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Controle Biológico 101 (2016) 17–30

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Controle biológico

página inicial da revista: www.elsevier.com/location/ybcon

Análise

Controle biológico de doenças de plantas ornamentais causadas porFusarium

oxysporum:Uma revisão

Charline Lecomtea,c, Claude Alabouvetteb, Véronique Edel-Hermannc, Fabiano Robertoa,

Christian Steinbergc,⇑
aAstredhor,44, rue d'Alésia, F-75682 Paris, França
bAgrene,47 rue C. Pierrot, F-21000 Dijon, França
cAgroécologie, AgroSup Dijon, CNRS, INRA, Univ. Bourgogne Franche-Comté, F-21000 Dijon, França

destaques

- Patógenos Fusarium oxysporum são patógenos altamente perigosos para a produção ornamental.
- Muitos microorganismos provaram ser eficientes na redução de doenças em plantas ornamentais, mas muito poucos são comercializados.
- Propriedades antimicrobianas conhecidas e novas de plantas podem controlar fungos patogênicos de plantas ornamentais.
- O controle biológico usando micróbios e botânicos faz parte das estratégias integradas de manejo de doenças.
- A legislação europeia deve mudar para incentivar a comercialização de produtos usados no controle biológico.

artigoinfo abstrato

Historia do artigo: Ornamentais incluem todas as plantas decorativas adequadas para uso interno ou externo. Uma grande variedade de plantas
Recebido em 30 de março de 2016 é produzida e vendida em um mercado mundial. Um dos microrganismos patogênicos mais destrutivos para a produção
Revisado em 10 de junho de 2016 Aceito
ornamental é o fungo do solo.Fusarium oxysporum.MuitosF. oxysporumcepas patogênicas podem infectar numerosas plantas
em 13 de junho de 2016 Disponível online
ornamentais durante a produção e/ou armazenamento pós-colheita. Após o início da doença, as plantas raramente são
em 15 de junho de 2016
adequadas para comercialização. Nenhum método de controle curativo está disponível atualmente. O melhor manejo das
doenças só pode ser alcançado por meio de uma abordagem integrativa em que o controle biológico pode desempenhar um
Palavras-chave:
papel importante no complemento da seleção varietal para resistência, desde que as linhagens estejam disponíveis, o que
Fusarium oxysporumdoenças
raramente acontece. Os métodos de controle biológico em plantas ornamentais são limitados ao uso de agentes de controle
Gestão integrada de doenças
Floricultura biológico microbiano e botânicos,ou sejaóleos essenciais ou extratos vegetais. Uma visão geral dos estudos sobre o uso de
Botânicos botânicos e microrganismos contraF. oxysporum sobre plantas ornamentais destacaram que o uso desses métodos tem
Agentes de controle biológico microbiano menos de 2 décadas e que despertam interesse crescente. Microorganismos e fontes botânicas são incontáveis;
consequentemente, a escolha de um método de triagem para selecionar bons candidatos é crítica. Tanto os microrganismos
quanto os botânicos exibem vários modos de ação que não são totalmente compreendidos, especialmente para os botânicos.
Assim que um microrganismo promissor ou candidato botânico é identificado, diferentes parâmetros ligados ao
desenvolvimento do produto (modo de aplicação, dosagem, formulação, produção) precisam ser definidos e padronizados
para otimizar a qualidade do produto final. Essas etapas também determinam o sucesso ou o fracasso de um produto no
mercado. Uma vez elaborado o produto, pode-se iniciar o processo de registro. Dependendo do país, os requisitos são
diferentes e todo o processo é mais ou menos tedioso. No entanto, 26 produtos de controle biológico estão atualmente
disponíveis paraF. oxysporumcontrole de plantas ornamentais, e o mercado de controle biológico está crescendo. Além disso,
os métodos de controle biológico podem ser combinados uns com os outros ou com outros métodos de controle, mas muita
pesquisa adicional é necessária para desenvolver metodologias para incorporar produtos biológicos em outras estratégias de
controle para o manejo de doenças ornamentais.

- 2016 Elsevier Inc. Todos os direitos reservados.

Abreviaturas:OE, óleo essencial; EPA, Agência de Proteção Ambiental; IBMA, Associação Internacional de Fabricantes de Biocontrole; ISO, Organização Internacional de Padronização; MBCA, agente
de controle biológico microbiano; PE, extrato vegetal; PGPR, rizobactérias promotoras do crescimento vegetal; ROS, espécies reativas de oxigênio.
⇑Autor correspondente em: INRA, UMR Agroécologie, 17 rue Sully – BP 86510, F-21065 Dijon Cedex, França.
Endereço de email:christian.steinberg@dijon.inra.fr (C. Steinberg).

http://dx.doi.org/10.1016/j.biocontrol.2016.06.004
1049-9644/- 2016 Elsevier Inc. Todos os direitos reservados.
18 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30

Conteúdo

1. Introdução . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 18
2. F. oxysporumdoenças em plantas ornamentais. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 18
3. Métodos de controle. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19
3.1. Métodos de controle disponíveis. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19
3.2. Microrganismos para controlarF. oxysporum. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .20
3.3. Botânicos para controlarF. oxysporum. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .20
4. Controle biológico deF. oxysporumem ornamentais. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 20
5. Seleção de candidatos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22
6. Modos de ação . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23
7. Elaboração dos produtos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23
8. Processos de registro . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 25
9. Desenvolvimento promissor e histórias de sucesso. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 25
10. Manejo integrado de doenças. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26
11. Conclusão . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . Apêndice A. Dados 26
Suplementares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27
Referências . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27

