Traduzido do Inglês para o Português - www.onlinedoctranslator.

com

M. Yousefvand et al. Controle Biológico 178 (2023) 105145

Tabela 3
Efeito de VOCs produzidos por bactérias endofíticas na motilidade de natação, enxame, espasmos, formação de biofilme e quimiotaxia deR. solanacearumR32 e análise de variância
(ANOVA) dos dados.

Média do Quadrado

Fonte de variação df Zona de enxame (mm) Zona de natação (mm) Zona de contração (mm) quimiotaxia biofilme
(107UFC/ml) (OD540nm)

Har267 4.4d 17.6b 5.8b 6.4b 0,66ab

Fer469 5.3b 17.3b 5.6b 5.8b 0,67ab
Kh690 4.5d 14.5d 4.4c 4.6b 0,48b
Kh867 4.8cd 15.4cd 5.5b 5.4b 0,73ab
Ah945 5.2bc 16.7bc 5.8b 1.3c 0,48b
Ctrl 6.0a 21.3a 6.6a 9.2a 1.04a
Tratamento 5 0,044** 0,73** 0,033** 9.574** 0,12**
Erro 12 0,005 0,079 0,004 6.971 0,024
valor F 7,93 9.20 7.22 13.73 5.23
CV (%) 14.66 16.42 12.02 13,99 15

* * Significativo ao nível de 1% de probabilidade; df = Graus de Liberdade; CV = coeficiente de variação; A significância entre as médias de tratamento é apresentada como as diferentes letras
minúsculas. Os dados são apresentados como a média de três réplicas.

Figura 5.Efeitos de VOCs produzidos porB. safensisHar267,B. pumilusFer469,B. zhangzhouensisKh690,B. aeriusKh867, eB. wiedmanniiAh945 na motilidade de enxame deR.
solanacearumR32 em comparação com o controle não exposto (Ctrl). O diâmetro da zona de motilidade (a) e a placa representativa do ensaio de motilidade de enxame (b) foram
mostrados. Três réplicas foram usadas para cada tratamento. As barras de erro indicam o SE das três réplicas (P = 0,05).

Figura 6.Efeitos de VOCs produzidos porB. safensisHar267,B. pumilusFer469,B. zhangzhouensisKh690,B. aeriusKh867, eB. wiedmanniiAh945 na motilidade natatória deR. solanacearum
R32 em comparação com o controle não exposto (Ctrl). O diâmetro da zona de motilidade (a) e a placa representativa do ensaio de motilidade natatória (b) foram mostrados. Três
réplicas foram usadas para cada tratamento. As barras de erro indicam o SE das três réplicas (P = 0,05).

7
M. Yousefvand et al. Controle Biológico 178 (2023) 105145

teve o maior efeito negativo em comparação com o controle com 21,3 mm

após 48 h (Fig. 6A, B). Motilidade contraída significativamente reduzida para
4,4, 5,5 e 5,6 mm porB. zhangzhouensisKh690,B. aeriuskh867, e
B. pumilusFer469, respectivamente seguido porB. safensisHar267 e
B. wiedmanniiAh945 com 5,8 mm em relação ao controle com a média de
6,6 mm (Fig. 7A). O exame microscópico da motilidade espasmódica exibiu
que a borda circunferencial da colônia deR. solanacearumR32 foi
significativamente mais amplo no controle não exposto em comparação
com aqueles expostos com voláteis bacterianos endofíticos (Fig. 7B).

