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Rizosfera 21 (2022) 100479

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Página inicial do jornal:www.elsevier.com/locate/rhisph

Ralstonia solanacearum, um patógeno mortal: revisitando as práticas de

biocontrole da murcha bacteriana em tabaco e outras solanáceas

Waqar Ahmeda,b,c, Jun Yangb,c,d, Yujiao Tana,e, Shahzad Munirb, Qi Liub,c, Jinhao Zhangb,c,
Guangzhou Jib,c,**, Zhengxiong Zhaoa,*
a Faculdade de Recursos e Meio Ambiente, Universidade Agrícola de Yunnan, Kunming, 650201, China
bLaboratório Estatal Chave para Conservação e Utilização de Bio-Recursos em Yunnan, Yunnan Agricultural University, Kunming, 650201, China
c Laboratório Chave de Agrobiodiversidade e Manejo de Pragas do Ministério da Educação, Universidade Agrícola de Yunnan, Kunming, 650201, China
dFaculdade de Recursos, Meio Ambiente e Química, Chuxiong Normal University, Chuxiong, 675000, China
eFaculdade de Ciência do Tabaco, Universidade Agrícola de Yunnan, Kunming, 650201, Yunnan, China

ARTIGOINFO ABSTRATO

Palavras-chave: Murcha bacteriana causada porRalstonia solanacearumcomplexo de espécies representa uma grande ameaça parasolanácease produção de tabaco curado em todo o mundo.R.
patógeno da cultura
solanacearuminvade as plantas através das raízes, coloniza o sistema vascular e bloqueia os tecidos do xilema. Sintomas típicos de murcha unilateral aparecem em partes da planta acima do
Controle de pragas integrado
solo que levam à morte da planta. Estratégias integradas de manejo de doenças na forma de controle cultural, controle químico e resistência genética têm sido empregadas há anos para
Nicotiana tabacum
controlar a incidência da doença da murcha bacteriana. No entanto, nenhuma dessas estratégias controlou completamente a doença devido à alta diversidade genética, ampla variedade de
RalstoniaComplexo de
hospedeiros e sobrevivência prolongada do patógeno no solo e nas partes da planta. Devido às estratégias de co-gestão, o controle biológico é a melhor abordagem para a saúde humana e
Espécies Rizosfera
segurança ambiental. Agentes de controle biológico (endófitos e rizobactérias) são onipresentes em todas as partes da planta (folhas, caule, raízes e rizosfera). desempenham um papel

importante na supressão da doença e na promoção do crescimento. Os possíveis mecanismos de biocontrole envolvem interações multifacetadas entre hospedeiro, patógeno e

antagonistas, como exclusão de nicho, aquisição de nutrientes, antagonista direto, indução de resistência e produção de compostos antimicrobianos. Estudos mostraram que os agentes de

biocontrole reduzem eficientemente a incidência da doença da murcha bacteriana em experimentos de estufa, mas os testes de campo não produziram resultados frutíferos. Nesta revisão,

fizemos um esforço para resumir as informações relacionadas ao biocontrole de fitopatógenos assistido por micróbios, com foco principal na murcha bacteriana do tabaco curado pela

combustão e antagonista direto, indução de resistência e produção de compostos antimicrobianos. Estudos mostraram que os agentes de biocontrole reduzem eficientemente a incidência

da doença da murcha bacteriana em experimentos de estufa, mas os testes de campo não produziram resultados frutíferos. Nesta revisão, fizemos um esforço para resumir as informações

relacionadas ao biocontrole de fitopatógenos assistido por micróbios, com foco principal na murcha bacteriana do tabaco curado pela combustão e antagonista direto, indução de

resistência e produção de compostos antimicrobianos. Estudos mostraram que os agentes de biocontrole reduzem eficientemente a incidência da doença da murcha bacteriana em

experimentos de estufa, mas os testes de campo não produziram resultados frutíferos. Nesta revisão, fizemos um esforço para resumir as informações relacionadas ao biocontrole de

fitopatógenos assistido por micróbios, com foco principal na murcha bacteriana do tabaco curado pela combustão eSolanáceaplantações.

