e de forças cima para baixo e se a
força de baixo para cima ou de forças cima
para baixo variadas de acordo com a
amplitude da dieta (especialista,
generalista), herbívoro guilda de
alimentação (sugar, mastigar, mineiro,
criador de galhas), herbívoro taxonomia
(ordem) e tipo de habitat / ambiente
(natural, controlado). A amplitude da dieta
é um continuum, mas para simplificar, nós
considerados especialistas como
herbívoros que se alimentam de menos de
três famílias de plantas, enquanto os
generalistas se alimentam de mais de três
famílias; usamos esse limite porque
historicamente tem sido usado em outros
estudos de interações inseto-planta
(Bernays & Graham 1988; Ali e Agrawal
2012). Baseamos classificações da
amplitude da dieta a partir da classificação
usada no estudo, ou quando não é relatado
por nosso próprio conhecimento ou pela
procurar internet. A guilda alimentar (ou
comportamento alimentar) dos criadores
de galhas e os mineiros podem ser
considerados herbívoros mastigadores por
alguns autores já que usam mandíbulas
para moer a comida (Schoonhoven et al.
2005). No entanto, consideramos esses
alimentadores internos como guildas
separadas de chewers porque seu
relacionamento com espera-se que a
planta e os inimigos naturais sejam
diferentes da mastigação herbívoros que
se alimentam externamente (Tabela 1).
Além disso, nós consideramos o possível
efeito de baixo para cima e de forças cima
para baixo sobre a ordem do herbívoro,
que incluía coleópteros (besouros),
Diptera (moscas, mosquitos), Hemiptera
(percevejos), Himenóptera (Vespas,
abelhas e formigas), Lepidoptera
(borboleta) e ortóptera (Gafanhoto); no
entanto, porque a maioria dos pedidos são
confundidos com guildas alimentação,
mostramos apenas os resultados para a
ordem taxonômica no material
suplementar. Por fim, testamos se a força
de forças de baixo para cima ou de cima
para baixo dependiam se o estudo foi
conduzido em ambientes naturais ou
controlados também como subdivisões
dentro de cada tipo de ambiente
INFLUÊNCIA DE DIFERENTES
TIPOS DE FORÇAS SELETIVAS E
TIPOS DE APTIDÃO
RELACIONADOS A MEDIDAS
Testamos se a intensidade das forças
de baixo para cima variava entre os
diferentes tipos de efeitos de baixo para
cima que os estudo ecologistas (qualidade
da planta hospedeira e qualidade do
habitat). Usamos host qualidade como
qualquer medida tomada de características
intrínsecas a planta, enquanto a qualidade
do habitat mede as características
ambientais que pode ou não afetar a
qualidade da planta. Hospedeiro: a
qualidade da planta incluiu qualquer
medida de idade da planta, arquitetura,
genótipo, altura, qualidade nutricional,
tamanho, bem como a presença / ausência
e tipo de tricomas e / ou compostos
químicos.
A qualidade do habitat incluiu tipo
agrícola, variação de CO2, elevação, regime
de inundação, fertilização, salinidade,
complexidade habitat, poluição, variação
espacial, variação de temperatura, e
variação temporal; o limite para definir o
tratamento e o controle dependia do
sistema de estudo (ver Tabela S2 para Mais
Informações). Testamos se a força de cima
para baixo forças variadas entre os
diferentes tipos de inimigo natural
(parasitoide ou predador; havia poucos
estudos (n = 3) sobre patógenos a serem
incluídos na análise), se infligidos por uma
comunidade de inimigos ou uma única
espécie, e se infligido por predadores
vertebrados ou invertebrados. Nós
também testado se a variável de resposta
usada para avaliar ascendente e efeitos de
cima para baixo em herbívoros (por
exemplo, abundância, massa corporal,
tempo de desenvolvimento, taxa de
crescimento, reprodução ou taxa
sobrevivência) produziria resultados
diferentes.
ANÁLISE ESTATÍSTICA
Para nossa análise estatística, usamos
metanálise de erro de vários níveis, com
identidade de publicação e identidade de
caso aninhada na publicação de identidade
como fatores aleatórios, os moderadores e
interações como efeitos fixos e RR como
variável de resposta. Usamos o inverso da
variação de cada tamanho de efeito como
nosso peso no modelo. Não consideramos
os níveis de moderador com três ou menos
tamanhos de efeito porque esses pequenos
tamanhos de amostra podem causar
imprecisão na análise usando modelos
aleatórios (Borenstein et al. 2009; Murphy
et al. No prelo). Nós analisamos o tipo de
força seletiva (de cima para baixo ou de
baixo para cima) como um indivíduo
moderador, e analisou o tipo de habitat /
ambiente e subtipos, amplitude da dieta,
guilda alimentar e grupo taxonômico como
a interação com o tipo de força seletiva (os
principais efeitos foram também incluído).
Analisamos o tipo de cima para baixo
(Tipo: inimigos naturais, nível de
organização, tipo de predador e medida de
aptidão) usando apenas tamanhos de
efeito obtidos a partir dos dados de cima
para baixo, e tipo de baixo para cima
analisado de forma semelhante apenas
com dados de baixo para cima (Tabela 1).
Para testar se a força dos tamanhos do
efeito era diferente, nós tamanhos de efeito
comparados entre efeitos top-down e
bottom-up, e dentro de efeitos de baixo
para cima e de cima para baixo para cada
moderador usando o teste post-hoc de
Tukey HSD. Para nosso post-hoc teste,
usamos o pacote multcomp e a função ghlt
para testar hipóteses lineares, e usamos a
correção de Bonferroni quando houve mais
de seis comparações (Hothorn et al. 2008).
