011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 557

Machine Translated by Google

DOI: 10.1017/S0043933907001614

Troca gasosa durante o armazenamento

e incubação de ovos de aves: efeitos na
embriogênese, incubabilidade, qualidade do
pintinho e crescimento pós-eclosão
O. ONAGBESAN*, V. BRUGGEMAN, L. DE SMIT, M. DEBONNE, A. WITTERS, K. TONA, N. EVERAERT
e E. DECUYPERE

Laboratório de Fisiologia e Imunologia de Animais Domésticos, Universidade Católica,

Kasteelpark Arenberg 30, Heverlee, B-3001 Bélgica *Autor correspondente:
Okanlawon.onagbesan@biw.kuleuven.be

O desenvolvimento embrionário é um processo dinâmico que requer um bom equilíbrio entre vários
fatores para alcançar uma ótima eclodibilidade e qualidade do pintinho. Esses fatores incluem o
histórico do embrião, como a linhagem genética dos reprodutores, a idade do reprodutor, o peso do
ovo e fatores relacionados ao ambiente em que o ovo é armazenado e incubado, como temperatura,
umidade, níveis de gás e altitude. As trocas gasosas são de fundamental importância para o
desenvolvimento embrionário durante a incubação e podem afetar a viabilidade do embrião. Este
artigo analisa os papéis do ambiente gasoso ( O2 e CO2) em torno dos ovos incubáveis durante o
armazenamento e durante a incubação e o efeito
ou seja
que pode ter na sobrevivência dos embriões em
desenvolvimento e dos filhotes que eclodem. É apresentado o estado da arte sobre as diferentes
tentativas de estabelecer os requisitos ótimos de diferentes gases que promovem as trajetórias ótimas
de desenvolvimento em diferentes períodos durante a incubação. Os papéis e consequências de
diferentes níveis de O2 e CO2 durante o armazenamento e incubação na eclodibilidade, duração da
incubação, processo de eclosão, crescimento do embrião, mortalidade do embrião, desenvolvimento
e morfologia do órgão, metabolismo, equilíbrio ácido-base no sangue, qualidade do pintinho e pós-
eclosão do pintinho crescimento são revistos.

Palavras-chave: troca gasosa; ovos de aves; armazenar; incubação; embriogênese; qualidade do pintinho;
crescimento pós-eclosão

Introdução

A incubação de ovos de galinhas requer interações entre diversos fatores para promover o desenvolvimento
do embrião e a eclosão no tempo adequado para a incubação. Esses fatores incluem o histórico do embrião,
como a linha genética dos reprodutores, a idade do reprodutor, o peso do ovo e fatores relacionados ao
ambiente em que o ovo é

© World's Poultry Science Association 2007 World's

Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007 Recebido para
publicação em 12 de fevereiro de 2007 Aceito para
publicação em 17 de maio de 2007 557
 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 558
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

armazenados e incubados, como temperatura, umidade, níveis de gás e altitude. O manuseio de ovos,
como virar, também tem alguns efeitos. O desenvolvimento embrionário é um processo dinâmico que
requer um bom equilíbrio entre esses fatores ambientais, a fim de alcançar uma ótima eclodibilidade e
qualidade do pintinho. Como existem diferenças na qualidade dos ovos incubáveis de diferentes
linhagens de reprodutoras, reprodutoras de diferentes idades, ovos armazenados em diferentes
condições ou mesmo ovos de diferentes pesos, está se tornando evidente que diferentes ovos podem
exigir diferentes condições de incubação. Estudos recentes também sugerem que as necessidades de
gás dos embriões em desenvolvimento mudam durante a incubação. Assim, os procedimentos de
incubação e os designs das incubadoras estão sendo modificados para atender a esses requisitos
para uma eclodibilidade ideal.
Este artigo analisa os papéis do ambiente gasoso em torno dos ovos incubáveis durante o
armazenamento e durante a incubação e o efeito que pode ter sobre a sobrevivência dos embriões
em desenvolvimento, a eclodibilidade dos ovos e a qualidade dos pintinhos nascidos.
As trocas gasosas são de fundamental importância para o desenvolvimento embrionário durante a
incubação e podem afetar a viabilidade do embrião (Tullett, 1990). A troca de gases da incubação é
facilitada pela membrana corioalantóide (CAM), que é uma estrutura altamente vascularizada em
conjunto com a porosidade da casca do ovo. Essas duas estruturas, no entanto, permitem a difusão
de oxigênio (O2) e dióxido de carbono (CO2) entre o ambiente e o sangue do embrião (Tullett e
Deeming, 1982). Durante a incubação, o ovo perde água através das membranas e isso culmina na
formação da célula de ar entre as membranas interna e externa embaixo da casca do ovo na
extremidade romba do ovo. Na perfuração interna, o embrião perfura a célula de ar através da
membrana para obter acesso ao ar, de modo que a ventilação pulmonar se torne uma rota adicional
para a troca gasosa (Vince e Salter, 1967; El-Ibiary et al., 1966) até a ruptura do a casca do ovo
(pipping externo) quando a ventilação pulmonar total é estabelecida. Vários estudos em galinhas
tentaram estabelecer a exigência ótima de diferentes gases que promovam as trajetórias ótimas de
desenvolvimento em diferentes períodos durante a incubação. Usando a galinha como exemplo
principal nas seções a seguir (exceto indicação em contrário), os papéis da casca do ovo e do CAM
na troca gasosa entre o ambiente externo e interno do ovo, os requisitos ideais e os efeitos de O2 e
CO2 em embriões desenvolvimento, eclodibilidade e qualidade do pintinho também serão revistos.

O papel da casca do ovo nas trocas gasosas A

casca do ovo aviário forma a barreira entre o ambiente interno e externo do ovo. Sua estrutura foi
amplamente descrita por Tullet (1984). Protege o embrião mecanicamente contra impactos e serve
como barreira contra infecções bacterianas.
O lado interno da casca serve como fonte de cálcio para o desenvolvimento dos ossos embrionários
(Romanoff, 1960). Uma característica importante da casca do ovo é a sua porosidade. O embrião
aviário respira trocando oxigênio e dióxido de carbono através dos poros da casca do ovo. Os poros
também fornecem uma rota de escape para o vapor de água.
Romanoff e Romanoff, (1949), Wangensteen e Rahn, (1970-71), Ar et al. (1974) demonstraram que
gases e vapor de água são trocados entre os ambientes interno e externo do ovo através dos poros
da casca de acordo com leis simples de difusão (lei de Fick).

Rahn, (1981) e Rahn et al. (1981) forneceram evidências de que é a condutância da casca que
determina a quantidade precisa de O2, CO2 e vapor de água que é trocada entre o ambiente interno
e externo do ovo. Assim, a condutância difusora de gases, dentro e fora do ovo, aumenta se os poros
forem mais numerosos, mais largos e mais curtos. À medida que a porosidade da casca diminui, a
quantidade de CO2 que escapa através da casca é

558 World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 559
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

reduzido. Ar et ai. (1974) relataram que a condutância da casca do ovo aumenta com o peso do
ovo, uma vez que ovos maiores têm cascas mais porosas. Tullet, (1979, 1981) também relatou
uma grande variação na porosidade da casca entre os ovos de diferentes galinhas. Normalmente,
o número de poros em galinhas domésticas varia entre 7.000 e 17.000 (Solomon, 1991).
Diferenças na condutância da casca do ovo foram atribuídas a diferenças na idade dos pais, já
que pais mais velhos produzem ovos com maior condutância da casca (Peebles e Brake, 1987;
Kirk et al., 1980; Hamilton , 1978; Roque e Soares, 1994). Outros fatores são a temperatura
ambiente (Bamelis, 2003) e a composição da ração (Hurwitz, 1987). Assim, a fim de criar uma
troca gasosa ideal no ambiente embrionário, Visschedijk (1991) sugeriu que a condutância
funcional da casca do ovo deve ser considerada juntamente com a composição gasosa e a
pressão barométrica do ar fresco ambiente, a taxa de ventilação da incubadora e a temperatura
embrionária. captação de O2 .
Vários estudos relataram as consequências que a condutância da casca do ovo pode ter no
desenvolvimento embrionário durante a incubação. Tullett e Deeming (1982) relataram que a
baixa porosidade limita a respiração embrionária e Burton e Tullett (1983) mostraram que isso
resulta em menor taxa de crescimento. A taxa metabólica do embrião aumenta durante a segunda
metade da incubação e, portanto, aumenta a necessidade de oxigênio. O suprimento de O2 é
limitado pela condutância da casca e outras características fisiológicas do embrião. O resultado é
uma fase de platô de entrada de O2 e saída de CO2. Bamelis et ai. (2001) relataram que esta
fase é alcançada mais cedo em ovos com menor condutância da casca (especialmente ovos de
matrizes jovens).
Burton e outros. (1989), relataram que a pO2 da célula de ar, pouco antes do picote, aumenta
com o aumento da condutância da casca do ovo e o inverso é verdadeiro para a pCO2. Com o
aumento da condutância da casca, a descamação dos embriões é retardada. A eclodibilidade
também foi relatada como inversamente relacionada à condutância da casca do ovo. Os ovos com
a menor condutância da casca atingem a maior eclodibilidade, independentemente da idade dos
pais (McDaniel et al., 1979; Roque e Soares, 1994; Visschedijk, 1968b). O estágio de mortalidade
embrionária tem sido relacionado à condutância da casca do ovo; a mortalidade embrionária tardia
é maior em ovos com alta condutância da casca (Bamelis, 2003).

O papel da membrana do saco vitelino e do came nas trocas

gasosas As trocas gasosas entre o embrião e o ar difundido no ovo ocorrem por meio de órgãos
embrionários especializados e altamente vascularizados. Durante o início da incubação, a
membrana do saco vitelino é o órgão respiratório. Mais tarde, no d 5 de incubação dos ovos de
galinha, o CAM, que é uma fusão do cório e do alantóide, começa a se desenvolver para assumir
a função respiratória do embrião. No dia 11 de incubação, o CAM está totalmente desenvolvido,
estando preso sob a maior parte da membrana interna da casca do ovo e totalmente funcional
(Romanoff, 1960). Os fluxos gasosos entre o embrião e o ambiente dependem 1) das pressões
parciais dos gases no sangue da circulação extraembrionária, 2) da área efetiva de troca gasosa
e 3) da espessura e das propriedades difusoras do material que separa as hemácias do ambiente.