1. Introdução medidas são imprescindíveis. Atualmente, o controle biológico por meio de

Murcha bacteriana causada pela bactéria patogênica de plantas do solo
Ralstonia solanacearumé uma doença devastadorasolanáceasfamília
(tomate, batata, pimenta, gengibre, berinjela), incluindo a produção de
tabaco curado em todo o mundo e na China (Mamphogoro et al., 2020;Cai et
al., 2021). AtualmenteR. solanacearumé a bactéria fitopatogênica mais
intensivamente estudada devido à sua natureza letal no fumo curado e em
importantes culturas solanáceas. Independentemente do desenvolvimento
de várias estratégias integradas de manejo de doenças para controlar a
doença da murcha bacteriana, um controle eficaz e ecologicamente correto
agentes de biocontrole supressores de doenças indígenas (endófitos e
rizobactérias) é considerado uma medida alternativa para reduzir a incidência de
murcha bacteriana.Chunyu e outros, 2017;El Sayed e outros, 2019). Esses agentes
de biocontrole conferem benefícios de amplo espectro às plantas hospedeiras na
forma de fixação de nitrogênio, compostos antimicrobianos, promotores de
crescimento vegetal e indução de resistência imunológica vegetal.Sahu et al., 2017
; Zhang e outros, 2020;Wei e outros, 2021).
Perdas de rendimento causadas pelo patógeno da murcha bacteriana em muitos
Solanácea as colheitas variam entre 15-55% em todo o mundo (Kim e outros, 2016). No
Uganda, a cultura do tomate foi gravemente afectada pelaR. solanacearum,e

* Autor correspondente. Faculdade de Recursos e Meio Ambiente, Universidade Agrícola de Yunnan, Kunming, 650201, China.
* * Autor correspondente. Laboratório Estatal Chave para Conservação e Utilização de Bio-Recursos em Yunnan, Yunnan Agricultural University, Kunming, 650201, China.

Endereço de e-mail:ahmed.waqar1083@yahoo.com (W. Ahmed),jghai001@163.com (G. Ji),zhaozx0801@163.com (Z. Zhao).

https://doi.org/10.1016/j.rhisph.2022.100479
Recebido em 27 de outubro de 2021; Recebido no formulário revisado em 20 de janeiro de 2022; Aceito em 20 de janeiro de 2022
Disponível online em 26 de janeiro de 2022
2452-2198/© 2022 Publicado por Elsevier BV
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perdas de rendimento foram registradas em 88%; e na Etiópia, a incidência de

murcha bacteriana da pimenta foi registrada em cerca de 100% (Mamphogoro et
al., 2020). Murcha bacteriana da batata causada porR. solanacearumé a 2ª doença
mais importante da batata depois da requeima causada por Phytophthora
infestans,e as perdas de rendimento atingiram até 50-75% (Félix e outros, 2010;
Chamedjeu et al., 2019). Estima-se que 1,7 milhões de hectares de campos de
batata em mais de 80 países sejam afetados porR. solanacearum, com perdas
anuais de $ 950 milhões (Charkowski e outros, 2020).
Na China, as perdas de rendimento e a incidência da doença bacteriana
variam de hospedeiro para hospedeiro, tipo de solo, condição climática, estirpe do
patógeno e região.Jiang e outros, 2017). Por exemplo, junto com as regiões do rio
Yangtze, a incidência da doença da murcha bacteriana do tomateiro é registrada
em cerca de 10 a 80%, dependendo da estação da safra (Wei e outros, 2017). A
doença da murcha bacteriana da batata ocorre em mais de dez províncias da
China, com perdas de rendimento estimadas de 10 a 15% e atingindo até 80 a
100% no caso de um surto grave (Li-yuan e Jin, 2005). A incidência da murcha
bacteriana do tabaco foi registrada em 14 das 22 regiões produtoras de tabaco da
China. A incidência média da doença da murcha bacteriana do tabaco foi
registrada em aproximadamente 15-35% e estendida até 75% quando prevalece
com outras doenças da podridão radicular (canela negra) causada porPhytophtora
nicotianae. Em regiões de monocultura e alta umidade, as perdas de rendimento
variam entre 50-60% e atingem até 100% (Jiang e outros, 2017).
Nesta revisão, fizemos um esforço para resumir as estratégias eficazes
de manejo de doenças ambientalmente amigáveis para suprimir a
incidência de patógenos de plantas por meio de agentes de biocontrole
(endófitos e rizobactérias), com foco principal na doença da murcha
bacteriana deSolanácea colheitas e fumo curado. Este estudo fornecerá o
conhecimento básico sobre o manejo mediado por agentes de biocontrole
(endófitos e rizobactérias) da doença da murcha bacteriana e algumas Fig. 1. Sintomas produzidos pela murcha bacteriana PatógenoRalstonia
sugestões para estudos futuros, para mitigar essa doença destrutiva. solanacearumsobre tabaco (Nicotiana tabacuml.) planta.(A–B):Planta saudável; A:As
folhas permanecem verdes e saudáveis;B:As células do parênquima permanecem
brancas; (C–D):Planta doente;C:Amarelecimento e murcha unilateral das folhas com
2. Sintomas, epidemiologia e sobrevivência
necrose marginal;D:Coloração amarela clara a marrom escura das células do parênquima
e lesões escuras encharcadas de água no caule.
Sintomas, epidemiologia e sobrevivência do patógeno da murcha bacteriana do
tabaco curado pela combustão e outrosSolanáceacolheitas é quase o mesmo, então aqui
3. Biologia do patógeno da murcha bacteriana
selecionamos tabaco curado em combustão (Nicotiana tabacumL.) como planta modelo.
O murchamento unilateral e o amarelecimento das folhas mais jovens, seguido de um
colapso total da planta, são os sintomas característicos produzidos por
Ralstonia solanacearumfoi relatada pela primeira vez em plantas de batata,
amendoim e tomate no final do século 19 na América do Sul e na Ásia.Smith, 1896
R. solanacearumem hospedeiro suscetível. Ao realizar uma seção transversal ao
). Em 1896, Erwin F. Smith descreveu pela primeira vez este patógeno como
longo do eixo central, observa-se uma descoloração avermelhada a marrom do
sistema vascular. Lesões escuras encharcadas de água se desenvolvem na
Bacillus solanacearum,e mais tarde, em 1914, mudou seu nome para