3.8. Efeito de VOCs no comportamento quimiotaxico de R. solanacearum R32

Com base nos resultados da análise ANOVA, diferenças significativas foram

encontradas entre todos os tratamentos nos ensaios de quimiotaxia em termos
do número de células migradas para o extrato de raiz de batata (F = 13,73; P =
0,0001) (Tabela 3). Com base nos resultados obtidos,R. solanacearumCélulas R32
tratadas com VOCs de bactérias endofíticas apresentaram motilidade quimiotaxia
significativamente menor em direção ao orifício contendo extrato de raiz de
batata (cultivar Sprite) em comparação com o controle. VOCs produzidos porB.
wiedmannii Ah945 eB. zhangzhouensisAs cepas Kh690 por 53,97% e 50,28% de
redução, respectivamente, apresentaram os maiores efeitos de inibição da
quimiotaxia deR. solanacearumR32 em direção ao atrativo em comparação com o
controle (Fig. 8). Figura 8.Efeitos de VOCs produzidos porB. safensisHar267,B. pumilusFer469,
B. zhangzhouensisKh690,B. aeriusKh867, eB. wiedmanniiAh945 sobre o comportamento
de quimiotaxia deR. solanacearumCélulas R32 para extrato de raiz de plantas de batata
3.9. Microscopia eletrônica de varredura (MEV)
em comparação com o controle não exposto (Ctrl). As barras de erro indicam o SE das
três réplicas. Letras diferentes indicam diferenças significativas (P = 0,05).
A análise SEM revelou várias anormalidades morfológicas no
R. solanacearumCélulas R32 expostas aos VOCs produzidos porB. safensis
B. pumilusFer469,B. zhangzhouensisKh690 eB. aeriusKh867, e
Har267 eB. aeriuscepas Kh867 em comparação com o controle não exposto (
B. wiedmanniiAh945, respectivamente. O VOC tetradecano foi produzido por
Fig. 9). As células do controle não exposto apresentaram morfologia normal,
todas as cepas de bactérias endofíticas testadas. ApenasB. safensis267 foi
enquanto mais de 20% doR. solanacearumAs células R32 mostraram
capaz de produzir os VOCs Eicosano e ácido 9-octadecenóico, (E)-. A tensãoB.
superfícies ásperas e paredes rompidas após exposição a VOCs de bactérias
pumilusFer469 produziu especificamente ácido 6-octadecenóico, enquanto
endofíticas.
apenas a cepaB. zhangzhouensisKh690 produziu 1,2,4-Metenoazuleno,
decahidro-1,5,5,8a-tetrametil-, [1S-, Naftaleno, 1,2,3,5,6,7,8,8a-octahidro-1,8a
3.10. Identificação de VOCs produzidos por bactérias endofíticas
-dimetil-7-(1-, longifoleno, 1-tetradeceno,n-Ácido hexadecanóico, 2-vinil-1,3-
ditiano e ciclohexano, 1-(1,5-dimetilhexil)-4-(4-metilpentil como VOCs. A cepa
Com base na análise GC-MS 10, 4, 18, 6 e 12 VOCs foram
B. aerius
identificados com alta qualidade nas cepas deB. safensisHar267,

Figura 7.Efeitos de VOCs produzidos porB. safensisHar267,B. pumilusFer469,B. zhangzhouensisKh690,B. aeriusKh867, eB. wiedmanniiAh945 na motilidade contraída deR. solanacearum
R32 em comparação com o controle não tratado (Ctrl). O diâmetro da zona de motilidade (a) e a placa representativa da borda periférica da colônia (b) foram mostrados. Três réplicas
foram usadas para cada tratamento. As barras de erro indicam o SE das três réplicas (P = 0,05). A barra de escala representa 200µm.

8
M. Yousefvand et al. Controle Biológico 178 (2023) 105145

Figura 9.Micrografias eletrônicas de varredura deRalstonia solanacearumCélulas R32 expostas com VOCs produzidos porB. safensisHar267 eB. aeriusKh867. Ctrl) células de controle não
expostas. As setas indicam ruptura ou anormalidade celular. A barra de escala representa 5µm.

Kh867 produziu especificamente ciclododecano, 9,17-octadecadienal, (Z)- e 4. Discussão

