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Artigo original

Impacto cognitivo em crianças com epilepsia focal infantil “benigna” com

pontas centrotemporais
Natalie Helene van Cleef Banaskiwitz¹, Carmen Silvia Molleis Galego Miziara2, Alana Batista Xavier3, Maria Luiza
Giraldes de Manreza2, Alisson Paulino Trevizol4, Álvaro Machado Dias4, Antonio de Pádua Serafim5,6

¹ PhD Student on the Neurosciences and Behavior Program, Institute of Psychology, University of São Paulo (USP), São Paulo, SP, Brazil.
2 Department of Neurology, University of São Paulo School of Medicine (FMUSP), São Paulo, SP, Brazil.
3 Postgraduate Neurology Program, Health Sciences Center, Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro (UNIRIO), Rio de Janeiro, RJ, Brazil.
4 Center for Neuromodulation Studies, Department of Psychiatry of the Federal University of São Paulo Medical School (Unifesp), São Paulo, SP, Brazil.
5 Department of Psychiatry, University of São Paulo School of Medicine (FMUSP), São Paulo, SP, Brazil.
6 Methodist University of São Paulo (Umesp), São Bernardo do Campo, SP, Brazil.

Recebido: 27/03/2017 – Aceito: 08/06/2017

DOI: 10.1590/0101-60830000000129

Resumo
Introdução : Alterações cognitivas estão associadas à epilepsia focal benigna da infância com pontas centrotemporais (ECCT), incluindo aspectos das funções
executivas. Objetivos: Este estudo apresenta o perfil de desempenho em testes de atenção e funções executivas de cinquenta e oito crianças (BCECTS, n = 30 e
controles, n = 28) com idades entre 8 e 13 anos. Métodos: Foram utilizados os seguintes instrumentos: subtestes Vocabulary e Block Design da Wechsler
Intelligence Scale for Children III, Stroop Test, Modified Card Sorting Test, Controlled Oral Word Association – FAS e Tower of London. Resultados: As crianças
com ECECTS apresentaram medida de QI média, embora seu desempenho tenha sido estatisticamente pior quando comparado ao grupo controle. As crianças
com ECCT apresentaram desempenho significativamente inferior em relação ao grupo controle nas seguintes variáveis: número total de palavras recordadas no
teste de fluência oral, número total de categorias, efeito de categorização e número total de erros no MCST; e tempo de execução do Stroop Test Card 1. Após o
controle do efeito IQ, o número total de erros no MCST não apresentou diferença significativa entre os grupos. Discussão: As crianças com ECCT apresentaram
desempenho inferior na atenção e nas funções executivas quando comparadas às crianças saudáveis. Os resultados sugerem que o conceito de BCECTS “benigno” deve ser reconsi

Banaskiwitz NHC et ai. / Arch Clin Psiquiatria. 2017; 44 (4): 99-102

Palavras-chave: Epilepsia infantil, cognição, função executiva, atenção, psiquiatria infantil.

