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PESQUISA ORIGINAL
Editado por:
Tomás Ferreira Domingues,
Universidade de São Paulo, Brasil
Revisados pela:
Hao Ran Lai,
Universidade de Cantuária, Nova Zelândia
Giuliano Maselli Locosselli,
Universidade de São Paulo, Brasil
*Correspondência:
Kolby J. Jardine
kjjardine@lbl.gov
Seção de especialidades:
Este artigo foi submetido a
Florestas Tropicais,
uma seção da revista
Fronteiras em Florestas e Global
Mudar
Recebido: 10 de junho de 2021
Aceito: 02 de setembro de 2021
Publicado: 30 de setembro de 2021
Citação:
Souza DC, Jardine KJ,
Rodrigues JVFC, Gimenez BO,
Rogers A, McDowell N, Walker AP,
Higuchi N, Sampaio-Filho IJ e
Chambers J (2021) Posição do Dossel
Influencia o grau de luz
Supressão da respiração foliar em
gêneros de árvores abundantes
na Floresta Amazônica.
Frente. Por. Globo. Altere 4:723539.
doi: 10.3389/ffgc.2021.723539
Fronteiras nas Florestas e Mudança Global | www.frontiersin.org
publicado: 30 de setembro de 2021
doi: 10.3389/ffgc.2021.723539
A posição do dossel influencia a
Grau de Supressão de Luz da Folha
Respiração em gêneros de árvores
abundantes na floresta amazônica
Daisy C. Souza1 , Kolby J. Jardine2 *, João VFC Rodrigues3 , Bruno O. Gimenez1,4 ,
Alistair Rogers5 , Nate
Jeffrey
McDowell6 , Anthony P. Walker7 ,Israel
Chambers2 Niro Higuchi1 ,
J. Sampaio-Filho1 e
1 2
Laboratório de Manejo Florestal, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brasil, Clima e Ecossistema
Divisão de Ciências, Lawrence Berkeley National Laboratory, Berkeley, CA, Estados Unidos, 3 Centro de Educação a Distância,
4
Universidade Federal do Amazonas, Manaus, Brasil, Centro de Ciência da Floresta Tropical, Smithsonian Tropical Research
5
Instituto, Gamboa, Panamá, Departamento de Ciências Ambientais e Climáticas, Laboratório Nacional Brookhaven, Upton,
6
NY, Estados Unidos, Análise e Modelagem do Sistema Terrestre, Laboratório Nacional do Noroeste do Pacífico, Richland, WA,
7
Estados Unidos, Divisão de Ciências Ambientais e Instituto de Ciências da Mudança Climática, Laboratório Nacional de Oak Ridge, Oak
Ridge, TN, Estados Unidos
A respiração foliar no escuro (Rdark) e na luz (Rday) é pouco caracterizada em diversos
ecossistemas tropicais, e pouca ou nenhuma informação existe sobre o grau de supressão de
luz em espécies arbóreas comuns na bacia amazônica, e suas dependências de características
funcionais das plantas e posição dentro do dossel. Quantificamos Rdark e aparente Rday
usando o método Kok e medimos as principais características foliares em 26 indivíduos
arbóreos de diferentes espécies distribuídos em três diferentes posições do dossel: dossel,
dossel inferior e sub-bosque. Para explorar as relações entre as características foliares foi
utilizado o eixo maior padronizado (SMA). Descobrimos que as árvores do dossel tinham taxas
significativamente mais altas de Rdark e Rday do que as árvores do sub-bosque. A diferença
entre Rdark e Rday (a supressão luminosa da respiração) foi maior no sub-bosque (68 ± 9%,
95% CI) e no dossel inferior (49 ± 9%, 95% CI) quando comparado ao dossel (37 ± 10 %, 95%
CI). Também descobrimos que Rday foi significativa e fortemente correlacionado com Rdark (p
< 0,001) para todas as posições do dossel. Além disso, a massa foliar por área (LMA) e a
concentração de fósforo foliar (P) tiveram uma relação significativa com Rdark (p < 0,001; p =
0,003), respectivamente. Além disso, uma relação significativa foi encontrada para LMA nas
posições do dossel e do dossel inferior (p = 0,009; p = 0,048), enquanto P foi significativo
apenas no dossel (p = 0,044). Finalmente, nenhuma relação significativa foi encontrada entre Rdark e nitro
Nossos resultados destacam a importância de incluir a representação da supressão luminosa
da respiração foliar em modelos da biosfera terrestre e também de contabilizar gradientes
verticais dentro do dossel florestal e conexões com características funcionais.
Palavras-chave: ciclo do carbono, método Kok, características foliares, Rday, Rdark, floresta tropical
1 Setembro 2021 | Volume 4 | Artigo 723539
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Souza e col. Respiração das Folhas Tropicais