ácido 9-octadecenóico (Z)-, éster 2,3-di-hidroxipropil,enquanto apenas
B. wiedmannii945 foi capaz de produzir ciclodecano. Os principais VOCs
produzidos porB. safensisHar267 foram timol (RT = 11,35; RPA = 5,26%)
e 3-[1-(4-Ciano-1,2,3,4-tetrahidronaftil)]propanonitrila (RT =19h33; RPA
= 8,60%). O principal VOC produzido porB. pumilusFer469 eB.
zhangzhouensisKh690 era 3-[1-(4-Ciano-1,2,3,4-
tetrahidronaftil)]propanonitrila com áreas de pico de 8,69% (RT = 20,13)
e 15,05% (RT = 19,35), respectivamente. Os VOCs mais abundantes de
B. aeriusKh867 eram ácido hexanodióico, éster bis(2-etilhexil) 9,83% (RT
= 2,87) e citrato de butila 7,41% (RT = 21,74) eB. wiedmannii Ah945 era
Quinolínio, 1-etil-, iodeto com áreas de pico de 16,70% (RT = 19,33) na
alta qualidade (Tabela 4).
No presente estudo, investigamos uma coleção deBacilocepas isoladas
de plantas de beterraba e batata como bactérias endofíticas por sua
atividade de biocontrole contraR. solanacearumR32 através da produção de
VOCs. Bactérias endofíticas passam a vida dentro dos tecidos vegetais sem
levar ao desenvolvimento de nenhuma doença e produzem uma ampla
gama de VOCs que induzem a resistência das plantas a estresses bióticos ou
abióticos ou tiveram atividade antagônica contra vários patógenos de
plantas.Chowdhury e outros, 2019). Identificamos cinco cepas de bactérias
endofíticas, Har267, Fer469, Kh690, Kh867 e Ah945, que mostraram forte
atividade antagônica contra esse patógeno. Com base na análise da
sequência de16S rRNAegyrBgenes, essas cepas foram

Tabela 4
Compostos orgânicos voláteis deB. safensisHar267, B. pumilusFer469,B. zhangzhouensisKh690,B. aeriusKh867, eB. wiedmanniicepas Ah945 produzidas contra Ralstonia
solanacearumR32 detectado por análise GC-MS.
Compostos orgânicos voláteis Har267 Fer469 Kh690 Kh867 Ah945

RT RPA RT RPA RT RPA RT RPA RT RPA

(min) (%) (min) (%) (min) (%) (min) (%) (min) (%)

timol 11h35 5.26 – – 11.32 3.33 – – 11h35 0,80

Tetradecano 12.52 1,64 12.504 1.39 12h49 0,87 12.52 2.59 12h49 1.09
hexadecano 15.01 1.19 – – 14,99 0,55 – – 14,98 0,72
Ácido 2-propenóico, éster tridecil 16.11 1.03 – – 16.08 2.15 – – – –
Eicosano 17h25 0,70 – – – – – – – –
Hexadecanenitrila 18.36 0,84 – – 18.34 0,82 – – – –
2-[1-(4-Ciano-1,2,3,4-tetrahidronaftil)]propanonitrila 3-[1- 19.16 4,48 – – 19.168 7,50 – – – –
(4-Ciano-1,2,3,4-tetrahidronaftil)]propanonitrila Ácido 9- 19h33 8,60 20.13 8.69 19h35 15.05 – – – –
octadecenóico, ( E)- 20.85 2.34 – – – – – – – –
citrato de butila 21.74 1.03 – – – – 21.74 7.41 – –
Ácido 2-propenóico, éster pentadecílico – – 16.10 3.43 – – – – 16.08 1,99
Ácido 6-octadecenóico – – 20.86 4.19 – – – – – –
ciclodecano – – – – – – – – 13.56 0,51
octadecano – – – – 17.23 0,30 – – 17.22 0,41
Pentadecanenitrila – – – – – – – – 18.33 0,77
6-Cianoquinolina – – – – 18.92 0,58 – – 18.92 0,37
Quinolínio, 1-etil-, iodeto – – – – – – – – 19h33 16.70
Tributil acetilcitrato – – – – 21.72 1.34 – – 21.72 0,41
Ácido decanóico, éster dodecil Ácido hexanodióico, éster – – – – – – – – 22.62 1.23
bis(2-etilhexil) 1,2,4-Metenoazuleno, decahidro-1,5,5,8a- – – – – 22.86 1.24 22.87 9.83 22.85 0,56
tetrametil-, [1S-Naftaleno, 1,2,3,5,6 ,7,8,8a-octahidro-1,8a- – – – – 12.27 0,20 – – – –
dimetil-7-(1- Longifoleno – – – – 12h70 0,20 – – – –
– – – – 12h75 0,27 – – – –
1-Tetradeceno – – – – 16.16 0,16 – – – –
n-ácido hexadecanóico – – – – 19.09 1.21 – – – –
2-Vinil-1,3-ditiano – – – – 21.06 4.19 – – – –
Ciclohexano, 1-(1,5-dimetilhexil)-4-(4-metilpentil – – – – 21.18 0,57 – – – –
Ciclododecano – – – – – – 16.10 2,60 – –
9,17-Octadecadienal, (Z)- – – – – – – 20,95 5.11 – –
Ácido 9-octadecenóico (Z)-, 2,3-di-hidroxipropil éster – – – – – – 32.41 4.47 – –

RT = Tempo de retenção; RPA = Área relativa do pico; – = Nenhum VOC detectado.