1. Introdução (Gordon e Martin, 1997). mais de 150formae specialese as raças são

atualmente descritas.F. oxysporumplantas hospedeiras incluem
Ornamentais incluem todas as plantas cultivadas para fins decorativos algumas das plantas ornamentais mais valiosas, comoCrisântemospp.
para uso interno ou externo. São produzidos em mistura de vasos, em meio cravo-da-índiaspp.,gérberaspp.,Gladíolospp. eLilium spp. (Massey,
de cultura sem solo, ou diretamente no campo. As culturas são divididas em 1926; Imle, 1942; van Arx, 1952; Nelson, 1964; Engelhard e Woltz, 1971).
várias categorias: flores cortadas ou folhagens cortadas, bulbos e cormos, Ao todo, mais de 30 gêneros de plantas ornamentais são alvos
vasos de plantas e plantas ornamentais lenhosas. A produção mundial de conhecidos deF. oxysporum (tabela 1). Surpreendentemente, apenas 21
flores e vasos de plantas é dominada pela União Europeia, com 34% da formae specialessão descritos em culturas ornamentais. Uma tensão
produção. O segundo produtor é a China (16%) e o terceiro os EUA (14%). Na de um dadoforma especialispode infectar diferentes plantas
Europa, a Holanda produz 32% das plantas ornamentais, seguida pela Itália ornamentais, e uma mesma espécie ornamental pode ser infectada por
(12%) e Alemanha (13%) (Comissão Europeia, 2015). As vendas globais cepas deF. oxysporumpertencente a váriosformae speciales.Por
anuais de flores variam entre US$ 40 e 60 bilhões. Os consumidores buscam exemplo, ocrisântemo forma especialpode causar doenças na
constantemente novos produtos e a demanda está aumentando. margarida de Barberton, crisântemo, margarida e margarida de Paris,
Globalmente, o setor de floricultura está crescendo, especialmente nos que são todas plantas doAsteraceaefamília, enquanto oforma especialis
países em desenvolvimento e, em menor escala, na Europa Ocidental, tracheiphilumé patogênico em margarida de Barberton e crisântemo (
América do Norte e Japão. No entanto, as produções da Europa, América e Engelhard e Woltz, 1971; Minuto et al., 2007; Troisi et al., 2010). Da
Ásia fornecem mais de 90% das necessidades atuais (Intracen, 2016). mesma maneira,F. oxysporumf. sp.gladíolosafeta várias plantas do
Iridaceaefamília (lírio do milho, açafrão, frésia, gladíolo, íris) (McClellan,
Fusarium oxysporumSchltdl. é um fungo de solo bem descrito (Gordon e 1945). Consequentemente, em plantas ornamentais, a "especificidade
Martin, 1997). A espécie inclui uma grande diversidade de cepas responsáveis por estreita deformae specialis”conceito pode não se aplicar, ou se aplica
murcha ou podridão em muitas espécies de plantas (Kistler, 1997; Ortoneda et al., ao nível da família botânica, em vez de ao nível da espécie (Gullino et
2004; Dean e outros, 2012). Entre sua ampla gama de plantas hospedeiras, muitas al., 2012).
são culturas ornamentais.F. oxysporum-doenças induzidas causam sérios danos Em plantas ornamentais, doenças causadas porF. oxysporumocorrem
durante a produção e armazenamento (Gullino et al., 2015). O controle de durante o cultivo e/ou durante o armazenamento de bulbos e rebentos. Dois
patógenos e o tratamento da doença só podem ser alcançados por meio de uma tipos de sintomas estão associados ao fungo: murcha vascular e podridão da
abordagem integrada na qual o controle biológico pode desempenhar um papel coroa e da raiz.Engelhard e Woltz, 1971; Linderman, 1981; Brayford, 1996). A
importante. O objetivo desta revisão é apresentar uma visão geral dos métodos murcha é geralmente descrita em plantas inteiras e em alguns órgãos de
de controle biológico contraF. oxysporumem plantas ornamentais, seus pontos armazenamento, como em gladíolo ou bulbo de tulipa (Figura 1) (Bald e
fortes e fracos e sua integração em uma abordagem global de gerenciamento de outros, 1971).F. oxysporumpenetra nas raízes hospedeiras até atingir os
doenças. vasos do xilema, onde coloniza para cima (Olivain e Alabouvette, 1999). Os
primeiros sintomas visíveis da fusariose são aéreos. Eles começam com um
2.F. oxysporumdoenças em plantas ornamentais amarelecimento progressivo da folhagem, muitas vezes apenas de um lado.
Então, as folhas murcham gradualmente, até que toda a planta caia (Figura
Vários fungos podem causar doenças em plantas ornamentais, mas o mais 1). Os sintomas associados à podridão da coroa e da raiz são descritos
preocupante para a produção mundial é o fungo de soloF. oxysporum.Esta apenas em alguns órgãos de armazenamento, como os de lírio, açafrão,
espécie morfológica é agora reconhecida como um complexo de espécies devido narciso ou tulipa.Bald et al., 1971; Gullino et al., 2012). O fungo degrada as
ao seu alto nível de diversidade filogenética.O'Donnell e outros, 2009). O complexo camadas do córtex e causa a formação de manchas necróticas severas de
de espécies inclui uma grande diversidade de cepas saprofíticas e fitopatogênicas. marrom a preto que levam à podridão da placa basal.Figura 1) (Bald et al.,
As cepas patogênicas são caracterizadas por uma estreita especificidade do 1971; Baayen e Rijkenberg, 1999). Órgãos de armazenamento, como o
hospedeiro; eles são nomeados formae specialesde acordo com a especificidade cormo ou bulbo, são caracterizados por um caule encurtado. Nesse
da espécie. Quando genes de resistência são identificados na planta,formae contexto, podemos nos perguntar se os sintomas considerados como
specialessão ainda subdivididos em raças de acordo com sua especificidade de apodrecendo podem, na verdade, ser sintomas avançados de murchamento
cultivar desses órgãos peculiares.
 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30 19