INTRODUÇÃO curva da fotossíntese (ou seja, mudança repentina no rendimento

quântico da fotossíntese em níveis de luz baixos) para estimar Rday.
A respiração autotrófica é um dos processos que regula fortemente os Uma regressão linear é ajustada entre a fotossíntese líquida e os
balanços de carbono terrestre e global (Tang et al., 2019). No entanto, pontos de irradiância acima da “quebra” de Kok. A interceptação em y
grandes incertezas permanecem na magnitude dos controles biológicos da linha ajustada fornece uma estimativa de Rday (Farquhar e Busch,
e ambientais sobre a respiração autotrófica tropical, em grande parte 2017; Tcherkez et al., 2017a,b; Way et al., 2018; Yin et al., 2020).
devido a estudos observacionais limitados que exigem tecnologias Sabe-se que o método Kok pode subestimar as taxas de respiração
avançadas (por exemplo, sistemas portáteis de fotossíntese) implantados luminosa (Gong et al., 2018; Way et al., 2018; Yin et al., 2020), mas por
em locais de campo logisticamente desafiadores. Em florestas tropicais, outro lado é o método mais prático para aplicar em logística condições
estimativas limitadas sugerem que apenas 30% do carbono fixado pela de campo desafiadoras (Tcherkez et al., 2017a).
fotossíntese é alocado para a formação de novos tecidos (biomassa), O “efeito” Kok foi descrito como devido não apenas a alterações nas
com o restante sendo respirado de volta para a atmosfera (Chambers taxas respiratórias com a luz, mas também a outros processos
et al., 2004; Malhi et al. , 2014). Trabalhos anteriores estimaram que a fisiológicos e bioquímicos (Gauthier et al., 2020; Yin et al., 2020). Pelo
respiração autotrófica de florestas tropicais contribui com 20–29 Mg C menos quatro fenômenos não mutuamente exclusivos poderiam
ha anoÿ1 , principalmente representada pela respiração foliar, com uma explicar o “efeito” Kok, incluindo uma diminuição na eficiência
estimativa de 32–56% do total, mas esse componente ainda é altamente fotoquímica da fotossíntese, refixação de fontes internas de CO2
incerto (Chambers et al. ., 2004; Metcalfe et al., 2010; Malhi, 2012; (respiração, fotorrespiração, etc.) pela fotossíntese e uma diminuição
Malhi et al., 2014). Tanto as observações de campo quanto o da respiração mitocondrial devido à luz inibição de enzimas-chave,
desenvolvimento de modelagem da respiração autotrófica são incluindo piruvato desidrogenase (Yin et al., 2020). A refixação de CO2
substancialmente menos estudados do que a fotossíntese (Huntingford tem sido amplamente discutida, mas ainda há divergências sobre sua
et al., 2017). Isso pode ser explicado pela dificuldade em medir a importância no “efeito” Kok
liberação de CO2 foliar (Meir et al., 2001; Chambers et al., 2004; (Buckley et al., 2017; Farquhar e Busch, 2017). Além disso, interações
Heskel, 2018) devido aos fluxos mais baixos e maior relação sinal-ruído de substratos respiratórios com outras vias bioquímicas durante o dia
quando comparado às medidas de fotossíntese (Tcherkez et al., também podem estar envolvidas (Tcherkez e Ghashghaie, 2017;
2017a,b). Tcherkez et al., 2017a). Por exemplo, vias biossintéticas dependentes
A respiração foliar pode ser substancialmente inibida pela luz (Kok, de luz ativas durante o dia, incluindo a biossíntese de ácidos graxos
1948, 1949) e esse metabolismo é dinâmico e complexo, e regulado (Sauer e Klaus-Peter, 1983).
por mudanças nas atividades enzimáticas e interações com fotossíntese, A luz é considerada um recurso limitante no sub-bosque de florestas
fotorrespiração e outras vias, como assimilação de nitrato (Tcherkez et variando em função da altura no dossel (Mulkey et al., 1996). Por esta
al., 2017a,b). Por exemplo, Heskel e Tang (2018) mostraram que a razão, as árvores modificam suas estratégias de captura e uso de
produtividade primária líquida (NPP) pode ser superestimada quando a recursos de acordo com a disponibilidade de luz, refletindo mudanças
inibição da respiração foliar pela luz não é contabilizada em uma em sua composição morfológica e de nutrientes, devido à alta
floresta temperada. competição por luz (Wright et al., 2004). Estudos como os de Kosugi et
Além disso, os modelos atuais de respiração foliar geralmente não al. (2012), Weerasinghe et al. (2014) e Heskel e Tang (2018) relataram
levam em consideração as mudanças no gradiente vertical de um grande efeito da posição da folha dentro do dossel na respiração
disponibilidade de luz dentro da floresta, que é conhecido por influenciar foliar. No entanto, pouca ou nenhuma informação existe sobre as
muito o metabolismo das plantas (Weerasinghe et al., 2014; Heskel e Tang,magnitudes
2018). da respiração foliar em espécies arbóreas comuns na bacia
As taxas respiratórias também têm sido associadas à variação amazônica e sua dependência da posição dentro do dossel. Dada a
morfológica e de nutrientes das folhas, como massa foliar por área grande biodiversidade das florestas tropicais (Cardoso et al., 2017; ter
(LMA), concentração de nitrogênio e fósforo (Meir et al., 2001; Atkin et Steege et al., 2020), a escassez de medidas de respiração foliar nos
al., 2015; Crous et al., 2017 ; Rowland et al., 2017), e pode ser regulada trópicos e a conhecida alta sensibilidade da respiração foliar à posição
pela disponibilidade de substratos respiratórios, como carboidratos não do dossel (Griffin et al. , 2002), há uma necessidade urgente de
estruturais, incluindo açúcares solúveis e amido (Collalti et al., 2019). quantificar tanto a escuridão quanto a supressão da respiração que
ocorre na luz. Em particular, precisamos de medições in situ para saber
A diferença entre a respiração aparente na luz (Rday) e a respiração como varia entre as espécies de árvores comuns, em função da altura
no escuro (Rdark) é conhecida como a supressão da luz da respiração dentro da floresta.
foliar. As duas principais abordagens utilizadas para estimar o Rday e
consequentemente a supressão de luz são, o método isotópico de Devido à grande importância da floresta amazônica no contexto
13CO2 (Loreto et al., 1999, 2001; Gong et al., 2018) e o método Kok climático global, este estudo tem como objetivo quantificar o Rdark e
(Kok, 1948, 1949). O método isotópico assume que em uma atmosfera Rday da respiração autotrófica foliar, o componente que mais contribui
de 13CO2 as folhas irão usá-lo para fotossíntese, e todo 12CO2 para a respiração autotrófica total, e é o mais sensível às mudanças
detectado é da respiração mitocondrial. Esse método é baseado no ambientais (Chambers et. al., 2004; Malhi et al., 2014; Cavaleri et al.,
tempo de marcação da liberação de 13CO2 e 12CO2 para separar 2017). Assim, as questões que nortearam este trabalho foram: (i) O
fotossíntese e respiração, e é considerado o método mais preciso método Kok, que pode ser facilmente aplicado em campo, fornece
(Loreto et al., 2001; Tcherkez et al., 2017a). O método Kok usa a estimativas precisas de Rday da mesma forma que o método de
mudança abrupta na inclinação inicial da resposta à luz marcação de 13CO2 ?; (ii) Quais são a respiração foliar Rdark e Rday