9
M. Yousefvand et al.
agrupado comB. safensis, B. pumilus, B. zhangzhouensis, B. aerius,e
B. wiedmannii,respectivamente, que são bactérias Gram-positivas
pertencentes aoBaciloespécies. Estudos anteriores revelaram que os VOCs
produzidos por váriosBacilospp., comoB. subtilisGB03, eB. amyloliquefaciens
IN937a, aumenta significativamente a resistência das plantas contra
Pectobacterium carotovorumssp.carotovorum(Ryu e outros, 2004),B.
amyloliquefaciens NJN-6 inibem o crescimento deFusarium oxysporumfsp
cubense(Yuan e outros, 2012),Bacillus amyloliquefaciensSQR-9 inibiu
significativamente as características de virulência deR. solanacearum(Raza et
al., 2016b),Bacillus amyloliquefaciensFZB42 eBacillus atrophaeusLSSC22 teve
o forte efeito inibitório contraR. solanacearum(Tahir et al., 2017),B. subtilis
FA26 distorceu a morfologia da colônia e fez anormalidades emClavibacter
michiganensisssp.sepedonicuscélulas (Rajer e outros, 2017),Bacilosp. D13
apresentou atividade antagônica e alteração ultraestrutural em
Xanthomonas oryzaepv.oryzaecélulas (Xie e outros, 2018),Bacilosp. B186, e
Bacilosp. H274 suprime as características de virulência deEnterobacter
roggenkampii(Safara et al., 2022a).
R. solanacearumcomo uma bactéria do solo normalmente invade a planta
raízes através de feridas ou aberturas naturais, coloniza o córtex radicular,
entra no vaso do xilema e se espalha na parte aérea. Estudos anteriores
indicaram queR. solanacearumAs células requerem quimiotaxia, contração e
motilidade natatória, formação de biofilme e adesão à virulência.Yao e Allen
2006). Nossos presentes resultados mostraram vários efeitos de inibição na
quimiotaxia, motilidade, formação de biofilme e fixação radicular de
R. solanacearumCélulas R32 após exposição a VOCs de bactérias endofíticas. Os
resultados apresentados neste estudo mostraram que VOCs produzidos por
bactérias endofíticas podem reduzir significativamente a população celular de
R. solanacearumR32 e desenvolvimento de murcha. Consequentemente, esses
resultados mostram que os VOCs podem manterR. solanacearumAs células R32
afastam-se das raízes não só inibindo o seu movimento e posterior fixação, mas
também reduzindo a sua população celular.
Foi mostrado queR. solanacearumnecessária a produção de biofilme na
superfície da planta, bem como no espaço intercelular por sua virulência.Mori et
al., 2016). Nossos resultados indicam que existe uma relação direta entre a
redução da produção de EPS, formação de biofilme, fixação de raízes e
subsequente colonização de tecidos vegetais deR. solanacearumCélulas R32
expostas a VOCs emitidos por cepas bacterianas endofíticas individuais. A
diminuição da colonização do tecido vegetal pelo patógeno pode ser devido à
inibição da formação de biofilme, que também está relacionada à produção de
EPS. Este achado está de acordo com um relatório anterior indicando efeitos
negativos de VOCs produzidos porBacillus amyloliquefaciensSQR-9 nessas
características (Raza et al., 2016b).
Análise microscópica eletrônica de varredura dos não expostos
R. solanacearumAs células R32 indicaram morfologia normal, enquanto as células
mostraram uma ampla gama de anormalidades quando pré-expostas a VOCs de
B. safensisHar267 eB. aeriusKh867. Consequentemente, este resultado é
consistente com estudos anteriores em que várias anormalidades das
células do patógeno bacteriano foram observadas após a exposição de
R. solanacearum(Tahir et al., 2017),Clavibacter michiganensisssp.