superfície do caule como resultado do apodrecimento da medula, enquanto as

Pseudomonas solanacearum(Smith, 1896,1914;García et al., 2019).

plantas saudáveis permanecem verdes (Planta saudável:Figura 1A e B; planta de

R. solanacearumfoi descrita pela primeira vez por Smith em 1908 no campo do
tabaco (Smith, 1908). Na China, na década de 1930,R. solanacearumfoi relatada
doença:Figura 1C e D) (Karim e Hossain, 2018). Durante o ciclo de vida do
pela primeira vez em plantas de amendoim (Ma e Gao, 1956), e cerca de 90
patógeno, a bactéria torna-se móvel e pode ser isolada de todas as partes da
espécies de plantas de 39 famílias botânicas foram relatadas como hospedeiras do
planta.Danny, 2000;Nion e Toyota, 2015). Sobrevive em restos de plantas doentes,
patógeno da murcha bacteriana (Ela e outros, 2017). Mais tarde, em 1946, o
materiais de propagação vegetativa, hospedeiro selvagem, na ausência da planta
patógeno foi relatado em batata-doce e, na década de 1950, em batata, gengibre,
hospedeira e em água doce por mais tempo (até 40 anos), mas perde sua
tabaco, tomate e gergelim.Hwang e outros, 1956;Wang, 1959;Ele e outros, 1983).
viabilidade em condições extremas (pH alto, sal, e temperatura) (Álvarez et al.,
Na China, a doença da murcha bacteriana do tabaco é causada principalmente
2010).
pelo biovar 3 (um grupo biológico de cepa bacteriana, diferente de outras cepas
O solo infectado atua como uma fonte primária de inóculo.Figura 2) (Álvarez et
da mesma espécie com base em características fisiológicas) e filotipo 1 de
al., 2010). Em comparação com outras bactérias patogênicas de plantas, como
Pseudomonassp., Streptomycessp., etc.,R. solanacearumprecisa de apenas um R. solanacearum, que pertencem à raça 1 (Li e outros, 2016).
local de entrada para estabelecer uma infecção sistêmica (Danny, 2007). Ele invade
R. solanacearumé classificado em quatro filotipos, cinco raças e seis
a planta através de feridas produzidas por operação mecânica e manchas no
biovares com base em ampla gama de hospedeiros e distribuição geográfica
desenvolvimento das raízes primárias e secundárias (Ele e outros, 2014; Singh et
desigual (Budenhagen, 1962;Fegan e Prior, 2005;Genin e Denny, 2012). Em
al., 2018). Depois de entrar em um hospedeiro suscetível, ele se multiplica
estudos recentes,R. solanacearumfoi classificado em três espécies;
sistemicamente no tecido do xilema, bloqueando o transporte de água e
R. pseudosolanacearum(filotipo 3),R. syzygii(filotipo 4), e
produzindo sintomas típicos de murcha.Wang e Lin, 2005;Ela e outros, 2017).
R. solanacearum(filotipo 1 e 2) (Safni et al., 2014;Prior et al., 2016). Com
Durante o ciclo da doença, o patógeno se torna móvel e se espalha junto com o
base na distribuição geográfica,R. solanacearumfoi classificado em
fluxo de transpiração no sistema vascular. Quando o patógeno completa seu ciclo
quatro filotipos: filotipo 1 (Ásia), filotipo 2 (América), filotipo 3 (África) e
de vida em uma planta, várias bactérias vazam na rizosfera das raízes das plantas
filotipo 4 (Indonésia).Prior e Fegan, 2004). Devido à grande diversidade
sintomáticas e se espalham das plantas doentes para as saudáveis através da
genética deR. solanacearum, um total de 291 genomas foi submetido
chuva e da água de irrigação.Charkowski e outros, 2020;Qi et al., 2020).
ao banco de dados do NCBI até o momento, e alguns genomas (≥14)
são concluídas (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genome /?
term=Ralstoniasolanacearum).