tabela 1 As perdas podem ter um alto impacto econômico, por exemplo, na

Lista de plantas ornamentais afetadas porFusarium oxysporum. produção de cravos e crisântemos. No gladíolo,F. oxysporumf. sp.gladíolos
Plantas hospedeiras Formae speciales Referências
coloniza rebentos durante o armazenamento. Isso pode resultar em perdas
de 60 a 80% (Barrera-Necha et al., 2008). Desde seus primeiros surtos em
Actinotus Indefinido f. sp. Bullock et ai. (1998)
helianthi
1930 na Alemanha, a Fusarium murcha do ciclâmen se espalhou para todas
Anoectochilussp. f. sp.anoectochili Huang e outros. (2014) as áreas de produção em todo o mundo e levou alguns produtores a
Argyranthemum f. sp.crisântemo Garibaldi et al. (1998) interromper a produção de cíclame e/ou diversificar sua produção (Gerlach,
frutescens 1954; Rouxel e Grouet, 1974). Além disso, na última décadaF. oxysporum
Callistephus f. sp.callistephi Padeiro (1953)
doenças foram recentemente descritas em culturas ornamentais, como
chinês
Cattleyasp. f. sp.gado Sepúlveda Chavera e Cortés Anoectochilusspp.,Crassulasp.,Lewisiaspp., ouRanúnculo sp. (tabela 1) (Ortu
(1999) et al., 2015a).
Cereus Indefinido f. sp. Garibaldi e cols. (2014)
marginatus
var.cristata 3. Métodos de controle
Cereus Indefinido f. sp. Bertetti et ai. (2012)
peruano
3.1. Métodos de controle disponíveis
Crisântemo f. sp.crisântemo, Engelhard e Woltz (1971)
sp. f. sp.tracheiphilum
Coreopsis Indefinido f. sp. Elmer et ai. (2007) patogênicoF. oxysporumcepas representam uma séria ameaça à
verticillata produção, e nenhum método de controle curativo está disponível
Crassula ovata f. sp.crassulae Garibaldi e cols. (2011a)eOrtu et ai. atualmente. O melhor controle é obtido pela integração de diversas
(2013)
ferramentas de gestão ao longo do ciclo produtivo. Medidas profiláticas e
Crocus sativus f. sp.gladíolos,f. sp. Boerema e Hamers (1989), Gupta e
crocie indefinido Vakhlu (2015), Yamamoto et al. (1954) práticas culturais são os primeiros métodos a serem usados para prevenir a
f. sp. introdução e posterior dispersão de patógenos. Na prática, consistem em: (i)
ciclâmen f. sp.ciclamina Gerlach (1954) manter a estufa e os equipamentos (máquinas) em boas condições
persicum
sanitárias, (ii) utilizarF. oxysporum- materiais vegetais livres, (iii) desinfecção
delfíniosp. f. sp.delphinii Láscaris (1949)
cravo-da-índiasp. Indefinido f. sp., f. Garibaldi (1977)eGaribaldi e cols.
de solos e substratos, (iv) manejo adequado da água, (v) atenção especial ao
sp.dianti (2011b) monitoramento das culturas e (vi) rotação de culturas (Katan, 2000; Elmer,
Echeveria f. sp.echeveriae Bertetti et ai. (2013) 2001; Riaz et al., 2009; Mehta et al., 2014; Raudales et al., 2014). Na tentativa
agavoides de controlar a doença, diversos produtos químicos têm sido utilizados ao
Echeveria f. sp.echeveriae Bertetti et ai. (2015)
longo dos anos. Por exemplo, o Benomyl tem sido usado há muito tempo
tolimanensis
Euphorbia Indefinido f. sp. Garibaldi e cols. (2016a) para reduzir a gravidade da doença (Minuto et al., 1995; Someya et al., 2000
mammillaris ). No entanto, seu efeito carcinogênico em mamíferos levou à sua remoção
var. variegata em vários países no início do século XXI (McCarroll, 2002). O brometo de
Eustomaesp. f. sp.eustomae Ham (1998)
metila também tem sido extensivamente usado como fumigante do solo,
Exacumsp. Indefinido f. sp. Elmer e O'Dowd (2001) Farr et al.
frésiasp. Indefinido f. sp., f. sp. (1989) e McClellan (1945)
mas agora é proibido devido ao seu efeito destruidor da camada de ozônio.
gladíolos Gullino e outros, 2005). Hoje, o uso de produtos químicos é restrito, pois
gérberasp. f. sp.crisântemo, Van Arx (1952) cada vez mais moléculas são eliminadas para fins ambientais e de saúde. O
f. sp.tracheiphilum melhoramento de culturas para selecionar cultivares resistentes é um
Gladíolosp. f. sp.gladíolos Massey (1926)
método útil e eficiente para controlar a doença; no entanto, leva tempo para
Gypsophilasp. Indefinido f. sp. Werner e Irzykowska (2007) Ooi e
hibiscosp. f. sp.rosellae Salleh (1999) obter cultivares resistentes com características ornamentais adequadas.
hostasp. Indefinido f. sp. Wang e Jeffers (2000) Boerema Estudos holandeses revelam queF. oxysporumresistência existe na maioria
Jacintosp. f. sp.jacinto e Hamers (1988) McClellan das plantas bulbosas, como tulipa e lírio (Straathof et al., 1996). No cravo, a
Írissp. f. sp.gladíolos (1945)
progressão daF. oxysporumf. sp.diantino xilema de uma cultivar resistente é
Ixiasp. Indefinido f. sp., f. sp. Fantino et ai. (1985) e McClellan (1945)
limitada pela oclusão de vasos em comparação com uma cultivar suscetível.
gladíolos
Lewisia rediviva Indefinido f. sp. Gullino et al. (2015) Ouellette et al., 1999). No entanto, praticamente nenhuma cultivar resistente
Lewisia Indefinido f. sp. Garibaldi et al. (2005) está disponível ainda entre as plantas ornamentais. O primeiro objetivo do
cotilédone melhoramento de plantas ornamentais é melhorar o rendimento e
Liliumsp. f. sp.lilii Imle (1942)
características valiosas de qualidade, geralmente à custa da resistência a
Mammillaria f. sp.opuntiarum Garibaldi e cols. (2016b)
zeilmanniana patógenos. Além disso, a principal desvantagem do melhoramento de
Mandevilasp. Indefinido f. sp. Sella et al. (2010) plantas é, sem dúvida, sua durabilidade imprevisível devido à possível
Mimosasp. f. sp.perniciosum Hepting (1939) superação por patógenos.
Narcisosp. f. sp.narcisos Gregório (1932)
Osteospermum f. sp.crisântemo Minuto et al. (2007)
O controle biológico pode fornecer soluções eficazes para o manejo
sp.
Papaver f. sp.papaveris Garibaldi e cols. (2012) e Ortu et F. oxysporumdoenças. Atualmente é definido pela International Biocontrol
nudicule al. (2015b) Manufacturers Association (IBMA) como o uso de agentes ou produtos que
filodendro Indefinido f. sp. Wang et ai. (2015a) afetam naturalmente as pragas e patógenos das culturas, limitando sua
oxicárdio
propagação. Essa definição se encaixa na diretiva europeia 2009/128/CE,
Proteasp. Indefinido f. sp. Swart et ai. (1999)
Ranúnculo f. sp.ranúnculo Martini et al. (2006) que promove a redução do uso de pesticidas por meio do desenvolvimento
asiático de métodos não químicos para o manejo de doenças e pragas na
rhussp. f. sp.callistephi Armstrong e Armstrong (1971) agricultura, incluindo práticas físicas, mecânicas e biológicas e controle
sanguinária Indefinido f. sp. Elmer e Marra (2015) biológico (UE, 2009a). Os agentes ou produtos que afetam naturalmente as
canadensis
pragas e patógenos das culturas incluem macroorganismos,
Tulipasp. f. sp.tulipas Bergmann (1965)
microrganismos, mediadores químicos e
20 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30
Figura 1.Sintomas causados porFusarium oxysporumem plantas ornamentais:ciclâmensp. (a),Mandevilasp. (b),Tulipasp. (c),Eustomasp. (d),cravo-da-índiasp. (e),Gladíolosp. (f).
substâncias naturais. Uma grande variedade de substâncias pode ser
considerada “natural”, como aquelas originárias de animais,
microorganismos ou plantas. Nesta revisão, consideramos a definição da
IBMA e focamos em microrganismos e substâncias naturais originárias de
plantas (ou sejabotânicos), os únicos produtos supostamente capazes de
controlarF. oxysporumem ornamentais.
3.2. Microorganismos para controlar F. oxysporum
As fontes de microrganismos potenciais capazes de controlar patógenos
de solo são diversas. Porém, historicamente, na década de 1960, estudos
sobre solos supressivos,ou sejasolos com baixa incidência de doenças,
apesar da presença do patógeno, enfatizou a existência de microrganismos
antagonistas no solo (Stover, 1962; Stotzky e Martin, 1963). O primeiro
simpósio dedicado à ecologia de fitopatógenos de solo foi realizado em
1965. Diferentes métodos de controle biológico usando microrganismos
residentes foram considerados. Controle biológicoatravés daa introdução de
organismos foi posteriormente proposta porPadeiro e Cozinheiro (1974)em
seu livro ''Controle biológico de patógenos de plantas''. Várias estratégias
têm sido desenvolvidas para identificar potenciais Agentes de Controle
Biológico Microbiano (MBCA) por meio de em vitroouna Vivotestes. Estes
MBCA são principalmente fungos e bactérias. Eles são capazes de controlar
doenças transmitidas pelo solo, antagonizando diretamente os patógenos
ou indiretamente competindo por recursos tróficos e/ou espaciais comuns,
ou estimulando reações de defesa da planta, ou ambos.Alabouvette et al.,
2009). Os diferentes métodos usados para rastrear MBCA, seus modos de
ação e seus processos de produção e registro são abordados na parte 5.
3.3. Botânicos para controlar F. oxysporum
Botânicos incluem extratos de plantas (PE) e óleos essenciais (EO). São
misturas compostas de 20 a 60 componentes voláteis e/ou aromáticos,
incluindo acetonas, ácidos, álcoois, aldeídos, alcalóides, ésteres, terpenos e
fenóis.Bakkali et al., 2008; Negi, 2012; Azmir et al., 2013). Eles se acumulam
nos tricomas glandulares ou nas cavidades secretoras das paredes celulares
das plantas e representam entre 1% e 2% da biomassa vegetal. Como essas
células peculiares podem ser encontradas na maior parte da planta, os
botânicos podem ser extraídos de qualquer parte da planta (Koul et al.,
2008; Bakkali e outros, 2008). Dois a três componentes principais de uma
mistura estão presentes em concentrações mais altas, enquanto os outros
são componentes menores presentes em níveis de traços. De acordo com a
Organização Internacional de Normalização (ISO), um OE é um “produto
obtido a partir de uma matéria-prima natural
de origem vegetal, seja por destilação a vapor, por processos
mecânicos ou por destilação a seco, após separação da fase aquosa, se
houver, por processos físicos”, enquanto um PE é “um produto obtido
por tratamento de matéria-prima com um ou vários solventes ”(ISO,
2013). Os métodos de triagem de botânicos, seus modos de ação e os
processos de produção e registro são abordados na parte 5.
4. Controle biológico deF. oxysporumem plantas ornamentais
Nós compilamos artigos revisados por pares sobre MBCA e
botânicos como agentes de controle deF. oxysporumdoenças em
plantas ornamentais publicadas entre 1977 e 2015. As preocupações
com a saúde e o meio ambiente levaram à eliminação gradual de vários
produtos químicos, reforçando o interesse por métodos alternativos de
controle. Este crescente interesse é ilustrado pelo crescente número de
trabalhos sobre o controle biológico deF. oxysporumsobre plantas
ornamentais publicadas nos últimos 10 anos (40 desde 2004) em
comparação com a pequena quantidade (30) publicada entre 1977 e
2004 (Figura 2). A primeira publicação tratando do uso de MBCA data
de 1977, enquanto a primeira com foco em botânicos foi publicada em
2000 (Langerak, 1977; Bowers e Locke, 2000). Os MBCA são conhecidos
há muito tempo, e numerosos estudos tratam de seu uso como
fungicidas. No entanto, os dados bibliométricos mostram que das 45
publicações sobre o tema, apenas 19 foram publicadas nos últimos 15
anos. Da mesma forma, os botânicos são conhecidos e utilizados há
décadas em vários setores (agroalimentar, medicinal, perfumaria,. . .) e
para vários usos (atividade antimicrobiana, sabor, fragrância,
conservante,. . .),F. oxysporumdoenças de plantas ornamentais é
recente (Philogène et al., 2005; Baser e Buchbauer, 2009). Desde 2000,
25 publicações sobre botânicos foram relatadas. Este crescente
interesse pelo controle biológico é provavelmente sustentado por
preocupações socioecológicas e estimulado pelos diferentes protocolos
de segurança implementados desde 1985 (Isman, 2000; Koul et al.,
2008; Mohan et al., 2011; Gurjar et al., 2012).
Entre os microorganismos, os fungos têm sido avaliados com mais
frequência do que as bactérias para controlarF. oxysporum (68%contra32%).
Mais atenção tem sido dada ao gêneroTricoderma (53% dos fungos), que
reúne espécies conhecidas por sua atividade de controle biológico (Vinale et
al., 2008; Gajera et al., 2013). Outros microrganismos bem representados na
literatura são os não patogênicosFusário (23%) ePenicillium (10%). As
bactérias testadas como MBCA pertencem principalmente ao gênero
Pseudomonas (44%), seguido porBacilo (13%) eStreptomyces (9%). Todas
essas bactérias pertencem à planta
 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30 21

Figura 2.Dinâmica da publicação sobre controle biológico deFusarium oxysporumsobre plantas ornamentais usando microrganismos (linha completa) ou botânicos (linha pontilhada) ao longo dos anos
(referências disponíveis emdados suplementares).