Introdução
A epilepsia focal benigna da infância com pontas centrotemporais (ECCT) é uma
das síndromes epilépticas mais frequentes na infância. Dado seu prognóstico
favorável, com crises geralmente cessando perto da puberdade com normalização
do eletroencefalograma (EEG), a avaliação neuropsicológica geralmente não
era considerada.
No entanto, relatos de distúrbios cognitivos apresentados por crianças com
ECCT desafiaram o conceito de prognósticos favoráveis.
Déficits executivos e atencionais1, relacionados às atividades diárias e
relacionamentos sociais adequados foram descritos anteriormente1-11, incluindo
dificuldades de leitura, déficits de atenção sustentada, déficits de atenção
seletiva, déficits de atenção divididos, dificuldades visomotoras e de
comportamento.
Os déficits de atenção sustentada podem estar relacionados às atividades
epileptiformes do lado direito no ECCT, interferindo na função do hemisfério
direito de sustentar a atenção. A atenção está envolvida nas funções cognitivas
e possibilita o acesso à memória, estímulos sensoriais e respostas motoras.
Essas funções são adquiridas gradativamente durante a infância e
adolescência12, dotando progressivamente a criança de habilidades para iniciar,
persistir e realizar tarefas13. Este estudo tem como objetivo investigar o perfil
de desempenho de crianças com ECCT por meio de testes neuropsicológicos
que avaliam domínios cognitivos como atenção e funções executivas e compará-
los com o desempenho de crianças sem distúrbios neurológicos.
Comparamos as diferenças de atenção e funções executivas entre o desempenho
de crianças com ECCT e crianças sem epilepsia.
Métodos
Participantes
Cinquenta e oito crianças com idades entre 8 e 13 anos participaram deste estudo.
Trinta crianças preencheram os critérios clínicos e eletroencefalográficos para
ECCT, de acordo com a Liga Internacional Contra a Epilepsia (ILAE). Todas as
crianças do grupo de estudo foram atendidas no Ambulatório de Neurologia
Infantil do Hospital das Clínicas da Universidade de São Paulo. Os critérios de
exclusão foram: Quociente Intelectual (QI) estimado < 70; anormalidades de
neuroimagem; distúrbios clínicos que interferem nas habilidades cognitivas;
diagnóstico de transtorno de déficit de atenção e hiperatividade; e tratamento
médico para distúrbios psiquiátricos e/ou outros distúrbios do sistema nervoso
central (SNC) (exceto cefaléia primária).
O grupo controle foi representado por vinte e oito crianças de acordo com
as variáveis demográficas: idade, sexo, escolaridade e nível socioeconômico, e
selecionados entre alunos de escolas públicas da cidade de São Paulo. Os
critérios de exclusão foram os mesmos empregados para as crianças do
BCECTS, além da ausência de queixas quanto às dificuldades de aprendizagem.
Os grupos foram semelhantes quanto ao sexo, idade, escolaridade e nível
socioeconômico.
Procedimento
Todas as crianças com ECCT foram submetidas a avaliação neurológica e
exames complementares, neuroimagem, tomografia de crânio (TC) ou
ressonância magnética (RM) de crânio e EEG. Ambos os grupos estudo e
controle foram submetidos à mesma avaliação neuropsicológica.

Endereço para correspondência: Natalie Helene van Cleef Banaskiwitz. E-mail: nataliebanas@gmail.com
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Um questionário avaliando os dados sociodemográficos foi aplicado aos informantes
responsáveis. Para verificar a preferência de mão, a criança recebeu um lápis e uma
folha de papel e foi solicitado que escrevesse seu nome. A mão escolhida
espontaneamente para realizar a tarefa foi registrada. O estudo foi aprovado pelo
Comitê de Ética da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo e o
consentimento informado por escrito foi obtido dos respectivos responsáveis.
ao grupo estudo (média = 103,13; DP = 2,76) conforme Tabela 1. A análise da
relação entre o QI estimado e a eficiência nos testes mostrou associações
significativas apenas para alguns dos escores dos testes. Além disso, apesar de
apresentar uma correlação fraca, os resultados de QI foram positivamente
correlacionados com o número total de palavras na FAS (rho = 0,392).

Atenção e funções executivas

Medidas (avaliação neuropsicológica) e instrumentos

Modificado Cartão Ordenação Teste
Eficiência intelectual: forma abreviada da Escala de Inteligência Wechsler para
Crianças Terceira Edição14,15, ou seja, subtestes Vocabulário e Design de Blocos, Os grupos foram estatisticamente diferentes ao comparar a pontuação do número de
soma dos escores escalados para o cálculo do QI estimado16.
categorias (p = 0,007), eficiência da categorização (p = 0,007) e erros totais (p =
Atenção e funções executivas: Teste de Classificação de Cartões Modificado17, 0,019), revelando um melhor desempenho do grupo controle, conforme apresentado
para avaliar as funções executivas de flexibilidade cognitiva, capacidade de na Tabela 1. nenhuma diferença significativa no número de erros perseverativos e
categorização e erros de atenção na estratégia de ação; Associação de Palavras falha em manter o conjunto.
Orais Controladas – FAS18 utilizada como medida de fluência verbal fonêmica;
Victoria Stroop Test19,20, para avaliar atenção seletiva e flexibilidade mental; Tower
of London21 como medida da função de planejamento executivo. Controlada Oral Palavra Associação - SAF

A análise dos resultados revelou diferença significativa (p = 0,0004) entre os grupos

para o teste de Fluência Verbal com melhor desempenho do grupo controle conforme
Análise estatística apresentado na Tabela 1.