As estimativas e intervalos de
confiança usados no post-hoc comparações
e em nossos números foram obtidos a
partir de modelos incluindo apenas as
interações em comparação com uma
interceptação zero, sem os efeitos
principais. Testamos o viés de publicação
usando Número à prova de falhas de
Rosenberg (Rosenberg 2005) e testado
assimetria (gráfico de funil Fig. S1) de
tamanhos de efeito usando um rma.mv
modelo com a função ‘mod = vi’ para cada
conjunto de dados. Nos apresentamos os
modelos usando o pacote metafor com
rma.mv função (Viechtbauer 2010).
Realizamos todos os testes estatísticos no
ambiente R 3.4.1 (R Development Core
Team 2011). Nós depositamos nossos
dados no Repositório Dryad:
https://doi.org/10.5061/dryad.2ng06.
(Vidal e Murphy 2017).
Para controlar os efeitos confusos em
nossos dados (Fig. 1), nós testamos o efeito
da amplitude da dieta apenas com
herbívoros mastigadores porque eles eram
a única guilda com igual representação de
especialistas e generalistas.
Figura 1 O número de casos para cada moderador que analisamos (a Tabela 1 mostra
cada conjunto de dados que foi usado para análises específicas).
Da mesma forma, testamos o efeito de podem ter afetado significativamente
predadores vertebrados e invertebrados nossos resultados. (2) Comparamos os
apenas com mastigação herbívoros. efeitos de cima para baixo de estudos
Testamos a influência da qualidade da usando exclusão artificial de inimigos
planta e do habitat em herbívoros usando naturais e estudos usando ocorrência de
os dados de habitat natural de baixo para inimigos naturais.
cima, porque a qualidade do habitat teve RESULTADOS
uma boa representação habitats natural Obtivemos 356 tamanhos de efeito
(Fig. 1). Todos os outros moderadores das 75 publicações usadas em nossa
estavam bem distribuídos entre os análise (Tabela S1). Números à prova de
subgrupos. Realizamos uma análise de falhas indicam que o número de estudos
sensibilidade para avaliar como a nossa não publicados e não significativos que
análise foi sensível aos principais recursos precisa ser publicado para negar nossos
de nosso conjunto de dados. Nós resultados significativos é mais de 1000
realizamos três testes separados para vezes maior do que o número de estudos
comparar com nossos resultados: (1) incluídos, e, portanto, nossos resultados
Removemos os dados de Moon & Stiling são robustos contra o viés de publicação (à
(2004), Parry et al. (2003) e Santolamazza- prova de falhas número = 364.396, P
Carbone et al. (2014), que juntos tiveram <0,0001). Encontramos assimetria (ou
77 tamanhos de efeito de forças de cima seja, alguns estudos com tamanho de
para baixo e de baixo para cima (22% de amostra relativamente grande também
todos os dados) e reanalisamos nossos tiveram resíduos grandes, Fig. S1) para
dados para determinar se esses estudos todo o conjunto de dados (z = 6,92, n = 356,
P <0,0001), para o conjunto de dados INTERAÇÕES ENTRE O TIPO
ascendente (z = 2,88, n = 196, P = 0,004), e DE FORÇA SELETIVA E
para o conjunto de dados top-down (z =
2,23, n = 160, P = 0,02) (ver Fig. 2a para
DIFERENTES MODERADORES
distribuição de tamanho de efeito e Fig. S1 Herbívoros generalistas e
para gráfico de funil). Todos os testes especialistas foram afetados de maneiras
tiveram QE com P <0,0001, o que mostra diferentes por forças de cima para baixo e
que há considerável heterogeneidade de baixo para cima (QM = 101,48, d.f. = 3, P
inexplicada entre os estudos. A maioria dos <0,0001, Fig. 3a). Para herbívoros
estudos foi realizada desde 2000 (Fig. S2), mastigadores especializados, as forças de
talvez por causa de nosso método de cima eram mais fortes do que as forças de
pesquisa, e foram realizados nos Estados cima para baixo, e as de baixo as forças
Unidos (Fig. S3a), com a maioria da costa ascendentes eram mais fortes para
leste (Fig. S3b). especialistas do que para generalistas. Os
generalistas tiveram maior aptidão na
IMPACTO GERAL DAS
ausência / redução em inimigos naturais,
FORÇAS DE CIMA PARA BAIXO E mas não foram afetados pela variação em
DE BAIXO PARA CIMA SOBRE OS forças ascendentes. A maioria dos estudos
HERBÍVOROS incluídos em nossa meta-análise que
Forças de cima para baixo tiveram um testou os efeitos de baixo para cima em
efeito significativamente maior do que de especialistas, usou uma única espécie de
baixo para cima forças na aptidão do plantas hospedeiras que variaram em
herbívoro (QM = 66,4, d.f. = 1, P <0,0001, qualidade (n = 28 dos 33 até tamanhos de
Fig. 2b). O tamanho do efeito para as forças efeito), não várias espécies de plantas
de cima para baixo foi positivo, o que hospedeiras; contudo, não encontramos
significa que os herbívoros tiveram maior nenhuma diferença no tamanho do efeito
aptidão na ausência ou redução de das forças de baixo para cima entre os
inimigos naturais. Para forças de baixo estudos feitos com o mesmo hospedeiro ou
para cima, o efeito tamanho também foi com um hospedeiro diferente plantas (QM
positivo, o que significa que os herbívoros = 0,38, d.f. = 1, P = 0,54).
tiveram maior aptidão nas plantas da mais
alta qualidade ou nos melhores habitats.
