MITES OF THE HONEY BEE CAROS DAS ABELHAS

Editado por

Thomas C. Webster
e

Keith S. Delaplane

Traduo C.A.Osowski

Biologia e Vida do caro Varroa 1

Captulo 10

Biologia e Vida do caro Varroa Stephen J. Martin O caro ectoparasita Varroa jacobsoni Oud. pertence a um pequeno grupo de trs espcies de caros que se alimentam de sangue, altamente especializados e que esto intimamente relacionados com as abelhas asiticas que nidificam em cavidades, a Apis cerana e a A. koschevnikovi. As abelhas Asiticas que nidificam em galhos, A. florea e A. andreniformis, so hospedeiras de outra espcie proximamente aparentada Euvarroa spp., enquanto A. dorsata e A. laboriosa so hospedeiras do caro Tropilaelaps (Tabela 10.1). Todos estes caros se reproduzem na cria operculada da abelha. A V. jacobsoni no consegue sobreviver em nenhuma espcie que no seja a Apis, por exemplo, em vespas ou mamangabas. Quando o homem importou colnias de A. mellifera para a regio asitica a V.jacobsoni pode migrar para a abelha A. mellifera que no tinha resistncia a este novo e "extico" parasita. No entanto isto no aconteceu imediatamente, uma vez que as colnias de A. mellifera e A. cerana foram mantidas juntas por 50 a 100 anos no Japo e China34 antes de ser relatada a morte de qualquer colnia de A. mellifera. Situao similar foi relatada em Papua, Nova Guin e Indonsia1 e est sendo investigada uma explicao para este fato. O primeiro registro de colapso de colnias de A. mellifera por causa da V. jacobsoni ocorreu em 1960 e desde ento ela se espalhou rapidamente em todo o mundo, reflexo do comrcio generalizado de abelhas. Ela est ausente apenas na Austrlia36. A fmea do caro V. jacobsoni, normalmente conhecido como varroa, um caro grande (comprimento 1,1 mm; largura 1,6 mm) marrom avermelhado, em forma de caranguejo (Fig. 10.1a). ComBiologia e Vida do caro Varroa 2

parada com o porte de seu hospedeiro a fmea do caro um dos maiores ectoparasitas conhecidos. O macho de corpo macio e forma esfrica (Fig. 10.1b) muito menor (comprimento 0,8 mm; largura 0,7 mm) e raramente visto, vive inteiramente dentro do alvolo operculado da cria da abelha. Relacionamento entre abelhas e caros.
Espcies de caro1 Varroa jacobsoni V. underwoodi V. rindereri Euvarroa sinhai E. wongsirii Espcies de Abelha Apis cerana A. cerana A. koschevnikovi A. florea A. andreniformis Arbustos Cavidade Habitat de nidificao

Tropilaelaps clareae T. koenigerum

A. dorsata A. laboriosa

Galhos/ rvore

1. Desenho sem escala.

Tabela 10.1 - Associaes dos caros que se reproduzem no sangue das abelhas (Apis spp.) (Adaptao de Martin32).

A vida do caro possui duas fases distintas (Fig. 10.2): (1) a fase fortica (movimentao) durante a qual a fmea adulta vive sobre a abelha adulta, e (2) a fase reprodutiva, durante a qual o caro se reproduz dentro do alvolo operculado da cria da abelha. Fase fortica. Quando a abelha emerge dos alvolos ela libera os caros para o ambiente hostil da colmia. O caro macho e todas as fmeas no maduras perecem de imediato. A fmea do caro est muito bem adaptada para viver sobre a abelha adulta. O corpo semelhante a um caranguejo achatado, pouco comum em caros, permite que o caro se aloje habilmente entre os segmentos do abdmen da abelha. As garras da ponta de cada perna40 que podem se segurar nos plos da abelha, e seus plos ventrais rijos, que se emaranham com os plos da abelha, permitem ao caro permanecer firmemente preso a seu hospedeiro. A cutcula Biologia e Vida do caro Varroa 3

(pele) do caro fortemente endurecida o que ajuda a diminuir a perda de gua. Ela tem uma estrutura qumica semelhante cutcula da abelha que ajuda a camuflar o caro dentro da colmia18. Os caros so normalmente encontrados entre o terceiro e o quarto tergitos (placas segmentais) abdominais de preferncia do lado esquerdo. Uma vez instalada nesta posio difcil remover o caro mesmo pelo comportamento social de limpeza (grooming) da abelha A. cerana, comportamento normalmente ausente na A. mellifera18. Esta posio permite tambm que o caro fure a fina membrana que liga os segmentos e assim se alimente, sem ser perturbado, do sangue da abelha, usando suas partes bucais modificadas em forma de estilete (Fig. 10.1c).