Figura 3.Famílias de plantas mais estudadas para controleFusarium oxysporumsobre plantas ornamentais (referências disponíveis emdados suplementares).

Rizobactérias promotoras de crescimento (PGPR) conhecidas por
promover o crescimento de plantas e induzir proteção contra estresses
abióticos.Antoun e Prévost, 2006). Dados bibliométricos também
revelam que 57 espécies de plantas distribuídas em 20 famílias de
plantas foram investigadas com o objetivo de controlarF. oxysporum
em plantas ornamentais usando botânicos (Fig. 3). As famílias mais
estudadas sãoLamiaceae (14%), seguido porMyrtaceae (11%),rutáceas (
9%) eAsteraceae (9%). Eles incluem plantas como frutas cítricas, cravo,
eucalipto, calêndula e hortelã, que são bem conhecidas pela atividade
antimicrobiana de seus óleos ou extratos.Salie et al., 1996; Bozin e
Mimica-Dukic, 2006; Chaieb et al., 2007; Viuda-Martos et al., 2008; Ben
Marzoug et al., 2010).
Em relação ao MBCA, bem como aos botânicos, os mais visadosformae
specialessãodiantiegladíolos,provavelmente por causa da economia
importância das culturas que atacam. O outroformae speciales (crisântemos,
ciclâminis, lilii, narcisos,etulipas)foram menos estudados. Microrganismos e
plantas podem exibir uma ampla gama de níveis de eficiência. Entre os
potenciais candidatos microbianos para o controle biológico deF. oxysporum
doenças em plantas ornamentais, 16% forneceram 80-100% de eficiência,
enquanto 19% forneceram entre 60% e 80% e 19% forneceram 40-60% de
eficiência (Fig. 4). Os microrganismos mais eficientes pertencem aoBacillus,
Fusarium, Glomus, ouTrichodermagêneros (Postma e Luttikholt, 1996; Singh
e Vijay, 2011; Maya e Matsubara, 2013; Hassan e outros, 2014). No entanto,
quase um terço (28%) dos microorganismos testados até agora reduziu a
doença em apenas 10-40%. Quanto aos botânicos, a maioria dos estudos
realizados até agora foram apenasem vitrotestes, portanto, um tipo
semelhante de categorização ainda não é possível. Essas categorias
levantam a questão de
22 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30
Figura 4.Faixas de eficiência de microrganismos de controle biológico avaliadosna Vivo.Organizamos as taxas de eficiência de redução de doenças (incidência ou gravidade) por microrganismos de
controle biológico emna Vivotestes em 5 categorias. Para 5% do MBCA, os dados não permitem calcular uma taxa de eficiência (referências disponíveis emdados suplementares).
o nível de eficiência necessário para considerar a comercialização de
um produto de controle biológico. Na verdade, a redução de 40% da
doença já é de real interesse para os produtores.
5. Seleção de candidatos
Fontes de candidatos a controle biológico, sejam microrganismos
ou botânicos, são altamente diversas. A maior parte dos
microrganismos atuais de interesse vem de diferentes tipos de solos
(por exemplo, solo volumoso, solo rizosférico) ou de solo supressivo (
Beale e Pitt, 1995; Gupta e Vakhlu, 2015). As habilidades antagônicas de
microrganismos isolados do rizoplano, do filoplano ou do
compartimento endofítico (principalmente raízes) de plantas saudáveis
também foram testadas.Carver et al., 1996; Someya et al., 2000; Ajit e
outros, 2006). MBCA também pode ser encontrado em coleções de
microorganismos ou de produtos atualmente comercializados
registrados para outros patógenos (Elmer e McGovern, 2004;
Shanmugam et al., 2011). Mais incomum, o potencial MBCA foi isolado
de mangue, pântano elevado ou composto de resíduos de vinagre (
Samuel e Muthukkaruppan, 2011; Szentes et al., 2013; Lin e outros,
2014). Além disso, conhecer a competência ecológica e adaptabilidade
do microrganismo é essencial para entender as condições adequadas
de crescimento do microrganismo no ambiente e garantir o melhor
controle. De qualquer forma, essas informações são necessárias para o
processo de registro. Da mesma forma, há uma grande diversidade de
fontes entre os botânicos. Podem ser extraídos de uma planta inteira
ou de uma parte da planta (parte aérea, ramo, bulbo, flor, fruto, folha,
casca, raiz, semente) e de material vegetal fresco ou seco (Okwu et al.,
2007; Chohan et al., 2011; Cordova-Albores et al., 2014; Wang e outros,
2015b). A composição dos botânicos varia em quantidade e qualidade
dependendo da planta (espécie, variedade, subespécie e quimiotipo),
órgão, idade ou estágio de vida da planta, composição do solo, estação
do ano e clima.Pitarokili et al., 2003; Baser e Buchbauer, 2009; Raeisi et
al., 2015; Licata et al., 2015; Moghaddam e Mehdizadeh, 2015). Plantas
candidatas para a busca de potenciais fontes de compostos botânicos
são selecionadas entre plantas já bastante conhecidas por seu
interesse em usos medicinais ou alimentícios. Representam uma
grande diversidade de espécies vegetais, entre as quais o alho, o limão,
a canela, a hortelã, a caramujo de Madagascar ou o eucalipto (Chandel
e outros, 2004; Okwu et al., 2007; Barrera-Necha et al., 2008). Outra
estratégia de pesquisa se concentra em plantas envolvidas em funções
biocidas para outros organismos por meio da produção de metabólitos
específicos, por exemplo, plantas alelopáticas
(Riaz e outros, 2010). Uma perspectiva prática e oportuna também
consiste em aproveitar e explorar os subprodutos da produção vegetal
para obter candidatos botânicos, como é o caso daCitrinoprodução de
suco (Crupi e Rispoli, 2002).
A primeira etapa da triagem de microrganismos ou botânicos de
interesse é realizadaem vitroem 53% e 96% dos estudos, respectivamente. A
atividade antifúngica de um microrganismo ou botânico é avaliada
principalmente pela medição de seu impacto no crescimento de patógenos
em meios de cultura líquidos ou ágar. Porcentagens de germinação de
conídios e difusão em poços de ágar são comumente usados para avaliar
MBCA e eficiência botânica.Duijff et al., 1993; Shobha e Kumudini, 2012).
Outros métodos são usados para testar microrganismos ou botânicos
especificamente. O método clássico de cultura dupla em placas de Petri foi
criado em 1960 porJohnson e outros.para testar as habilidades antagônicas
do potencial MBCA. Os microrganismos também podem ser selecionados de
acordo com sua capacidade de produzir enzimas como a quitinase.Someya
et al., 2000). A técnica de alimentos envenenados comumente usada define a
concentração inibitória mínima de botânicos necessária para inibir o
crescimento fúngico, enquanto o teste de fase de vapor menos frequente é
usado para avaliar o efeito de voláteis botânicos em fungos.Zentmeyer,
1955; Nakahara e outros, 2003). Com base na técnica de alimentos
envenenados, o óleo de citronela falhou em inibir nove espécies diferentes
de fungos, enquanto inibiu o crescimento de todos eles no teste de fase de
vapor (Nakahara e outros, 2003).Beale e Pitt (1990)isolou 135
microorganismos de materiais vegetais e solos. Eles rastrearam todos os
isolados quanto à sua atividade antagonista contraF. oxysporumf. sp.
narcisose por sua tolerância a um fungicida. Nessa coleção, 30
microorganismos foram encontrados como antagonistas. Em outro
exemplo, a tensãoTrichodermasp. 075 deu o melhor resultado para inibirF.
oxysporumf. sp.narcisoscrescimento em placas de Petri, enquanto a mesma
cepa avaliada em casa de vegetação resultou em maior severidade da
doença em comparação com o patógeno isolado (Beale e Pitt, 1990). Esses
exemplos enfatizam a conhecida irrelevância deem vitroexperimentos para
avaliar o potencial de um microrganismo ou botânico para controlarF.
oxysporum,desdeem vitroresultados podem ser diametralmente opostosna
Vivoresultados.
A segunda etapa de triagem é realizadana Vivoem 78% dos estudos
sobre MBCA, mas apenas em 20% dos estudos sobre botânicos. Os testes
são realizados em órgãos de armazenamento em recipientes ou em plantas
inteiras na estufa ou no campo. A eficiência do controle biológico é avaliada
principalmente a partir da incidência e/ou gravidade da doença de acordo
com um índice de doença definido. Mesmo assim, também pode ser
avaliado registrando dados sobre parâmetros de crescimento da planta,
como altura da planta, peso seco ou fresco de certas partes da planta,
 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30
ou a data de floração (Beale e Pitt, 1990; Nosir et al., 2010; Shanmugam