 .
Figura 2 (a) Histograma de tamanhos de efeito. A linha sólida representa zero, as linhas tracejadas
representam o tamanho estimado com intervalos de confiança de 95% de um modelo nulo. (b) Efeitos
gerais de baixo para cima e de cima para baixo nos insetos herbívoros. As barras representam a estimativa
do modelo, os números representam o tamanho da amostra para cada teste, e as linhas representam o
intervalo de confiança de 95% do modelo. Se a linha cruzar zero, significa que o tamanho do efeito não foi
significativamente diferente de zero (P do teste z> 0,05). O asterisco representa diferenças significativas
entre pares de acordo com o teste post-hoc de Tukey.

Figura 3 Efeitos ascendentes e descendentes em insetos herbívoros: (a) que variam na amplitude da
dieta (análises conduzidas apenas com herbívoros mastigadores), (b) para cada guilda alimentar, (c)
em ambientes naturais e controlados, e (d) em subdivisões de ambientes naturais e controlados.
Tamanhos de efeito positivo para bottom-up e as forças de cima para baixo mostram que o herbívoro
teve maior aptidão no tratamento (por exemplo, planta de melhor qualidade ou na ausência / redução
do natural inimigos) do que no controle. As barras representam a estimativa do modelo, os números
representam o tamanho da amostra para cada teste e as linhas representam os 95% intervalo de
confiança do modelo. Se a linha cruzar zero, significa que o tamanho do efeito não foi significativamente
diferente de zero (P do teste z> 0,05). Os asteriscos representam diferenças significativas entre pares
entre as forças de baixo para cima e de cima para baixo dentro de cada guilda de alimentação ou tipo de
ambiente, enquanto as letras representam diferenças significativas entre pares dentro de cada tipo de
força de acordo com o teste post hoc de Tukey.

A guilda alimentar do herbívoro afetou a
resposta dos herbívoros às forças seletivas
(QM = 122,7, d.f. = 7, P <0,0001). Todas as
guildas de alimentação foram
significativamente afetadas por ambos e
forças de cima para baixo (Fig. 3b).
Notavelmente, os efeitos de cima para
baixo foram mais fortes do que os efeitos
de baixo para cima para mastigar, sugar e
fazer galhas alimentando guildas. A força
das forças de cima para baixo não diferem
significativamente entre as guildas de
alimentação, enquanto de baixo para cima
as forças eram mais fortes para os mineiros
do que para os herbívoros mastigadores.
Os efeitos de cima para baixo também
foram maiores ou iguais aos de baixo para
cima efeitos para todas as ordens
taxonômicas (Figura S4).
As forças de cima para baixo foram
significativamente maiores do que de
baixo para cima forças em ambientes
naturais e controlados (QM = 68,21, d.f. = 3,
P <0,0001, Fig. 3c). O efeito relativo de
forças de cima para baixo e de baixo para
cima sobre os herbívoros também
variaram entre os diferentes tipos de
ambientes controlados e naturais (QM =
83,66, d.f. = 7, P <0,0001, Fig. 3d). Careca
forças foram significativamente mais
fortes do que de baixo para cima para os
herbívoros em ambientes úmidos e com
efeito de estufa. Não encontramos
diferença significativa na força de cima
para baixo ou de baixo para cima forças
entre os tipos de habitat.
TIPO DE FORÇAS ASCENDENTES
E MEDIDAS DE ADEQUAÇÃO
Os efeitos das forças de baixo para cima
na aptidão dos herbívoros não diferem
significativamente entre os estudos de
habitat e planta hospedeira qualidade (QM
= 1,3, d.f. = 1, P = 0,25, Fig. 4a). Nós também
analisamos o tipo de forças de baixo para
cima com apenas habitat dados naturais,
nos quais tanto o habitat quanto a
qualidade do hospedeiro foram igualmente
representados, e encontramos o mesmo
padrão (QM = 0,94, d.f. = 1, P = 0,33).
Descobrimos que a força das forças de
baixo para cima variou significativamente
entre os tipos de medida de aptidão usados
(QM = 112,86, d.f. = 5, P <0,0001); os
efeitos mais fortes foram na abundância e
sobrevivência, enquanto o mais fraco
estava no desenvolvimento tempo (Fig.
4b).
TIPO DE FORÇAS DE CIMA
PARA BAIXO E MEDIDAS DE
ADEQUAÇÃO
A variabilidade na aptidão dos
herbívoros não foi significativamente
afetada pelo tipo de forças de cima para
baixo (QM = 1,82, d.f. = 3, P = 0,61);
predadores, parasitóides e ambos juntos
tinham efeitos igualmente negativos sobre
os herbívoros (Fig. 5a). De forma similar,
tanto uma única espécie quanto
comunidades de inimigos naturais
negativamente herbívoros afetados, mas
não houve diferenças em seus efeitos na
aptidão (QM = 0,997, d.f. = 1, P = 0,32, Fig.
5b). A aptidão do herbívoro não foi afetada
de forma diferente pelo tipo de predador
(QM = 0,69, d.f. = 1, P = 0,41) com ambos os
vertebrados e predadores invertebrados
afetando comparativamente os herbívoros
(Fig. 5c). Finalmente, a força das forças de
cima para baixo não variam
significativamente entre o tipo de medida
de aptidão usada (QM = 2,55, d.f. = 2, P =
0,28); no entanto, abundância e
sobrevivência de herbívoros foram
afetadas positivamente pela ausência ou
redução de inimigos naturais, mas não
houve efeito no desenvolvimento tempo
(Fig. 5d).
