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Aquicultura
Volume 546 , 15 de janeiro de 2022 , 737376

Klebsiella pneumoniae causando mortalidade em

massa em juvenis de tilápia do Nilo no Brasil:
Isolamento, caracterização, patogenicidade e
relação filogenética com outras cepas ambientais e
patogênicas de origem animal e humana
a
Os links do autor abrem o painel de sobreposiçãoDaiane Vaneci-Silva Inácio
ab de Cardoso
Mateus Assane Lindomar Oliveira AlvesFernando GomesEvandro
a c d ac
Bilha Moro Suzana Kotzent André Pitondo-Silva Fabiana Pilarski
a

Laboratory of Microbiology and Parasitology of Aquatic Organisms, São Paulo

State University (Unesp), Aquaculture Center of Unesp, Jaboticabal, SP
14884.900, Brazil
b

Universidade Zambeze (UniZambeze), Faculdade de Ciências Agrarias, Ulónguè,

Tete 0713-02, Mozambique
c

Graduate Program in Agricultural and Livestock Microbiology, São Paulo State

University (UNESP), School of Agricultural and Veterinarian Sciences, Jaboticabal,
SP 14884.900, Brazil
d

Postgraduate Programs in Dentistry and Environmental Technology, University of

Ribeirão Preto, 14096-900 Ribeirão Preto, Brazil

Received 2 September 2020, Revised 18 August 2021, Accepted 19 August 2021,

Available online 21 August 2021, Version of Record 25 August 2021.

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https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2021.737376Obtenha direitos e conteúdo