sepedonicus(Rajer e outros, 2017),Xanthomonas oryzaepv.oryzae(Xie e
outros, 2018),Agrobacterium tumefaciens(Etminani et al., 2022), eBacillus
pumilus(Safara et al., 2022b) a VOCs bacterianos.
A análise GC-MS mostrou que as bactérias endofíticas testadas foram
capazes de produzir vários VOCs, alguns dos quais podem ser diretamente
responsáveis pela atividade antibacteriana. Ácido 9-octadecenóico,
eicosano, hexadecano e timol têm sido relatados como tendo atividade
antibacteriana e antifúngica.Park et al., 2013; Marchese et al., 2016;
Mohamad e outros, 2018). A análise GC-MS mostrou que o tetradecano
existe em todas as espécies bacterianas endofíticas, e o 3-[1-(4-
Cyano-1,2,3,4-tetrahidronaftil)]propanonitrilo existe nas três espécies
intimamente relacionadas, incluindoB. safensisHar267,B. pumilusFer469, eB.
zhangzhouensis Kh690. O COV mais abundante produzido porB. aerius
Kh867 era ácido hexanodióico, éster bis(2-etilhexil). Este composto foi
previamente relatado com atividade antibacteriana (Choi e Jiang, 2014). Os
principais VOCs produzidos porB. safensisHar267,B. pumilusFer469,
B. zhangzhouensisKh690 foram 2- e 3-[1-(4-Ciano-1,2,3,4-
10
Controle Biológico 178 (2023) 105145
tetrahidronaftil)]propanonitrilo com alta qualidade. Esses compostos
pertencem aos derivados do naftaleno e possuem propriedades
antibacterianas e antibiofilme contra diferentes bactérias Gram-positivas e
Gram-negativas.Habib e outros, 2022). Os resultados obtidos no presente
estudo mostraram que o VOC mais abundante produzido porB. wiedmannii
Ah945 era Quinolínio, 1-etil-, iodeto. Este composto também foi relatado
para mostrar atividade antibacteriana contraEscherichia colie
Staphylococcus aureus(Jin e outros, 2020). No entanto, este estudo precisa
de mais abordagens para identificar o papel exato desses VOCs.
Entre as bactérias endofíticas testadas, cepasB. zhangzhouensisKh690 eB.
wiedmanniiAh945 mostrou maiores efeitos negativos sobre as características de
virulência deR. solanacearumR32,conseqüentemente maior atividade de
biocontrolena planta. Ambas as espécies foram previamente relatadas como
bactérias endofíticas e mostraram potencial antagônico contra vários
fitopatógenos.Fira et al., 2018; Ali e outros, 2021). VOCs produzidos por
B. wiedmanniiAh945 mostrou altos efeitos negativos na formação de biofilme e,
consequentemente, na fixação radicular deR. solanacearumCélulas R32. Sob nossa
condição experimental, o principal VOC produzido porB. wiedmannii Ah945 era
Quinolínio, 1-etil-, iodeto. Correspondentemente, o derivado de quinolínio tem
sido relatado com atividade anti-biofilme contra bactérias Gram-positivas e Gram-
negativas (Busetti e outros, 2010).
5. Conclusão
Em conclusão, no presente estudo, foi demonstrado que os VOCs produzidos
por várias bactérias endofíticas pertencentes aBacilogênero poderia inibir o
crescimento, comportamentos de motilidade e características de virulência deR.
solanacreaum. Esses VOCs causam algumas anormalidades morfológicas emR.
solanacearum Células R32, assim como podem reduzir a fixação de células
bacterianas nas raízes das batatas. A rizosfera é um ambiente relativamente
fechado favorável para alta atividade volátil. Os VOCs produzidos por agentes de
biocontrole podem se espalhar por uma longa distância e então produzir um
ambiente antibacteriano. Enquanto oR. solanacearumé um patógeno bacteriano
de solo, portanto, tais compostos voláteis antibacterianos podem inibir seu