Figura 10.1a Fotografia da imagem de microscpio da fmea adulta da Varroa jacobsoni.

Estas adaptaes permitem que o caro sobreviva por longos perodos (55 a 134 dias) entre os perodos de desenvolvimento de zanges na A. cerana41. Contudo o caro da varroa j est muito bem adaptado para sobreviver por longos invernos em seu novo Biologia e Vida do caro Varroa 4

hospedeiro A. mellifera, mesmo sem cria, em regies temperadas. Observou-se em laboratrio caros viverem por 80 a 100 dias durante a reproduo, mas sua expectativa de vida em condies naturais foi estimada em torno de 27 dias enquanto estiver presente a cria da A. mellifera12. Ele pode ultrapassar 5 a 6 meses durante o perodo de inverno sem cria.

Figura 10.1b Imagem de microscpio do macho adulto da Varroa jacobsoni.

A fase fortica depende das chances de o caro ser levado a um alvolo adequado por seu hospedeiro, que por sua vez depende do nmero de alvolos de cria em relao ao nmero de abelhas adultas6. Assim mais alvolos de cria e menos abelhas aumentam as chances que o caro seja levado suficientemente prximo de um alvolo adequado para o invadir, reduzindo o tempo da fase fortica. Com cria presente foram registrados perodos de 4,5 a 11 dias, e um tempo mdio de 4 a 6 dias pode ser previsto usando o conceito acima num modelo. caros transferidos instrumentalmente de um alvolo para ouBiologia e Vida do caro Varroa 5

tro sem permitir que passassem tempo algum sobre uma abelha adulta tinham ainda condies de se reproduzir embora em taxa reduzida quando comparada com os caros que ficaram algum tempo sobre uma abelha adulta3. Em condies naturais, no entanto, os caros precisam apenas de um curto tempo sobre a abelha adulta, menos de um dia, para que sua habilidade subseqente de reproduo permanea intacta. O tempo mnimo da fase fortica est ligado, provavelmente, maturao do esperma dentro da fmea (ver Fecundao, abaixo).

Figura 10.2 Ciclo de vida da Varroa jacobsoni e forma de disperso nos apirios.

Disperso. Apenas a fmea adulta do caro se dispersa entre as colnias, ajudada pelo comportamento da abelha adulta. Os caros conseguem viver somente um tempo limitado (2 a 3 dias) se eles se desprenderem acidentalmente da abelha21. Este perodo pode ser aumentado para 5 a 10 dias quando existir alta umidade. Contudo, apesar desta dependncia do hospedeiro os caros tm condies de se dispersarem muito efetivamente. Praticamente todas as colnias de A. cerana so infestadas e o mesmo pode ser dito regionalmente das colnias de A. mellifera, uma vez que o caro Biologia e Vida do caro Varroa 6

se instale na rea. Os caros tm condies de se dispersarem entre as colnias aproveitando-se de trs diferentes comportamentos da abelha: pilhagem, troca de colmia e enxameao.

Figura 10.1c Imagem do microscpio do carro Varroa jacobsoni com as partes bucais modificadas para alimentao na fmea.

Pilhagem. Colnias infestadas que ficam enfraquecidas pela ao do caro esto sujeitas a serem pilhadas por colnias fortes. Sakofski46 mostrou que 35% dos caros podem ser transferidos para as colnias pilhadoras atravs das abelhas pilhadoras que trazem caros ou pelas abelhas pilhadas que abandonam suas colmias e acompanham as abelhas pilhadoras. Troca de colmia. Sabe-se de longa data que as abelhas trocam de colmia, especialmente os zanges que podem visitar muitas colmias durante sua vida e podem ser um excelente agente de disperso para o caro. No entanto, Greatti & outros20, mostraram que a taxa de invaso do caro nas colnias da A. mellifera so semelhantes quer os zanges sejam excludos ou no, sugerindo Biologia e Vida do caro Varroa 7