Resumo
Klebsiella pneumoniae é um patógeno humano de prioridade crítica,
considerado um importante traficante de genes de resistência a drogas, desde
bactérias ambientais até bactérias clinicamente importantes. Embora as
evidências atuais sugiram seu potencial papel como patógeno aquático, há
poucos relatos de infecções em peixes cultivados, e sua patogenicidade para a
tilápia do Nilo permanece desconhecida. Aqui relatamos a mortalidade em
massa em tilápia do Nilo cultivada causada por uma infecção natural deK.
pneumoniae, juntamente com o isolamento de bactérias, fenótipo, patogênese
em tilápia do Nilo e relações filogenéticas com cepas isoladas de amostras
ambientais, pecuárias e humanas de diferentes locais. Alta morbidade e
mortalidade em massa (~90 mil peixes em 4 dias) de juvenis de tilápia do Nilo
(32 ± 6,0 g) ocorreram em julho de 2018 em uma piscicultura comercial
localizada no Brasil. Os principais sinais clínicos durante o surto incluíram
letargia, anorexia, hemorragias subcutâneas, sangramento urogenital e ascite. A
bactéria ( n = 7) foi isolada e identificada como K. pneumoniae por avaliação
morfológica, testes bioquímicos, testes nucleotídicossequenciamento e análise
filogenética de uma sequência parcial do altamente conservado gene 16S
rRNA. Todos os isolados clínicos foram positivos para catalase, e o fenótipo
hipermucoviscoso associado a K. pneumoniae hipervirulenta não foi
detectado. A patogenicidade para a tilápia do Nilo e as relações filogenéticas
com outras cepas de K. pneumoniae foram determinadas por infecção
experimental e reconstrução filogenética pelos métodos de máxima
verossimilhança e inferência bayesiana, respectivamente. Todos os isolados
clínicos foram incluídos no clado de K. pneumoniae, e a maioria deles foi
diferenciada de cepas ambientais e patogênicas de diferentes locais, incluindo o
Brasil. A tilápia do Nilo infectada experimentalmente exibiu sinais clínicos e
alterações histológicas severas no fígado, baço, intestino, rim e brânquias
semelhantes aos peixes naturalmente infectados, cumprindo os postulados de
Koch e demonstrando a virulência da cepa recuperada. As LD 10, 50, 90 e 99 foram
estabelecidas em 2,1 × 10 3 , 1,2 × 10 7 , 1 × 10 10 e 8,7 × 10 13 unidades formadoras
de colônias (UFC)/mL, respectivamente. Esta é a primeira descrição de K.
pneumoniaeinfecção natural em tilápia do Nilo juntamente com sua
patogênese, denotando um risco oculto para a saúde animal e humana.
Introdução
A aquicultura brasileira é uma indústria bilionária, com a produção de peixes de
água doce contando com a tilápia do Nilo, Oreochromis niloticus (L.), cultivada
em tanques de terra e tanques-rede implantados em reservatórios públicos ou
privados (Valenti et al., 2021). No Brasil, a aquicultura da tilápia do Nilo é
severamente afetada por surtos de doenças bacterianas associadas à alta
mortalidade de peixes e impactos socioeconômicos negativos (Tavares-Dias e
Martins, 2017). Nas últimas duas décadas, vários patógenos bacterianos,
como A. caviae , A. hydrophila , A. jandaei , A. veronii , Edwardsiella
tarda , Francisella orientalis , Flavobacterium columnare ,Lactococcus
garviae , Streptococcus agalactiae , S. dysgalactiae e S. iniae foram
identificados e associados a surtos de doenças e mortalidade em massa na
aquicultura comercial brasileira de tilápia do Nilo (Evans et al., 2009; Netto et
al., 2011; Figueiredo et al ., 2012; Barony et al., 2015; Sebastião et al., 2015,
Sebastião et al., 2017; Delphino et al., 2019; Assane et al., 2019, Assane et al.,
2021). Destes, apenas S. iniae parece ser bem suportado como zoonoses
transmitidas por peixes no sentido estrito (Gauthier, 2015).
Recentemente, as zoonoses bacterianas de peixes têm recebido atenção
crescente, principalmente devido à identificação (usando técnicas de
diagnóstico molecular aprimoradas) de novas zoonoses bacterianas
transmitidas por peixes (Oliveira et al., 2014; Gauthier, 2015; Das et al., 2018;
Zhong e outros, 2021). Klebsiella pneumoniae é um patógeno humano
oportunista bem conhecido e altamente perigoso que foi recentemente
identificado e associado a surtos de doenças em organismos aquáticos no Brasil
(carpa ornamental Nishikigoi, Cyprinus carpio ) (ver Oliveira et al., 2014), Índia
(os japoneses sargo, Nemipterus japonicas , e carpa grande indiana de
criação, Labeo rohita) (ver Diana e Manjulatha, 2012; Das et al., 2018) e os
Estados Unidos da América (EUA; leões marinhos da Califórnia, Zalophus
californianus ) (ver Jang et al., 2010). Apesar de seu domínio conhecido sobre
septicemia, diarreia, pneumonia, infecções do trato urinário e abscessos