O sistema primário de transporte de gás da membrana do saco vitelino começa a funcionar

após o início da circulação no d 2 de incubação. Meuer e Baumann (1988) mostraram que a maior
parte da resistência à difusão entre o ambiente e os vasos gasosos nesse período é fornecida
pela camada de albúmen que separa o saco vitelino da membrana interna da casca. Os baixos
valores de pO2 nos vasos venosos intraembrionários de embriões jovens em d 4 – d 6 sugerem
ainda que o sistema de transporte de gás está trabalhando no limite de sua capacidade e pode
ser determinante para o desenvolvimento embrionário inicial.
Quando o saco alantóide se desenvolve e se funde com o córion (por volta de d 8), a respiração

World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007 559

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 560
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

função é sucessivamente transferida para os vasos sanguíneos da CAM recém-formada. A superfície externa
do órgão forma um leito capilar muito denso. Dusseau e Hutchins (1988) estudaram a densidade vascular
do CAM em ovos de galinha a partir do dia 7 e encontraram um aumento no índice de densidade vascular
CAM (VDI) de 36% e 68% no dia 10 e no dia 14, respectivamente. Eles também descobriram que a oferta
de O2 influenciou significativamente o VDI. Strict e outros. (1991), incubaram ovos de galinha em 12, 16, 21,
45 e 70% de O2 do dia 7 ao dia 14 e mostraram que a exposição gradual ao O2 produziu uma mudança
dependente da dose no VDI. A hipóxia aumentou e a hiperóxia diminuiu o VDI. O CAM atinge seu crescimento
máximo entre os dias 14 e 16 e corresponde ao momento da taxa máxima de crescimento do embrião
(Romanoff, 1967; Dietz et al., 1998). A partir desse período, outros mecanismos, como o aumento do fluxo
sanguíneo CAM e a afinidade do oxigênio no sangue (Tazawa, 1980) e o movimento dos capilares
sanguíneos para uma posição mais próxima da membrana interna da casca (Dunker, 1978), aumentam a
taxa de entrega de oxigênio. Vários estudos (Paganelli et al., 1988; Visschedijk, 1968a; Seymour e
Visschedijk, 1988; Reizis et al., 2005) mostraram que a troca gasosa respiratória é maior na porção do CAM
sob a célula de ar. Isso tem sido relacionado à maior porosidade e condutância da casca na extremidade
romba do ovo, onde a câmara de ar é formada.

O papel do oxigênio

NECESSIDADE DE OXIGÊNIO E SEUS EFEITOS DURANTE O PERÍODO DE PRÉ-INCUBAÇÃO O

oxigênio é
o gás que aciona a maquinaria metabólica das células embrionárias para executar as complexas manobras
do desenvolvimento (Rahn e Ar, 1979). Antes da incubação, os ovos férteis geralmente são armazenados
por alguns dias após a postura. Poucos estudos demonstraram de fato, de forma direta, os efeitos do O2
sobre o ovo durante o período de estocagem. Proudfoot (1964, 1965) demonstrou que armazenar ovos em
altas concentrações de ar é prejudicial à eclodibilidade. Em outros estudos onde os ovos foram armazenados
em ambientes fechados, como sacos plásticos de permeabilidade diferente, foi demonstrado que o ambiente
gasoso do ovo durante o armazenamento influenciou a qualidade do ovo e a eclodibilidade dos ovos (Becker,
1964; Becker et al., 1964 ; Proudfoot, 1963; Bose e Stewart, 1948: Rutherford e Murray, 1963; Goodwin et
al., 1962; Fletcher et al., 1958).

Em outro experimento onde os ovos foram armazenados desembalados ou embalados em sacos cryovac
antes da incubação, Becker et al. (1968) concluíram que pode haver um nível ideal de CO2 e O2 para os
embriões antes da incubação e que esses níveis são diferentes do ar. Esses estudos sugerem que o
armazenamento de ovos ao ar antes da incubação aumenta a perda de CO2 do ovo, aumenta o pH do
albúmen, diminui as unidades Haugh, aumenta a perda de água e inevitavelmente reduz a eclodibilidade
dos ovos e prolonga o tempo de eclosão. No entanto, não está absolutamente claro se esses efeitos são
diretamente o efeito do oxigênio no ar ou a perda de água do ovo durante o armazenamento. Os relatórios
de Hinton (1968) e Walsh et al. (1995) concluíram que um requisito para o armazenamento de longo prazo
dos ovos era a prevenção da perda de água do ovo para evitar um atraso no desenvolvimento embrionário,
mortalidade embrionária precoce, extensões da duração da incubação (Mather e Laughlin, 1976; 1979) e
uma declínio na eclodibilidade. Os estudos de Becker et al. (1964; 1968) usando ovos de galinha e peru
relataram que os efeitos da perda de água são apenas aparentes se os ovos forem armazenados por mais
de 8 dias.
Assim, o efeito observado nos parâmetros de qualidade do ovo e na eclodibilidade quando os ovos são
armazenados ao ar livre por até 7 dias provavelmente está relacionado às trocas gasosas no ambiente do
ovo.

NECESSIDADE DE OXIGÊNIO E SEUS EFEITOS DURANTE O PERÍODO DE INCUBAÇÃO

560 World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 561
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

Durante a incubação, a absorção de oxigênio do ovo aviário aumenta exponencialmente à medida

que o embrião cresce rapidamente durante as duas primeiras semanas (Tazawa, 1980; Vleck et al.,
1979; Gefen e Ar, 2001). Na prática, os ovos de galinha são atualmente incubados em um ambiente
gasoso de 21% de O2 na presença de CO2 , que pode chegar a 0,5% em vários períodos durante a
incubação para atingir o desenvolvimento embrionário ideal e a eclodibilidade. A ventilação da
incubadora é projetada para fornecer O2 adequado ao embrião e eliminar o CO2 excessivo da
incubadora. Nesta parte da revisão, serão discutidos os efeitos da hipóxia e da hiperóxia.

Na natureza, a oferta de O2 varia com a altitude e, portanto, a possibilidade de ocorrência de um

quadro de hipóxia é uma realidade. O suprimento de oxigênio diminui com altitudes elevadas e
influencia a duração da incubação e a eclodibilidade (Visschedijk, 1985; Hassanzadeh et al.
2002). Smith e outros. (1969) mostraram que a incubação de ovos em grandes altitudes retarda o
crescimento do embrião. Como o nível de oxigênio diminui com a altitude, sua necessidade e
consumo pelos embriões pode diminuir como resultado da adaptação, levando geralmente a uma
duração de incubação mais curta e eclosão precoce (Julian, 2000; Hassanzadeh et al., 2004 ) . A
etiologia da ascite em frangos de corte tem sido associada a diferenças nas necessidades de
oxigênio de linhagens de frangos de crescimento rápido e lento durante o período de incubação
(Peacock et al., 1990; Julian, 1993, 2000; Hassanzadeh et al., 2004).

Efeitos no processo de eclosão e eclodibilidade

Vários estudos investigaram os requisitos de O2 em diferentes estágios de incubação e seus
efeitos no desenvolvimento do embrião, processo de eclosão e eclodibilidade (Cruz e Romanoff,
1944; Taylor et al., 1956; Dzialowski et al., 2002 ; Altimiras e Phu, 2000; Chan e Burggren, 2005;
McCutcheon et al., 1962; Stock e Metcalfe, 1987; Stock et al., 1983; Strick et al., 1991). Foi relatado
que a hipóxia ou hiperóxia crônica e aguda influencia o desenvolvimento do embrião de galinha e a
eclodibilidade de forma diferenciada e seu efeito pode depender do momento de sua aplicação
durante a incubação.

Os primeiros estudos de Cruz e Romanoff (1944) e Taylor et al. (1956), mostram que os embriões
de galinha são muito sensíveis à privação de O2 durante o início da incubação. Níveis de O2 abaixo
de 18%, aplicados durante os primeiros 5 dias de incubação, diminuíram a eclodibilidade em relação
ao nível de privação de O2 . Em níveis abaixo de 10% (correspondentes à hipóxia aguda) foi
registrada significativa mortalidade embrionária. Os autores também relataram que os embriões de
galinha podem tolerar níveis de O2 de até 60-79%, além dos quais a eclosão diminui. Em contraste
com a exposição de curto prazo, Barott (1937) relatou que a exposição contínua a níveis de O2 de
30-50% durante a incubação diminuiu a eclodibilidade. Esses dois resultados contrastantes sugerem
que altos níveis de O2 podem ser benéficos ou prejudiciais em certas janelas de desenvolvimento
durante a incubação.
As necessidades de oxigênio durante o período intermediário de incubação (5-8 dias e 9-12 dias)
foram estudadas por Taylor e Kreutziger (1965, 1966). Níveis de O2 abaixo de 15% diminuíram a
eclodibilidade semelhante à do dia 1-5, o efeito se tornando agudo em cerca de 12,5%. Isso sugere
uma melhor tolerância à hipóxia aguda com o aumento da idade do embrião. Nos dias 5 - 8, níveis
de O2 acima de 45% foram prejudiciais para a eclodibilidade dos embriões. O nível de tolerância
aumentou para 60-65% no dia 9-12, sugerindo que a alta tolerância ao O2 dos embriões muda à
medida que o embrião cresce durante a incubação. Mudanças semelhantes na tolerância ao O2 já
haviam sido relatadas por outros pesquisadores (Barrot, 1937; Saddler et al., 1954; Riddle, 1924;
Remotti, 1933).
A tolerância dos embriões à hiperóxia aumenta ainda mais entre os dias 13 e 16 de incubação,
quando o nível de tolerância pode chegar a 85% (Taylor e Kreutziger, 1969) sem efeito na
eclodibilidade. Estoque et al. (1983, 1985) relataram efeito de aumento de hiperóxia de até 70% no
crescimento do embrião em d 13 – d 16. Entre d16 e d18, a tolerância do

World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007 561

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 562
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

embrião para hiperóxia muda novamente para um nível inferior. Taylor e outros. (1971) relataram um nível de
tolerância de até 50% com níveis mais altos resultando em redução significativa na eclodibilidade.
Da mesma forma, Stock et al. (1983, 1985) relataram um aumento do crescimento do embrião, mas que o
efeito de 70% de O2 foi menor do que o obtido com 40 ou 60% de O2. Como nos estágios iniciais de
desenvolvimento, níveis de O2 inferiores a 16% reduziram a eclodibilidade e o crescimento do embrião (Taylor
et al., 1971; Stock e Metcalfe, 1987).