que, pelo menos na A. mellifera, so as operrias que mais contribuem para a disperso do caro. Foi sugerido que os caros podem desorientar as abelhas, ajudando assim sua disperso fazendo as abelhas trocarem de colmia, mas esta idia tentadora precisa ser confirmada. Enxameao. Embora de pouco significado em colnias manejadas de A. mellifera, a enxameao , possivelmente, o mtodo preponderante de disperso do caro nas colnias naturais da A. cerana. Quando qualquer colnia infestada enxameia, ambas as metades da colnia contem uma proporo da populao de caros. Parece que a taxa de disperso est vinculada a uma combinao do desenvolvimento do caro e mudanas no comportamento da abelha, com o mximo da disperso ocorrendo em Setembro e Outubro nas regies temperadas do norte. Isto corresponde com o nmero mximo de caros e o auge da atividade de pilhagem por causa da ausncia do fluxo de nctar. Uma vez que nesta poca o desenvolvimento da cria pequeno, a maioria dos caros fica sobre as abelhas adultas resultando na transferncia diria de mais de 100 caros. Fase reprodutiva. O ciclo completo de reproduo da varroa consiste de quatro estgios: ovo, protoninfa, deutoninfa e adulto. A fecundao ocorre dentro dos alvolos operculados da cria de abelha. Assim o comportamento e fisiologia dos caros exibem uma grande adaptao s mudanas que ocorrem em seu hospedeiro durante este tempo14. A maioria destas adaptaes foi mostrada em diversos estudos. Eles foram relacionados entre si recentemente atravs de observaes contnuas da atividade reprodutiva dos caros, usando alvolos transparentes13. Grande parte da biologia reprodutiva do caro foi identificada por observaes usando a A. mellifera e existem poucos dados da A. cerana10. No entanto, estes poucos dados e grande massa de dados dos estudos com a A. mellifera sugerem que atualmente a Biologia e Vida do caro Varroa 8

biologia de reproduo, com algumas excees, semelhante em ambos os hospedeiros, novo e natural. Invaso do alvolo. A invaso pelo caro seja do alvolo de operria ou de zango comea quando a larva da abelha cobre completamente o fundo do alvolo e continua at que o alvolo seja operculado. Na A. mellifera este perodo dura 40 a 50 horas (cria de zango) ou 15 a 20 horas (cria de operria)5,23. Durante este tempo a taxa de invaso praticamente constante. Observaes em vdeo mostraram que quando o caro levado pela abelha prximo de um alvolo adequado, o caro se move diretamente da abelha para o alvolo e mergulha no alimento da cria em baixo da larva7. Os estmulos que informam ao caro qual alvolo adequado para a invaso podem ser produtos qumicos volteis, uma vez que mudanas no volume do alvolo alteram o perodo de atratividade daquele alvolo9. Os caros tm forte preferncia (6 a 12 vezes) pela cria de zango em relao cria de operria, no entanto 60% desta preferncia deve-se provavelmente ao porte maior da larva de zango35. Os caros mostram tambm uma preferncia pelas abelhas mais jovens (nutrizes) sobre as abelhas mais velhas (campeiras), o que aumenta suas chances de entrar em contato com um alvolo adequado de cria para invadir24. Uma vez que o caro mergulhou no alimento da cria em baixo da larva ele fica imobilizado. Enquanto imerso neste meio lquido ele levanta seu peretrime (tubo de respirao aqutico) que ajuda na respirao17. Oviposio (postura de ovos). Depois que o alvolo operculado pela abelha adulta, a larva consome o alimento da cria remanescente durante as prximas cinco horas e assim liberta o caro. Isto explica as observaes de Infantidis23 e Martin28,29 que dentro de seis horas depois de o alvolo ser operculado 100% (nos alvolos de operria) ou 90% (nos alvolos de zango) dos caros so libertados do alimento. O caro permanece sobre a larva, alimenBiologia e Vida do caro Varroa 9