ANÁLISE SENSITIVA
Quando removemos as três publicações
responsáveis por 22% dos nossos
tamanhos de efeito, descobrimos que as
forças de cima para baixo eram não é
significativo para mineiros e crescimento
como medida de aptidão para efeitos de
baixo para cima não era diferente de zero.
Forças debaixo para cima foram
significativas para herbívoros
mastigadores generalistas, mas as forças
de cima para baixo foram
significativamente mais fortes do que as
forças baixo para cima. Para a nossa
segunda análise de sensibilidade, testamos
se o tipo de projeto experimental de forças
de cima para baixo poderia ter efeitos
diferentes, e descobrimos que estudos
usando ocorrência ou exclusão de inimigos
naturais não foram significativamente
diferente (QM = 0,16, d.f. = 1, P = 0,69).
Assim, este resultado mostra que se os
inimigos naturais foram excluídos
artificialmente ou variou naturalmente no
ambiente (tipo de experimento top-down)
não afeta nossas descobertas. Para a
terceira análise de sensibilidade,
encontramos o mesmo efeito significativo
de forças ascendentes sobre a aptidão dos
herbívoros, mesmo quando removemos os
estudos que incluíram apenas
comparações extremas dos melhores e
plantas hospedeiras ou habitats de pior
qualidade (z = 9,54, n = 307, P <0,0001,
estimativa = 0,35, menor c.i. = 0,25,
superior c.i. = 0,44).
DISCUSSÃO
Nossa meta-análise mostrou que de
forças baixo para cima e de cima para baixo
ambas têm impactos consistentes na
aptidão dos herbívoros, mas que o efeito
das forças de cima para baixo é
significativamente mais forte do que forças
de baixo para cima. Embora alguns estudos
históricos argumentem que recursos (ou
seja, plantas) são o fator regulador mais
importante populações de consumidores
primários (por exemplo, Lindeman 1942;
White 1978), nossa meta-análise mostrou
que as forças de cima para baixo são mais
importantes para a maioria dos grupos de
insetos herbívoros.
Herbívoros generalistas foram
afetados apenas pela variação de cima para
baixo efeitos, e as forças de cima para baixo
foram significativamente mais fortes do
que as forças de baixo para cima para os
membros da mastigação, sucção, e guildas
de alimentação criadoras de galhas.
Notavelmente, seletiva de cima para baixo
 forças foram mais fortes do que as e ambientes controlados.
forças de baixo para cima em ambos os

Figura 4 Efeitos ascendentes em insetos herbívoros: (a) que variam na qualidade da planta hospedeira ou na
qualidade do habitat, e (b) para diferentes medidas de aptidão do herbívoro. As barras representam a estimativa
do modelo, os números representam o tamanho da amostra para cada teste e as linhas representam o intervalo
de confiança de 95% do modelo. Se a linha cruza zero, isso significa que o tamanho do efeito não foi
significativamente diferente de zero (P do teste z> 0,05). As letras representam diferenças significativas entre as
medidas de aptidão de acordo com o teste post-hoc de Tukey.

Figura 5 Efeitos de cima para baixo em insetos herbívoros: (a) para os diferentes tipos de inimigo natural, (b) se
uma comunidade ou única espécie de inimigo era estudado, (c) se o predador era invertebrado ou vertebrado, e
(d) para diferentes medidas de aptidão do herbívoro. Barras representam a estimativa do modelo, os números
representam o tamanho da amostra para cada teste e as linhas representam o intervalo de confiança de 95% do
modelo. Se a linha cruza zero, isso significa que o tamanho do efeito não foi significativamente diferente de zero
(P do teste z> 0,05).

A influência da amplitude da dieta, dos herbívoros às forças de cima para

alimentação da guilda e habitat na resposta baixo e de baixo para cima. Ao contrário do
efeito avassalador das forças de cima para
baixo sobre aptidão de herbívoros para a
maioria dos moderadores que testamos,
nós encontramos um efeito notavelmente
fraco das forças de baixo para cima para os
generalistas.
Nossos resultados sugerem que os
generalistas podem ser o "macaco de todas
as profissões, mestres de tudo "porque eles
não experimentaram compensações
significativas de baixo para cima entre alta
e baixa qualidade plantas hospedeiras,
foram menos afetadas por forças de baixo
para cima do que especialistas, e sua
aptidão não diferiu significativamente do
aptidão de especialistas para forças de
cima para baixo. No entanto, este resultado
é sensível ao tamanho da amostra, pois
encontramos um efeito significativo de
forças de baixo para cima sobre os
generalistas quando removemos os três
estudos que representaram 22% dos
nossos dados; ainda, mesmo excluindo
esses estudos, os efeitos de cima para baixo
e de forças baixo para cima sobre os
generalistas permaneceram semelhantes
aos seus efeitos sobre especialistas. Há
evidências crescentes de que os herbívoros
generalistas não sofrem trade-offs de
fitness por se alimentar de diferentes
hospedeiros. Por exemplo, nossa
descoberta de que os generalistas não são
afetados por forças de baixo para cima
corresponde aos resultados de outro meta-
análise recente que descobriu que os
generalistas são tão prováveis como
especialistas para se beneficiar de
metabólitos secundários de plantas
(Smilanich et al. 2016). Vários estudos
também sugerem que os generalistas são
igualmente adequados para se
alimentarem das muitas plantas
hospedeiras que eles pode incluir em sua
dieta (por exemplo, Futuyma & Philippi
1987; Agosta & Klemens 2009).