hepáticos, principalmente em pacientes imunocomprometidos, idosos e recém-
nascidos, o clássico K. pneumoniae (cKp) normalmente não é considerado um
patógeno humano grave, pois pode fazer parte da flora intestinal normal na
idade adulta (De Blackburn e McClure, 2009). O surgimento de uma variante
clínica hipervirulenta (hipermucoviscosa) (hvKp), definida por 'string-test'
positivo (Pomakova et al., 2012) e seu papel na transmissão de genes de
resistência a medicamentos para bactérias clinicamente importantes (Wyres e
Holt, 2018 ), no entanto, indicou queK. pneumoniae pode ser uma ameaça
significativa para a saúde animal e humana. A K. pneumoniae hipervirulenta é
mais virulenta que a cKp e é capaz de causar infecções adquiridas na
comunidade com morbidade e mortalidade significativas em uma população
mais saudável (Shon et al., 2013; Choby et al., 2020). Além disso, de acordo com
a Organização Mundial da Saúde (OMS) , K. pneumonia está entre as 5
principais bactérias resistentes a antibióticos em todo o mundo e é considerada
um patógeno de prioridade crítica (Tacconelli et al., 2018).
As evidências atuais indicam que K. pneumoniae tem ampla distribuição
ecológica, alta frequência e diversidade de genes de resistência antimicrobiana
(AMR), numerosos fatores genéticos que contribuem para sua capacidade de
causar doenças em humanos e é um importante traficante de genes de
resistência a medicamentos do meio ambiente para bactérias clinicamente
importantes (Wyres e Holt, 2018; Mills e Lee, 2019; Cerdeira et al., 2020;
Sivaraman et al., 2020; Wyres et al., 2020). Embora sua regra como patógeno
de peixes e zoonose transmitida por peixes não seja tão bem compreendida
quanto S. iniae , constitui uma ameaça significativa para a saúde animal e
humana.
Neste estudo, relatamos pela primeira vez, o isolamento e identificação de cepas
de K. pneumoniae ligadas a um surto de doença e mortalidade em massa na
tilápia do Nilo, juntamente com sua patogênese na tilápia do Nilo e relações
filogenéticas com cepas isoladas de animais ambientais e pecuários. , e amostras
humanas de diferentes locais, denotando um risco oculto para a saúde animal e
humana.
Trechos de seção
Declaração de ética
Este estudo foi conduzido estritamente de acordo com as recomendações do
Conselho Nacional de Controle de Experimentação Animal (CONCEA), e todos
os procedimentos foram aprovados pelo Comitê de Ética no Uso de Animais
(CEUA) da Escola de Ciências Agrárias e Veterinárias de São Universidade
Estadual Paulista (Unesp, protocolo nº 017663/18).
amostras de peixe
Tilápia do Nilo, O. niloticus (L.), juvenis ( n = 10, peso médio 32 ± 6,0 g) foram
coletados aleatoriamente de dez gaiolas flutuantes no rio (18 m 3
Descrição do surto e descobertas post-mortem
O surto da doença ocorreu em uma fazenda de criação de tilápia do Nilo em
gaiolas ao longo do rio Paraná, no estado de São Paulo, Brasil. A doença
resultou em 100% de mortalidade (~90 mil peixes de 32 ± 6,0 g) em 4 dias. Os
principais sinais clínicos durante o surto incluíram letargia, anorexia,
hemorragias subcutâneas, sangramento urogenital e ascite.
Isolamento, fenótipo e identificação de bactérias
Sete cepas (DV020, DV20R, DV21, DV21R, DV75R, DV76, DV77) de bactérias
Gram-negativas e catalase-positivas em forma de bastonete foram recuperadas
do rim (DV20R, DV77,
Discussão
As doenças bacterianas têm um grande impacto socioeconômico na aquicultura
da tilápia do Nilo no Brasil (Tavares-Dias e Martins, 2017). Nas últimas duas
décadas, 11 patógenos bacterianos ( A. caviae , A. hydrophila , A. jandaei , A.
veronii , Edwardsiella tarda , Francisella orientalis , Flavobacterium
columnare , Lactococcus garviae , Streptococcus agalactiae , S.
dysgalactiae e S. iniae ) foram identificados e associados a surtos de doenças e
mortalidade em massa na aquicultura comercial de tilápia do Nilo no Brasil (
Declaração de Interesse Concorrente
Os autores declaram que não têm interesses financeiros concorrentes
conhecidos ou relacionamentos pessoais que possam parecer influenciar o
trabalho relatado neste artigo.
Reconhecimentos
Os autores agradecem à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível
Superior – Brasil (CAPES) [Finance Code 001 ], Fundação de Amparo à
Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) (bolsa 2019/22775-0 ) e Conselho
Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq) (conceder 431713/2016-2 , 301508/2019-4 ).
Referências (38)
 Y. Zhong et ai.
Insights sobre virulência mesófila, resistência a antibióticos e
patogenicidade humana: um estudo genômico do Aeromonas
salmonicida SRW-OG1 recém-isolado do peixe
asiático Epinephelus coioides