tando-se regularmente enquanto a larva tece seu casulo e assim evita de ficar sepultada entre a parede do alvolo e o casulo16. Durante este primeiro estgio o caro repetidamente se aproxima da zona anal da abelha e defeca ao acaso na parede do alvolo14. caros artificialmente introduzidos em alvolos que j estavam operculados h mais de 24 horas no se reproduziram, sugerindo que o tempo certo da primeira alimentao crucial se o caro for se reproduzir48. Alta umidade (80 % +) tambm provoca a no reproduo do caro25. Seguidamente caros no frteis permanecem na regio anal durante todo o perodo de desenvolvimento larval e criam locais atpicos de alimentao e defecao34. Assim que o caro comea a se alimentar, seu primeiro ovo comea a se desenvolver. completado em cerca de 30 horas e seguido por um perodo igualmente rpido de desenvolvimento do embrio. O primeiro ovo eclode em uma protoninfa com oito patas cerca de 60 horas depois do alvolo ser operculado. Na cria de zango da A. cerana o primeiro ovo depositado cerca de 68 a 70 horas depois que o alvolo operculado; ou seja, o desenvolvimento dos caros demora cerca de 8 a 10 horas mais do que o verificado na A. mellifera10. Como todo o ciclo reprodutivo do caro deve ser completado dentro do perodo imposto pelo desenvolvimento da abelha, a V.jacobsoni comprimiu significativamente seus primeiros estgios de desenvolvimento, omitindo o estgio normal de larva com 6 patas48. Da mesma forma, as protenas do sangue da abelha ingeridas pelo caro so detectadas inalteradas no ovo do caro50, o que pode tambm ajudar na velocidade de seu desenvolvimento. Este uso direto das protenas no alteradas do hospedeiro sabido ocorrer apenas em alguns outros parasitas artrpodes e indica um parasitismo altamente adaptado ao hospedeiro. O primeiro ovo, que no fertilizado, se desenvolve em macho e depositado na parte superior do alvolo prximo da entrada. A protoninfa eclode cerca de 30 horas mais tarde se estiver presa Biologia e Vida do caro Varroa 10

parede do alvolo e assim emerge com sucesso da casca do ovo, do contrrio morre. Esta posio protege o ovo de ser perturbado durante as mudas (mounting) da abelha de larva para pupa, uma vez que ovos perturbados seguidamente no eclodem. Todos os ovos que seguem so fertilizados, se desenvolvem em fmeas e so depositados na base do alvolo perto da rea fecal da abelha em intervalos aproximados de 25 a 30 horas depois da postura do primeiro (macho) ovo14, 22, 29. Os ovos em desenvolvimento incham o corpo do caro me, e como os perodos individuais de desenvolvimento do ovo se sobrepe, a me permanece inchada at terminar a postura de ovos. Locais de alimentao e defecao. Depois que a abelha passa para o estgio de pupa a me caro cuida para aumentar o espao em torno do recm instalado local de alimentao, normalmente localizado no quinto segmento abdominal do ventre, empurrando o terceiro par de patas da abelha. Uma rea para descarte das fezes instalada na parede do alvolo perto do local de alimentao. O local de defecao usado pela me caro e sua descendncia para descansar entre as rodadas de alimentao e como local de encontro para a fecundao. A atividade de alimentao da me caro no local incentiva que as protoninfas se alimentem facilmente. Elas morrem se a me caro est ausente, indicando que a V. jacobsoni apresenta cuidados maternos, ou seja, socialidade. Desenvolvimento da descendncia. O tempo de desenvolvimento da descendncia da me tem sido objeto de pesquisa em todo o mundo durante a ltima dcada uma vez que um fator crucial para determinar a velocidade na qual a infestao pode se desenvolver. Um erro na ordem imaginada na qual os ovos eram depositados, corrigido por Rehm e Ritter42, resultou na super estimativa do tempo de desenvolvimento. Estudos mais recentes de campo e em laboratrio14 mostraram que o desenvolvimento do caro ocorre de modo semelhante nos alvolos de operria e de zango e tambm em diferentes raas de A. mellifera. A Figura 10.3 mostra o desenvolvimento dirio de cada caro nos alvolos de A. mellifeBiologia e Vida do caro Varroa 11