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Fig. 2. Ciclo de vida geral deRalstonia solanacearumcausando murcha bacteriana do tabaco (Nicotiana tabacumEU.).A:O campo e o solo infectados atuam como fonte primária de inóculo, e as
células deR. solanacearumsobreviver no solo por um longo período na ausência de um hospedeiro adequado;B:Durante a época de colheita, os esporos em repouso convertem-se em células móveis
primárias com flagelos polares;C:Essas células bacterianas móveis entram na planta hospedeira através de feridas e manchas no desenvolvimento da raiz primária e secundária; D:Depois de entrar na
planta hospedeira, multiplica-se sistemicamente nos tecidos do xilema e produz sintomas típicos de murcha, e o grande número de bactérias vaza na rizosfera a partir das raízes;E:Células móveis
secundárias deR. solanacearume propagação de doenças para plantas saudáveis através da chuva e da água de irrigação;F:Em caso de ataque severo de patógenos, a doença se espalha por todo o
campo, inicialmente as folhas inferiores ficam amarelas, o entupimento do tecido do xilema e lesões escuras e encharcadas de água são produzidas no caule e resultam no colapso da planta inteira.

4. Abordagens integradas de manejo de doenças para a doença da murcha
bacteriana
Devido à ampla variedade de hospedeiros, alto complexo de espécies e
sobrevivência prolongada no solo e persistência na vegetação como uma infecção
latente, surgem mais desafios para controlar a doença da murcha bacteriana.
Especialmente quando se estabelece no solo, é difícil controlar a doença da
murcha bacteriana (Kurabachew e Ayana, 2017). No entanto, muitas abordagens
integradas de manejo de doenças, como rotação de culturas, práticas culturais,
alterações de biochar, uso de fertilizantes bioorgânicos (BOFs) e criação de
cultivares resistentes foram adotadas para controlar esta doença de murcha.
Balota e outros, 2014;Chen e outros, 2020;Wu e outros, 2020). Até agora,
pesticidas na forma de bismertiazol, saisentong e zinco tiazol são usados para
controlar esta doença bacteriana, no entanto, eles representam sérias ameaças
ambientais, levam à resistência de patógenos, bem como afetam negativamente
os micróbios potenciais nativos.Nicolopoulou-Stamati et al., 2016;Meftaul et al.,
2020).
O desenvolvimento de cultivares resistentes por meio do melhoramento de
culturas é considerado uma abordagem fundamental, e um progresso
significativo foi alcançado para desenvolver variedades resistentes para algumas
culturas comerciais importantes (Liu e outros, 2012;Deng et al., 2014). A análise
genética foi realizada em tomates, batatas, berinjelas e tabaco; Vários genes têm
sido relatados como envolvidos na resistência.Salgon e outros, 2017;Habe et al.,
2019;Qiu et al., 2019). Portanto, a resistência é difícil de herdar e é necessário mais
tempo para procriar. Porque a cultura perde sua resistência contra patógenos, e
cultivares resistentes não podem produzir os rendimentos desejados (Qian e
outros, 2013;Nelson e outros, 2018). Por outro lado, marcadores moleculares
ligados aos principais genes de resistência foram desenvolvidos em
tomates (Abebe et al., 2020), e espera-se uma maior criação de cultivares
resistentes.
A rotação de culturas é considerada uma abordagem prática para controlar muitas
doenças transmitidas pelo solo, porque a maioria dos patógenos podem persistir por um
longo tempo no solo em resíduos de plantas infectadas.Niu et al., 2017;Fan e outros,
2020). O uso de culturas de cobertura de inverno e correções do solo com matéria
orgânica é uma abordagem valiosa para controlar doenças transmitidas pelo solo. As
culturas de cobertura podem melhorar os nutrientes do solo e suprimir as doenças
transmitidas pelo solo, destruindo o ciclo de vida do patógeno.Balota e outros, 2014;Yang
et al., 2019). A adição de biochar no solo altera a diversidade microbiana do solo,
atividade e composição da comunidade. Mais importante ainda, o biochar reduz a
severidade da doença da planta e induz a resistência da planta à doença, aumenta a
retenção de nutrientes, alivia a acidez do solo, altera a comunidade microbiana e
promove uma melhor estrutura do solo.Graber et al., 2014;Jaiswal et al., 2017;Li e outros,
2022). O desenvolvimento de novos agentes antibacterianos no tabaco contra o
patógeno da murcha bacteriana fornecerá uma abordagem prática notável. agente
antibacterianoLansiumamida B, isolado deClausena lansium sementes, pode controlar a
doença da murcha bacteriana (Li e outros, 2014).
5. Biocontrole de fitopatógenos
O controle biológico mediado por microrganismos fornece uma solução
desejável para a agricultura sustentável para atender às crescentes demandas
agrícolas. Uma relação mutualística é encontrada entre plantas e agentes de
biocontrole através da colonização em partes da planta sem causar nenhuma
doença aparente e eles também competem com o patógeno.Fig. 3) (Brader e
outros, 2017;Dong e outros, 2019). Os agentes de controle biológico protegem as
plantas do estresse biótico e abiótico por meio de ações diretas e