et al., 2011). Por exemplo, entre os 30 microrganismos antagonistas
selecionadosem vitrocontraF. oxysporumf. sp.narcisos porBeale e Pitt
(1990), 17 foram testados em ensaios de estufa e 5 foram testados em
experimentos de campo. o fungoMinimedusa polysporadeu a melhor
redução de doenças (apenas 33% dos bulbos doentes) e aumentou
significativamente o peso dos bulbos e a produção de flores.
A triagem pode ser baseada no estado fisiológico da planta por meio de
medições do estado da água (por exemplo, transpiração, condutância
estomática), de alterações na atividade antioxidante (por exemplo, níveis de
atividade enzimática) ou na produção de moléculas de defesa da planta (por
exemplo, fitoalexinas) (van Peer et al., 1991; Sant et al., 2010; Maya e
Matsubara, 2013). Mais raramente, a produção de moléculas como o ácido
fusárico pelo patógeno é monitorada (Nosir et al., 2011). No entanto, os
resultados dena Vivoos ensaios realmente dependem de parâmetros
externos, como a cultivar da planta, o estágio de crescimento da planta, as
condições de cultivo, o substrato de crescimento, a forma como os
microrganismos são aplicados e a relação patógeno/MBCA (Sneh et al., 1985;
Garibaldi et al., 1987; Minuto et al., 1995; Postma e Luttikholt, 1996).
6. Modos de ação
Uma grande quantidade de estudos foi realizada sobre os modos de
ação dos antagonistas microbianos e revisada em outros lugares (
Compant et al., 2005; Harman, 2006; Alabouvette et al., 2009;
Lioussanne, 2010). Microrganismos antagonistas atuam direta ou
indiretamente contraF. oxysporume, assim, reduzir o seu
desenvolvimento. Essas ações incluem micoparasitismo, antibiose,
competição por nutrientes ou por um nicho ecológico e indução de
reações de defesa da planta.Padeiro, 1968).
O micoparasitismo é definido como o parasitismo de um fungo por outro
fungo. É mediado pelo desenvolvimento de órgãos peculiares (haustórios) e
pela síntese de enzimas ou metabólitos secundários para finalmente
permitir a absorção de nutrientes do fungo patogênico.Manocha, 1991;
Daguerre et al., 2014). Algumas cepas deTrichodermasão conhecidos por
sua capacidade micoparasitária emF. oxysporum hifas (João e outros, 2010).
Metabólitos secundários, antibióticos ou enzimas também estão envolvidos
na antibiose. Por exemplo, uma cepa de Bacillus thermoglucosidasiusproduz
antibióticos, resultando na inibição do crescimento e controle deF.
oxysporumf. sp.Lili (Chung e outros, 2011). A competição por recursos é
outro tipo de interação entre microrganismos. Alguns microrganismos
desenvolveram estratégias benéficas para estar à frente de outros quando
competem por um mesmo nicho ecológico ou por uma mesma fonte de
nutrientes. A secreção de peptídeos com alta afinidade pelo ferro, chamados
sideróforos, é um bom exemplo de competição por nutrientes. Esta
estratégia é utilizada por algumas cepas dePseudomonascontrolarF.
oxysporumf. sp.dianti (Elad e Baker, 1985; Lemanceau et al., 1992, 1993;
Duijff et al., 1993). Outras moléculas produzidas por microrganismos
desencadeiam reações de defesa da planta.St-Arnaud et ai. (1997)hipótese
de queglômico intraradicesinduzDianthus caryophyllusmecanismos de
resistência a doenças contraF. oxysporum
f. sp.diantipara explicar a redução da gravidade da doença. Da mesma
forma, a cepa não patogênicaF. oxysporumFo47 prepara as respostas de
defesa das plantas de tomate para controlarF. oxysporumf. sp.lycopersici (
Aimé et al., 2013).
Em comparação com o MBCA, os mecanismos pelos quais os botânicos
atuam contra microrganismos são ainda menos conhecidos. Esses
mecanismos dependem da composição dos botânicos, que é multifatorial.
Alguns estudos revelam que os componentes majoritários são os principais
responsáveis pela atividade biológica dos botânicos, mas outros concluem
que vários componentes atuam em sinergia (Pitarokili et al., 2003; Bakkali e
outros, 2008). Além disso, como os vegetais contêm uma mistura de
diversos componentes, sua atividade antifúngica é
23
provavelmente não atribuível a um único mecanismo. Os principais
mecanismos relatados até agora são rompimento de membrana, quelação
de metais, interação com DNA e indução de reações de defesa da planta.
Cowan, 1999; Arzoo et al., 2012). Vários estudos relatam que o OE ou alguns
de seus componentes são capazes de romper a parede celular e a
integridade da membrana e penetrar facilmente nas células.Li et al., 2015;
Pontin e outros, 2015). Essa ruptura causa dano à membrana mitocondrial, o
que induz mudanças na cadeia de transporte de elétrons.
Consequentemente, os radicais livres são produzidos e oxidam e danificam
lipídios, proteínas e DNA. Em contato com espécies reativas de oxigênio
(ROS), os compostos fenólicos do EO são oxidados e liberam radicais fenoxil
reativos (Bakkali et al., 2008; Alam et al., 2014). A indução de defesas
vegetais pelo OE também tem sido investigada. A aplicação de óleo de
tomilho em raízes de tomate desencadeou com eficiência o acúmulo de
peroxidase nas raízes, que são bem conhecidos por fazerem parte dos
mecanismos de defesa da planta.Kawano, 2003; Ben-Jabeur et al., 2015). De
forma similar,Arzoo et ai. (2012)encontraram evidências da indução de
respostas de defesa da planta contraF. oxysporum
f. sp.lycopersiciusando diferentes extratos vegetais. Embora os mecanismos
de ação antimicrobiana dos botânicos tenham sido cuidadosamente
estudados para usos farmacêuticos ou conservantes de alimentos, menos
informações estão disponíveis sobre seu uso para controlar
microorganismos patogênicos de plantas.Burt, 2004; Buchbauer, 2009; Negi,
2012).
7. Elaboração dos produtos
Os parâmetros dos processos de produção em massa e formulação de
MBCA e botânicos devem ser cuidadosamente definidos para otimizar a
qualidade e o rendimento do produto final. Na verdade, essas etapas afetam
a eficiência, o prazo de validade, a facilidade de manuseio e de aplicação do
produto final (Montesinos, 2003; Fravel, 2005). Os microrganismos são
produzidos em fermentadores de alto volume para realizar fermentação
líquida ou sólida. A produção em massa de um determinado microrganismo
deve ser otimizada selecionando as condições ideais de crescimento
(aeração, pH, substrato, temperatura). A concentração do produto também
deve ser otimizada. Para MBCA, é comumente aceito que o controle eficiente
só pode ser alcançado quando o MBCA está presente em concentrações
mais altas do que o patógeno.Fravel e outros, 2003). Então, a escolha de um
formulante (por exemplo, alginato, carvão, talco) é de primordial
importância (Fravel et al., 1998). Num produto MBCA comercializado, a
quantidade de formulante constitui a maior parte do produto. Companheiro-
(mesa 2), por exemplo, contém apenas 0,03% de uma cepa deBacillus
subtilis,e 99,97% de formulante.Garibaldi e cols. (1987)descreveram que
usando casca de choupo para formular um inóculo de cepas não
patogênicas deFusarium spp. diminuiu sua eficiência de controle biológico
em comparação com grãos de trigo ou farelo de trigo. A mistura de
microorganismos vendida pela Premier Tech Horticulture como biofungicida
Pro-mix BX + micorrizas-é composto de uma combinação de cal, turfa,
perlita, vermiculita e um agente umectante. A escolha do formulante é tão
determinante que é mantida em segredo para a maioria dos produtos
comercializados.
Por outro lado, pouca informação está disponível sobre os processos de
formulação e produção em massa de botânicos para o manejo de doenças
de plantas. No entanto, mais estudos examinaram esses processos para
usos farmacêuticos ou alimentícios. Os principais processos usados para
obter EO são hidrodestilação, vapor ou destilação a seco e extração
mecânica (por exemplo, expressão) em recipientes de destilação de grande
volume (Schmidt, 2015). Os parâmetros de extração, como temperatura,
pressão e tempo total também influenciam na quantidade e qualidade do
produto final (Baser e Buchbauer, 2009). Por exemplo, um rendimento
menor, mas uma qualidade superior de EO decurcuma longafolhas foi
obtido com destilação de água (Babu et al., 2007). Assim, a técnica de
extração precisa ser escolhida com cuidado. Da mesma forma, o
24 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30