movimento na rizosfera, manter o patógeno longe das raízes, restringindo a
fixação e infecção de células bacterianas por meio de tecidos radiculares. Ter
informações sobre os mecanismos de atividade antibacteriana desses compostos
é importante para entender as interações microbianas em ambientes naturais.
Disponibilidade de dados
Todos os dados da sequência do gene são depositados no banco de dados NCBI e
disponibilizados publicamente. Outros dados que apóiam as descobertas deste estudo estão
disponíveis com o autor correspondente mediante solicitação razoável.
Declaração de contribuição de autoria do CRediT
Maryam Yousefvand:Investigação, Análise formal, Redação –
rascunho original.Behrouz Harighi:Redação – revisão e edição,
supervisão, administração do projeto.Abdolbaset Azizi:Investigação,
análise formal.
Declaração de Interesse Concorrente
Os autores declaram que não têm interesses financeiros concorrentes
conhecidos ou relacionamentos pessoais que possam parecer influenciar o
trabalho relatado neste artigo.
Reconhecimentos
Este trabalho de pesquisa foi apoiado pela Universidade do Curdistão,
Irã.
M. Yousefvand et al.
Financiamento
Esta pesquisa não recebeu nenhum subsídio específico de agências de
financiamento nos setores público, comercial ou sem fins lucrativos.
Referências
Ali, M., Ali, Q., Sohail, MA, Ashraf, MF, Saleem, MH, Hussain, S., Zhou, L., 2021.
Diversidade e distribuição taxonômica da comunidade bacteriana endofítica na planta de
arroz e suas perspectivas. Int. J. Mol. ciência 22, 10165.
Álvarez, B., López, MM, Biosca, EG, 2019. Biocontrole do principal patógeno vegetal
Ralstonia solanacearumem água de irrigação e plantas hospedeiras por novos bacteriófagos líticos
transmitidos pela água. Frente. Microbiol. 6, 2813.
Busetti, A., Crawford, DE, Earle, MJ, Gilea, MA, Gilmore, BF, Gorman, SP, et al.,
2010. Atividades antimicrobianas e antibiofilme de líquidos iônicos de brometo de 1-
alquilquinolínio. Química Verde. 12, 420–425.
Choi, WH, Jiang, M., 2014. Avaliação da atividade antibacteriana do ácido hexanodióico
isolado deHermetia illucenslarvas. J. Appl. Biomed. 12, 179–189. Chowdhury, FT,
Islam, MR, Islam, MR, Khan, H., 2019. Diversidade de plantas endofíticas
Composto Orgânico Volátil (VOC) e Suas Aplicações Potenciais. In: Jha, S. (Ed.),
Endófitos e metabólitos secundários. Série de referência em fitoquímica. Springer,
Cham.
Compant, S., Duffy, B., Nowak, J., Clement, C., Ait Barka, E., 2005. Uso de crescimento vegetal-
promovendo bactérias para biocontrole de doenças de plantas: princípios, mecanismos de
ação e perspectivas futuras. Appl. Ambiente. Microbiol. 71, 4951–4959. Dalsing, BL, Allen, C.,
2014. A assimilação de nitratos contribui paraRalstonia solanacearum
fixação radicular, colonização do caule e virulência. J. Bacteriol. 196, 949–960.
Dewanjee, S., Gangopadhyay, M., Bhattacharya, N., Khanra, R., Dua, TK, 2015.
Bioautografia e seu escopo no campo da química de produtos naturais. J. Pharm.
Anal. 5, 75–84.
Dubois, M., Gilles, KA, Hamilton, JK, Rebers, PA, Smith, F., 1956. Colorimétrico
método para determinação de açúcares e substâncias relacionadas. Anal. Chem. 28,
350–356.
Elphinstone, J., 2005. A situação atual da murcha bacteriana: uma visão global. Em: Allen, C.,
Prior, P., Hayward, AC (Eds.), Bacterial Wilt Disease and theRalstonia solanacearum
complexo de espécies. APS Press, St. Paul, pp. 9–28.