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Souza e col.
índices de espécies arbóreas comuns “Terra-firme” na Amazônia
Central e qual o grau de supressão de luz?; (iii)
A posição do dossel influencia na variação das taxas de respiração
foliar e na supressão de luz?; e por último (iv) Quais são as relações
entre as taxas respiratórias e as características funcionais das folhas?
No laboratório comparamos estimativas de Rdark e Rday, utilizando
dois métodos: o método 13CO2 baseado em um sistema de
fotossíntese portátil acoplado a um analisador isotópico de
anelamento de cavidade para 13CO2 e 12CO2, e o método Kok. No
campo, usamos o método Kok para medir Rdark e Rday em 26
árvores ocupando três posições diferentes de dossel, incluindo o
dossel, o dossel inferior e o sub-bosque, onde também medimos as
principais características das folhas.
MATERIAIS E MÉTODOS
Determinação da Folha Escura Adaptada
RDark e RDay usando o Kok e 13CO2
Métodos
Para todas as medidas de trocas gasosas, os galhos foram cortados
e recortados em um balde com água para restaurar a condutividade
hidráulica (Wu et al., 2020). Para todas as medições de troca gasosa
da folha relatadas aqui, a temperatura do bloco foi definida (Tblock)
em 31ÿC, e a temperatura da folha foi medida enquanto a taxa de
fluxo de ar através da câmara foi mantida em 300 µmol sÿ1 com
concentrações de CO2 de referência mantidas em 400 ppm. Para o
método Kok, o fluxo respiratório de CO2 das folhas amostradas foi
medido utilizando um sistema de fotossíntese portátil, modelo IRGA
(Infrared gas analyzer), modelo (Li-6400XT, Li-Cor, Lincoln, NE, Estadosos métodos foram realizados em seis folhas diferentes do mesmo
Após a introdução de uma folha na câmara com 100 µmol mÿ2 s de
ÿ1
radiação fotossinteticamente ativa Os
combinados. (PAR), os dois
valores IRGAs
líquidos de foram
assimilação
fotossintética (Anet) foram posteriormente registrados para valores
de PAR de 100, 90, 80, 70, 60, 50, 40, 30, 20, 15, 10 e 5 µmol m-2 s
(com IRGA correspondente antes de cada gravação ). Em seguida,ÿ1
a fonte de luz foi desligada (0 µmol mÿ2 s a folha teve 10 minutos
ÿ1
)e
para se aclimatar no escuro antes de combinar os IRGAs e registrar
a taxa de respiração adaptada ao escuro (Rdark). Portanto, para o
método Kok, que foi aplicado tanto em laboratório quanto em campo,
Rdark foi obtido a partir de folhas adaptadas ao escuro por 10 min
seguindo uma curva de luz reversa a partir de 100 µmol mÿ2 s de
fluxo de fótons PAR. Devido às interações que ocorrem na presença
ÿ1
de luz, o O método Kok (Kok, 1948) foi utilizado
frequências
para estimar
respiratórias
as
aparentes na luz.O método Kok consiste em determinar Rday em
baixa irradiância, devido ao “break” que ocorre na curva de luz
próximo ao ponto de compensação da luz.
Neste método, Rday é estimado como o intercepto, no eixo “y”, da
taxa de fotossíntese líquida em função do PAR, em baixa intensidade
de luz (Figura 1 complementar). Para cada folha, uma regressão
linear usando pelo menos três pontos entre 5 e 20 PAR foi realizada
para estimar Rdia. Os resultados para Rdark e Rday são apresentados
como valores positivos, mas são medidos como valores negativos
da fotossíntese líquida no sistema de trocas gasosas da folha. Dados
da medição adaptada ao escuro de Rdark
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Respiração das Folhas Tropicais
e a estimativa aparente da respiração luminosa (Rday), foi utilizada
para calcular a supressão luminosa, de acordo com a Equação 1:
100 (1)
Escuro
Supressão(%) = " RdarkÿRday #ÿ
Para o método de 13CO2 (Loreto et al., 2001), duas modificações
foram feitas no sistema de fotossíntese portátil, incluindo 1) uma
atmosfera de 400 ppm de 99% de 13CO2 (Isótopos de Cambridge)
foi entregue à câmara foliar e 2) uma fração (50 ml minÿ1 ) do ar que
sai da câmara foliar foi encaminhado para um analisador isotópico
de anel de cavidade para CO2 (G2131-i, Picarro) que mediu a
concentração de 13CO2 e 12CO2 saindo da câmara foliar. Este
método assume que a folha usa a atmosfera de 13CO2 para
fotossíntese com qualquer 12CO2 detectado proveniente da
respiração foliar (Loreto et al., 2001).
Para o método de 13CO2 aplicado apenas em laboratório, a folha
foi colocada na câmara foliar Li6400XT no escuro por 10 min e Rdark
foi obtido de folhas adaptadas ao escuro. A diferença de 12CO2
entre a câmara vazia e a câmara com a folha adaptada ao escuro foi
usada para calcular Rdark usando o método de 13CO2 . Após a
medição da respiração no escuro, Rday foi estimado em 100 µmol
ÿ1
mÿ2 s Fluxo de fótons PAR usando
o mesmo método que no escuro. Os experimentos foram realizados
com uma espécie de árvore tropical Couepia longipendula Pilg.,
crescendo próximo ao laboratório e exposta à luz solar natural por 6
a 7 h por dia. Para comparar os métodos Kok e 13CO2 para
determinar Rday, Rdark e o grau de supressão por luz (%), ambos
Unidos).
indivíduo, mas cada um em um ramo diferente.
Local de Estudo de
Campo Dados de campo de 26 árvores foram coletados na Estação
Experimental de Silvicultura Tropical (EEST - ZF2), administrada
pelo Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), localizada
a aproximadamente 60 km a noroeste de Manaus, Brasil. A ZF-2
possui uma área de aproximadamente 21.000 ha adjacente a
extensas áreas de floresta tropical intocada. Os dados foram
coletados em uma parcela permanente instalada em 1996, conhecida
como transecção Norte-Sul (2ÿ 350 40.300S, 60ÿ 120 28.700W),
localizada no km 33 da estrada local, cobrindo uma área de 5 ha (20
m × 2.500 m) (Araújo et al., 2020). A vegetação predominante na
reserva é do tipo Floresta Tropical Densa de “Terra Firme” com
grande diversidade de espécies lenhosas e herbáceas. O transecto
Norte-Sul apresenta nas áreas de planalto uma predominância de
espécies pertencentes às famílias Lecythidaceae, Sapotaceae,
Burseraceae e Fabaceae. Dentre essas famílias, as espécies mais
comuns pertenciam aos gêneros Eschweilera, Pouteria, Protium,
Swartzia e Inga (Carneiro, 2004).
Seleção de Espécies Arbóreas em Campo Foram
amostradas 26 árvores (Tabela 1), todas localizadas ao longo do
Transecto Norte Sul, entre 200 e 400 m de comprimento do transecto,
em áreas de planalto. O acesso às folhas do dossel foi obtido por
alpinista que escalou as árvores e com uma podadora removeu as
3 Setembro 2021 | Volume 4 | Artigo 723539
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Souza e col. Respiração das Folhas Tropicais

TABELA 1 | Lista dos 26 indivíduos estudados e suas espécies correspondentes,

diâmetro à altura do peito (DAP), altura total e índice de iluminação da coroa
Determinação de Folha RDark e RDay
(Clark e Clark, 1992). Usando o Método Kok no Campo
As medições foram feitas em 2019 durante três campos diferentes
Espécies Família DAP (cm) Altura (m) Coroa
campanhas, em junho/julho, setembro e novembro. Os dados foram
índice*
coletadas entre 8h e 14h, horário local. As medições
Eschweilera wachenheimii Lecythidaceae 15,8 13 2 foram feitas com folhas maduras e totalmente expandidas com uma boa
(Benoist) Sandwith aspecto visual. Uma folha totalmente expandida por árvore foi selecionada para
Eschweilera wachenheimii Lecythidaceae 23.1 15 2
cada campanha de campo. Devido ao método de acesso ao dossel,
(Benoist) Sandwith
a orientação para obtenção de filiais não foi padronizada e
Eschweilera wachenheimii Lecythidaceae 12,5 12 2
ramos foram coletados nas posições Norte, Sul, Leste e
(Benoist) Sandwith
Oeste da coroa.
Protium hebetatum Daly Burseraceae 13.6 13,5 2