mesa 2
Microrganismos de controle biológico comercializados para controleFusarium oxysporumem plantas ornamentais do mundo.

antagônico Variedade produtos* Colheita direcionada Usar Empresa

microrganismo

Bacillus pumilus GB34 Escudo de Rendimento Ornamentais e outros tratamento de sementes Safra da Bayer
Ciência

Bacillus pumilus, NM Pro-mix BX Plantas ornamentais (jardinagem interna, plantas perenes, plantas com flores cultura em vaso Premier Tech
Bacillus subtilis Biofungicida em vasos, plantas anuais, plantas de folhagem) e outras, incluindo vegetais Horticultura
eGlomus + Micorrizas de estufa, transplantes de vegetais e propagação de plantas jovens
intraradices

Bacillus subtilis GB03 Companheiro Plantas ornamentais (produção de mudas para efeito de estufa) Pulverização foliar, tratamento de sementes, Crescimento

e outras, incluindo vegetais, ervas, hidroponia, pequenos frutos, irrigação do solo produtos
bagas e nogueiras
GB03 Kodiak Plantas ornamentais e outras, incluindo cevada, feijão, milho, algodão, tratamento de sementes Safra da Bayer
ervilha, soja e trigo Ciência
QST Rapsódia Ornamentais (plantas de canteiro anuais e perenes, flores em vasos) Pulverização foliar, mistura em tanques, Safra da Bayer
713 e outras, incluindo coníferas, árvores de folha caduca, plantas de encharcamento do solo Ciência
paisagismo, arbustos e árvores
MBI subtilex Plantas ornamentais para estufas e viveiros e outras, incluindo Encharcamento ou mistura do solo BASF
600 frutas, ervas e vegetais
FZB24 taegro Plantas ornamentais e outras, incluindo cucurbitáceas, frutas e Corte ou imersão de raízes, tratamento Novozymes
vegetais folhosos de sementes, encharcamento do solo e Syngenta

Gliocládio J1446 Pré-parada* Plantas ornamentais e outras, incluindo frutas e legumes Imersão, pulverização foliar, Lallemand
catenulatum encharcamento do solo ou mistura

Pseudomonas NM Interceptar Plantas ornamentais e outras, incluindo bulbos, culturas de campo, Imersão de raízes, encharcamento do solo Solo
cepacia frutas, culturas de estufa, ervas, especiarias, hortaliças e videiras tecnologias

Pseudomonas 63-28 AtEze Plantas ornamentais de estufa e outras, incluindo cultivos em Encharcando EcoSoil
chlororaphis berçários e transplantes de vegetais Sistemas

Pythium oligandrum M1 Polyversum* Plantas ornamentais e outras, incluindo cereais, viveiro Imersão de raízes, tratamento de sementes, Biopreparação
florestal, uva, lúpulo, morango, turfa e vegetais aplicação por pulverização, suspensão de rega

Streptomyces K61 Mycostop* Plantas ornamentais e outras, incluindo ervas, Imersão de bulbos ou estacas, revestimento de Verdera oy
griseoviridis produção de mudas e vegetais sementes, encharcamento ou mistura do solo,
rega

Streptomyces WYEC Ativar SP Plantas ornamentais e outras, incluindo todas as culturas de Pulverização de bulbos ou culturas, corte ou imersão Novozymes
lydicus 108 estufas e viveiros e plantas de paisagismo de raízes, tratamento de sementes, solo
encharcamento, aplicação de
spray, rega

Trichoderma T34 T34 Cravo Imersão de raízes, pulverização, rega controle biológico

asperellum controle biológico tecnologias

Trichoderma DSM Agroguard Plantas ornamentais e outras, incluindo frutas e legumes Encharcamento do solo, rega Sistemas ativos
harzianum 14944 tecnologia
T-22 Trianum* Plantas ornamentais de estufa e outras, incluindo Encharcamento do solo, mistura ou Koppert
cenoura, pepino, alface, tomate e relva pulverização, rega
OBTh55 Tricho-D WP Plantas ornamentais e outras, incluindo frutas, cultivos e hortaliças em Regar o solo, pulverizar orius
estufa, viveiros, cultivos perenes, sementes e tubérculos, cultivos e biotecnologia
hortaliças de ciclo curto
T-22 Plantshield Plantas ornamentais e outras, incluindo cultivos hidropônicos, cultivos Corte ou imersão de raízes, BioWorks
de sombra e viveiros ao ar livre, hortaliças cucurbitáceas, hortaliças encharcamento do solo, pulverização
frutíferas, ervas, hortaliças folhosas, balas de menta, pomóideas,
especiarias, frutas de caroço e nozes
T-22 RootShieldGenericName Ornamentais e outros, incluindo aspargos, bagas, bulbos, grãos No sulco, mistura de solo BioWorks
grânulo de cereais, frutas cítricas, cucurbitáceas, vegetais frutíferos,
ervas, vegetais folhosos, leguminosas, menta, oleaginosas,
pequenas frutas e especiarias Ornamentais e outros, incluindo
KRL- protetor de raiz bagas, bulbos, frutas cítricas frutas, cucurbitáceas, hortaliças Corte ou imersão de raízes, pulverização, BioWorks
AG2 WP frutíferas, ervas, cultivos hidropônicos, hortaliças folhosas, balas, sulco, encharcamento do solo ou pulverização
pomóideas, cultivos de sombra e viveiros ao ar livre, pequenos
frutos, especiarias, frutas de caroço, nozes e tubérculos

Trichoderma NM Binab TF WP* Ornamentais (flores cortadas, bolbos de flores, árvores Solo misturando ou rezando, regando Bio-
harzianume ornamentais) e outros, incluindo bagas, frutos, relvados, inovação
Trichoderma viveiros, vasos de plantas e vegetais AB
polysporum