Aquicultura
(2021)
 WC Valenti et ai.
Aquicultura no Brasil: passado, presente e futuro

Aquac. Rep.
(2021)
 E. Tacconelli et ai.
Descoberta, pesquisa e desenvolvimento de novos antibióticos: a
lista prioritária da OMS de bactérias resistentes a antibióticos e
tuberculose
 Lancet Infect. Dis.
(2018)
 GK Sivaraman et al.
Avaliação molecular da resistência antimicrobiana e virulência
em Escherichia coli e Klebsiella pneumoniae produtoras de ESBL
resistentes a múltiplas drogas de peixes alimentares, Assam, Índia

Microb. Patogo.
(2020)
 TH Jukes et ai.
Evolução das moléculas de proteína

 S. Jang et ai.
Pleurite e pneumonia supurativa associada a um fenótipo de
hipermucoviscosidade de Klebsiella pneumoniae em leões
marinhos da Califórnia ( Zalophus californianus )

Veterinario. Microbiol.
(2010)
 DT Gauthier
Zoonoses bacterianas de peixes: uma revisão e avaliação de
evidências de ligações entre peixes e infecções humanas

Veterinario. j.
(2015)
 MKVC Delphino et al.
Dinâmica sazonal de patógenos bacterianos da tilápia do Nilo
cultivada em um reservatório brasileiro

Aquicultura
(2019)
 A. Das et ai.
Isolamento, identificação e caracterização de Klebsiella
pneumoniae de carpas indianas infectadas Labeo
rohita (Hamilton 1822) em Bengala Ocidental, Índia

Aquicultura
(2018)
 L. Cerdeira et al.
Informações genômicas de Klebsiella pneumoniae isoladas de um
peixe nativo da Amazônia revelam amplo resistoma contra metais
pesados, desinfetantes e antibióticos clinicamente relevantes

Genômica
(2020)
Ver mais referências

Citado por (2)


Os taninos condensados protegem contra a toxicidade
induzida pela aflatoxina B<inf>1</inf> em Lateolabrax
maculatus, restaurando a integridade intestinal e regulando a
microbiota bacteriana

2022, Aquicultura
Mostrar resumo

Seleção in vitro de bactéria autóctone com potencial probiótico
para o peixe neotropical piauçu Megaleporinus microcephalus

2022, Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia

Artigos recomendados (6)
 Artigo de Pesquisa

O papel de uma nova proteína secretora de reconhecimento de

peptidoglicano do pepino-do-mar Apostichopus japonicus na
imunidade inata

Aquicultura, Volume 546, 2022, Artigo 737339

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 Artigo de Pesquisa

Farmacocinética do magnolol em diferentes vias de

administração em peixes dourados ( Carassius auratus ) e sua
eficácia oral contra a infecção por Ichthyophthirius
multififiliis

Aquicultura, Volume 546, 2022, Artigo 737356

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 Artigo de Pesquisa

Estabelecimento e aplicação clínica de um método de detecção

do vírus da necrose hipodérmica e hematopoiética infecciosa
em água

Aquicultura, Volume 546, 2022, Artigo 737228

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 Artigo de Pesquisa

A entrega mucosa de nanopartículas biomiméticas

funcionalizadas com manose através da rota branquial induz
respostas imunológicas sistêmicas e mucosas robustas contra
doenças virais de peixes

Aquicultura, Volume 546, 2022, Artigo 737329

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 Artigo de Pesquisa

Investigação diagnóstica para a detecção de micobactérias em

amostras de alimentos para peixes e tecidos de dourada e
robalo com lesões granulomatosas graves

Aquicultura, Volume 546, 2022, Artigo 737283

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 Artigo de Pesquisa

A análise sorológica de amostras de campo históricas revela

grande inconsistência entre PCR e anticorpo ELISA para
estabelecer o status de infecção por KHV de grupos e koi
individuais

Aquicultura, Volume 546, 2022, Artigo 737336

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