Ocotea sp. Lauraceae 14,5 11 2

12 9,5 2 Características da folha
Protium hebetatum Daly Burseraceae
Protium sp. Burseraceae 12,5 11,7 2 Para LMA, foram coletadas três folhas, incluindo uma
Pouteria guianensis Aubl. Sapotaceae 10,4 8 2 usado para medições de trocas gasosas. De cada folha, nós
Protium strumosum Daly Burseraceae 26,5 17 3 obtiveram discos de diâmetro conhecido (1,7 cm). Estes foram
Eschweilera truncada 24,5 20 3 seco em estufa a 65ÿC por 72 h até massa constante
Lecythidaceae
ACSm. obtido para calcular o LMA (g mÿ2 ). Para nitrogênio foliar
Ocotea percurrens A. Lauraceae 12.3 14 3 e concentração de fósforo, as folhas foram coletadas seguindo
Vicentini
o mesmo processo de secagem e posteriormente as amostras de folhas
Pouteria guianensis Aubl. Sapotaceae Ocotea 14.2 15 3
foram moídos em moinho Wiley. A concentração de nitrogênio (N)
matogrossensis Lauraceae 16 17 3
foi determinado pelo método de Kjeldahl, e o fósforo
Vat.
concentração (P) obtida por colorimetria e a absorbância
Licania macrophylla Benth. Crisobalanáceas 14.8 15,5 3
leituras feitas a 660 nm em um espectrofotômetro usando
Swartzia panacoco (Aubl.) Fabaceae 15.1 17 3
RS Cowan
molibdato de amônio e ácido ascórbico 3%. Para não estrutural

Fabaceae 14,5 16,5 3

carboidratos, as amostras de folhas foram coletadas apenas na
Inga umbratica Poepp. &
Fim primeira campanha (junho/julho), mantida e transportada por 3 h em
Licania caudata Prance Crisobalanáceas 11.9 14,5 3 uma caixa com gelo com temperatura entre 0 e 4ÿC para
Licania caudata Prance Crisobalanáceas 29,5 22,5 4 laboratório em Manaus, Brasil (de acordo com as diretrizes
Inga cordatoalata Ducke Fabaceae 18,7 18 4 de Landhäusser et al., 2018). No laboratório, foram
Inga umbratica Poepp. & Fabaceae 19,5 21 4 colocados em micro-ondas por 90 s e secos em estufa por 72 h
Fim a 65ÿC. As amostras de folhas processadas foram moídas em uma bola
Swartzia corrugata Benth. Fabaceae 17 19 4 moinho e enviado para o Laboratório Nacional do Noroeste do Pacífico
Pouteria sp. Sapotaceae 24,5 21 4 no estado de Washington, Estados Unidos para a quantificação de
Tachigali myrmecophyla Fabaceae 17,6 23 4 carboidratos não estruturais, incluindo açúcares, amido e
(Ducke) Ducke carboidratos (NSC) como descrito anteriormente (Dickman et al.,
Swartzia panacoco (Aubl.) Fabaceae 16 20 4
2019; Zhang et al., 2021).
RS Cowan

Pouteria retinervis TDPenn Sapotaceae 10,9 16,7 4

Eschweilera tessmannii Lecythidaceae 11,5
R. Kunth
*Classificação segundo Clark e Clark (1992).
galhos. Assim, as árvores foram selecionadas levando em consideração:
(i) aspectos ecológicos, com foco em árvores altamente abundantes
espécies na bacia amazônica (Ter Steege et al., 2013; Cardoso
et al., 2017) e (ii) prático, relacionado ao acesso do alpinista ao
ramos do indivíduo. A classificação da iluminação da coroa
índice foi realizado de acordo com Clark e Clark (1992). Dentro
dos 26 indivíduos estudados, as coroas foram distribuídas em diferentes
classes (ver Tabela 1). Para a análise, oito árvores foram classificadas
no sub-bosque, nove na copa inferior e nove na copa
grupo. Os de luz lateral baixa, média e alta foram
associadas às árvores do sub-bosque, aquelas com alguma sobrecarga
luz são a copa mais baixa e as árvores com luz total no teto foram
classificado como dossel.
17 4 Análise de dados
Todos os dados relatados no manuscrito seguiram o formato para
trocas gasosas no nível da folha recentemente descritas (Ely et al., 2021). Tudo
a análise estatística foi realizada usando R versão 3.6.0 (R Core
Team, 2019) e IGOR Pro, versão 6.37 (WaveMetrics, Inc.,
Estados Unidos). Para comparar os métodos usados para estimar Rday,
Rescuro, e o grau de supressão por luz (%) obtido de
os métodos Kok e 13CO2 , foi realizado um teste não paramétrico
teste, Wilcoxon, (n = 4-6). No estudo de campo, para verificar a
efeito da posição do dossel nas variáveis estudadas, realizamos
um teste de Kruskal-Wallis, considerando diferenças significativas se
p ÿ 0,05 (n = 3 campanhas de amostragem de folhas replicadas em 26
indivíduos). Uma matriz de correlação de Spearman (complementar
Figura 2) foi realizada para avaliar as correlações para
todos os dados (n = 77). Para acessar as relações entre
Rdark e características da folha (ou seja, Rday, LMA, N, P, açúcares, amido,
e concentrações totais de NSC), aplicamos o Padrão
Regressão do eixo principal (SMA), usando o Standardized Major