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Fig. 3. Mecanismo de resistência mediada por

agentes de biocontrole (endófitos e rizobactérias)
em plantas contra patógenos e insetos-praga.
Agentes de biocontrole benéficos (marrom) aumentam
a resistência das plantas contra estresses bióticos e
abióticos por meio de um mecanismo direto e indireto.
Os agentes de biocontrole colonizam os tecidos
internos da planta; competir com o patógeno
(vermelho) e outros microorganismos presentes em
seu entorno e melhorar a saúde das plantas. Alguns
exemplos de diferentes mecanismos SAR,
hiperparasitismo, exclusão de nicho, ISR e antibiose
são mostrados (azul e cinza), respectivamente.

mecanismos indiretos (Degrassi e Carpentieri-Pipolo, 2020). Os mecanismos
diretos dos agentes de biocontrole ocorrem através da aquisição de
macronutrientes essenciais (nitrogênio e fósforo), micronutrientes (ferro) e
pela produção de certos hormônios (giberelinas, auxinas e citocininas).Glick,
2015;Santoyo et al., 2016). enquanto em indireto
mecanismos, agentes de biocontrole (endófitos e rizobactérias) produzem
substâncias que inibem o crescimento de fitopatógenos (bactérias, fungos,
nematóides, protistas e vírus) por efeito antagonista direto e competem com
o patógeno por ferro (Chaturvedi et al., 2016;Ek-Ramos et al., 2019). A
exclusão de nicho é considerada um possível mecanismo para

tabela 1
Endófitos bacterianos e rizobactérias usados como agente de biocontrole contra diferentes patógenos de plantas e seu mecanismo de biocontrole.

Agentes de controle biológico Mecanismo Patógeno alvo Eficaz contra Planta hospedeira/isolada Referências
doença

Ochrobactrum pseudintermedium, Exclusão de Nicho P. syringae pv. lacrimogêneos Mancha angular da folha Pepino Akbaba e Ozaktan,
Pantoea agglomerans (2018)
B. subtilis Antibiose Xanthomonas oryzae pv. Mancha Bacteriana das Folhas Arroz Kumar e outros, (2020)
oryzae
B. subtilisHJ5 Exclusão de nicho e formação de Verticillium dahliae Verticilliummurcha de Algodão Li e outros, (2013)
biofilme algodão
B. amyloliquefaciens,B. pumilus, e Antibiose Fusarium graminearum Fusariumferrugem da cabeça Trigo Comby e outros, (2017)
B. subtilis do trigo
B. velezensis Antibiose Xylella fastidiosa Oliva Declínio Rápido Oliveiras Zicca et al., (2020)
Síndrome
B. subtilisL1-21 ISR CandidatoLiberibacter Esverdeamento de Cítricos Citrino Munir e outros, (2020)
asiaticus Doença
B. licheniformisESR 26,B. sutilis-ESR VOCs Colletotrichum falcatum podridão vermelha da cana Cana de açúcar Jayakumar et al.,
24 (2020)
L. antibiótico 13–6,L. capsiciZST1-2, e Exclusão de nicho, Antibiose e Plasmodiophora brassicae clubroot de chinês Konjac, Roxo Wei e outros, (2021)
B. cereusBT-23 produção de metabólitos repolho batata
B. velezensisPCSE10 eRhizobium Antibiose Phytophthora capsici podridão do pé Pimenta preta Kollakkodan et al.,
radiobacterPCRE10 (2020)
Enterobacter cloacae Antibiose Pythium aphanidermatum Amortecimento de Pythium Pepino Kazerooni et al.,
(2020)
Brevibacterium halotoleransJZ7 Antibiose e ISR Fusarium oxysporum Doença da podridão jujuba chinês Wang e outros, (2020)
radicular do jujuba chinês