Efeitos fisiológicos, morfológicos e metabólicos

As primeiras indicações de como o O2 pode influenciar os processos fisiológicos envolvidos no
desenvolvimento do embrião vieram dos estudos de Remoti (1933), nos quais ele observou que a exposição
a níveis variados de O2 afetava a vascularização e a densidade da membrana alantóide. Estudos mais
recentes também afirmam que os níveis de O2 durante a incubação influenciam os aspectos morfológicos e
fisiológicos do desenvolvimento do embrião (Chan e Burggren, 2005; Altimiras e Phu, 2000; Dzialowski et al.,
2002; Burton e Palmer, 1992; Hopes e Jahn, 1995; Strick et al., 1991).

Crescimento do
embrião Vários estudos mostraram capacidade de sobrevivência reduzida durante o desenvolvimento
inicial devido ao efeito da hipóxia no metabolismo e no crescimento do embrião (Sharma et al., 2006;
Ruijtenbeek et al., 2003; Altimiras e Phu, 2000), sugerindo que um limiar de A disponibilidade de O2 é
necessária para iniciar e sustentar o desenvolvimento inicial do embrião. Alguns estudos sugerem que a
hipóxia crônica reduz a massa corporal do embrião, seja aplicada no início, no meio ou no final do
desenvolvimento (McCutcheon et al., 1982; Stock e Metcalfe, 1987; Burton e Palmer, 1992; Rouwet et al.,
2002; Dzialowski et al., 2002; Sharma et al., 2006; Villamor et al., 2004), enquanto outros não encontraram
alterações (Chan e Burggren, 2005; Altimiras e Phu, 2000). Os estudos de Stock et al. (1983, 1985), Stock e
Metcalfe (1987), mostraram claramente que a hiperóxia durante a segunda metade da incubação é benéfica
para o crescimento do embrião. A demanda de O2 aumenta durante a última parte da incubação devido ao
aumento das atividades metabólicas. Os achados de Stock et al. tendem a apoiar a hipótese de que a
disponibilidade de O2 nesse período limita o crescimento e o metabolismo de embriões de galinha incubados
em condições normóxicas, conforme praticado atualmente. Parâmetros fisiológicos, como o metabolismo do
embrião, mostram uma diminuição sob hipóxia (Dzialowski et al., 2002; Stock e Metcalfe, 1987), sem alteração
em T3 , mas maior nível de corticosterona (Blacker et al., 2004), sugerindo que embriões sob condições
hipóxicas podem estar sob estresse.

Desenvolvimento CAM
Strick e outros. (1991) relataram que o desenvolvimento de CAM estava inversamente relacionado ao nível
de O2 fornecido durante a incubação média (7-14 dias). Dados dos relatórios de Chan e Burggren (2005),
Richards et al. (1991), Hoper e Jahn (1995) mostram que a hipóxia crônica aumenta a vascularização e o
peso da área vasculosa quando aplicada precocemente ou tardiamente durante a incubação, mas diminui
seu crescimento se aplicada durante toda a duração da incubação (Burton e Palmer, 1992). Por outro lado, a
hiperóxia diminui a vascularização da área vasculosa e o peso da CAM (Strick et al., 1991; Hoper e Jahn,
1995).
Isso parece bastante incompatível com os efeitos promotores de crescimento da hiperóxia, pois o crescimento
requer distribuição vascular adequada de nutrientes.

Sistema cardiovascular
Após 4 dias de incubação, o embrião de galinha atinge uma massa crítica que requer função cardíaca e
fluxo sanguíneo intravascular para entrega de nutrientes para atividades metabólicas. Muitos estudos
demonstraram que a hipóxia prejudica o desenvolvimento e a função cardiovascular.

562 World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 563
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

Os relatórios são conflitantes sobre a massa cardíaca. Tem sido relatado que aumenta (Stock e Metcalfe,
1987; Rouwet et al., 2002; McCutcheon et al., 1982), permanece inalterado (Dzialowski et al., 2002,
Altimiras e Phu, 2000; Chan e Burggren, 2005 ) ou diminuir (Richards et al., 1991) quando os embriões
foram expostos à hipóxia. No entanto, defeitos cardíacos que alteram as frequências cardíacas e
remodelação vascular prejudicial que prejudicam a pressão arterial têm sido consistentemente relatados
(Sharma et al., 2006; Tobita e Keller, 2000; Ruckman et al., 1985; Villamor et al., 2004; Crossley et al.,
1985; Villamor et al., 2004 ; al., 2003; Haring et al., 1970).

Cérebro e pulmões
Outros órgãos também foram relatados como afetados pela incubação hipóxica. O peso do cérebro
diminuiu (Stock e Metcalfe, 1987; Richards et al., 1991) ou permaneceu inalterado (Assom-Batres et al.,
1989; Chan e Burggren, 2005; Ruijtenbeek et al., 2003) quando aplicado no último terço da incubação. A
relação pulmão/massa corporal aumentou (Xu e Mortola, 1989) e o desenvolvimento do sistema
surfactante pulmonar é avançado (Blacker et al., 2004) quando aplicado nos últimos dias de incubação.
Também pode promover a mudança da hemoglobina (Hb) embrionária para adulta (Baumann et al., 1983)
ou alterar os níveis de hematócrito (Xy e Mortola, 1989). Essas alterações nas funções pulmonares em
condições de hipóxia aumentam a transição para a ventilação pulmonar e a eclosão precoce.

Ascite em frangos de corte

Em frangos de corte, a hipóxia durante os últimos estágios de incubação está associada à incidência
de ascite (Decuypere, 2002). Alterações estruturais nos sistemas cardiovascular e pulmonar foram
observadas durante o desenvolvimento embrionário tardio (Decuypere et al., 2005).
Julian (1989) relatou que o volume pulmonar insuficiente, ou área de troca de oxigênio, em frangos de
corte leva à ascite. Embriões de frango incubados em grandes altitudes eclodem precocemente,
apresentam maior T3, T4, corticosterona e mortalidade embrionária, mas menor incidência de ascite em
grandes altitudes em comparação com aqueles incubados em baixas altitudes e transportados para
grandes altitudes (Hasssanzadeh et al., 2004). Isso sugere que a incidência de ascite não está apenas
relacionada à insuficiência de oxigênio em grandes altitudes, mas pode ser aliviada pela aclimatação dos
embriões à insuficiência de oxigênio durante a incubação.
Quando incubadas em condições normais, as linhagens sensíveis à ascite apresentam menor
metabolismo, menor atividade da tireoide no final da incubação e menor peso corporal embrionário no
início da incubação em comparação com as linhagens resistentes à ascite (Dewil et al., 1996; De Smit et
al . , 2005 ) sugerindo que 21% de O2 pode não ser suficiente para linhagens de frangos de corte
sensíveis à ascite. Isso está de acordo com as descobertas relatadas para as linhagens do tipo ovo
Leghorn. Isso sugere que mais estudos são necessários para estabelecer os requisitos das diferentes
linhagens de frangos, especialmente em vista de estudos recentes que mostraram que as taxas
metabólicas diferem entre os embriões de poedeiras e frangos de corte e também entre diferentes
linhagens de frangos de corte (Janke et al. , 2004; Tona et al., 2004; De Smit et al., 2005; Chwalibog et al., 2006).

O papel do dióxido de carbono

O advento de incubadoras de grande capacidade tornou o armazenamento de ovos antes da incubação

uma necessidade para compensar os números necessários para encher as incubadoras. O armazenamento
dos ovos antes da incubação tem consequências na qualidade dos ovos e na sua eclodibilidade. Na
postura, o ovo contém uma grande quantidade de bicarbonato e CO2 armazenado no albúmen (Healy e
Peter, 1925; Brook e Pace, 1938).
O pH do albúmen varia de 7,6 a 8,2 na postura, mas aumenta para cerca de 9,2-9,7 após
armazenamento ao ar (Becket et al., 1968; Tona et al., 2001). Isso indica que o ovo perde CO2 durante o
armazenamento (Smith, 1933) e isso demonstrou

World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007 563

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 564
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

alterar as unidades Haugh (uma medida da qualidade interna do albúmen). Paradoxalmente, o ovo
deve perder parte do CO2 para melhorar sua eclodibilidade, mas a perda deve ocorrer no momento
certo. Decuypere et ai. (2001) afirmaram que a perda excessiva de CO2 leva ao alto pH do albúmen e
pode ter um efeito negativo no início do desenvolvimento do embrião.
Gillespie e McHanwell (1987) mostraram que a gastrulação ótima ocorre em pH 8,2.
Assim, a alcalinidade do albúmen precisa ser preservada. Alguns relatos mostraram que o fornecimento
de CO2 durante a incubação pode ser benéfico para o crescimento de embriões e a eclodibilidade dos
ovos. Na natureza, a hipercapnia é uma ocorrência comum sob a galinha incubada (Walsberg, 1980),
sugerindo que o CO2 pode ter um papel na incubação.