ra. O caro tem ainda que se adaptar a seu novo hospedeiro pois ele pode aumentar enormemente sua eficincia reprodutiva reduzindo, em dois, o nmero de ovos depositados sobre a cria de operria da A. mellifera e aumentando, em um, o nmero de ovos depositados nos alvolos de zango da A. mellifera. A mortalidade dos ovos e a velocidade de desenvolvimento do caro so muito sensveis a mudanas de temperatura39. A temperatura tima para o caro semelhante da abelha 36C. Durante a ltima muda a deutoninfa solta um exuvio (pele). Esta fornece uma grande ajuda na determinao do nmero de descendentes adultos produzidos no alvolo, uma vez que a recm formada plida fmea adulta do caro escurece em seguida e no distinguvel de sua me. Fecundao. A fecundao na V. jacobsoni ocorre entre irmos (consanginidade) e ocorre dentro do ambiente protegido do alvolo. Durante a muda final as partes bucais do macho mudam da estrutura de alimentao em forma de haste para tubos ocos (Fig. 10.1d). Isto possibilita ao macho transferir pacotes de esperma (espermatozoa) para a abertura na base do terceiro par de patas da fmea. A despeito desta mudana dramtica nas partes bucais o macho tem condies de se alimentar, pois o local de alimentao foi mantido ativo pelo caro me e suas filhas15. Por causa da diferena de tempo de desenvolvimento entre macho e fmea, o macho amadurece imediatamente antes da primeira fmea (Fig. 10.3) e copula com ela e todas as fmeas descendentes subseqentes assim que elas completaram sua ltima muda. A fecundao ocorre na rea fecal qual os caros retornam depois de cada rodada de alimentao. So necessrias vrias cpulas para a espermateca da fmea ficar cheia15. Assim que a fecundao foi completada o sistema de transporte do esperma na fmea degenera razo porque impossvel qualquer fecundao futura. Se as fmeas no forem fecundadas logo aps a ltima muda, por exemplo por causa de morte prematura do macho, elas no tem condiBiologia e Vida do caro Varroa 12

es de produzir descendncia vivel e so assim no reprodutivas ou no frteis34. Fmeas recentemente fecundadas no depositam ovos fertilizados imediatamente uma vez que o estgio final da espermatognese ocorre no sistema reprodutivo feminino, exigindo 4 a 13 dias dependendo da maturidade da fmea2. A consanginidade e um ambiente muito estvel dentro do alvolo podem explicar a baixssima variabilidade gentica observada entre populaes de caros24. A fecundao por diferentes machos em alvolo com invases mltiplas reduz a consanginidade. Na A. cerana isto ocorre com pouca freqncia uma vez que a infestao mltipla mais provvel matar a pupa do zango e com ela os caros41. Mortalidade. Ainda que o alvolo operculado dentro da colmia fornea um ambiente protegido e muito estvel (a temperatura do ninho da cria varia de menos de 0,5C) ele contm muitos perigos para os caros. Na A. mellifera um pequeno nmero (1 a 3 %) dos caros mes so sepultados entre a parede do alvolo e o casulo, no conseguindo escapar do alimento da cria, com um adicional de 1 a 5 % morrendo durante a reproduo26, 28, 29. Por sua vez, a descendncia do caro sofre taxa de mortalidade mais alta (4 a 100 %), dependendo do sexo e tempo em que os ovos so depositados (Fig. 3). Embora o padro de mortalidade da descendncia seja semelhante, ela muito menor nos alvolos de zango do que nos de operria. Nos alvolos de zango da A. cerana a mortalidade da descendncia muito reduzida10. O tempo de desenvolvimento da operria da A. mellifera (12 dias) menor do que do zango o que significa que no existe tempo suficiente para o quinto descendente (quarta fmea) amadurecer antes de a abelha emergir, assim este descendente sempre morre. O tempo escasso para o amadurecimento do quarto descendente, que amadurece ao mesmo tempo que a abelha. Durante a emergncia da cria de operria infestada na A. mellifera ocorre uma queda natural de caro para o fundo da colmia que consiste predominantemente de caros plidos. Cerca da metade destes caros esto ainda vivos nas no conseguiram se firmar na abelha imediatamente depois da emergncia33. Biologia e Vida do caro Varroa 13

Figura 10.3 Desenvolvimento dirio da descendncia da Varroa jacobsoni na cria de operria e de zango da Apis mellifera. informado o total de descendentes

Biologia e Vida do caro Varroa 14

que sobrevivem na emergncia da abelha (segundo Matin32).

Figura 10.1d Imagem do microscpio das partes bucais modificadas do carro Varroa jacobsoni para a transferncia de esperma.