B. velezensis8-4 Antibiose Streptomyces galilaeus, Sarna de batata, casca preta Batata Cui et al., (2020)
Rhizoctonia solani de batata
B. halotolerans Exclusão de nicho e SAR Fusarium oxysporum f.sp. Doença de Bayoud da Limoniastrum Slama et al., (2019)
albedinis tamareira monopétala
B. subtilis, P. florescente Antibiose e ISR Fusarium oxosporium Fusariumdoença murcha Tomate Maomé e
Toma, (2019)
B. amyloliquefaciens(PsL) Antibiose e ISR Phytophthora capsici ferrugem Phytophthora Mamão Bhusal e Mmbaga,
(2020)

Aqui; B. = Bacillus, L. = Lysobacter, ISR = Resistência sistêmica induzida, SAR = Resistência sistêmica adquirida

4
W. Ahmed et ai.
controle biológico, no qual os agentes de biocontrole competem com o patógeno
por abrigo, minerais e nutrientes.Pohjanen et al., 2014). Da mesma forma, alguns
endófitos bacterianos antagonizam agentes causadores de doenças por meio de
hiperparasitismo.Lei e outros, 2017). O mecanismo de hiperparasitismo tem sido
observado principalmente em fungos e menos relatado em bactérias. No
hiperparasitismo, os microrganismos competem entre si pela aquisição de
nutrientes, secreção de algumas enzimas extracelulares (quitinase e glucanase) e
formação de biofilme.Köhl et al., 2019).
O mecanismo indireto envolve a indução de resistência e antagonistas diretos
pela produção de substâncias antimicrobianas ou compostos orgânicos voláteis
(VOCs) (Morita et al., 2019;Ek-Ramos et al., 2019). As rizobactérias promotoras do
crescimento vegetal desencadeiam principalmente resistência sistêmica induzida
em plantas hospedeiras contra patógenos através da via de sinalização de etileno
e ácido jasmônico.Latha et al., 2019). Enquanto a resistência sistêmica adquirida é
desencadeada após a ativação de um padrão molecular associado a patógenos -
imunidade desencadeada, imunidade desencadeada por efetores (Mishina e Zeier,
2007), e pelo acúmulo de ácido salicílico e genes relacionados à patogênese (PR),
muitos dos quais codificam proteínas PR com atividade antimicrobiana (van Loon
e outros, 2006;Vlot e outros, 2009). Finalmente, a antibiose é um mecanismo bem
reconhecido de biocontrole pelo qual agentes de biocontrole antagonizam
fitopatógenos por meio da produção de compostos antimicrobianos, enzimas e
VOCs.Torres e outros, 2017; Morita et al., 2019). Alguns agentes de biocontrole
(endófitos e rizobactérias) que apresentam esses diversos mecanismos de
controle biológico contra patógenos de plantas foram alistados emtabela 1.
6. Mecanismo de biocontrole em Solanaceae e fumo curado
bactérias endofíticasEnterobacter cloacaeO PS14 foi isolado das partes saudáveis da
planta de batata e usado como um biocontrole contra a doença da murcha bacteriana da
batata.E. cloacaeO PS14 suprimiu a doença da murcha bacteriana da batata em até 26,5%
e aumentou o rendimento em até 40,96% através da operação dos mecanismos de
antibiose e indução de resistência sistêmica da planta (Mohamed e outros, 2020).
RizobactériasPaenibacillus polymyxa foi isolado do solo do campo de batata, suprimiu
significativamente a incidência de murcha bacteriana da batata em até 80% (Solimão,
2020). Potencial de biocontrole deBacillus subtilis(KJ-2) isolado da endosfera da semente
de uma pimenta malagueta tolerante à murcha bacteriana cv. Firingi Jolokiawas foi
avaliado contra a doença da murcha bacteriana da pimentaem vitro.Os resultados
mostraram que
B. subtilis(KJ-2) suprime significativamente a incidência de murcha bacteriana da
pimenta, tendo efeito de controle de 86,6% (Dowarah et al., 2021).
Efeito de rizobactériasPseudomonas syringaeeP. aeruginosaforam estudados
em lavouras de tomate infectadas com a doença da murcha bacteriana. Os
resultados revelaram que a aplicação deP. syringaeeP. aeruginosacontrolar
efetivamente a doença da murcha bacteriana por meio de antibiose e indução de
resistência do hospedeiro (Mohammed e outros, 2020). Cerca de 40 endófitos
foram isolados deGnetum gnemonplanta, e sua atividade antagonista foi
verificada contra o patógeno da murcha bacteriana do tomateiroRalstonia
solanacearum. Apenas duas bactérias endofíticasBacillus velezensisGL3 e
Staphylococcus warningeriGL1 antagonizou o patógeno por meio de antibiose e
auxiliou na promoção do crescimento da planta.Agarwal et al., 2020). Um total de
19/420 cepas isoladas apresentaram atividade antagônica contra o patógeno da