NECESSIDADE DE DIÓXIDO DE CARBONO E SEUS EFEITOS DURANTE O PERÍODO DE PRÉ-

INCUBAÇÃO Durante o
período de pré-incubação, os ovos incubáveis devem ser armazenados de forma que retenham seu
pH original, conteúdo apropriado de CO2 no albúmen e Unidades Haugh para manter a boa qualidade
antes de serem incubados. Assim, o armazenamento deve garantir a perda excessiva de CO2 do ovo.
Cotterill et ai. (1958) concluíram que a quantidade total de CO2 liberada durante o armazenamento é
uma função da pressão parcial de CO2 na atmosfera. Smith e outros. (1931) demonstraram que, para
manter o pH do albúmen do ovo próximo ao seu valor original na postura, a atmosfera de
armazenamento deve conter 2-3% de CO2 a 32°F e 3-4,5% de CO2 à temperatura ambiente. Assim,
Swanson et al. (1954), Cotterill et ai. (1957), Fletcher et ai. (1959) e Becker et al. (1968) mostraram
que o armazenamento de ovos em embalagens à prova de umidade em uma atmosfera de CO2
reduziu a perda de qualidade do albúmen e manteve o pH no nível de ovos frescos.

A presença de CO2 ambiente durante o armazenamento diminui a taxa de perda de CO2 de modo
que a quantidade total perdida seja minimizada durante um determinado período de armazenamento,
dependendo da temperatura ambiente. Romanoff (1960) relatou que um aumento no pH do albúmen
está associado com uma diminuição na qualidade do albúmen e um aumento na mortalidade
embrionária precoce. Um aumento na mortalidade embrionária precoce também foi associado à boa
qualidade do albúmen em ovos incubados sem armazenamento (Brake et al., 1993).
Meuer e Baumann (1988) relataram que o albúmen de um ovo fresco apresenta grande resistência
à difusão gasosa durante o início da incubação e, por fim, leva à mortalidade embrionária. Walsh e
outros. (1995) relataram que ovos armazenados em ambiente de CO2 por 7 dias exibiram maior altura
de albúmen, mas maior mortalidade embrionária do que os controles, enquanto aqueles armazenados
por 14 dias também tiveram maior altura de albúmen e menor pH, mas menor mortalidade embrionária
do que os controles durante a incubação. Becker et ai. (1964) registraram resultados de eclosão mais
altos em ovos de galinha armazenados em CO2 por 8-15 dias em comparação com os controles.

Sauveur et ai. (1967) relataram três vezes maior eclodibilidade dos ovos de frango de corte quando
os ovos foram armazenados em atmosfera de 2% de CO2 por 3 semanas e que a eclodibilidade
diminuiu conforme a duração do armazenamento diminuiu. Os relatos de Sauveur et al. (1967) e Walsh
et al. (1995) enfatizaram um maior benefício do armazenamento em CO2 para ovos de matrizes mais
velhas do que para matrizes jovens, provavelmente por causa da maior condutividade das cascas de
matrizes mais velhas, portanto uma perda mais rápida de CO2.

NECESSIDADE DE DIÓXIDO DE CARBONO E SEUS EFEITOS DURANTE O PERÍODO DE

INCUBAÇÃO Durante a incubação, o CO2 é liberado pelos ovos, primeiro do reservatório natural no
albúmen, combinado com a produção metabólica limitada do embrião inicial e, posteriormente, como
subproduto metabólico do embrião em desenvolvimento e limitado liberado pelo albume.
Burke (1925) relatou que na galinha incubada naturalmente, o CO2 no ar ao redor da ninhada de ovos
de galinha aumentou de 0,05% para 0,9% no final da incubação. homem livre

564 World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 565
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

e Vince (1974) também mostraram que, à medida que a incubação progride, o embrião produz várias
vezes o CO2 produzido durante os estágios iniciais do desenvolvimento.
Lundy (1969), Taylor e Kreutziger (1965, 1966, 1969), Taylor et al. (1971) mostraram que embriões
de galinha se tornam menos sensíveis a concentrações elevadas de CO2 no ninho ou na incubadora
com o aumento da idade. Embora níveis mais altos de CO2 na incubadora tenham sido considerados
prejudiciais ao desenvolvimento do embrião, relatórios recentes mostraram que a hipercapnia pode ser
benéfica para o embrião em desenvolvimento, dependendo do momento de sua ocorrência. Na prática,
níveis de CO2 na faixa de 0,1-0,5% são usados durante a incubação de ovos de aves. Estudos de
pesquisa recentes mostraram que níveis mais altos alteram o curso do desenvolvimento do embrião e
a eclodibilidade dos ovos.

Efeitos no processo de eclosão e eclodibilidade Os

primeiros estudos de Taylor et al. (1956), Taylor e Kreutziger (1965, 1966) mostraram que
concentrações de CO2 superiores a 1% durante os primeiros 4 dias de incubação, 3% de 3 a 5 dias de
incubação, 6% entre 9 e 12 dias, 8% durante d13 – d16 ou mais de 7% de d 17 a d 20 de incubação
deprimiu a eclodibilidade. A presença de níveis de CO2 superiores a 6–7% demonstrou diminuir
significativamente os níveis de O2 na incubadora e exacerbar os efeitos prejudiciais desses altos níveis
de CO2 (Taylor e Kreutziger, 1989; Taylor et al., 1971). No entanto, na segunda metade do período de
incubação, a restauração dos níveis de O2 para níveis normóxicos na presença de alto CO2 foi relatada
para restaurar a eclodibilidade ideal, enquanto a restauração para níveis hiperóxicos causou um
aumento na eclodibilidade em comparação com as incubações de controle (Taylor e Kreutziger , 1969).
Isso sugere um efeito sinérgico de CO2 e O2 em níveis elevados que podem ser benéficos para o
embrião em desenvolvimento. Romanoff e Romanoff (1933), Barrott (1937) também relataram um
impacto negativo na eclodibilidade de ovos de galinha quando os níveis de CO2 da incubadora
excederam 1% durante a incubação inicial.

Estudos mais recentes mostraram que um aumento gradual nos níveis de CO2 de até 1,5% nos
primeiros 10 dias de incubação aumentou o crescimento do embrião, estimulou a eclosão precoce e
aumentou a eclosão de ovos de galinha ou peru (Gildersleeve e Boeschen, 1983; Hogg, 1997; De Smit
et al., 2006; Tona et al., 2006). Saddler e outros. (1954) relataram que 4% de CO2 estimulou o
crescimento do embrião em até 20% nas primeiras 48 horas de incubação. Haring et ai. (1970) também
registraram um aumento de 10% no peso corporal do embrião quando os ovos foram incubados por
apenas 24 horas em qualquer dia nos primeiros 10 dias de incubação sob um nível de CO2 que
demonstrou ser teratogênico (6%). No experimento, no entanto, foi registrada alta mortalidade
embrionária.
Bruggeman et ai. (2006) também relataram recentemente que embriões hipercápnicos eclodiram
mais cedo quando o nível de CO2 na incubadora foi aumentado para 1,5% na 96ª hora de incubação e
mantido nesse nível até o 10º dia de incubação. De Smit et ai. (2007) demonstraram que aumentar o
nível de CO2 da incubadora para 0,7% durante os primeiros 10 dias de incubação acelera o processo
de eclosão em linhagens de frangos de corte resistentes e sensíveis à ascite. Everaert et al. (2007)
descobriram que a exposição dos embriões a alto CO2 (4%) durante a segunda metade do período de
incubação (d10 – d18) não teve efeito na eclodibilidade ou no tempo de incubação, mas aumentou o
peso dos embriões. Esses estudos indicam claramente que a sensibilidade do embrião de galinha ao
CO2 ambiental muda com a idade, assim como ocorre com o O2.

Tampão do embrião e fluido subembrionário

O papel da incubação CO2 durante a incubação inicial demonstrou influenciar a rápida acidificação
do albúmen, a liquefação do albúmen e a formação do fluido subembrionário (Benton e Brake, 1996;
Bruggeman et al., 2006 ) . Como o CO2 é altamente solúvel na clara do ovo (Visschedijk, 1968),
prótons e bicarbonatos são rapidamente formados

World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007 565

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 566
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

para os efeitos de tamponamento do albúmen ao redor do embrião em desenvolvimento. A liquefação

precoce do albúmen também facilita o movimento de vários nutrientes do albúmen em direção ao embrião
(Burley e Vadehra, 1989) e também reduz qualquer barreira física à difusão de O2 para o embrião (Meuer
e Baumann, 1988).
Latter e Baggott (2002) demonstraram in vitro usando embriões de codorna que o CO2 tem um papel
na formação do fluido subembrionário (SEF) durante a incubação inicial. Deeming (1989) relatou que a
formação do SEF tem um papel fundamental na sobrevivência do embrião. De Smit et ai. (2006)
argumentaram que, com a ocorrência precoce e intensificada desses processos na presença de um
ambiente de CO2 mais alto, o desenvolvimento embrionário é aprimorado e, portanto, explica os maiores
pesos corporais registrados para embriões sob condições hipercápnicas toleráveis durante a incubação
inicial (De Smit et al. , 2006; Tona et al., 2006; Saddler et al., 1954).

Meuer et al. (1989) relataram que a exposição a altas concentrações de CO2 (3%) pode levar à
diminuição do pH do sangue e dos tecidos do embrião, o que pode impactar nos processos celulares.
Dawes e Simkiss (1969, 1971), Boutilier et al. (1977) mostraram que o embrião de galinha é capaz de
manter o pH do sangue com poucas alterações quando incubado em condições hipercápnicas na primeira
ou na segunda metade dos períodos de incubação. Níveis de CO2 de até 9% de CO2 não afetaram o
equilíbrio ácido/base no sangue durante o 12º-17º dia de incubação (Dawes e Simkiss, 1971). Foi
demonstrado que isso se deve à capacidade do embrião de gerar ou aumentar o bicarbonato a partir da
reabsorção da casca ou compensações renais/alantóides.

Em estudos recentes, Everaert et al. (2007) afirmaram que o embrião de galinha possui vários
mecanismos adaptativos para lidar com o alto CO2 ambiental durante a segunda metade do período de
incubação. Eles observaram que a pCO2 sanguínea não diferiu entre os embriões controle e aqueles
expostos ao nível de CO2 da incubadora de 4% entre o 10º e o 18º dia de incubação. A concentração de
bicarbonato no sangue foi maior no grupo de alto CO2, mas não foi acompanhada por um pH mais ácido,
sugerindo que os prótons foram retirados do sangue e tamponados em outro lugar. O tamponamento
causou um aumento temporário no cálcio no sangue, sugerindo uma reação dos prótons com o carbonato
de cálcio da casca. Houve também aumento de potássio sugerindo uma troca de H+ por K+ a nível
celular. Os autores não observaram aumento na acidez do líquido alantóide ou no nível de amônia,
sugerindo que a contribuição renal para o tamponamento nesse estágio pode ser menor.