Os herbívoros especialistas em
mastigação foram significativamente
afetados por forças de baixo para cima e de
cima para baixo, e foi o único caso em que
as forças de baixo para cima eram mais
fortes do que de cima para baixo forças.
Smilanich et al. (2016) encontrados em sua
meta-análise que os especialistas são mais
afetados negativamente pela qualidade da
planta defesas do que generalistas, o que
corresponde à nossa descoberta de forças
de baixo para cima sendo mais fortes para
especialistas do que generalistas. Embora a
delimitação da amplitude da dieta possa
ser desafiadora, nossos resultados não
teriam sido diferentes se tivéssemos usado
uma delimitação mais estreita da
amplitude da dieta para especialistas, dado
que encontramos efeitos significativos de
baixo para cima em mastigadores
especializados para estudos feitos com o
mesmo hospedeiro ou com hospedeiros
diferentes nas plantas. No entanto, muitos
especialistas preferem morrer de fome do
que se alimentar de uma planta
desconhecida, o que teria levado a um
efeito de baixo para cima ainda maior se
mais estudos tivessem incluído não
hospedeiros.
Nossos resultados demonstram que
mesmo quando se alimentam de suas
plantas hospedeiras adaptadas, os
especialistas ainda são afetados por
variações no tipo de planta ou habitat. No
entanto, conduzimos a dieta análise de
amplitude usando a guilda de alimentação
de mastigação, pois era a única guilda que
teve representação igual de ambos os
especialistas e generalistas. Notavelmente,
a guilda de alimentação de sucção foi
composta quase inteiramente de
especialistas (n = 123 de 131 tamanhos de
efeito) e ainda as forças de cima para baixo
eram significativamente maiores do que as
de forças baixo para esta guilda.
Curiosamente, um trabalho recente
comparando evolução da amplitude da
dieta de lepidópteros (que composta a
maior parte de nossa guilda de mastigação)
e Hemiptera encontraram que as lagartas
sofrem de compensações mais negativas
na aptidão quando se alimentam de
hospedeiros alternativos do que
verdadeiros bugs (Hardy et al. 2016;
Peterson et al. 2016). Portanto, para
analisar completamente a questão de como
as forças de baixo para cima e de cima para
baixo diferentemente afetam herbívoros
generalistas vs. especialistas, precisamos
de mais estudos sobre herbívoros
generalistas em guildas que não sejam
mastigadores.
Nossos resultados fornecem suporte
adicional à ideia de que especialista e os
herbívoros generalistas são afetados de
forma semelhante por cima para baixo
forças. Embora herbívoros especialistas
possam ter defesas contra inimigos
naturais generalistas (por exemplo,
formigas, Dyer 1995), essas defesas
geralmente têm efeito fraco ou nenhum
efeito sobre o especialista inimigos
naturais (por exemplo, Thorpe & Barbosa
1986; Dyer & Gentry 1999). Em contraste,
os herbívoros generalistas são
frequentemente afetados fortemente por
predadores generalistas (por exemplo,
pássaros, Singer et al. 2014). Assim, se os
especialistas são mais afetados por certas
inimigos naturais e generalistas por
outros, o resultado final pode ser um
impacto semelhante de forças de cima para
baixo em ambos os tipos de herbívoros,
que é o que encontramos. Notavelmente,
forças de cima para baixo eram mais fortes
do que as forças de baixo para cima para
mastigar herbívoros, a guilda de
alimentação que usamos para testar a
interação entre amplitude da dieta e tipo
de força. Os mastigadores se alimentam da
superfície da folha, e geralmente estão
expostos e vulneráveis a inimigos naturais
(Bernays 1997; Sendoya & Oliveira 2017).
Pesquisa de ecologia do medo demonstra
que mesmo a mera percepção de o risco de
predação pode afetar negativamente os
herbívoros mastigadores (por exemplo,
Schmitz et al. 1997; Kaplan et al. 2014). Os
mineiros eram os apenas guilda
igualmente afetada por forças bottom-up e
top-down. Pesquisas anteriores
descobriram que os mineiros são menos
atacados por predadores do que por
alimentadores externos, mas pode ser
fortemente atacado por parasitóides
(Hawkins et al. 1997). Em nosso conjunto
de dados, metade dos dados de cima para
baixo para os mineiros incluíam
predadores, enquanto para os criadores de
galhas, a outra guilda de alimentadores
internos, predadores compõem apenas um
terço das forças de cima para baixo e isso
pode explicar por que as forças de cima
para baixo eram mais fortes do que forças
de baixo para cima para os criadores de
galhas, mas não para os mineiros.
As forças de cima para baixo foram
mais fortes do que as de baixo para cima
para habitats controlados e naturais,
demonstrando a consistência de nossas
descobertas em vários ambientes. Nós
também encontramos que cada tipo de
força era surpreendentemente igual entre
os habitats (ou seja, as forças de baixo para
cima não diferiram significativamente
entre qualquer das subdivisões de habitat,
nem de cima para baixo). Uma meta-
análise recente descobriram que a
diversidade natural do inimigo tem um
forte efeito negativo sobre os herbívoros
em habitats cultivados do que naturais
(Letourneau et al. 2009), mas os estudos
incluídos em nossa análise não nos
permitiram contabilizar plantas
diversidade naturais do inimigo, então não
poderíamos testar isso diretamente.