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Souza e col.
FIGURA 1 | Comparação entre o método Kok e 13CO2 para estimar as taxas de respiração foliar no escuro (Rdark ) (A); na luz (Rday ) (B), e a supressão de Rdark
(Supressão) (C). A linha dentro da caixa indica a mediana dos dados, a barra colorida representa a variação de 50% dos dados, as linhas verticais representam os 90% da
variação e o ponto quadrado dentro da caixa colorida representa a média. (n = 4–6) O teste utilizado foi o teste de Wilcoxon.
Pacote de Testes e Rotinas do Eixo (SMATR) (Warton et al., 2012).
Para esta análise todos os dados foram log transformados para assumir
distribuição normalizada. Todos os resultados são apresentados como
média ± 95% IC.
RESULTADOS
Comparação entre Kok e 13CO2
Métodos para estimar RDay e o
Grau de Supressão de Luz
A fim de validar o método Kok para a determinação de Rday no campo
remoto da Amazônia central, foi realizada uma intercomparação entre
os métodos Kok e 13CO2 para estimar Rday e o grau de supressão de
luz no Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). campus em
Manaus, Brasil, aproveitando um espectrômetro de isótopo de CO2 de
anelamento de cavidade que conectamos ao sistema de fotossíntese
portátil fornecido com 13CO2 (consulte a seção “Materiais e Métodos”).
Devido à sua proximidade com o laboratório, analisamos uma árvore de
Couepia longipendula Pilg. Não observamos diferença estatística da
respiração no escuro entre os métodos (p = 0,94, n = 6). Os valores
médios dos métodos Rdark e 13CO2 adaptados ao escuro foram 0,67 ±
0,17 e 0,68 ± 0,27 µmol CO2 mÿ2 s (IC 95%), respectivamente (Figura
ÿ1
1A). Ambos os métodos Kok e 13CO2 também observaram que as
estimativas de Rday foram inferiores a Rdark (Figura 1B). Os valores
médios de Rday , determinados pelo método Kok foram 0,36 ± 0,17
µmol CO2 mÿ2 s e o método 13CO2 0,27 ± 0,03 µmol CO2 mÿ2 s não
ÿ1
estatisticamente significantes para valores de Rday observados
métodos entre
(p = os
ÿ1
. Assim,
0,73, n = 4). Por fim, a porcentagem de supressão a diferença
da respiração é
escura
foliar pela luz também foi estatisticamente igual entre os métodos Kok e
13CO2 (p = 0,41, n = 4), com 44 ± 17% (Kok) e 54 ± 17% (13CO2)
(Figura 1C ).
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Respiração das Folhas Tropicais
Efeito da Posição da Coroa nas Taxas Respiratórias e Grau
de Supressão de Luz em um Transecto da Floresta Amazônica
Central Dado o sinal favorável de comparação entre os métodos
Kok e 13CO2 para estimativa de Rday e a supressão de luz de Rdark,
utilizamos o método Kok para determinar essas folhas taxas respiratórias
em um transecto florestal norte-sul estabelecido com espécies
identificadas na Amazônia central.
A Figura 2 resume as medidas de respiração foliar de 26 indivíduos em
18 espécies comuns na Floresta Amazônica, e agrupadas de acordo
com a posição do dossel (sub-bosque, dossel inferior e dossel). Os
valores médios de Rdark observados entre os 26 indivíduos variaram
de 0,19 ± 0,04 µmol CO2 mÿ2 s a 0,90 ± 0,26 µmol CO2 mÿ2 s (IC
ÿ1
ÿ1
95%), enquanto os valores médios estimados de Rday
mostraram
pelo método
valoresKok
reduzidos variando de 0,01 ± 0,01 a 0,69 ± 0,27 µmol CO2 mÿ2 s .
Assim, a supressão de luz de Rdark variou entre 17 ± 6% a 95 ± 4%.
ÿ1
Além disso, o padrão de Rday
observado reduzido
para emdos
cada um relação ao Rdark foi
26 indivíduos.
No geral, surgiu um padrão geral de que taxas mais altas de Rdark e
Rday estavam associadas a valores mais baixos de supressão de luz de
Rdark. Além disso, menores taxas de Rdark e Rday foram associadas a
maiores valores de supressão de luz de Rdark. Em relação às espécies
do dossel, as espécies de sub-bosque tenderam a ter taxas mais baixas
de Rdark e Rday, mas maiores valores de supressão de luz de Rdark.
A Figura 3 mostra as curvas médias de resposta das trocas gasosas
da folha Anet versus PAR para espécies no dossel (Figura 3A), dossel
inferior (Figura 3B) e sub-bosque (Figura 3C). Todas as três posições
do dossel mostraram o clássico efeito Kok, onde uma mudança repentina
no gradiente da inclinação inicial da fotossíntese líquida (Anet) ocorreu
ÿ1
em baixas intensidades de PAR (0–15 µmol mÿ2 s que correspondeu )
ao ponto de compensação de luz (1– 6 µmol fótons mÿ2 s
ÿ1
). Quando a taxa média de Rdark e as estimativas
de Rday e a porcentagem de supressão de luz de Rdark foram obtidas
para cada uma das três posições do dossel, um grande efeito do dossel
5 Setembro 2021 | Volume 4 | Artigo 723539
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FIGURA 2 | Taxa de respiração medida na luz (Rday , barras marrons) e nas folhas adaptadas ao escuro (barra roxa), e supressão de luz (ponto preto) para cada indivíduo
estudado. O número após o nome da espécie representa o número de indivíduos por espécie estudada. Os valores são média ± erro padrão (n = 2–3). Os dados são
organizados em função da posição da copa, sub-bosque, dossel inferior e dossel.

posição foi observada. A escuridão foi mais alta nas árvores do dossel (0,50 posição foi observada (p = 0,29; p = 0,28, n = 77). Também não observamos
ÿ1
± 0,07 µmol de CO2 mÿ2 s ) e mais baixa nas
0,03árvores
µmol dedoCO2
sub-bosque
mÿ2 s ) (0,25 ± diferença estatística na concentração de açúcares (p = 0,13, n = 26) e NSC
ÿ1
) com as árvores do dossel total (p = 0,19, n = 26; Figuras Suplementares 3D-F). Além disso, para o
inferior com valores intermediários de Rdark (0,36 ± 0,04 µmol de CO2 mÿ2 s amido não houve diferença estatística entre os grupos (Suplementar Figura
ÿ1
) (Figura 3D). Um padrão semelhante foi observado para 3E; p = 0,47, n = 26), mas os valores médios para o dossel (0,68 ± 0,19%)
estimativas de Rday usando o método Kok com árvores do dossel mostrando foram maiores quando comparados ao dossel inferior (0,44 ± 0,11%) e sub-
ÿ1
as taxas mais altas (0,32 ± 0,07 µmol de CO2 mÿ2 s árvores de sub-bosque ), bosque (0,40 ± 0,14%).
mostrando as taxas mais baixas (0,10 ± 0,02 µmol de CO2 mÿ2 s (0,18 ± 0,03
µmol de CO2 mÿ2ÿ1sa),diminuição em Rdark e em
e taxas intermediárias Rday com profundidade
árvores no )
de dossel inferior A análise SMA mostrou uma correlação forte e positiva entre Rday e Rdark
ÿ1
dossel. Em contraste, a supressão de luz de Rdark3E).
(Figura mostrou uma
Assim, tendência
houve (Figura 4A) para todos os dados e para todas as posições do dossel (Tabela
diferente em relação à posição do dossel com as árvores do dossel mostrando Suplementar 1). O mesmo padrão foi observado para Rday e a porcentagem
os valores mais baixos (37 ± 10% ), árvores de sub-bosque apresentando os (%) de supressão de luz (Figura 4B). Para LMA e Phosphorus, a análise de
maiores valores (68 ± 9 µmol de CO2 mÿ2 s ), e árvores de dossel mais baixas SMA mostrou diferença significativa para cada classe de posição do dossel
apresentando valores intermediários (49 ± 9 µmol de CO2 mÿ2 s (Figura 3F). (Tabela Complementar 2). A relação entre Rdark e LMA não foi significativa
ÿ1
Assim, enquanto Rdark e Rday diminuiu com a floresta,
profundidade no dossel
a supressão de da
luz de para o sub-bosque (R2 < 0,001, p = 0,91), enquanto para o fósforo a regressão
ÿ1
Rdark aumentou. ) foi significativa apenas para o grupo do dossel (R2 = 0,17, p = 0,044).