Bruggeman et ai. (2006) mediram o pH do albúmen, peso do CAM, pCO2 da célula de ar, pCO2 do
sangue e bicarbonatos em uma incubadora controlada por CO2 que aumentou o CO2 gradualmente entre
25 e 96 horas para atingir 1,5% em 96 horas e continuou a incubação até o dia 10 a 1,5%. Os autores
não observaram diferença no peso do CAM em comparação com a incubação do controle. No entanto, o
pH do albúmen, pCO2 da célula aérea, pCO2 do sangue e bicarbonatos foram maiores em embriões
hipercápnicos, mas o pH do sangue não foi diferente. O estudo sugere que níveis de CO2 de 1,5% são
toleráveis para o embrião de galinha após 96 horas de incubação. Assim, o aumento da tolerância do
embrião ao CO2 durante a incubação pode ser atribuído em parte aos vários mecanismos de
tamponamento.

Crescimento do
embrião Estudos sobre os efeitos hipercápnicos (0,4% no d14-d19) durante a segunda metade da
incubação mostraram que o CO2 também aumentou o peso embrionário, reduziu a incidência de ascite,
iniciou a eclosão precoce e aumentou o peso do pintinho ao nascer, mas alguns desses efeitos foram
mais evidente em uma linha de frangos sensíveis à ascite do que em uma linha resistente à ascite (Buys
et al., 1998). De Smit et ai. (2007) observaram aumento do crescimento embrionário em linhagens de
frangos de corte selecionadas para sensibilidade ou resistência à ascite quando os ovos foram incubados
sob 0,7% de CO2. Outros relatórios também confirmaram o efeito de promoção do crescimento do
aumento do nível de CO2 da incubadora durante o início da incubação ou durante a segunda metade do período de incubação.

566 World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 567
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

incubação (Saddler et al. 1954; Haring et al. 1970; De Smit et al., 2006; Tona et al., 2006; Everaert
et al. 2007).
O crescimento pós-eclosão de pintos nascidos de ovos que foram incubados sob níveis mais altos
de CO2 (1,5%) foi relatado como maior durante as duas primeiras semanas de criação em
comparação com aqueles da incubação de controle (De Smit et al. 2006). Em outro estudo, De Smit
et al. (2007) observaram maior crescimento pós-eclosão em linhagens resistentes e sensíveis à
ascite que foram incubadas sob níveis mais altos de CO2 (0,7%) durante o desenvolvimento
embrionário. Na idade de abate, ambas as linhagens apresentaram maiores pesos corporais, mas
quando expostas a condições estressantes apresentaram maior incidência de ascite e mortalidade.

Efeitos metabólicos, desenvolvimento de órgãos e mortalidade

embrionária Uma diminuição na eclodibilidade geralmente resulta de alta mortalidade embrionária
ou anormalidades morfológicas/fisiológicas na presença de alto CO2, dependendo do momento da
aplicação. As implicações do nível mais alto de CO2 nos aspectos morfológicos/fisiológicos do
desenvolvimento não foram estudadas em profundidade. Só pode ser especulado que o efeito do
CO2 deve ter sido uma inibição daqueles parâmetros que aumentam a sobrevivência embrionária.
Saddler e outros. (1954) relataram que o CO2 aumentou o fechamento do âmnio durante a
incubação inicial, mas altos níveis além de 1% retardaram seu fechamento em uma janela específica
de 48 a 72 horas de incubação. Os autores concluíram que, embora o embrião de galinha seja
tolerante a altas concentrações de CO2 de até 4% durante os primeiros dez dias, podem existir
períodos de tolerância relativamente baixos entre o 2º e o 10º dia de incubação. Eles estabeleceram
que 0,9% parece ser o nível de tolerância mais alto nesses períodos sensíveis. Haring et ai. (1970)
relataram que o alto nível de mortalidade embrionária após exposição a 6% de CO2 por 24 horas a
qualquer momento durante os primeiros 10 dias de incubação resultou de malformações não cardíacas e cardíacas.
A incubação sob condições hipercápnicas durante a última metade da incubação também foi
relatada como influenciando o processo de eclosão (Buys et al., 1998) e os parâmetros morfológicos
e fisiológicos do embrião (Mortola, 2004; Gonya e Stoke, 1998; Dawes e Simkiss, 1991; Buys e
outros, 1998). Buys e outros. (1998) associaram a eclosão precoce em embriões hipercápnicos com
aumentos nos níveis plasmáticos de T3 no dia 20 de incubação. De Smit et ai. (2006) e Tona et al.
(2006) também relataram aumento de T3 e maior pCO2 na câmara de ar no dia 20 quando os
embriões foram incubados sob condições hipercápnicas no início da incubação.

Dawes (1975), Menna e Mortola (2003) e Mortola (2004) relataram que a hipercapnia de curto
prazo afeta a função pulmonar durante a transição para a ventilação pulmonar em bicagem externa.
Os autores demonstraram o efeito estimulatório do CO2 sobre os quimiorreceptores que aumentam
a eficiência respiratória e que a hiperóxia nesse período diminui o efeito da hipercapnia. Assim, a
hipercapnia pode atingir um efeito semelhante ao da hipóxia na função pulmonar durante a bicagem
e a eclosão.
Decuypere et ai. (1991) e Visschedijk (1968) associaram o nível de sangue T3, célula de ar pCO2
ao processo de eclosão precoce. Assim, os efeitos positivos da incubação hipercápnica sugerem um
aumento de T3 e pCO2 da célula de ar para efetuar a eclosão precoce e melhorar a eclodibilidade.
Visschedijk (1968b) demonstrou que cobrir o espaço aéreo para aumentar a pCO2 acelera o pipping.
No entanto, mais estudos são necessários para estabelecer o limite dos níveis benéficos.

Gonya e Stokes (1978) mostraram que a hipercapnia progressiva durante o 14º-19º dia de
incubação está associada a um declínio gradual da atividade motora na medula espinhal com efeito
nos músculos dos membros do embrião de galinha.

World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007 567

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 568
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

Conclusão

Tomados em conjunto, esses relatórios sugerem que a hipóxia em qualquer nível abaixo de 15%, não
importa quando aplicada, mas especialmente durante o desenvolvimento inicial, altera o perfil de
desenvolvimento do frango embrionário, o que pode comprometer a capacidade de sobrevivência do
pintinho, diminuindo assim a eclodibilidade. Se o filhote sobreviver até a eclosão, pode estar sujeito a
doenças cardiovasculares, como frequentemente visto em galinhas com ascite. No entanto, há
indicações de que a hipóxia durante o período de bicagem pode ser benéfica para a eclosão precoce.
Do ponto de vista do manejo do incubatório, níveis mais altos de O2 do que os usados atualmente
no meio do período de incubação podem ser benéficos para o desenvolvimento do embrião e a
eclodibilidade, uma vez que quaisquer efeitos prejudiciais não são aparentes abaixo do nível de 50%.
Taylor e Kreutziger (1966) relataram maior eclodibilidade do que o controle (21% O2) em 8 de 9
experimentos com O2 acima de 21% no dia 4-8, sugerindo a possibilidade de aumentar a eclodibilidade
dependendo da taxa metabólica do embrião.
Com relação aos papéis do CO2, parece que o embrião de galinha requer CO2 em janelas
específicas de desenvolvimento para aumentar o crescimento, a eclosão precoce e a eclodibilidade
ideal. O CO2 tende a alcançar efeitos semelhantes aos da hipóxia, pois também promove o
desenvolvimento e o funcionamento de certos órgãos embrionários. Assim, poderia ser substituído por
O2 no nível efetivo. Por exemplo, como a hipóxia é prejudicial no início da incubação, mas foi relatado
que melhora o desenvolvimento da CAM, o aumento do nível de CO2 nesse período de tempo pode
ser praticado sem efeitos prejudiciais no desenvolvimento do embrião. E com o objetivo de estimular a
eclosão precoce e encurtar o período de incubação, o CO2 parece conseguir isso quando aplicado no
nível apropriado no início ou no final da incubação.
O ajuste fino e a determinação das janelas críticas para hipercapnia, bem como para hipóxia ou
hiperóxia, e os níveis ideais de CO2 e O2 durante outros períodos parecem ser um desafio para
pesquisas futuras. Esses estudos também são necessários para otimizar as condições gasosas para
incubação prática, a fim de obter a melhor qualidade de pintinhos para posterior desempenho e
robustez. Essas condições podem variar em função do que se determina como melhor qualidade do
pintinho em relação à linhagem dos pintinhos e às condições de criação.

Agradecimentos V.

Bruggeman é pós-doutorando da FWO-Vlaanderen, Bélgica. L. De Smit é financiado pelo Fundo de

Pesquisa Científica Flanders (FWO Vlaanderen, Bélgica).
Annouk Witters é apoiado por IWT, Bélgica.

Referências
ALTIMIRAS, J. e PHU, L. (2000) Falta de plasticidade fisiológica no embrião inicial de galinha exposto a
hipóxia aguda. Journal of Experimental Zoology 286: 450-456.
AR. A., PAGANELLI, CV, REEVES, RB, GREENE, DG e RAHN, H. (1974) O ovo aviário: água
condutância do vapor, espessura da casca e área funcional dos poros. O Condor 76: 153 – 158.
ASSON-BATRES, MA, STOCK, MK, HARE, JF e METCALFE, J. (1989) Efeito do O2 na composição do coração e cérebro
embrionários de galinha. Fisiologia Respiratória 77: 101-109.
BAMELIS, FR, TONA, K., DE BAERDEMAEKER, J. e DECUYPERE, E. (2001) Aumento da eclosão de ovos de galinha
combinando a umidade da incubadora com a condutância da casca. Proceedings Incubation and Fertility Research Group,
Oxford, Reino Unido; 11 – 12 de setembro de 2001. Prática Internacional de Incubação 16 (3): 24.
BAMELIS, FR (2003) Avaliação não invasiva da condutância da casca do ovo em diferentes estágios de desenvolvimento
durante a incubação dos ovos. Tese de doutorado, Universidade Católica, Leuven, Bélgica.
BARROT, HG (1937) Efeito da temperatura, umidade e outros fatores na eclosão de ovos de galinha e na energia
metabolismo de embriões de galinha. Boletim Técnico USDA 553: 1-45.