Os resultados foram analisados com o pacote estatístico STATA/SE versão 11 para

Windows. O teste qui-quadrado para variáveis categóricas e o teste T para análise Vitória Stroop Teste
de variáveis numéricas foram realizados para verificar as diferenças entre os grupos
A análise do tempo de execução nas placas 1 e 3 e erros na placa 3 e tempo da
controle e estudo quanto às variáveis sociodemográficas e aos escores dos testes.
placa 2 no teste Stroop – versão Victoria mostraram diferenças significativas apenas
Quando os grupos apresentaram variâncias diferentes, foi utilizado o teste t de
para o tempo da placa 1 do teste (p = 0,029).
variância desigual e se os grupos apresentaram variâncias equivalentes, optou-se
pelo teste t para variâncias iguais. As diferenças entre os grupos controle e estudo
Devido ao fato de um sujeito do grupo de estudo não saber ler, portanto, não
quanto ao QI estimado também foram avaliadas pelo teste t. Outras análises foram
pôde executar os Cartões 1 e 2, foi realizada uma análise separada para este teste.
feitas controlando a medida de QI para verificar a significância das variáveis
Ele é apresentado na Tabela 1.
cognitivas. Para testar a influência do QI estimado em cada pontuação do teste
apresentando diferença (variáveis dependentes) entre os grupos (variável
Tabela 1. Resultados dos testes neuropsicológicos médios (DP) para o grupo de
independente), foi utilizada a análise de covariância (ANCOVA), isolando a
estudo e grupo controle
interferência do QI (covariável) e verificando se a diferença entre os grupos
Medir BCECTS Grupo de controle p
persistiram. Além disso, a relação entre o QI estimado e os escores dos testes de
atenção e função executiva foi verificada pela correlação de Pearson. O nível de *QI 103,13 (15,12) 112,28 (11,68) 0,013

significância estabelecido foi P ÿ 0,05. *MCST – Nº de categorias *MCST 3,8 (1,64) 4,85 (1,17) 23,86 0,007

– Eficiência da categorização (11,33) 31,75 (10,20) 0,007

*MCST - Total de erros 16,36 (7,58) 11,5 (7,79) 4,16 0,019

*MCST – Erros perseverativos (3,21) 2,82 (3,25) 0,67

(0,94)
(0,08)
16,93
0,67 0,119
Resultados *MCST - Definir perda 0,510
(6,54) 23,5 (6,77) 20,17
16,82
(6,93)
(4,35)

*FAS 0,0004
Foram avaliadas 58 crianças (32 meninos e 26 meninas) com idades entre 8 e 13
anos (idade média = 10,3 DP = 1,7), todas de escolas públicas da cidade de São **Teste Stroop I 0,029

Paulo. Destas, trinta crianças (18 meninos e 12 meninas) com idade média de 10,5 * Teste de Stroop II
(DP = 1,7) e diagnosticadas com ECCT, representam o grupo de estudo e vinte e **Teste Stroop III 36,89 (2,73) 34,71 (1,92) 0,519
oito crianças saudáveis (14 meninos e 14 meninas) com idade média de 10,11 (DP 0,193
**Erros do Stroop Test III 0,62 (1,11) 0,32 (0,47)
= 1,7) representou o grupo controle.
*Torre de Londres – pontuação total 28,46 (4,00) 20,03 (3,31) 0,111