Essas tendências foram consideradas estatisticamente significativas (p <
0,001, n = 74–77).
Relações entre taxas respiratórias e características foliares
Os valores médios da área de massa foliar (AML) foram 99 ± 5
Finalmente, não foram observadas correlações significativas entre Rdark e
nitrogênio (R2 = 0,012, p = 0,278) ou qualquer um dos componentes de NSCs
(Figuras 5D-F), incluindo açúcares (R2 = 0,04, p = 0,32), amido (R2 = 0,02, p
= 0,51) e NSC total (R2 = 0,047, p = 0,29).

g mÿ2 nas árvores do dossel, 88 ± 4 g mÿ2 nas árvores do dossel inferior e
86 ± 2 g mÿ2 nas árvores do dossel. árvores do sub-bosque. Não houve
diferença estatisticamente (p = 0,069, n = 77) entre os grupos (Figura 3A
complementar). Para concentração foliar de N e P (Figuras Suplementares
3B,C), nenhuma variação clara com o dossel
DISCUSSÃO
Embora um tamanho amostral relativamente pequeno tenha sido analisado
por este estudo devido a restrições logísticas, encontramos sinais interessantes
usando o método Kok, que forneceu estimativas confiáveis da respiração
aparente do dia, com resultados semelhantes ao 13CO2

Fronteiras nas Florestas e Mudança Global | www.frontiersin.org 6 Setembro 2021 | Volume 4 | Artigo 723539
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FIGURA 3 | Curva de resposta à luz mostrando o efeito Kok para cada classe de posição da copa: (A) dossel, (B) dossel inferior e (C) sub- bosque. As regressões lineares
para cada posição do dossel foram ajustadas utilizando valores entre 10 e 20 de PAR. Esses valores estão relacionados à mudança abrupta no rendimento quântico (QY) da
assimilação líquida de CO2. A interceptação y de cada regressão linear ajustada foi utilizada para obter a respiração luminosa aparente, e foi estimada pelo método de Kok.
Os pontos são a média de folhas medidas durante 2019 em três campanhas diferentes, e a linha vertical representa o erro padrão (sub-bosque, n = 24; dossel inferior, n = 27;
dossel, n = 26). A segunda parte da figura mostra os boxplots contendo (D) taxas de respiração no escuro (Rdark ), (E) taxas de respiração aparentes na luz (Rday ) e (F)
supressão aparente da respiração clara em relação ao escuro. Cada caixa colorida representa a variação de 50% dos dados, a linha dentro de cada caixa indica a mediana,
as linhas verticais representam o décimo nono por cento da variação e o ponto quadrado dentro da caixa colorida representa a média (sub-bosque, n = 24 ; dossel inferior, n =
27; dossel, n = 24-26). Os valores de p são mostrados para o teste não paramétrico de Kruskal-Wallis.

método de rotulagem (Figura 1). Portanto, o método Kok é uma boa
forma de estimar a respiração diurna quando o método isotópico
não é possível de ser utilizado. Além disso, é importante destacar
que ambos os métodos não consideram a refixação de CO2 pela
fotossíntese e, neste estudo, medimos o efluxo de CO2 respiratório.
No trabalho de campo da Amazônia central, nossos resultados
destacam a influência da posição do dossel nas taxas de Rday e
Rdark (Figuras 3D,E). Além disso, a supressão de luz também foi
influenciada pela posição do dossel (Figura 3F), com maiores
valores no sub-bosque e menores no dossel.
Rdark tem uma relação positiva com Rday (Figura 4A) e LMA
(Figura 5A), o que indica que a maior respiração está associada a
maior LMA. Nossa descoberta de que as árvores no dossel têm
maior LMA do que as árvores no sub-bosque (Figura 3A
complementar), corrobora os achados de que a LMA do chão da
floresta ao topo do dossel aumenta em todas as florestas onde foi
medida, incluindo os trópicos (Cavaleri et al. ., 2010). Esse padrão
pode estar associado às estratégias das plantas para o uso da luz.
Neste estudo, não foi encontrada relação entre R escuro e N (Figura
5B) e carboidratos (Figuras 5D–F).
No entanto, as relações entre Rday e concentração de P foram
significativas (Figura 5C).
A relação entre as maiores taxas de respiração nas folhas
superiores do dossel e a disponibilidade de luz pode estar
relacionada a uma maior demanda de energia para possíveis
reparos devido ao fotodano (Weerasinghe et al., 2014; Dos Santos
et al., 2018). Além disso, a descoberta de que as folhas do dossel
superior tinham taxas mais altas de respiração do que as folhas do
sub-bosque é consistente com a visão emergente de que a
respiração das folhas é fortemente dependente da fotossíntese. Por
exemplo, uma revisão da literatura sugeriu que a razão entre
respiração e fotossíntese é relativamente constante em uma ampla
diversidade de espécies de plantas (Gifford, 2003). Dado que as
taxas de fotossíntese de folhas de dossel expostas ao sol em
florestas tropicais maduras são mais altas do que as folhas de sub-
bosque (Weerasinghe et al., 2014; Dos Santos et al., 2018), o
padrão de maior respiração das folhas do dossel em relação à
respiração das folhas do sub-bosque é esperado . Esses resultados
têm implicações importantes para melhorar a representação de
diferenças verticais em comunidades de plantas e ciclagem de carbono foliar ass

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FIGURA 4 | Taxas de respiração na luz em função da respiração no escuro (A) e respiração na luz em função da supressão de luz (B). Os dados foram obtidos a partir das
medidas coletadas no sub-bosque (azul), copa inferior (verde) e copa das árvores (vermelho), n = 74–76. Os resultados da regressão padronizada do eixo maior (SMA) são
apresentados na Tabela Complementar 1. Observe que quando não foi encontrada relação significativa entre as variáveis, a linha de regressão foi suprimida.

o modelo Simulador de Ecossistema Terrestre Funcionalmente posição superior e inferior do mesmo dossel (Weerasinghe et al.,
Montado (FATES) (Koven et al., 2020). 2014; Heskel e Tang, 2018). Isso destaca a necessidade de
estudos de campo adicionais caracterizando os gradientes verticais
Posição da coroa e o efeito na respiração foliar e da supressão de luz da respiração foliar em diversas florestas
tropicais.
supressão de luz da RDark A respiração foliar é afetada
O grau de supressão luminosa da respiração em função da
pela disponibilidade de luz (Meir et al., 2001; Kosugi et al., posição do dossel teve um comportamento diferente quando
2012; Asao et al., 2015; Araki et al., 2017 ). O microambiente ao comparado às frequências respiratórias no claro e no escuro. O
longo do gradiente vertical da floresta pode ser dramaticamente grau de supressão de luz foi maior para espécies do sub-bosque
diferente, especialmente no que diz respeito à temperatura e luz e menor para espécies do dossel (Figuras 3F, 4B). A atividade
(Mulkey et al., 1996; Marenco et al., 2014; Rey-Sánchez et al., respiratória ao longo do dia é regulada, em parte, pela demanda
2016). A necessidade de luz varia entre as estratégias de vida das de energia e pela produção de substratos respiratórios durante a
espécies, direcionando o investimento de seus recursos de fotossíntese (Lambers et al., 2008; Tcherkez e Ghashghaie, 2017;
carbono, seja para crescimento, defesa ou manutenção dos tecidos Collalti et al., 2019). Neste estudo, descobrimos que o grau de
existentes (Poorter e Bongers, 2006). Assim, a importância do supressão de luz da respiração foliar é menor nas espécies que
gradiente vertical da luz em influenciar as características fisiológicas têm maior respiração no escuro e uma maior atividade metabólica
das folhas foi bem documentada (Kosugi et al., 2012; Weerasinghe geral. Maior irradiância está associada a uma maior demanda por
et al., 2014; Heskel e Tang, 2018). As menores taxas de respiração produtos respiratórios, como ATP, NADH e esqueletos de carbono
foliar no sub-bosque indicam que essas árvores não utilizam tanta associados ao crescimento e manutenção, refletindo maiores
energia para o crescimento e manutenção das folhas em relação taxas de respiração (Weerasinghe et al., 2014). Além disso, taxas
às árvores do dossel. Embora as taxas líquidas de fotossíntese respiratórias foliares mais altas nas folhas superiores do dossel
também sejam menores no sub-bosque, esse padrão promoveria também podem estar relacionadas às variações diurnas muito
um balanço de carbono positivo sob condições de pouca luz, uma maiores na temperatura foliar quando comparadas às folhas do
característica típica de espécies de sub-bosque que investem em sub-bosque (Way et al., 2018). Por exemplo, as temperaturas
sobrevivência, aguardando o momento de maior disponibilidade diurnas das folhas no dossel superior na estação seca da Amazônia
de luz para investir em crescimento (Poorter e Bongers, 2006; central excedem regularmente 40ÿC (Jardine et al., 2017). Para
Lambers et al., 2008). Neste estudo, a supressão de luz de Rdark elucidar quais fatores influenciam na variação da supressão de
foi maior nas árvores do sub-bosque em relação às árvores do luz, é necessário entender o efeito da temperatura e da irradiância
dossel (Figura 3F). na respiração foliar (Atkin et al., 2000; Lambers et al., 2008; Way
Ao contrário do nosso achado, alguns estudos não observaram et al., 2015, 2018). Essas sensibilidades ambientais da supressão
diferenças na supressão de luz ao avaliar o efeito da luminosa da respiração foliar pela luz são pouco caracterizadas em florestas tro