568 World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 569
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

BAUMANN, R., PADEKEN, S., HALLER, EA e BRILMAYER, T. (1983) Efeitos da hipóxia na afinidade de oxigênio, padrão de
hemoglobina e volume sanguíneo de embriões de galinha precoces. American Physiology 244: R733-R741.

BECKER, WA (1964) O armazenamento de ovos para incubação White Leghorn em sacos plásticos. Poultry Science 43: 1109-
1112.
BECKER, WA, SPENCER, JV e SWARTWOOD, JL (1964) O armazenamento pré-incubação de ovos de peru
em ambientes fechados. Poultry Science 43: 1526-1534.
BECKER, WA, SPENCER, JV e SWARTWOOD, JL (1968) Dióxido de carbono durante o armazenamento de frango
e ovos de peru para incubação. Poultry Science 47: 251-258.
BENTON, CE e BRAKE, J. (1996) O efeito da idade do lote de matrizes de corte e tempo de armazenamento no ovo
albumina durante o início da incubação. Poultry Science 75: 1069-1075.
BLACKER, HA, ORGEIG, S. e DANIELS, CB (2004) Controle hipóxico do desenvolvimento do sistema surfactante no frango: evidência
de heterocaria fisiológica. American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative Physiology 287: 403-410.

BOSE, S. e STEWART, GF (1948) Efeitos comparativos e complementares de tratamento térmico e revestimento de óleo
ovos em sua qualidade de conservação. Poultry Science 27: 228-234.
BOUTILIER, RG, GIBSON, MA, TOEWS, DP e ANDERSON, W. (1977) Trocas gasosas e regulação ácido-base no sangue e fluidos
extraembrionários do embrião de galinha em desenvolvimento. Fisiologia da Respiração 31: 81-89.

BRAKE, J., WALSH, TJ e VICK, SV (1993) Relação entre tempo de estocagem de ovos, condições de estocagem, idade do lote,
características da casca e do albúmen, condições de incubação e capacidade da máquina para incubação de frangos de corte
Revisão e síntese de modelos. Zootechnical International 16: 30-41.
BROOKS, J. e PACE, J. (1938) A distribuição de dióxido de carbono no ovo da galinha. Procedimentos da Realeza
Society London, série B, Biological Sciences 126: 196-210.
BRUGGEMAN, V., WITTERS, A., DE SMIT, L., DEBONNE, M., EVERAERT, N., KAMERS, B., ONAGBESAN, OM, DEGRAEVES, P. e
DECUYPERE, E. (2006) Mudanças nos parâmetros relacionados ao equilíbrio ácido-base em embriões de galinha (Gallus domesticus)
incubados sob concentrações normais ou altas de CO2 durante os primeiros dez dias de incubação. Fisiologia Respiratória e
Neurobiologia (no prelo).
BURKE, E. (1925) Um estudo de incubação. Boletim da Estação Experimental Agrícola da Universidade de Montana
178: 1-43.
BURLEY, RW e VADEHRA, DV (1989) O ovo aviário: Química e Biologia. John Wiley e filhos,
NOVA IORQUE.

BURTON, GF, STEVENSON, JM e TULLETT, SG (1989) A relação entre a porosidade da casca do ovo e as tensões do gás no espaço
aéreo medidas antes e durante o período parafetal e seus efeitos no processo de eclosão nas aves domésticas. Fisiologia da
Respiração 77: 89-100.
BURTON, GJ e PALMER, ME (1992) Desenvolvimento do plexo capilar corioalantóide de galinha sob condições hipóxicas e hiperóxicas
normóxicas e normobáricas: um estudo morfométrico. Journal of Experimental Zoology 262: 291-298.

BURTON, FG e TULLETT, SG (1983) Uma comparação dos efeitos da porosidade da casca do ovo na respiração e crescimento de
embriões de aves domésticas, patos e perus. Bioquímica e Fisiologia Comparadas 75A: 167-174.

BUYS, N., DEWIL, E., GONZALES, E. e DECUYPERE, E. (1998) Diferentes níveis de CO2 durante a incubação interagem com o tempo
de eclosão e a suscetibilidade à ascite em duas linhagens de frangos de corte selecionadas para diferentes taxas de crescimento.
Avian Pathology 27: 605-612.
CHAN, T. e BURGGREN, W. (2005) A incubação hipóxica cria efeitos morfológicos diferenciais durante janelas críticas de desenvolvimento
específicas no embrião da galinha (Gallus gallus). Fisiologia Respiratória e Neurobiologia 145: 251-263.

CHWALIBOG, A., TAUSON, AH., ALI, A., MATTHIESEN, C., THORHAUGE, K. e THORBEK, G.
(2006) Trocas gasosas, produção de calor e oxidação de gordura em embriões de frango de linhagem de crescimento rápido ou lento.
Bioquímica e Fisiologia Comparadas A (doi: 10.1016/j.cbpa.2006.10.035).
COTTERILL, OJ e GARDNER, F. (1957) Retardar a deterioração do branco espesso mantendo os ovos com casca em recipientes
selados. Poultry Science 34: 196-206.
COTTERILL, OJ, GARDNER, FA, FUNK, EM e CUNNINGHAM, FE (1958) Relação entre temperatura e perda de dióxido de carbono de
ovos com casca. Poultry Science 37: 479-483.
CROSSLEY II, DA, BURGGREN, WW e ALTIMIRAS, J. (2003) Regulação cardiovascular durante hipóxia em embriões de galinha
doméstica, Gallus gallus. American Journal of Physiology Regulatória Integrativa e Fisiologia Comparativa 284: 219-226.

CRUZ, SR e ROMANOFF, AL (1944) Efeito da concentração de oxigênio no desenvolvimento do pintinho

embrião. Zoologia Fisiológica 17: 184-187.
DAWES, CM (1975) Relações ácido-base dentro do ovo aviário. Biological Review 50: 351-371.
DAWES, CM e SIMKISS, K. (1969) O estado ácido-base do sangue do embrião de galinha em desenvolvimento.
Journal of Experimental Biology 50: 79-86.

World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007 569

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 570
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

DAWES, CM e SIMKISS, K. (1971) Os efeitos da acidose respiratória no embrião de galinha. Journal of Experimental Biology 55:
77-84.
DE SMIT, L., BRUGGEMAN, V., DEBONNE, M., TONA, K., ONAGBESAN, O., ARCKENS, L., DE BAERDEMAEKER, J. e
DECUYPERE, E. (2007) Os efeitos da não ventilação durante a incubação inicial no desenvolvimento de embriões de galinha de
duas linhagens comerciais de frangos de corte. British Poultry Science (submetido para publicação).

DE SMIT, L., BRUGGEMAN, V., DEBONNE, M., TONA, K., ONAGBESAN, O., ARCKENS, L., DE BAERDEMAEKER, J. e
DECUYPERE, E. (2007) Os efeitos da não ventilação durante a incubação inicial sobre o desempenho pós-nascimento e a
suscetibilidade à ascite de duas linhagens de frangos de corte comerciais. Patologia Aviária (submetido para publicação).

DE SMIT, L., BRUGGEMAN, V., TONA, K., DEBONNE, M., ONAGBESAN, O., ARCKENS, L., DE BAERDEMAEKER, J. e
DECUYPERE, E. (2006) Plasticidade do desenvolvimento embrionário do pintinho : o aumento de CO2 durante os estágios
iniciais da incubação altera as trajetórias de desenvolvimento durante o crescimento pré-natal e pós-natal. Bioquímica e Fisiologia
Comparadas A. Fisiologia Molecular e Integrativa 145: 166-175.

DE SMIT, L., TONA, K., BRUGGEMAN, V., ONAGBESAN, O., HASSANZADEH, M., ARKENS, L. e DECUYPERE, E. (2005)
Comparação de três linhagens de frangos de corte que diferem na susceptibilidade ou crescimento à ascite avaliar. 2. Perda de
peso do ovo, pressão dos gases, produção de calor embrionário e níveis hormonais fisiológicos. Poultry Science 84: 1446-1452.

DECUYPERE, E., DEWIL, E. e KUHN, ER (1991) O processo de eclosão e o papel dos hormônios. In: Incubação de aves. Ed. SG
Tullet. Butterworth-Heinemann, Londres.
DECUYPERE, E., HASSANZADEH, E., BUYS, N. e BUYSE, J. (2005) Informações adicionais sobre a suscetibilidade de frangos de
corte à ascite. Veterinary Journal 169: 319-320.
DEEMING, DC (1989) Importância do fluido subembrionário e do albúmen na resposta do embrião à rotação
do ovo durante a incubação. British Poultry Science 30: 591-606.
DEWIL, E., BUYS, N., ALBERS, GAA e DECUYPERE, E. (1996) Características diferentes em embriões de galinha de duas
linhagens de frangos de corte que diferem na suscetibilidade à ascite. British Poultry Science 37: 1003-1013.
DIETZ, MW, VANKAMPEN, M., VANGRIESVEN, MJM e VANMOURIK, S. (1998) Orçamentos diários de energia de embriões de
aves: O paradoxo da fase de platô na taxa metabólica do ovo. Zoologia Fisiológica 71: 147-156.