Contudo, nossos resultados para efeitos de
cima para baixo concordam com os de
Halaj & Wise (2001) e Hawkins et al.
(1997), em que encontraram efeitos
semelhantes de forças de cima para baixo
sobre os herbívoros nas safras e habitats
naturais. Notamos que, como é verdade
para qualquer meta-análise, nossos
resultados assumem que a variação na
força de cima para baixo e as forças de
baixo para cima testadas na literatura
refletem a variação encontrada na
natureza. É possível que os projetos
experimental foram tendenciosos para
testar uma proporção maior de variação
para forças de cima para baixo do que para
forças de baixo para cima, mas o design de
nossa meta-análise em que usamos
estudos que testou as duas forças no
mesmo herbívoro ao mesmo tempo atenua
esse efeito potencial.
INFLUÊNCIA DE DIFERENTES
TIPOS DE FORÇAS SELETIVAS E
RELACIONADAS COM A APTIDÃO
MEDIDAS SOBRE HERBÍVOROS
Insetos herbívoros são
significativamente afetados por insetos de
baixo para cima efeitos da qualidade do
hospedeiro e da qualidade do habitat, o que
é notável porque nossos resultados
indicam que ambas as medidas diretas de
qualidade da planta, bem como medidas
mais indiretas de habitat a qualidade tem
efeitos gerais semelhantes sobre os
herbívoros. Interessantemente, embora a
qualidade da planta hospedeira e a
e qualidade do habitat sejam medidas bi-
tróficas, ambas são conhecidas por afetar o
tri-trófica interação. Na verdade, as
características das plantas podem ter
efeitos variáveis sobre insetos herbívoros
e até mesmo interagir com níveis tróficos
mais elevados (por exemplo, voláteis,
Rowen & Kaplan 2016; De Moraes et al.
1998). Por exemplo, muitos estudos
incluídos em nossa meta-análise que
investigou como a variação na qualidade
do habitat afeta a força das forças seletivas
foram realizadas em pântanos salgados e
testou o efeito da fertilização e / ou
salinidade sobre os herbívoros.
A fertilização pode aumentar os
nutrientes disponíveis na planta e,
portanto, beneficia os herbívoros, mas a
fertilização pode também afetam
positivamente os níveis tróficos mais
elevados e, portanto, a regulação de
populações de herbívoros (Wimp et al.
2010). Por exemplo, Murphy et al. (2012)
encontraram um efeito positivo da
fertilização em herbívoros e populações
inimigas naturais, com mais respostas de
predadores do que de herbívoros a este
efeito. Cascatas de baixo para cima e de
cima para baixo são bem estudadas, e é
claro que ambas as forças podem
influenciar uma à outra (por exemplo,
Halaj & Wise 2001). Predadores e
parasitóides afetaram negativamente os
herbívoros ginástica. Os efeitos negativos
de comunidades ou espécies únicas de
inimigos naturais, bem como de
vertebrados e invertebrados predadores,
eram surpreendentemente iguais. Embora
predadores possam ter efeitos negativos
sobre os parasitóides (predação intra-
guilda, por ex. Snyder & Ives 2001), mesmo
para estudos que testaram parasitóides e
predadores juntos encontramos um efeito
semelhante e negativo em herbívoros em
comparação com estudos de qualquer tipo
de inimigo separadamente. Uma
comunidade de inimigos naturais às vezes
era esperada que tivesse um top-down
mais prejudicial efeito sobre os herbívoros
do que uma única espécie inimiga, uma vez
que uma comunidade provavelmente seria
composta por diferentes tipos de inimigos
naturais que podem afetar o herbívoro de
forma diferente, alguns sendo capaz de
evitar mecanismos de proteção de
herbívoros (Sih et al. 1998). No entanto, o
efeito de uma comunidade de inimigos
naturais pode ser a redução ou o aumento
do risco e, até agora estudos encontraram
suporte para ambos os casos (Sih et al.
1998; Schmitz 2007). Por exemplo, Finke &
Denno (2005) encontraram que o aumento
do número de predadores diminuiu a
supressão de presas via predação intra-
guilda. Da mesma forma, vertebrado
predadores são frequentemente
considerados como predadores intra-
guilda que podem suprimir outros
inimigos naturais dos herbívoros
(Rosenheim 1998). Alimentando-se de
outros inimigos naturais, predadores
vertebrados pode acabar diminuindo a
pressão exercida pelo invertebrado
inimigos naturais em herbívoros e,
portanto, podem até ter um efeito positivo
ou efeito nulo em herbívoros. No entanto,
uma meta-análise recente encontraram um
efeito de insetívoros vertebrados em
ambos herbívoros e seus predadores
artrópodes, mas com um efeito negativo
resultante em herbívoros (Mooney et al.
2010). Nossa meta-análise sugere que
abundância e sobrevivência são boas
medidas de aptidão para quantificar os
efeitos de baixo para cima e forças seletivas
de cima para baixo em insetos herbívoros.
Desenvolvimento do tempo é comumente
usados como uma medida indireta de
aptidão em muitos estudos (por exemplo,
Murphy & Loewy 2015) e também é a base
da hipótese de alta mortalidade de
crescimento lento (preço et al. 1980), que é
uma hipótese fundamental em interações
inseto-planta. No entanto, descobrimos
que, para efeitos de cima para baixo, o
tempo de desenvolvimento em
tratamentos e controles foram
indistinguíveis e os efeitos de baixo para
cima também tiveram o efeito mais fraco
no tempo de desenvolvimento. Herbívoros
se alimentando de plantas de menor
geralmente espera-se que a qualidade
tenha um tempo de desenvolvimento
maior, o que diminuiria indiretamente a
chance de sobrevivência porque de mais
tempo exposto a clima adverso e inimigos
naturais (Feeny 1976; Price et al. 1980).