Fronteiras nas Florestas e Mudança Global | www.frontiersin.org 8 Setembro 2021 | Volume 4 | Artigo 723539
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FIGURA 5 | Taxas de respiração no escuro em função de LMA (A), nitrogênio (B), fósforo (C), (n = 76). Açúcares (D), Amido (E) e NSC Total (F), (n = 26). Os dados foram
derivados das medidas coletadas em árvores de sub-bosque (azul), copa inferior (verde) e copa (vermelha). Os resultados da regressão padronizada do eixo maior (SMA)
são apresentados na Tabela Complementar 2. Observe que quando não foi encontrada relação significativa entre as variáveis, a linha de regressão foi suprimida.

A inibição respiratória foliar pela luz pode variar em condições este bioma ainda é limitado. A inibição da respiração foliar
de disponibilidade hídrica (Crous et al., 2012; Turnbull et al., influencia fortemente as estimativas de respiração do ecossistema
2017) e dependendo da idade dos solos, sendo maior em solos e, quando não considerada nos modelos, causa superestimativas
velhos e deficientes em P (Atkin et al. , 2013). Em florestas na respiração autotrófica e, consequentemente, subestimam a
temperadas, a inibição da respiração mostra uma variação NPP (Kroner e Way, 2016; Wehr et al., 2016; Keenan et al. , 2019).
sazonal marcante (Heskel et al., 2014; Heskel e Tang, 2018).
Assim, a taxa de inibição respiratória foliar pela luz em florestas
tropicais deve ser avaliada não apenas em função da posição do Relações entre taxas respiratórias e características
dossel e da influência do microclima luz/temperatura, mas foliares As árvores do dossel, que têm um dossel
também da umidade e fertilidade do solo. No entanto, é importante relativamente exposto, apresentam valores mais altos de
notar que o grau de supressão de luz da respiração foliar pode respiração, LMA e taxas de nitrogênio (Asao et al., 2015; Araki
depender do método de estimativa da respiração diurna (Way et et al., 2017; Rowland et al., 2021) . Os indivíduos no dossel
al., 2018; Keenan et al., 2019). investem em uma menor área foliar e maior massa (maior LMA)
Estudos que estimaram a respiração autotrófica do para protegê-los de danos por irradiância excessiva, enquanto
ecossistema na floresta amazônica (Chambers et al., 2004; Malhi aqueles no sub-bosque investem em menor LMA para aumentar
et al., 2014), consideraram a inibição da respiração luminosa por a interceptação de luz (Wright et al., 2004; Poorter e Bongers,
meio de fatores de correção obtidos em estudos não 2006; Lambers et al., 2008). A assimilação de nitrogênio e
desenvolvidos na Amazônia. O conhecimento preciso dos fósforo nas plantas são processos muito exigentes em energia
verdadeiros valores de supressão de luz da respiração foliar é que requerem um investimento substancial de trifosfato de
importante para inferir a eficiência de uso de carbono (CUE) de adenosina (ATP), a molécula contendo alta energia produzida
florestas tropicais, que foi relatada em até 30% (Chambers et al., pela respiração (Tcherkez e Ghashghaie, 2017; Tcherkez et al.,
2004). Embora a floresta amazônica seja de grande importância 2017a). O nitrogênio e o fósforo das folhas são elementos-chave
para o ciclo global do carbono, a quantificação da supressão luminosa da respiração em

Fronteiras nas Florestas e Mudança Global | www.frontiersin.org 9 Setembro 2021 | Volume 4 | Artigo 723539
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Souza e col. Respiração das Folhas Tropicais