*Tower of London – tentativas extras 6,6 (3,05) 5,57 (2,94) 0,198

Em relação à lateralidade da atividade epileptiforme no EEG, dez crianças (70%
*Tower of London – tempo de planejamento 6,79 (5,13) 5,09 (3,68) 0,156
do sexo masculino) apresentaram descargas do lado esquerdo, 9 crianças (78% do
sexo masculino) descargas do lado direito e oito crianças (75% do sexo feminino) *Tower of London – tempo médio de execução 24,52 (12,44) 19,65 (8,65) 0,091
apresentaram descargas bilaterais. Quanto ao uso de anticonvulsivantes, quatorze
* **
crianças (71% do sexo masculino) não estavam em uso de medicação enquanto Teste T para variâncias iguais. Teste T para variâncias desiguais.
treze (62% do sexo feminino) estavam em uso de medicação, sendo doze em
monoterapia e apenas uma em politerapia. Das 30 crianças, três não apresentaram Torre de Londres
atividade epileptiforme no EEG.
A análise estatística comparativa entre os grupos de estudo e controle mostrou Não houve diferenças significativas para a pontuação total, número de tentativas
que os grupos eram homogêneos quanto às variáveis sociodemográficas. extras, tempo médio de planejamento e execução entre os dois grupos. Os valores
estão descritos na Tabela 1.

Eficiência intelectual Diferenças entre os grupos de atenção e funções executivas após