murcha bacteriana do gengibreR. solanacearumcom um efeito de biocontrole
entre 26,09-69,17% (Yang e outros, 2012). Uma estirpe bacteriana rizosférica
Bacillus cereusO AR156 foi isolado do solo da floresta exibindo uma capacidade de
biocontrole de amplo espectro contra muitas doenças das culturas. O efeito
antagônico daB. cereusO AR156 foi investigado contra a doença da murcha
bacteriana do tomateiro e mostrou eficácia de biocontrole de até 51,02% em
comparação com o controle (Wang e outros, 2019).
Wu e outros. (2016a)avaliou o efeito antagônico deBacillus amyloliquefaciens
ZM9 isolado da rizosfera da planta de tabaco saudável para controlar a doença da
murcha bacteriana do tabaco.B. amyloliquefaciensO ZM9 controla eficientemente
a murcha bacteriana do tabaco através do mecanismo de exclusão de nicho e tem
uma eficácia de biocontrole de cerca de 38,2%. Em nosso estudo anterior (dados
não publicados)B. amyloliquefaciensWS-10 (No. de acesso MW730713) isolado do
solo rizosférico de tabaco saudável
5
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plantas e sua atividade de biocontrole foi avaliada contra a doença da murcha bacteriana
do tabaco em um experimento de maconha. Os resultados mostraram que
B. amyloliquefaciensWS-10 suprime significativamente a incidência da doença da
murcha bacteriana do tabaco, através do mecanismo de antagonismo direto
(produção de compostos antibacterianos), exclusão de nicho (colonizado com
sucesso na rizosfera das plantas de tabaco) e também reduz o número de cópias
gênicas deR. solanacearumno solo da rizosfera (Fig. 4). Informa-se que entrou com
pedido deB.amiloliquefaciensY4 ePseudomonassp. Y8 reduz a incidência da
doença da murcha bacteriana do tabaco em até 3 a 4 vezes em comparação com o
controle (Li e outros, 2021).
De acordo com Tahir et al. (2017) descobertas,B. artrofaeusLSSC22 e
B. amyloliquefaciensFZB42 foram encontrados para inibirR. solanacearum através de
VOCs e também atuaram como promotores de crescimento vegetal. Muitos estudos
revelaram que, devido à ampla gama de hospedeiros e à alta complexidade das espécies,
o uso apenas de agentes de biocontrole não poderia fornecer resultados eficientes. No
entanto, a eficácia do biocontrole foi fortalecida até>95% quando essas cepas
antagonistas foram aplicadas em combinação com fertilizante orgânico (OF), BOFs e
biochar (Ma et al., 2018;Wu e outros, 2020). De forma similarYang e outros. (2017)
descreveram que uma rede de ecologia do solo mais complexa pode ajudar a suprimir a
incidência da doença da murcha do tabaco.Yuan et ai. (2014)relatou que a aplicação de
BaciloO fertilizante orgânico fortificado atrasou significativamente o desenvolvimento da
murcha bacteriana do tabaco e controlou efetivamente a incidência da doença em
condições de casa de vegetação e de campo. Aplicação combinada deB.
amyloliquefaciensO ZM9 e o pó de calêndula suprimiram a incidência da doença da
murcha bacteriana do tabaco, melhorando as propriedades físico-químicas do solo, os
metabólitos do solo e a estrutura microbiana.Hu et al., 2021b). Alguns exemplos de
rizobactérias e bactérias endofíticas usadas isoladamente ou em combinação com OF,
BOFs e biochar para controlar a doença da murcha bacteriana foram resumidos emmesa
2.
7. Conclusões e perspectivas futuras
Nesta revisão, fizemos um esforço para resumir as bactérias rizosféricas e
endofíticas atualmente disponíveis usadas como agentes de biocontrole contra
diferentes patógenos de plantas com mais foco na doença da murcha bacteriana.
Aqui, propomos algumas sugestões que devem ser consideradas e adaptadas
para controlar esta doença devastadora. (i) Isolamento e identificação de
endófitos bacterianos e rizobactérias associados asolanáceasculturas e uso desses
agentes de biocontrole contraR. solanacearum porque esses agentes de
biocontrole têm boa adaptação e colonização
Figura 4.Bacillus amyloliquefaciensO WS-10 controlou com sucesso a incidência da
doença da murcha bacteriana do fumo curado em experimentos de maconha.
Aplicação deRalstonia solanacearum(A), Aplicação combinada deR. solanacearum eB.
amyloliquefaciensWS-10(B). Planta de tabaco curada com fumaça mostrando os sintomas
típicos da murcha bacteriana(A)e plantas de tabaco curadas saudáveis(B).
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mesa 2
Mecanismo de agentes de biocontrole usados como biocontrole contra a doença da murcha bacteriana.