Invaso mltipla de alvolos. Se o alvolo de zango da A. cerana invadido por mais de um caro, muito grande a chance destes caros matarem seu hospedeiro. Isto resulta na morte da pupa da abelha e conseqentemente de todos os caros dentro do alvolo uma vez que eles no conseguem remover o duro oprculo do alvolo41. Esta uma diferena crtica entre a A. mellifera e a A. cerana uma vez que na A. mellifera muitas mes caros podem invadir um nico alvolo e se reproduzirem com sucesso sem matar a abelha hospedeira. Quando o alvolo da A. mellifera invadido por mais de um caro, a competio entre os descendentes no local de alimentao aumenta a mortalidade da descendncia, especialmente nos primeiros estgios30. O nmero de ovos depositados por caro tambm reduz em alvolos intensamente infestados27, 49. Fertilidade e aumento da populao. Quando os caros so Biologia e Vida do caro Varroa 15

transferidos instrumentalmente de um alvolo para outro, eles podem produzir um mximo de 30 ovos44. Este valor confirmado por estudos2 que revelam que os ovrios da V. jacobsoni contem cerca de 25 ovos. Cada caro pode modificar o nmero de ovos que deposita dependendo do tipo de alvolo que ele invade31. Nos alvolos de cria de A. mellifera, ele deposita normalmente cinco ovos em alvolos de operria e seis em alvolos de zango. Maior nmero de ovos depositado em alvolo de zango porque, embora a postura cesse quando a pupa est em idade fisiolgica similar, o maior tempo de desenvolvimento da cria de zango significa que este ponto atingido cerca de 30 horas mais tarde do que na cria de operria. Na Europa temperada onde foi realizada grande parte da pesquisa sobre caro, a produo normal do caro cuja descendncia no sofre mortandade pode chegar a 2 a 3 fmeas fecundas nos alvolos da operria A. mellifera ou 5 nos alvolos de zango. No entanto, depois de computar a mortalidade da descendncia e os caros no frteis, o nmero mdio da nova descendncia feminina vivel produzida por caro depois de invadir o alvolo de cria cai para em torno de 1 (operria) e 2 a 2,2 (zango) na A. mellifera. A mortalidade subseqente das novas fmeas do caro antes de invadirem o alvolo para se reproduzirem reduz este valor ainda mais. Nos alvolos da cria de zango da A. cerana a combinao de menor mortalidade da descendncia e muito alta (90 a 100%) de mes frteis resulta na produo de 4,5 a 4,6 filhas por caro depois de 9 dias10. Isto significa que para a populao de caro aumentar nas colnias de A. mellifera, cada caro me deve invadir um alvolo e reproduzir mais do que uma vez durante sua vida. Transferncias instrumentais de caros de alvolo para alvolo mostraram que os caros podem reproduzir at sete vezes37, 44 com uma mdia de 3,6 entradas em alvolo por caro. Experimentos de campo indicam 1 a 1,547, no entanto experimentos passados sofreram sempre grandes perdas de caros por causa das tcnicas experimentais. TrabaBiologia e Vida do caro Varroa 16

lhos recentes de campo sugerem que o nmero mdio de ciclos reprodutivos fica em torno de 1,7 a 219 ou 2 a 333. Estes valores permitem que a populao do caro aumente 12 vezes numa colnia que tenha cria presente 128 dias ou 800 vezes onde a cria est presente continuamente durante um ano35. Significa que a populao de caro pode recuperar o valor dentro de um ano mesmo depois de ter sido aplicado um tratamento altamente efetivo (90%). Sumrio. A vida da Varroa jacobsoni consiste de uma fase fortica e uma fase reprodutiva. Durante a fase fortica o caro fmea adulta se prende entre os segmentos abdominais da abelha. Os caros se dispersam entre as colmias atravs do comportamento de pilhagem, troca de colmia e enxameao das abelhas. O caro comea sua fase reprodutiva abandonando a abelha adulta e entrando no alvolo da cria de abelha. Aproximadamente 60 horas depois que o caro invasor comea a se alimentar, seu primeiro ovo, um macho, depositado. Todos os ovos subseqentes se desenvolvem em intervalo de 25 a 30 horas para se tornarem fmeas. A fecundao da descendncia ocorre dentro do alvolo da cria. Quando a abelha parasitada emerge, o macho e todo caro no maduro morre. O nmero mdio de descendentes fmeas maduras produzidas um no alvolo de operria e 2,2 no de zango, quando for computada a mortalidade dos caros e a no fertilidade.

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