DUSSEAU, JW E HUTCHINS, PM (1988) Angiogênese induzida por hipóxia em galinha corioalantóide

membranas: um papel para a adenosina. Fisiologia da Respiração 71: 33-44.
DUNKER, HR (1978) Desenvolvimento dos sistemas respiratório e circulatório das aves. In: Funções respiratórias em aves adultas e
embrionárias (Ed. J. Piiper), pp. 260-273. Springer-Verlag, Berlim.
DZIALOWSKI, E., VON PLETTENBERG, D., ELMONOUFY, NA e BURGGREN, WW (2002)
A hipóxia crônica altera as trajetórias fisiológicas e morfológicas dos embriões de galinha em desenvolvimento.
Bioquímica e Fisiologia Comparativa A Molecular and Integrative Physiology 131: 713-724.
EL-IBIARY, HM, SHAFFNER, CS e GODFREY, EF (1966) Ventilação pulmonar em uma população de
embriões de galinha para incubação. British Poultry Science 7: 165-176.
EVERAERT, N., DEBONNE, M., WITTERS, A., DE SMIT, L., KAMERS, B., DECUYPERE, E., BRUGGEMAN, V. (2007) Mudanças
no equilíbrio ácido-base e respostas fisiológicas relacionadas como um resultado de hipercapnia externa durante a segunda
metade da incubação no embrião de galinha. Poultry Science (no prelo).
FLETCHER, DA, ORR, HL, SNYDER, ES e NICHOLSON, AO (1959) Efeito da aplicação de óleo, materiais de embalagem e adição
de CO2 na qualidade dos ovos com casca armazenados. Poultry Science 38: 106-111.
FREEMAN, BM, VINCE, MA (1974) Desenvolvimento do embrião aviário. Chapman e Hall. Londres.
GEFEN, E e AR, A. (2001) Troca gasosa e metabolismo energético do embrião de avestruz (Struthio camelus).
Bioquímica Comparativa e Fisiologia A Molecular and Integrative Physiology 130: 689-699.
GILDERSLEEVE, RP e BOESCHEN, DP (1983) O efeito do dióxido de carbono da incubadora na Turquia
incubabilidade. Poultry Science 62: 779-784.
GILLESPIE, JI e MCHANWELL, S. (1987) Medições do pH intra-embrionário durante os estágios iniciais de desenvolvimento no
embrião de galinha. Cell Tissue Research 247: 445-451.
GODWIN, TL, WILSON, ML e STADELMAN, WJ (1962) Os efeitos da oleosidade, posição de armazenamento e tempo de
armazenamento na condição da casca dos ovos. Poultry Science 41: 840-844.
GONYA, T. e STOKES, BT (1978) Uma análise neurofisiológica dos efeitos da hipercapnia no
medula espinhal embrionária. Developmentmeantal Neuroscience 1: 164-171.
HAMILTON, RMG (1978) Observações sobre as mudanças nas características físicas que influenciam a qualidade da casca do ovo
em dez linhagens de leghorns brancos. Poultry Science 57: 1192-1197.
HARING , OH , PATTERSON , JR e SARCHE , MA ( 1970 ) Desenvolvimento pré - natal do sistema cardiovascular
sistema no frango. Archives of Pathology 89: 537-547.
HASSANZADEH, M., BUYSE, J. e DECUYPERE, E. (2002) Mais evidências para o envolvimento de receptores B-adrenérgicos
cardíacos na hipertrofia do ventrículo direito e ascite em frangos de corte. Avian Pathology 31: 177-181.

570 World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 571
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

HASSANZADEH, M., FARD, MHB, BUYSE, J., BRUGGEMAN, V. e DECUYPERE, E. (2004) Efeito da hipóxia crônica durante
o desenvolvimento embrionário no funcionamento fisiológico e nos parâmetros de eclosão e pós-eclosão relacionados à
síndrome de ascite em frangos de corte . Avian Pathology 33: 558-564.
HOGG, A. (1997) Ensaios de incubação de estágio único. Poultry and Avian Biology Review 8: 168.
HOPER, J. e HAHN, H. (1995) Influência da concentração de oxigênio ambiental no crescimento e densidade vascular da
vasculosa em embriões de galinha. Jornal Internacional de Microcirculação e Experimentação Clínica 15: 186-192.

HURWITZ, S. (1987) Efeito da nutrição na qualidade do ovo. In: Qualidade do ovo – Problemas atuais e avanços recentes. Ed.
RG Wells e CG Belyavin. Butterworths, Londres.
JANKE, O., TZSCHENTKE, B. e BOERJAN, ML (2004) Investigação comparativa da produção de calor e temperatura corporal
em embriões de raças de galinhas modernas. Avian and Poultry Biology Reviews 15: 191-196.
JULIAN, RJ (1989) Volume pulmonar de frangos de corte. Avian Diseases 33: 174-176.
JULIAN, RJ (1993) Ascite em aves. Avian Pathology 22: 419-545.
JULIAN, RJ (2000) Manejo fisiológico e desencadeadores ambientais da síndrome de ascite: uma revisão.
Avian Pathology 29: 519-527.
KIRK, S., EMMANS, GC, MCDONALD, R. e ARNOT, D. (1980) Fatores que afetam a eclosão de
ovos de matrizes pesadas. British Poultry Science 21: 37-53.
LATTER, GV e BAGGOTT, GK (2002) Papel do dióxido de carbono e transporte de íons na formação de fluido sub embrionário
pelo blastoderma da codorna japonesa. British Poultry Science 43: 104-116.
LUNDY, H. (1969) Uma revisão dos efeitos da temperatura, umidade, viragem e ambiente gasoso na incubadora sobre a
eclodibilidade do ovo de galinha. In: Fertilidade e eclodibilidade do ovo de galinha. Ed.: TC Carter e BM Freeman. Fígado e
Barba, Edimburgo. Páginas 143-176.
MATHER, CM e LAUGHLIN, KF (1976) Armazenamento de ovos para incubação: o efeito no período total de incubação.
British Poultry Science 17: 471-479.
MATHER, CM e LAUGHLIN, KF (1979) Armazenamento de ovos para incubação: a interação entre a idade dos pais e o
desenvolvimento embrionário inicial. British Poultry Science 20: 595-604.
MCCUTCHEON, IE, METCALFE, J., METZENBERG, AB e ETTINGER, T. (1982) Organ growth
em embriões de galinha hiperóxicos e hipóxicos. Fisiologia Respiratória 50: 153-163.
MCDANIEL, GR, ROLAND, DA e COLEMAN, MA (1979) O efeito da qualidade da casca do ovo na
eclodibilidade e mortalidade embrionária. Poultry Science 58: 10-13.
MENNA, TM e MORTOLA, JP (2003) Quimiossensibilidade ventilatória no embrião de galinha. Respiratório
Fisiologia e Neurobiologia 137: 69-79.
MEUER, HJ e BAUMANN, R. (1988) Pressão de oxigênio em vasos sanguíneos intra e extraembrionários de
embriões precoces de galinha. Respiration Physiology 71: 331-342.
MEUER, HJ, SIEGER, U. e BAUMANN, R. (1989) Medição do pH em vasos sanguíneos e interstício
de embriões de pintos com 4 e 6 dias de idade. Journal of Developmental Physiology 11: 354-359.
MORTOLA, JP (2004) Resposta ventilatória à hipóxia no embrião de galinha. Bioquímica Comparada e
Physiology A. Molecular Integrative Physiology 137: 723-730.
PAGANELLI, CV, SOTHERLAND, PR, OLSZOWKA, A. e RAHN, H. (1988) Diferenças regionais na taxa de condutância/
perfusão difusa na casca do ovo de galinha. Fisiologia da Respiração 71: 45-56.
PEACOCK, AJ, PICKETT, C., MORRIS, K. e REEVES, JT (1990) Hipoxemia espontânea e hipertrofia ventricular direita em
frangos de corte de crescimento rápido criados ao nível do mar. Bioquímica Comparativa e Fisiologia A Molecular Integrative
Physiology 97: 537-547.
PEEBLES, ED e BRAKE, J. (1987) Qualidade da casca e eclodibilidade em ovos de matrizes de corte. Aves
Ciência 66: 596-604.
PROUDFOOT, FG (1964) Os efeitos de embalagens plásticas e outros tratamentos em ovos para incubação. canadense
Journal of Animal Science 44: 87-95.
PROUDFOOT, FG (1965) O efeito da permeabilidade do filme e da concentração dos gases nitrogênio, oxigênio e hélio em ovos
para incubação armazenados em sacos de polietileno e Cryovac. Poultry Science 44: 636-644.
RAHN, R. (1981) Troca gasosa de ovos de aves com referência especial a ovos de peru. Poultry Science 60: 1971-
1980.
RAHN, H. e AR, A. (1980) Troca gasosa do ovo aviário: tempo, estrutura e função. zoologia americana
20: 477-484.
RAHN, H., CHRISTENSEN, VL e EDENS, FW (1981) Alterações na condutância da casca, poros e dimensões físicas do ovo e
da casca durante o primeiro ciclo reprodutivo de perus. Poultry Science 60: 2536-2541.
REIZIS, A., HAMMEL, I. e AR, A. (2005) Variações regionais e de desenvolvimento da morfometria dos vasos sanguíneos na
membrana corioalatóide do embrião de galinha. Journal of Experimental Biology 208: 2483-2488.

REMOTTI, E. (1933) Adaptação respiratória e seu substrato morfológico no desenvolvimento embrionário de

Pássaros. Boi. Zool. E Anat. Comp. R. Univ. Genoa. Série II. 13, 3-21.
RICHARDS, MP, STOCK, MK e METCALFE, J. (1991) Efeitos de breve hipóxia e hiperóxia nos níveis de oligoelementos
teciduais no embrião de galinha em desenvolvimento. Oligoelemento de magnésio 10: 305-320.
RIDDLE, O. (1924) Sobre o ambiente gasoso necessário do embrião da ave. Ecology 5: 348-362.