Além disso, inimigos naturais podem
influenciar indiretamente a taxa de
crescimento dos herbívoros, por
diminuindo a quantidade de tempo que os
herbívoros passam se alimentando para
evitar a predação (Heinrich 1979). No
entanto, parasitóides e predadores podem
ter efeitos diferentes sobre os herbívoros
com diferentes tempos de
desenvolvimento; herbívoros de
crescimento lento podem sofrer maior
mortalidade de predadores, mas não de
parasitóides (Williams 1999). Nosso
tamanho de amostra para o tempo de
desenvolvimento foi pequenos e mais
estudos são necessários para determinar
sua utilidade como uma medida de aptidão
(Murphy et al. no prelo). Apesar de fitness
medidas geralmente são tomadas em
condições mais benignas do que os
herbívoros geralmente enfrentam em
condições naturais (Agrawal et al. 2010),
descobrimos que existem diferenças
significativas em quantas forças de cima
para baixo e de baixo para cima podem
afetar comumente utilizou proxies de
fitness.
OUTRAS CONSIDERAÇÕES
Nossa meta-análise tem implicações
importantes para a pesquisa futura sobre
consumidores primários e indica áreas de
pesquisa que precisam de atenção
adicional. Por exemplo, seria interessante
testar se o mesmo padrão que
encontramos para a amplitude dieta de
herbívoros mastigadores seria encontrada
para generalistas e especialistas de outras
associações de alimentação, como
herbívoros sugadores, mas ainda não há
estudos suficientes com generalistas
herbívoros para testar isso. A maior
proporção de estudos sobre especialistas
em comparação com generalistas
provavelmente reflete a desproporcional
diversidade, mas não importância, de cada
tipo de dieta amplitude encontrada na
natureza. Estudos adicionais também são
necessários em ordens de insetos mais
diversas como estudos com Lepidoptera e
Hemiptera representou a maioria de
nossos dados. Nós mostramos que as
forças relativas de cada tipo de força
seletiva variam para a maioria das guildas
de alimentação com as forças de cima para
baixo sendo mais fortes do que de baixo
para cima para todas as guildas, exceto os
mineiros. Estes variados dinâmicas em
diferentes ordens e guildas podem
fornecer uma oportunidade para pesquisas
experimentais em fisiologia de insetos
como relacionadas ao processamento de
alimentos derivados de plantas, bem como
comportamentais de ecologia de defesa
por insetos herbívoros sob variáveis
contextos ecológicos. Estudos
comparativos entre pedidos e guildas nos
ajudarão a entender o que regula
interações entre insetos-plantas e como
elas podem evoluir. Da mesma forma,
futuras investigações na variação da força
de cima para baixo e de baixo as pressões
seletivas e a evolução da amplitude da
dieta irá avançar nossa compreensão das
principais questões evolutivas por
exemplo, porque há tantos mais
especialistas do que insetos generalistas
herbívoros.
Estudos futuros também devem
investigar o impacto diferencial de
parasitóides, predadores e patógenos
como inimigos de insetos herbívoros, e a
dinâmica evolutiva entre diferentes tipos
de inimigos naturais e suas presas
herbívoras. Contudo, estudos futuros
devem ser cuidadosos na escolha da
medida de aptidão para usar e como relatá-
lo. Um grande problema que nós
encontramos ao realizar esta meta-análise
é aquele terço dos estudos que
encontramos (33%) não incluíram
qualquer medida de variação para seu
efeito de cima para baixo, mesmo quando
eles variância incluída para seu efeito de
baixo para cima (por exemplo, Murphy
2004; Murphy & Loewy 2015). O erro
padrão pode ser facilmente incluídos em
um estudo medindo a taxa de
sobrevivência / parasitismo por linha
materna, replicação de planta ou período
de amostragem, por exemplo, e não está
claro por que tantos estudos anteriores
falhou em fazer isso para medidas de cima
para baixo quando nós, como
pesquisadores, estão claramente pensando
nisso para medidas de baixo para cima. Isto
é imperativo que os pesquisadores que
estudam as interações tritróficas incluem
erro padrão em sua representação de
dados para ambos seus efeitos de baixo
para cima e de cima para baixo para que
futuras sínteses pode incluir uma gama
mais ampla de estudos.
Mais estudos também são necessários
em diferentes ambientes e especialmente
nos trópicos, uma vez que os estudos atuais
são fortemente tendenciosos em direção às
regiões temperadas da América do Norte.
Para a maioria dos táxons, os trópicos têm
biodiversidade significativamente maior
do que os regiões temperados e seria
interessante testar se a força das forças
seletivas de baixo para cima e de cima para
baixo difere entre biomas, levando a
variações nas taxas de especiação. Nosso
os resultados são limitados principalmente
às regiões temperadas, e a relativa as
magnitudes dos efeitos de baixo para cima
e de cima para baixo podem ser diferentes
em regiões tropicais que são
frequentemente mais biologicamente
complexos. A força das forças de cima para
baixo e de baixo para cima podem
mudança com clima e latitude; por
exemplo, ambos de cima para baixo e os
efeitos ascendentes sobre os herbívoros
mostraram aumentar com temperatura em
direção aos trópicos (Rodrıguez-Casta
neda 2013). Uma recente experiência
mundial demonstrou que as lagartas são
mais fortemente predadas nos trópicos
(Roslin et al. 2017). A força das forças
seletivas não varia apenas em escalas
latitudinais, mas também regional e
localmente, e outras autores já destacaram
a importância de uma paisagem
visualização das interações (por exemplo,
Gripenberg & Roslin 2007). Mais
experimentos são necessários para
contabilizar a variabilidade da paisagem
em interações tritróficas para nos ajudar a
entender a variação na amplitude da dieta
e adaptação local ao hospedeiro plantas.