Trichoderma T-22 RootShieldGenericName Ornamentais e outros, incluindo aspargos, bagas, bulbos, grãos Bulbo, corte ou imersão de raízes, sulco, BioWorks
harzianume e mais WP de cereais, frutas cítricas, árvores coníferas e mudas de encharcamento do solo, pulverização, pulverização
Trichoderma G41 cucurbitáceas, vegetais frutíferos, ervas, culturas hidropônicas,
virens vegetais folhosos, legumes leguminosos, menta, oleaginosas,
amendoim, pomóideas, sombra e culturas de viveiro ao ar livre,
pequenas frutas, especiarias, frutas de caroço, raízes e
tubérculos vegetais e nozes
(Continua na próxima página)
 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30
Mesa 2 (contínuo)
antagônico Variedade produtos* Colheita direcionada
microrganismo
Trichoderma virens GL-21 SoilGard Plantas ornamentais e outras, incluindo culturas de campo e
transplantes
NM: Não mencionado.
*
Um asterisco indica que o produto é comercializado na Europa.
a natureza dos solventes determina a composição química do PE. Por
exemplo, as antocianinas podem ser obtidas com extração de metanol ou
água, enquanto os alcalóides podem ser recuperados usando éter ou etanol
como solventes.Azmir et al., 2013). Quanto ao MBCA, a quantidade de
produto a ser utilizada deve ser definida para obter a melhor eficiência e
evitar efeitos indesejáveis (Bowers e Locke, 2000). Atenção especial deve
ser dada à padronização desses parâmetros para a obtenção de um produto
final consistente e uniforme. O extrato de aspargo eluído com etanol
mostrou-se fitotóxico para sementes de aspargo, enquanto não foi fitotóxico
quando outros solventes foram usados para extrair o PE (Rosado-Álvarez et
al., 2014). De qualquer forma, a aplicação de botânicos apresenta limitações,
pois é necessária uma grande quantidade de produto para atingir uma boa
eficiência.Kadoglidou et ai. (2011)calculou que 1 ha de orégano é necessário
para obter as 5 t de carvacrol necessárias para tratar 1 ha de campo em uma
concentração eficiente. Assim, a viabilidade de um uso em larga escala de
botânicos é questionável.
O modo de aplicação do produto pode resolver pelo menos parcialmente
o problema de escassez. As aplicações devem se adequar às práticas
culturais da cultura doente. A sintonia do modo de aplicação com as práticas
culturais influencia no sucesso ou fracasso de um produto de controle
biológico. O método de aplicação também afeta a eficiência do produto
formulado. MBCA e produtos botânicos podem ser preparados sob formas
líquidas ou sólidas (Jones e Burges, 1998; Soliman, 2013). Óleos essenciais ou
extratos de plantas também podem ser preparados em forma semi-líquida
(por exemplo, gel, lipossomas) (Soliman, 2013). Portanto MBCA ou botânicos
podem ser incorporados em misturas de vasos hortícolas ou no sulco
quando estão sob uma forma sólida (por exemplo, granular, pó), enquanto
uma formulação de pó molhável é mais adaptada para aplicações de
pulverização ou imersão (Cook et al., 1996; Spadaro e Gullino, 2005). Esses
métodos de aplicação são provavelmente mais adequados para uso em
estufa. Para culturas abertas, a aplicação por revestimento de sementes ou
por microencapsulamento é provavelmente uma opção melhor.Minuto et
al., 2007; Mohan et al., 2011; Soliman, 2013; El-Mougy et al., 2015).
Todas essas etapas de desenvolvimento de produtos são essenciais para
a obtenção de produtos com boa relação custo-benefício para o controle
biológico. Um dos principais fatores é a viabilidade econômica do produto,
que influencia muito na escolha do produtor. Assim contribuirá para sua boa
competitividade no mercado de manejo de doenças de plantas.
8. Processos de registro
Para comercializar um produto biológico, as empresas precisam
passar por processos de registro. Os requisitos de registro dependem
dos países. Na Europa, os produtos fitofarmacêuticos biológicos (MBCA
e botânicos) e químicos estão sujeitos ao regulamento nº 1107/2009 (
UE, 2009b). A substância ativa é primeiro avaliada por um estado
membro relator que avalia se sua aplicação é aceitável e prepara um
relatório. Este relatório é então avaliado pela Autoridade Europeia para
a Segurança dos Alimentos (EFSA). Finalmente, a Direcção-Geral da
Saúde e Segurança Alimentar da Comissão decide pela sua aprovação
final ou não. Uma vez que a substância ativa seja autorizada a nível
europeu, a preparação,ou sejao produto formulado, é avaliado pelas
autoridades nacionais (Hauschild e outros, 2011). Botânicos são
considerados substâncias ativas de baixo risco ou substâncias básicas
25
Usar Empresa
Irrigação por gotejamento, encharcamento ou Certis EUA
pulverização do solo, aspersão
substâncias de acordo com o regulamento nº 1107/2009, portanto, um
processo de registro mais fácil (UE, 2009b; Tamm et al., 2011).
Na Europa, os produtos biológicos são avaliados da mesma forma que os
produtos químicos, embora não se comportem como tal (Alabouvette et al.,
2012). O processo de registo pode demorar até 5 anos e custar mais de 2
milhões de euros (Ehlers, 2011). O impacto proibitivo de tal procedimento
nas empresas é então facilmente compreensível. Estimativas mostram que
apenas 0,1% dos microrganismos testados chegam ao mercado, o que
explica por que o processo de registro é muitas vezes considerado um
verdadeiro gargalo para a comercialização (Pertot, 2014). Nos EUA, as
condições de aprovação regulatória para MBCA e botânicos são menos
complicadas, pois não são avaliadas da mesma forma que os produtos
químicos. Eles são divididos em pesticidas microbianos e pesticidas
bioquímicos. Os produtos são submetidos à decisão de elegibilidade de
registro da Agência de Proteção Ambiental dos EUA (EPA), que examina
apenas as avaliações de perigo e risco, não a eficiência. Alguns dos produtos
de controle biológico também podem ser considerados pesticidas de risco
mínimo; neste caso, eles podem ser usados sem nenhum registro (
Hauschild e outros, 2011). Consequentemente, a comercialização desses
produtos é especialmente bem desenvolvida nos EUA (Regnault-Roger e
outros, 2012).
De qualquer forma, esses processos de registro visam listar os
riscos que precisam ser avaliados antes do registro para comercializar
um produto com segurança. Em 1996, a Stine Microbial Product
Company registrou um biofungicida baseado em uma cepa de
Burkholderia cepacia,mas preocupações crescentes sobre a ameaça
que representa para pacientes imunocomprometidos levaram à sua
remoção vários anos depois (Holmes et al., 1998; Wozniak, 2007). Na
Europa, de acordo com o regulamento n.º 1107/2009, os requisitos
incluem uma identificação precisa e caracterização do microrganismo
ao nível da estirpe; uma descrição de suas propriedades biológicas e
ecologia; todos os detalhes disponíveis sobre a composição e produção
do produto; informações sobre os métodos utilizados para caracterizar
o microrganismo e os possíveis contaminantes do produto; um estudo
completo dos efeitos potenciais do microrganismo na saúde humana;
uma verificação dos resíduos susceptíveis de estarem presentes no
produto ou na planta tratada; especificações sobre o destino e
comportamento do microrganismo no ambiente e seus efeitos
potenciais em organismos não-alvo (UE, 2009b; Alabouvette e Cordier,
2011). Para botânicos, se o produto for registrado como substância
ativa, são necessários os mesmos requisitos apresentados acima (
Hauschild e outros, 2011). No entanto, se o produto for considerado
como substância ativa de baixo risco ou como substância básica, as
condições a serem cumpridas estão descritas no anexo II.5 e no artigo
23 do regulamento nº 1107/2009, respectivamente (UE, 2009b). Esses
requisitos estão relacionados apenas à substância ativa do produto.
Detalhes sobre os produtos formulados, como o modo de aplicação, a
composição, o patógeno alvo ou as condições de uso, podem ser
solicitados em nível nacional (Ehlers, 2011).
9. Desenvolvimento promissor e histórias de sucesso
Apesar das dificuldades encontradas para alcançar a comercialização, 23
produtos MBCA e 3 produtos botânicos estão atualmente disponíveis em
todo o mundo para gerenciarF. oxysporumdoenças em
26 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30
ornamentais (mesa 2). Entre esses produtos, apenas 5 MBCA são
autorizados na Europa, enquanto nenhum botânico está disponível. Em
2010, Sant et ai.publicaram resultados interessantes sobre o controle da
murcha de Fusarium do cravo usando a cepa T34 deTrichoderma
asperellum.A cepa mostrou-se capaz de colonizar o substrato e reduzir a
incidência e a severidade da doença em 33% e 48%, respectivamente. Em