World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007 571

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 572
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

ROMANOFF, AL (1960) O embrião aviário: estrutura e desenvolvimento funcional. McMillan, Nova Iorque, NY.
ROMANOFF, AL (1967) Bioquímica do embrião aviário. Editora Interscience. Nova Iorque.
ROMANOFF, AL e ROMANOFF, AJ (1933) Bioquímica e biofísica do ovo de galinha em desenvolvimento.
II. Influência da composição do ar. Cornell University, estação experimental agrícola. Boletim 150: 1-36.
ROMANOFF, AL e ROMANOFF, AJ (1949) O ovo aviário. John Willey and Sons, Nova York.
ROQUE, L. e SOARES, MC (1994) Efeitos da qualidade da casca e da idade da matriz na eclodibilidade.
Poultry Science 73: 1838-1845.
ROUWET EV, TINTU, AN, SCHELLINGS, MW, VAN BILSEN, M., LUYGEN, E., HOFSTRA, L., SLAAF, DM, RAMSAY, G. e LE
NOBLE, FA (2002) Hipóxia induz crescimento hipertrófico aórtico, esquerdo disfunção ventricular e hiperinervação simpática
das artérias periféricas no embrião de galinha.
Circulação 105: 2791-2796.
RUCKMAN, RN, ROSENQUIST, GC, RADEMAKER, DA, MORSE, DE e GETSON, PR ( 1985)
O efeito da hipóxia graduada no coração embrionário do pinto. Teratologia 32: 463-472.
RUIJTENBEEK, K., KESSELS, LCGA, DE MEY, JGR e BLANCO, CE (2003) Hipóxia crônica moderada e desnutrição protéica
induzem retardo de crescimento, mas têm efeitos distintos na reatividade arterial dependente do endotélio no embrião de galinha.
Pediatric Research 53: 573-579.
RUTHERFORD, PP e MURRAY, MW (1963). Efeito de polímeros selecionados sobre a qualidade do albúmen de
ovos após armazenamento por curtos períodos. Poultry Science 49: 499-505.
SADLER, WW, WILGUS, HS e BUSS, EG (1954) Fatores de incubação que afetam a eclosão de aves
ovos. Poultry Science 33: 1108-1115.
SAUVEUR, B., FERRE, R. e LACASSAGNE, L. (1967) Preservação de ovos de galinha em atmosfera enriquecida com dióxido de
carbono. Ação nos resultados de hachura. Annals Zootechnic 16: 351-356.
SEYMOUR, RS e VISSCHEDIJK, AHJ (1988) Efeitos da variação na condutância total e regional da casca nas tensões gasosas das
células de ar e nas trocas gasosas regionais em ovos de galinha. Journal of Comparative Physiology B 158: 229-236.

SHARMA, SK, LUCITTI, JL, NORDMAN, C, TINNEY, JP, TOBITA, K e KELLER, BB (2006).
Impacto da hipóxia no crescimento inicial do embrião de galinha e na função cardiovascular. Pediatric Research 59: 116-120.

SMITH, AJM (1933) Taxa de produção de dióxido de carbono por ovos. Dept. Sci. Ind. Research, Camb., Relatório do
Food Investigation Board para 1932, pp 95-97.
SMITH, M. (1931) As relações entre gema e clara no ovo de galinha. III. Troca gasosa em ovos inférteis.
Journal of Experimental Biology 8: 312-318.
SOLOMON, SE (1991) Qualidade do ovo e da casca. Wolfe Publishing Ltd., Londres.
STOCK, MK, FRANCISCO, DL e METCALFE, J. (1983) Crescimento de órgãos em embriões de galinha incubados em 40% ou 70%
de oxigênio. Fisiologia da Respiração 52: 1-11.
STOCK, MK e METCALFE, J. (1987) Modulação do crescimento e metabolismo do embrião de galinha por uma breve (72 horas)
mudança na disponibilidade de oxigênio. Journal of Experimental Zoology Supplement 1: 351-356.
STRICK, DM, WAYCASTER, RL, MONTANI, JP, GAY, WJ e ADAIR, TH (1991) Medidas morfométricas da vascularização da
membrana corioalantóide: efeitos da hipóxia e hiperóxia. American Journal of Physiology Heart and Circulation Physiology 260:
H1385-H1389.
SWANSON, MH e HELBACKA, NJ (1954) Utilizando embalagens à prova de vapor de dióxido de carbono no
preservação da qualidade da casca do ovo. Poultry Science 33: 1084-1091.
TAYLOR, LW e KREUTZIGER, O. (1965) O ambiente gasoso do embrião de galinha em relação ao seu desenvolvimento e
eclodibilidade. 2. Efeitos dos níveis de dióxido de carbono e oxigênio durante o período do quinto ao oitavo dia de incubação.
Poultry Science 44: 98-106.
TAYLOR, LW e KREUTZIGER, O. (1966) O ambiente gasoso do embrião de galinha em relação ao seu desenvolvimento e
eclodibilidade. 3. Efeitos dos níveis de dióxido de carbono e oxigênio durante o período do nono ao décimo segundo dias de
incubação. Poultry Science 45: 867-884.
TAYLOR, LW e KREUTZIGER, O. (1969) O ambiente gasoso do embrião de galinha em relação ao seu desenvolvimento e
eclodibilidade. 4. Efeitos dos níveis de dióxido de carbono e oxigênio durante o período de 13 a 16 dias de incubação. Poultry
Science 48: 871-877 TAYLOR, LW, KREUTZIGER, O. e ABERCROMBIE, GL (1971) O
ambiente gasoso do embrião de galinha em relação ao seu desenvolvimento e incubabilidade. 5. Efeitos dos níveis de dióxido de
carbono e oxigênio durante os dias terminais de incubação. Poultry Science 50: 66-78.

TAYLOR, LW, SJODIN, RA e GUNNS, CA (1956) O ambiente gasoso do embrião de galinha em relação ao seu desenvolvimento e
eclodibilidade. 1. Efeitos dos níveis de dióxido de carbono e oxigênio durante os primeiros quatro dias de incubação sobre a
eclodibilidade. Poultry Science 35: 1206-1215.
TAZAWA, H. (1980) Efeito adverso da falha em virar o ovo aviário na troca de oxigênio do embrião. Respiration Physiology 41:
137-142.
TOBITA, K. e KELLER, BB (2000) Padrões de deformação da parede ventricular direita e esquerda em embriões de galinha normais
e com hipoplasia cardíaca esquerda. American Journal of Physiology Heart and Circulation Physiology 279: H959-H969.

572 World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007

 011551_Journal_4 31-10-2007 08:40 Página 573
Machine Translated by Google

Papel da troca gasosa no armazenamento e incubação de ovos: O. Onagbesan et al.

TONA, K., BAMELIS, F., DE KETELAERE, B., BRUGGEMAN, V. e DECUYPERE, E. (2002) Efeito da muda induzida na
qualidade do albúmen, eclodibilidade e peso corporal do pintinho de reprodutoras. Poultry Science 81: 327-332.

TONA, K., ONAGBESAN, O., BRUGGEMAN, V., DE SMIT, L., FIGUEIREDO, D. e DECUYPERE, E. ( 2006) Não ventilação
durante a incubação precoce em combinação com administração de dexametasona durante a incubação tardia. 1. Efeitos
nos níveis hormonais fisiológicos, duração da incubação e eventos de eclosão.
Endocrinologia de Animais Domésticos (no prelo).
TONA, K., ONAGBESAN, OM, JEGO, Y., KAMERS, B., DECUYPERE, E. e BRUGGEMAN, V.
(2004) Comparação dos parâmetros fisiológicos do embrião durante a incubação, qualidade do pintinho e desempenho de
crescimento de três linhagens de reprodutoras de corte que diferem em composição genética e taxa de crescimento. Poultry
Science 83: 507-513.
TULLETT, SG (1978) Tamanho dos poros versus número de poros em cascas de ovos de aves. In: Função respiratória em aves adultas
e embrionário (Ed: J. Piiper) pp 217-226. Springer, Berlim.
TULLETT, SG (1981) Aspectos teóricos e práticos da porosidade da casca do ovo. Perus 29: 24-28.
TULLETT, SG (1984) A porosidade da casca de ovo aviária. Bioquímica e Fisiologia Comparadas 78A: 5-13.
TULLETT, SG (1990) A ciência e a arte da incubação. Poultry Science 69: 1-15.
TULLETT, SG e DEEMING, DC (1982) A relação entre a porosidade da casca do ovo e o consumo de oxigênio do embrião na
ave doméstica. Comparative Biochemistry and Physiology 72A: 529-533.
VILLAMOR, E., KESSELS, CGA, RUIJTENBEEK, K., VAN SUYLEN, RJ, BELIK, J. e BLANCO, CE ( 2004) A hipóxia in ovo
crônica diminui a reatividade contrátil da artéria pulmonar e induz aumento cardíaco biventricular no embrião de galinha.
American Journal of Physiology Integrative and Comparative Physiology 287: R642-R651.

VINCE, MA e SALTER, SH (1967) Respiração e clique em embriões de codorna. Nature 216: 582-583.
VISSCHEDIJK, AH (1985) Troca gasosa e eclodibilidade de ovos de galinha incubados em alta altitude simulada. Journal of
Applied Physiology 58: 416-418.
VISSCHEDIJK, AHJ (1968a) O espaço aéreo e a respiração embrionária: 1. O padrão de troca gasosa
no ovo fértil durante os estágios finais da incubação. British Poultry Science 9: 173-184.
VISSCHEDIJK, AHJ (1968b) O espaço aéreo e a respiração embrionária: 3. o equilíbrio entre oxigênio e dióxido de carbono no
espaço aéreo do ovo de galinha em incubação e seu papel na estimulação da bicagem. British Poultry Science 9: 197-210.

VISSCHEDIJK, AHJ (1991) Gordon Memorial Lecture: Física e fisiologia da incubação. British Poultry Science 32: 3-20.

VLECK, D., VLECK, CM e HOYT, DF (1980) Metabolismo de embriões aviários: ontogenia do consumo de oxigênio em Rhea e
Emu. Zoologia Fisiológica 53: 125-135.
WALSH, TJ, RIZK, RE e BRAKE, J. (1995) Efeitos da temperatura e do dióxido de carbono nas características do albúmen,
perda de peso e mortalidade embrionária precoce de ovos incubados armazenados por muito tempo. Poultry Science 74:
1403-1410.
WANGENSTEEN, OD e RAHN, H. (1970) Troca gasosa respiratória pelo embrião aviário. Respiração
Fisiologia 11: 31-45.
XU, LJ e MORTOLA, JP (1989) Efeitos da hipóxia ou hiperóxia no pulmão do embrião de galinha. canadense
Journal of Physiology and Pharmacology 67: 515-519.

World's Poultry Science Journal, vol. 63, dezembro de 2007 573