Embora nossa meta-análise melhore
nossa compreensão de interações inseto-
planta e as forças seletivas que afetam
aptidão de herbívoros, devemos ser
cautelosos com as armadilhas associadas
com uma visão não desenvolvida das
interações bi-tróficas. Os efeitos baixo para
cima e de cima para baixo são geralmente
interconectados e a separação em forças
bi-tróficas só faz sentido para
simplicidade; sempre que possível, uma
perspectiva multitrófica deve ser usado
para estudos que medem a resposta de
herbívoros a qualidade do hospedeiro /
habitat e inimigos naturais. Outras
interações não contabilizado no bi-trófico
(ou mesmo tri-trófico) abordagem também
pode influenciar a resposta dos herbívoros
a forças seletivas de cima para baixo e de
baixo para cima que regulam os
herbívoros; exemplos incluiriam
competição com outros herbívoros
(Kaplan & Denno 2007) e parceiros
mutualistas da planta (por exemplo,
Koricheva et al. 2009; Vidal et al. 2016) ou
da herbívoro (por exemplo, Ferrari et al.
2004). Portanto, é sempre aconselhável
usar uma rede alimentar ou um módulo
comunitário abordagem quando possível,
embora seja mais demorado e trabalho
intensivo. De forma encorajadora, alguns
estudos incluídos em nossa meta-análise
incluíram mais níveis tróficos do que
planta-herbívoro-inimigo, mas não o
suficiente para uma análise. Outro fator
que não pudemos testar em nossa meta-
análise é a importância das interações
indiretas; e as forças ascendentes
interagem de muitas maneiras diferentes
para herbívoros de impacto, e o efeito de
uma força, muitas vezes diretamente ou
influencia indiretamente a força da outra
força ou como o herbívoro responde a essa
força. Por exemplo, qualidade da planta
pode influenciar como os herbívoros
respondem ao risco de predação, em quais
herbívoros que se alimentam de uma
planta menos nutritiva podem não ser
capaz de parar de se alimentar para se
esconder de predadores (Kaplan et al.
2014).
Com essas advertências em mente,
recomendamos fortemente que um
abordagem tri-trófica seja usada para
estudar as interações herbívoro-planta
para entender o que regula o desempenho
do consumidor, como a abordagem bi-
trófica que se concentra apenas no
consumidor e recurso é claramente muito
simplista e ignora uma parte crítica da
maioria das interações, ou seja, inimigos
naturais (níveis superiores). Nossos
resultados demonstram que tanto de cima
para baixo quanto de baixo efeitos para
cima devem ser considerados ao estudar a
evolução e dinâmica populacional de
insetos herbívoros. Historicamente, os
ecologistas têm discutido se de baixo para
cima ou os efeitos de cima para baixo eram
mais importantes (por exemplo, Feeny
1970; Bernays & Graham 1988), mas nossa
meta-análise claramente demonstra que
ambos são forças seletivas significativas e,
para na maioria dos grupos, de cima para
baixo é mais importante. Muitos estudos
considerando a macroevolução das
interações inseto-planta envolvem apenas
efeitos de baixo para cima, embora a
importância de inimigos naturais na
evolução de um herbívoro foi defendida
mais de 10 anos atrás (Singer & Stireman
2005). Outros pesquisadores também
destacaram a importância de um tritrófico
perspectiva (por exemplo, Price et al. 1980;
Singer & Stireman 2005; Mooney et al.
2012), e aqui demonstramos que o
importância dos efeitos de cima para baixo
nos consumidores primários de insetos foi
subvalorizado.
RECONHECIMENTOS
Agradecemos à Universidade de
Denver Organismal Biology grupo, John
Lill, Paulo Oliveira e três revisores
anônimos e John Chase pelos comentários
sobre as versões anteriores do manuscrito
que o melhorou muito. Nós também
gostaria de agradecer aos muitos colegas
da Gordon Research Conferência sobre
Interações Planta - Herbívoro,
especialmente Julia Koricheva, Karina
Boege e Alistair Poore, pela ajuda
sugestões, bem como Whitley Lehto,
Catherine Durso e Danny Lewis pelo
suporte estatístico. Agradecemos também
ao Universidade de Denver pelo uso de sua
biblioteca e Web de Ciência. Esta pesquisa
foi apoiada por financiamento da Science
sem Fronteiras (CAPES # 1198 / 13-0)
concedido a M. C. Vidal bem como
financiamento de um subsídio NSF (Grant
# DEB-1026000) e a Universidade de
Denver concedida a S. M. Murphy.
AUTORIA
MV e SM coletaram os dados, MV
realizou a meta-análise e escreveu o
primeiro rascunho do manuscrito, e ambos
autores contribuíram substancialmente
para as revisões
DECLARAÇÃO DE
ACESSIBILIDADE DE DADOS
Dados disponíveis no Repositório
Digital Dryad: https:
//doi.org/10.5061/dryad.2ng06