de metabólitos centrais e biopolímeros, como ácidos nucleicos, nucleotídeos,
proteínas e fosfolipídios, que são componentes cruciais do metabolismo
fotossintético e respiratório (Tcherkez e Ghashghaie, 2017). As limitações
de fósforo e nitrogênio podem restringir vários processos relacionados ao
metabolismo respiratório, incluindo glicólise e taxas de transporte de elétrons
(Atkin et al., 2015; Rowland et al., 2017; Tcherkez e Ghashghaie, 2017).
Assim, o conhecimento de suas concentrações foliares é importante para
melhorias na modelagem de fluxos e dinâmicas de carbono em florestas
(Zhu et al., 2019), e respostas florestais ao aquecimento climático (Tang et
al., 2018).
A folhagem do dossel superior fora dos trópicos geralmente demonstrou
ter um maior teor de proteína total da folha (mais maquinário fotossintético e
respiratório) do que a folhagem do dossel inferior e, portanto, um custo
respiratório mais alto associado à manutenção desse maquinário
(Weerasinghe et al., 2014). No entanto, neste estudo na Amazônia central,
não foi observado um gradiente vertical claro na concentração de nitrogênio
foliar, enquanto que Rdark, Rday e a % de supressão por luz mostraram
fortes padrões verticais. Nossas observações são semelhantes a trabalhos
anteriores na Amazônia ocidental (Meir et al., 2001) que observaram que a
respiração no escuro se correlaciona com as concentrações foliares de
fósforo (Figura 5C), mas não com nitrogênio (Figura 5B).
Este é um resultado semelhante ao obtido ao comparar o comportamento
da respiração escura das folhas na floresta Jaru em Rondônia, Brasil (Meir
et al., 2001). No sítio Jaru, o melhor preditor de Rdark foi as concentrações
de LMA e fósforo foliar, enquanto as concentrações de nitrogênio foliar
mostraram pouca influência.
Embora alguns estudos relatem uma forte relação entre as taxas respiratórias
e a concentração de nitrogênio, as características do local de estudo, como
a fertilidade do solo, devem ser consideradas (Crous et al., 2017; Rowland
et al., 2017). Essas observações corroboram um estudo anterior que concluiu
que a produtividade nos ecossistemas amazônicos é calcada pelo fósforo
do solo (Quesada et al., 2010). Quando uma síntese de dados globais foi
realizada, a relação positiva entre Rdark e as concentrações de nitrogênio e
fósforo foram maiores em regiões com baixas concentrações de fósforo no
solo (Crous et al., 2017; Rowland et al., 2017). Esses resultados são
relevantes para a modelagem do ciclo do carbono em florestas tropicais,
pois suportam a hipótese de que as limitações de nutrientes afetam as taxas
fotossintéticas e respiratórias em diferentes escalas (Lambers et al., 2008;
Peng et al., 2021).
em comparação com folhas de sombra (Weerasinghe et al., 2014; Dayer et
al., 2021). Uma explicação para a diferença pode ser porque nossas
amostras foram coletadas no início da manhã, onde as NSCs foliares podem
estar esgotadas devido ao seu uso como substrato respiratório à noite; as
concentrações de NSC nas folhas tendem a atingir o pico ao meio-dia,
quando a biossíntese da fotossíntese é alta (Dickman et al., 2019; Gersony
et al., 2020). A falta de variação clara das concentrações de amido nas
folhas com a posição do dossel também pode estar relacionada ao fato de o
amido ser um carboidrato de reserva com uma taxa de renovação mais lenta
em relação aos açúcares (Dickman et al., 2019). Esses achados são
consistentes com a visão emergente de que as taxas de respiração das
folhas sob condições não estressantes são desacopladas do suprimento de
carboidratos nas folhas (McCutchan e Monson, 2001). Por exemplo, Asao e
Ryan (2015) relataram que as mudanças nos níveis de carboidratos não
afetaram diretamente as respostas da fotossíntese e respiração em árvores
sob anelamento de galhos.
CONCLUSÃO
No presente estudo, verificamos que a emissão de CO2 respiratório é até
duas vezes maior no dossel da floresta do que no sub-bosque. A supressão
luminosa da respiração foliar varia de acordo com o grau de posição do
dossel. Assim, as árvores do dossel apresentaram taxas mais altas de
respiração clara e escura do que as árvores do sub-bosque. Por outro lado,
a supressão de luz é maior no sub-bosque e menor na copa das árvores.
Além disso, a respiração foliar mostra uma relação positiva com a
concentração de LMA e P. Essas mudanças na fisiologia em função da
disponibilidade de luz têm grande importância na assimilação de carbono e
podem influenciar as respostas à seca (Rowland et al., 2021). Quando a
supressão não é considerada nos modelos, pode causar uma subestimação
do NPP.
Além disso, o conhecimento sobre o impacto da posição do dossel na
inibição da respiração permitirá o refinamento da parametrização dos
modelos climáticos, pois as árvores do dossel apresentam menor supressão
e, consequentemente, maior troca de CO2 com a atmosfera do que o sub-
bosque. No contexto das mudanças climáticas, espera-se uma maior
ocorrência de eventos extremos, o que causará um aumento na frequência
de distúrbios naturais na floresta. O aumento repentino na disponibilidade de
luz e temperaturas mais altas para as espécies sobreviventes do sub-bosque,
bem como novos recrutas, podem ser explorados para entender como o
metabolismo do carbono e da energia muda sob as novas condições
ambientais.

Os carboidratos não estruturais (NSCs) são componentes centrais do

metabolismo das plantas envolvidos em vários processos fisiológicos,
incluindo crescimento, reprodução, proteção e defesa, pois são subunidades
DECLARAÇÃO DE DISPONIBILIDADE DE DADOS
de carboidratos estruturais (por exemplo, paredes celulares que compõem a
maior parte da biomassa vegetal) e são substratos para respiração (Hartmann
Todos os dados apresentados no manuscrito podem ser baixados
e Trumbore, 2016; Landhäusser et al., 2018; Dickman et al., 2019). Neste
gratuitamente do arquivo de dados NGEE-Tropics em http://dx.doi.org/
estudo, a variação da posição do dossel não afetou estatisticamente as
10.15486/ngt/1819364 .
concentrações de açúcar, amido ou NSC total (Figuras Suplementares 3D-
F). No entanto, a concentração média foliar de açúcares foi ligeiramente
maior no sub-bosque em relação ao dossel. Isso está em aparente contraste CONTRIBUIÇÕES DO AUTOR
com observações anteriores que mostraram que as folhas mais expostas ao
sol geralmente têm níveis mais altos de açúcares solúveis quando DS, KJ e JR realizaram os experimentos e analisaram os dados.
DS e KJ escreveram o manuscrito. NH e JC forneceram recursos financeiros

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e apoio logístico. JR, AR, NM, BG, AW, IS-F, NH e JC melhoraram AGRADECIMENTOS
o manuscrito. Todos os autores contribuíram para o artigo e
aprovaram a versão submetida. O apoio logístico e científico é reconhecido pelos programas
Laboratório de Manejo Florestal (LMF), Ciência das Florestas
Tropicais (CFT) e Biosfera-Atmosfera de Grande Escala (LBA) do
FINANCIAMENTO Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA). A assistência
de Sidnei Pereira em campo é reconhecida. Gostaríamos também
Este material é baseado no trabalho apoiado como parte do Next de agradecer ao Pacific Northwest National Laboratory pela
Generation Ecosystem Experiments-Tropics (NGEE Tropics) análise do NSC.
financiado pelo Departamento de Energia dos EUA, Escritório de
Ciência, Programa de Ciência de Ecossistema Terrestre do
Escritório de Pesquisa Biológica e Ambiental por meio dos contratos No.
DE-AC02-05CH11231 para LBNL, No. DESC0012704 para BNL, MATERIAL SUPLEMENTAR
e No. DE-AC05-1008 00OR22725 para ORNL (gerenciado por
UT-Battelle, LLC, para a DOE). O financiamento adicional para
esta pesquisa foi fornecido pelo Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq).
REFERÊNCIAS
Araki, MG, Gyokusen, K. e Kajimoto, T. (2017). Variações verticais e sazonais nas respostas de
temperatura da respiração foliar em um dossel de Chamaecyparis obtusa. Árvore Fisiol. 37,
1269-1284. doi: 10.1093/treephys/tpx012 Araújo, RF, Chambers, JQ, Celes, CHC, Muller-landau,
HC, Santos, APF, Emmert, F., et al. (2020). Integrando imagens de drones de alta resolução e
inventário florestal para distinguir árvores de dossel e sub-bosque e quantificar suas contribuições
para a estrutura e dinâmica da floresta. PLoS One 15:e0243079. doi: 10.1371/
journal.pone.0243079 Asao, S., Bedoya-Arrieta, R., and Ryan, MG (2015). Variação na respiração
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Conflito de interesse: Os autores declaram que a pesquisa foi realizada na ausência de
qualquer relação comercial ou financeira que pudesse ser interpretada como um potencial
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