Cepas bacterianas Mecanismo Fonte Solanacearumplantações Referências

P. syringaeeP. aeruginosa Antibiose e ISR Tomate Tomate Mohammed et al., (2020)

Enterobacter cloacaePS14 Antibiose e SAR Batata Batata Mohamed et al., (2020)
Paenibacillus kribbensisPS04 SAR – Tabaco Zhao et al., (2020)
B. cereusQJ-1 Antibiose e BOF Tabaco Tabaco Wu e outros, (2020)
Streptomyces rocheiL-9,Brevibacillus brevisEU- Antibiose e OF Tabaco Tabaco Liu e outros, (2013)
25
Paenibacillus polymyxa(IMA5) Antibiose e PGP Beringela Beringela Alamer et al., (2020)
Agrobacterium tumefaciens XB1R,B. cereus Exclusão de Nicho Beringela Beringela Achari e Ramesh,
XB177R (2019)
B. amyloliquefaciensSQY 162 Antibiose e BOF Tabaco Tomate Wu et al., (2016b)
Acinetobactersp. Xa6 Exclusão de Nicho e Antibiose Tomate Tomate Xue et al., (2013)
P. mallei (RBG4, ET17), B. sp. RCh6 Antibiose e PGPR Beringela Beringela Ramesh e Phadke,
(2012)
B. amyloliquefaciensDSBA -12 Antibiose e ISR Tomate Tomate Singh et al., (2016)
B. amyloliquefaciens S20 Antibiose Beringela Beringela Chen et al., (2014) El
P. fluorescens(P142),B. velezensis(B63) SAR Batata Tomate Sayed et al., (2019)
Staphylococcussp., Agrobacteriumsp., B.sp Antibiose Culturas de solanáceas, pimentão, Culturas de solanáceas, pimentão, Achari e Ramesh,
berinjela berinjela (2014)
P. aeruginosaNXHG29 Antibiose e BOF Banana Tabaco Ma et al., (2018)
B. amyloliquefaciensSQRT3 ISR Tomate Tomate Chunyu et al., (2017)
B. pumilus,Paenibacillus acerans,P. putida, Exclusão de nicho, antibiose e Pimentas doces e culturas de Pimentas doces e culturas de Mamphogoro et al.,
B. cereus ISR Solanaceae Solanaceae (2020)
Mitsuariasp. TWR114 Antibiose cebola galesa Tomate Marian et al., (2018)
B. amyloliquefaciens ZM9 Exclusão de nicho, Antibiose, farelo de Tabaco Tabaco Hu et al., (2021a)
arroz
B. amyloliquefaciensSQR-9 Antibiose (VOCs) e OF Pepino Tomate Raza e outros, (2016)

Aqui;P.=Pseudomonas,B.=Bacilo, ISR = Resistência sistêmica induzida, SAR = Resistência sistêmica adquirida, OF = Fertilizante orgânico, BOF = Fertilizante bioorgânico,
VOCs = Compostos orgânicos voláteis.

habilidade na rizosfera e partes da planta. (ii) O uso de consórcios microbianos Referências

pode nos ajudar a desenvolver uma complexa rede microbiana do solo e
reestruturar o microbioma rizosférico para controlar a doença da murcha
bacteriana. (iii) O uso de ferramentas biotecnológicas para modificação genética
de agentes de biocontrole para aumentar sua eficácia de biocontrole. Embora o
isolamento de agentes de biocontrole seja uma tarefa trabalhosa e demorada,
devemos mostrar paciência e nunca desistir. No entanto, este campo guarda
muitos mistérios que precisam ser desvendados; adotando as estratégias
mencionadas acima com outras práticas de controle, podemos alcançar o controle
biológico durável deR. solanacearumno futuro próximo.
contribuição do autor
ZZ e GJ projetaram o estudo. WA, YT, QL e JZ coletaram dados. WA e SM
escreveram o manuscrito. WA, JY e SM fizeram figuras. Todos os autores
contribuíram para a versão final do manuscrito.
Declaração de interesse concorrente
Os autores declaram que não têm interesses financeiros concorrentes
conhecidos ou relacionamentos pessoais que possam parecer influenciar o
Abebe, AM, Choi, J., Kim, Y., Oh, C.-S., Yeam, I., Nou, I.-S., Lee, JM, 2020.
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trabalho relatado neste artigo.
Agradecimentos
Este estudo foi apoiado financeiramente pela Fundação de Pesquisa
Científica da Universidade Agrícola de Yunnan (KX900187), Plano de
Plataforma de Ciência e Tecnologia da Província de Yunnan (2019IC005),
Programa Chave de Pesquisa e Desenvolvimento da Província de Yunnan
(2018BB019), Programa Chave de Ciência e Tecnologia do Tabaco de Yunnan
Company of China (2018530000241017), o Programa Nacional de Pesquisa e
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