Etminani, F., Harighi, B., Mozafari, AA, 2022. Efeito de compostos voláteis produzidos por
bactérias endofíticas em características de virulência do patógeno da galha da coroa da videira,
Agrobacterium tumefaciens. ciência Rep. 12, 10510.
Fira, D., Dimkić, I., Berić, T., Lozo, J., Stanković, S., 2018. Controle biológico da planta
patógenos porBaciloespécies. J. Biotech. 285, 44–55.
Garbeva, P., Weisskopf, L., 2020. Medicina aerotransportada: voláteis bacterianos e seus
influência na saúde das plantas. Novo Fitol. 226, 32–43.
Genin, S., Denny, TP, 2012. Patogenia daRalstonia solanacearumespécies
complexo. Ana. Rev. Phytopathol. 50, 1–23.
Habib, MR, Hamed, AA, Ali, REM, Zayed, KM, Gad El-Karim, RM, Sabour, R., Abu
El-Einin, HM, Ghareeb, MA, 2022.Thais Savignyiextrato tecidual: bioatividade,
composição química e docking molecular. farm. Biol. 60, 1899–1914. Hall, T., 2011.
BioEdit: Um importante software para biologia molecular. GERF Boi. Biosci.
2, 60–61.
Jin, G., Xiao, F., Li, Z., Qi, X., Zhao, L., Sun, X., 2020. Design, síntese e dual
Avaliação de derivados de sal de quinolina e iodeto de quinolínio como potenciais agentes
anticancerígenos e antibacterianos. ChemMedCem. 15, 600–609.
Kashyap, AS, Manzar, N., Nebapure, SM, Rajawat, MVS, Deo, MM, Singh, JP,
et al., 2022. Desvendando elicitores voláteis microbianos usando uma metodologia transparente
para indução de resistência sistêmica e regulação de genes antioxidantes em níveis de expressão em
pimentão contra a doença da murcha bacteriana. Antioxidantes (Basileia) 16, 404. Kheirandish, Z.,
Harighi, B., 2015. Avaliação de antagonistas bacterianos deRalstonia
solanacearum, agente causal da murcha bacteriana da batata. Biol. Controle 86, 14–19.
Liu, H., Kang, Y., Genin, S., Schell, MA, Denny, TP, 2001. Motilidade espasmódica de
Ralstonia solanacearumrequer um sistema pilus tipo IV. Microbiologia 147, 3215–
3229.
11
Controle Biológico 178 (2023) 105145
Liu, Y., Lai, Q., Dong, C., Sun, F., Wang, L., Li, G., Shao, Z., 2013. Diversidade filogenética
doBacillus pumilusgrupo e o ecótipo marinho revelado pela análise da
sequência multilocus. PLoS One 11, e80097.
Marchese, A., Orhan, IE, Daglia, M., Barbieri, R., Di Lorenzo, A., Nabavi, SF, Gortzi, O.,
Izadi, M., Nabavi, SM, 2016. Atividades antibacterianas e antifúngicas do timol: uma breve
revisão da literatura. Química Alimentar. 210.
Mohamad, OAA, Li, L., Ma, JB, Hatab, S., Xu, L., Guo, JW, Rasulov, BA, Liu, YH,
Hedlund, BP, Li, WJ, 2018. Avaliação da atividade antimicrobiana de populações bacterianas
endofíticas de alcaçuz de plantas medicinais tradicionais chinesas e caracterização dos
metabólitos secundários bioativos produzidos porBacillus atrophaeuscontraVerticillium
dahliae. Frente. Microbiol. 9, 924.
Mori, Y., Inoue, K., Ikeda, K., Nakayashiki, H., Higashimoto, C., Ohnishi, K., Kiba, A.,
Hikichi, Y., 2016. A bactéria vegetal patogênica vascularRalstonia solanacearum produz
biofilmes necessários para sua virulência nas superfícies das células do tomateiro
adjacentes aos espaços intercelulares. Mol. Plant Pathol. 17, 890–902.
O'Toole, GA, Kolter, R., 1998. Iniciação da formação de biofilme emPseudomonas fluorescens
O WCS365 prossegue através de múltiplas vias de sinalização convergentes: uma análise genética.
Mol. Microbiol. 28, 449–461.
Park, HB, Lee, B., Kloepper, JW, Ryu, CM, 2013. Um tiro-dois patógenos bloqueados:
exposição de Arabidopsis ao hexadecano, um composto orgânico volátil de cadeia longa,