2011, o produto foi registrado pela EPA, responsável por registrar todos os
agrotóxicos permitidos para venda nos Estados Unidos (EPA, 2011). Em
2012, a Autoridade Europeia para a Segurança dos Alimentos deu a sua
primeira conclusão sobre o risco potencial do T34. O produto está prestes a
ser comercializado na Europa (EFSA, 2012). Em 2013, a Agência Reguladora
de Controle de Pragas do Canadá decidiu registrar o produto para venda
para controlarF. oxysporumem plantas ornamentais de estufa (PMRA, 2013).
A maioria dos produtos MBCA comercializados para controleF. oxysporum
em plantas ornamentais são compostas porTrichodermaDeformação.
Mais globalmente, as principais espécies microbianas eficientes
contraF. oxysporumem plantas ornamentais já estão representadas no
mercado (mesa 2). No entanto, apenas algumas formulações baseadas
emFusarium spp.,Streptomycesspp. ouPseudomonasspp. são vendidos,
enquanto muitas cepas desses gêneros foram amplamente avaliadas
na literatura. O baixo número de estudos publicados neste domínio e
avaliados na presente revisão não permite levantar hipóteses sobre
esta observação. No entanto, quando se considera todo o mercado, é
óbvio que são comercializados principalmente microrganismos
estudados há muito tempo, o que evidencia a falta de diversidade no
mercado (Pertot, 2014).
Em relação aos botânicos, ainda menos produtos são comercializados.
No entanto, eles devem fornecer um método de controle sustentável: eles
exibem vários modos de ação, de modo que o risco de patógenos contorná-
los é reduzido (Chiasson e outros, 2008). São biodegradáveis, pelo que são
naturalmente catabolizados e não persistentes no solo e na água. Isso os
torna uma solução ecológica (Isman, 2000; Regnault-Roger e outros, 2012).
Mesmo que seja necessária uma grande quantidade de biomassa, é possível
usar apenas parte da planta ou subprodutos vegetais da produção (Batish e
outros, 2008). Além disso, os botânicos podem ser aplicados em
microcápsulas ou revestimento de sementes para facilitar seu uso e evitar
qualquer aporte excessivo (El-Mougy et al., 2015; Soliman, 2013). Além disso,
em alguns casos, promovem o rendimento e a qualidade das plantas (Granja
e outros, 2014). Três produtos estão atualmente registrados em todo o
mundo para controlarF. oxysporumem ornamentais. O primeiro, Armorex-, é
comercializado pela SoilTech (Iowa, EUA). É composto por uma combinação
de EO de alho, pimenta, gergelim, alecrim e cravo. O segundo, Fungastop-,
também é comercializado pela SoilTech. É composto por ácido cítrico, óleo
de menta, polpa cítrica, óleo de peixe, glicerol e vitamina C. Esses dois
produtos são vendidos nos EUA. O último, chamado Regalis-, é produzido
pela Marrone bio inovações. É composto por um extrato de knotweed
gigante,Reynoutria sachalinensis.Este produto é aprovado para uso em
quase todo o continente americano.
Como um todo, o mercado de controle biológico está avançando,
embora certamente seja necessário melhorar o processo de
regulamentação européia para facilitar a comercialização. Em 2004, o
mercado global de controle biológico foi de US$ 588 milhões, dos quais
40% para microrganismos. As principais vendas foram localizadas na
América do Norte (43%), seguida pela Europa e Ásia com 21% e 12% do
mercado, respectivamente. O mercado europeu dobrou entre 1985 e
2004, e espera-se que continue crescendo nos próximos anos (
Bolckmans, 2008). Esses fatos são confirmados por um estudo com
foco nas perspectivas de controle biológico na Europa, que destaca um
interesse crescente por esses produtos. Em 2012, o mercado europeu
de microrganismos de controlo biológico foi estimado em cerca de 52
milhões de euros (Nicot et al., 2012). Números semelhantes não estão
disponíveis para botânicos, mas o número crescente de publicações
científicas nesta área destaca o futuro promissor desses produtos.
Globalmente, o potencial do MBCA e dos recursos botânicos ainda não
foi totalmente explorado e há amplo espaço para melhorias.
10. Gestão integrada de doenças
Os dois métodos de controle apresentados aqui se mostraram eficientes
sozinhos, mas seriam mais eficazes quando combinados e integrados com
outros métodos de controle. A combinação pode ser feita simultaneamente
ou sucessivamente. Como um exemplo,Minuto et al. (2008)testaram o efeito
do controle biológico e métodos físicos modificando o pH e o protocolo de
desinfecção da solução nutritiva (usando radiação UV, filtração lenta de areia
ou filtração lenta de lã de rocha) e aplicação de MBCA (Fusaria mix,
Streptomyces griseoviridis,ouTrichodermamisturar) para reduzir a incidência
deF. oxysporumem crisântemo. O melhor resultado foi alcançado
combinando um pH neutro da solução nutritiva, areia lenta ou filtração de lã
de rocha da solução nutritiva eS. griseoviridisouTrichodermaaplicação de
mistura. A utilização de cada método isoladamente revelou-se menos
eficiente. Em rebentos de gladíolo, o uso combinado de tratamentos
inibindo o crescimento e a proliferação do fungo (usando OE, UV-C e água
quente) foi mais eficaz na redução da população de fungos durante o
armazenamento do que cada tratamento usado sozinho (Sharma e Tripathi,
2008). Os produtos de controle biológico podem ser combinados com
práticas culturais (desinfecção do solo ou solução nutritiva, manejo do pH do
substrato) ou produtos químicos em diferentes momentos durante um ciclo
de produção (Duijff et al., 1995; Elmer e McGovern, 2004; Mishra et al., 2000).
O uso dessas diferentes práticas geralmente permite um gerenciamento
melhor e mais longo da doença.
11. Conclusão
Nos últimos anos, métodos de controle novos ou atualizados surgiram para
oferecer aos produtores de plantas alternativas aos produtos químicos para
controlar doenças de plantas. Entre eles, MBCA e botânicos despertaram
interesse. As ideias principais deste trabalho estão listadas abaixo.
1) Embora patogênicoF. oxysporumsão patógenos altamente
perigosos para a produção ornamental, apenas poucas
publicações tratando do controle biológico desses fungos foram
registradas em comparação com o controle biológico da murcha
de vegetais por Fusarium. No entanto, a restrição do uso de
produtos químicos por questões ambientais e de saúde humana
tem estimulado o estudo dessas alternativas.
2) Dentre os microrganismos avaliados até o momento, a maioria se
mostrou eficiente na redução da doença. No entanto, apenas alguns
deles são comercializados. Assim, esses microrganismos
representam bons candidatos que devem ser explorados.
3) Botânicos para o controle de fungos patogênicos têm sido pouco
estudados, embora suas propriedades antimicrobianas para
outros usos sejam bem conhecidas há décadas. No entanto,
estudos mostram um bom potencial dessas misturas. Além
disso, apresentam características interessantes, como baixo
risco para o meio ambiente e para a saúde humana e
biodegradabilidade. Em breve, os botânicos farão parte das
estratégias integradas de manejo de doenças.
4) Numerosas técnicas e parâmetros estão disponíveis para avaliar
as competências de controle biológico de microorganismos e
plantas. No entanto,na Vivotestes sob condições controladas
são, sem dúvida, a melhor técnica. Emboraem vitro testes são
mais convenientes,na Vivotestes devem ser realizados primeiro
para obter resultados de triagem confiáveis.
5) Nesse contexto, a pesquisa e o desenvolvimento devem desempenhar
um papel fundamental no desenvolvimento desses produtos para
definir e otimizar os parâmetros de produção e uso. Devem ser o elo
entre a pesquisa e o mercado.
6) Este desenvolvimento só terá sucesso se em paralelo for
incentivada a capacitação dos agentes agrícolas sobre o uso de
produtos de controle biológico, suas vantagens e desvantagens.
 C. Lecomte et ai. / Controle Biológico 101 (2016) 17–30
7) Os produtores esperam soluções para enfrentar a ameaça de
doenças nas lavouras, devendo ser uma força motriz para o
desenvolvimento e entendimento de métodos alternativos de
controle, como o controle biológico. O número crescente de
estudos sobre MBCA e botânicos destaca que a pesquisa já está
em andamento. No entanto, o baixo número de produtos
disponíveis na Europa mostra que a legislação claramente
retarda a comercialização desses produtos. Isso fica ainda mais
evidente quando se compara a quantidade de produtos
disponíveis nos EUA, onde os procedimentos são diferentes.
Apêndice A. Dados suplementares
Os dados complementares associados a este artigo podem ser
consultados, na versão online, emhttp://dx.doi.org/10.1016/
j.biocontrol.2016. 06.004.
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