testes isolando o Interferência de QI
A comparação entre o QI estimado em ambos os grupos mostrou diferença
significativa entre as médias (p = 0,013) e melhor eficiência no grupo controle (média ANCOVAs do efeito de grupo para os escores no Stroop Test, MCST e FAS
= 112,28; DP = 2,20) em contraste estimaram o QI como covariante
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diferenças para a maioria dos testes considerados, exceto para a pontuação total de
erros no MCST, conforme mostrado na Tabela 2.
Tabela 2. Resultado das ANCOVAs sobre o efeito do grupo sobre os escores nos
testes Stroop, MCST e FAS definindo QI estimado como covariante
Teste Variável F
Stroop Tempo de execução para placa 4,48
MCST Nº de categorias 5.09
Eficiência da categorização 4,98
Total de erros 3,70
SAF Palavras lembradas com as letras F, A e S 8,66
Discussão
Este estudo teve como objetivo verificar o desempenho obtido por crianças com
epilepsia focal benigna na infância e crianças sem epilepsia em testes neuropsicológicos
de atenção e funções executivas.
Estudos têm demonstrado associação entre distúrbios neurológicos e déficits
cognitivos1-10.
Apesar de as crianças com ECCT apresentarem níveis médios de QI estimado,
seu desempenho foi significativamente inferior em tarefas específicas de atenção e
funções executivas em relação ao obtido pelo grupo controle. Esse resultado é
semelhante ao apresentado por outros estudos2,5,10,22-25. Ressalta-se que a maioria
desses estudos utilizou todos ou pelo menos oito subtestes da escala Wechsler
Intelligence para o cálculo do QI total, enquanto utilizamos apenas dois subtestes
(Block Design e Vocabulary) para o cálculo do QI estimado.
A escolha pela forma abreviada para estimar a eficiência intelectual não comprometeu
a análise dos resultados, pois levou em consideração a confiabilidade de ambos os
subtestes, bem como sua correlação com a Escala Global do WISC-III. Ambos os
subtestes Vocabulary e Block Design apresentam alta correlação com a escala global
e fornecem boas medidas para avaliar a inteligência geral14,16. Por outro lado, alguns
autores não mostraram diferenças entre o QI das crianças do BCECTS e das crianças
dos grupos controle1,2,6,9,23,26-28 .
Este estudo mostrou que crianças com ECCT apresentaram desempenho
significativamente pior do que o grupo controle nas funções executivas de flexibilidade
cognitiva, capacidade de categorização e erros de atenção na estratégia de ação, em
fluência verbal fonêmica e atenção seletiva e flexibilidade mental. Não obstante, o
desempenho na função de planejamento executivo não apresentou discrepância em
relação ao grupo controle.
Os resultados do Victoria Stroop avaliando a atenção seletiva e a flexibilidade
mental sugerem que as crianças com ECCT apresentam uma capacidade adequada
de atenção seletiva e flexibilidade mental.
No entanto, também foi observado um desempenho mais lento na nomeação de
cores, o que se correlaciona com estudos anteriores que constataram que crianças
com ECCETC realizam tarefas de atenção com velocidade reduzida29. No entanto,
estudos usando outras versões do teste de Stroop mostraram resultados diferentes.
Chevalier et al.4 encontraram um número significativamente maior de erros cometidos
por crianças com ECCT com o cartão Incongruente e nenhuma diferença entre os
grupos quanto ao desempenho com o cartão Controle. Baglietto et al.5 mostraram
tempo de execução significativamente maior no grupo estudo em relação ao grupo
controle, além de maior número de erros nas duas primeiras cartas. Em estudo mais
recente, a discrepância entre os resultados pode ser explicada pela utilização de
diferentes modalidades do teste de Stroop. No entanto, esses resultados sugerem que
o desempenho deficiente de crianças com ECCT está mais provavelmente relacionado
à precisão (medida pelo total de erros) do que à velocidade de resposta.
Dificuldades de planejamento e resolução de problemas avaliadas pela Torre de
Londres não foram encontradas em nosso estudo, ao contrário de dados anteriores
que mostram piores desempenhos das crianças com ECCT em relação ao grupo
controle1.
O Teste de Fluência Fonêmica (Controlled Oral Word Association) parece ser
sensível à presença de BCECTS. Estudos mostraram que crianças com ECCT
apresentam piores desempenhos em
101
tarefas de fluência verbal1,22 mesmo após remissão total das crises e normalização
do EEG5,9,10. Tais resultados concordam com os resultados obtidos neste estudo e
parecem confirmar a presença de alterações na fluência verbal em crianças com
ECCT.
Por fim, embora tenhamos utilizado o WCST Modificado, verificaram-se diferenças
de desempenho no MCST para funções executivas de flexibilidade cognitiva,
p
capacidade de categorização e erros de atenção na estratégia de ação. A comparação
0,039
entre os grupos revelou pior desempenho em número de categorias, eficiência de
0,028
categorização e pontuação total de erros para crianças com ECCT, porém não houve
0,030 diferença significativa em relação aos erros perseverativos e incapacidade de manter
0,060 o conjunto. Nossos resultados concordam parcialmente com os resultados
0,005 apresentados por Hoie et al.22, que mostraram desempenho inferior das crianças com
ECCT em todos os escores do WCST em relação ao grupo controle.
Embora nosso estudo tenha mostrado pior desempenho de crianças com ECCT
nas funções executivas de flexibilidade cognitiva, habilidade de categorização e erros
de atenção na estratégia de ação, na fluência verbal fonêmica e atenção seletiva e
flexibilidade mental, o impacto das funções intelectuais no desempenho de esses
testes devem ser considerados, pois houve diferenças no QI estimado entre os grupos.
A análise das correlações entre os testes e o QI estimado mostrou correlações fracas
ou nulas entre alguns dos escores dos testes. No entanto, estudos com crianças
saudáveis mostraram que o QI estimado influencia o desempenho em testes de
funções executivas como o WCST e o Teste de Fluência Fonêmica30.
Essa questão geralmente é negligenciada em estudos5,9,23,25,27 ou é abordada
como uma tentativa de equiparar os grupos estudo e controle de acordo com o QI dos
participantes8,10,11,22,29 .
Este estudo tem algumas limitações. Uma delas é que não avaliamos a possível
influência da frequência de atividade epileptiforme no funcionamento cognitivo, pois
muitos estudos relacionam a maior frequência de descargas com um aumento da
perda cognitiva2,22,25 . O fato de estudos anteriores terem utilizado diferentes
instrumentos para avaliação do funcionamento cognitivo, e que apenas alguns deles
incluíram instrumentos de funções executivas, não permite maiores comparações.
Além disso, uma possível limitação é que os sintomas psiquiátricos não foram
questionados ativamente.
Conclusão
Nossos achados mostram que crianças com ECCTS apresentam capacidade de
categorização prejudicada, pior desempenho na nomeação de cores e déficits na
fluência verbal. Essas anormalidades cognitivas não são influenciadas pela capacidade
intelectual. Outro aspecto importante é que, apesar das evidências de que o ECCT
tem impacto na cognição, devemos considerar que quase metade da amostra estava
em uso de drogas antiepilépticas, o que provavelmente influencia a cognição das
crianças.
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