confere resistência induzida contra ambosPectobacterium carotovorumePseudomonas
syringae. Sinal de planta. Behav. 8, e24619.
Peeters, N., Guidot, A., Vailleau, F., Valls, M., 2013.Ralstonia solanacearum, um generalizado
patógeno bacteriano de plantas na era pós-genômica. Mol. Plant Pathol. 14, 651–
662. Rajer, FU, Wu, H., Xie, Y., Xie, S., Raza, W., Tahir, HAS, 2017. Orgânico volátil
compostos produzidos por um solo isolado,Bacillus subtilisFA26 induz alterações
ultraestruturais adversas nas células deClavibacter michiganensissp.sepedonicus, agente
causal da podridão anelar bacteriana da batata. Microbiologia 163, 523–530.
Raza, W., Ling, N., Liu, D., Wei, Z., Huang, Q., Shen, Q., 2016a. orgânico volátil
compostos produzidos porPseudomonas fluorescensWR-1 restringe o crescimento e as
características de virulência deRalstonia solanacearum. Microbiol. Res. 192, 103–113. Raza, W.,
Ling, N., Yang, L., Huang, Q., Shen, Q., 2016b. Resposta da murcha do tomateiro
patógenoRalstonia solanacearumaos compostos orgânicos voláteis produzidos por uma
cepa de controle biológicoBacillus amyloliquefaciensSQR-9. ciência Rep. 6, 24856.
Rosenblueth, M., Martinez-Romero, E., 2006. Endófitos bacterianos e suas interações
com anfitriões. Mol. Interação planta-micróbio. 19, 827–837.
Ryu, C., Farag, MA, Hu, C., Reddy, MS, Kloepper, JW, Pare, PW, 2004. Bacteriana
voláteis induzem resistência sistêmica em Arabidopsis. Plant Physiol. 134, 1017–
1026. Safara, S., Harighi, B., Amini, J., Bahramnejad, B., 2022a. Triagem de endofítico
bactérias isoladas deBeta vulgariseBeta Marítimaplantas para supressão de agente de
podridão mole pós-colheita de beterraba,Enterobacter roggenkampii. Physiol. Mol. Plant
Pathol. 121, 101892.
Safara, S., Harighi, B., Bahramnejad, B., Ahmadi, S., 2022b. Atividade antibacteriana de
bactérias endofíticas contra o agente da podridão da raiz da beterraba sacarina pela produção de
compostos orgânicos voláteis e indução de resistência sistêmica. Frente. Microbiol. 13, 921762. Tahir,
HA, Gu, Q., Wu, H., Niu, Y., Huo, R., Gao, X., 2017.Bacilovoláteis adversamente
afetam a fisiologia e a ultra-estrutura deRalstonia solanacearume induzir resistência
sistêmica no tabaco contra a murcha bacteriana. ciência Rep. 7, 40481. Tamura, K., Stecher,
G., Peterson, D., Filipski, A., Kumar, S., 2013. MEGA6: Molecular
análise genética evolutiva versão 6.0. Mol. Biol. Evolução 30, 2725–2729. Tans-Kersten, J.,
Huang, H., Allen, C., 2001.Ralstonia solanacearumprecisa de motilidade para
virulência invasiva em tomate. J. Bacteriol. 183, 3597–3605.
Weisburg, WG, Barns, SM, Pelletier, DA, Lane, DJ, 1991. DNA ribossômico 16S
amplificação para estudo filogenético. J. Bacteriol. 173, 697–703.
Xie, A., Zang, H., Wu, H., Rajer, FU, Gao, X., 2018. Efeitos antibacterianos de voláteis
produzido porBacilotensão D13 contraXanthomonas oryzaepv.oryzae. Mol. Plant
Pathol. 19, 49–58.
Yao, J., Allen, C., 2006. A quimiotaxia é necessária para virulência e aptidão competitiva de
o patógeno da murcha bacterianaRalstonia solanacearum. J. Bacteriol. 188, 3697–3708.
Yuan, J., Raza, W., Shen, Q., Huang, Q., 2012. Atividade antifúngica deBacilo
amiloliquefaciensNJN-6 compostos voláteis contraFusarium oxysporumf. sp.
cubense. Appl. Ambiente. Microbiol. 78, 5942–5944.
Yuliar, Nion, YA, Toyota, K., 2015. Tendências recentes em métodos de controle para murcha bacteriana
doenças causadas porRalstonia solanacearum. Microb. Ambiente. 30, 1-11.