DOCÊNCIA EM

FUNGOS: MORFOLOGIA,
SAÚDE CLASSIFICAÇÃO E
DIVERSIDADE
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Portal Educação

P842f Fungos: morfologia, classificação e diversidade / Portal Educação. - Campo

Grande: Portal Educação, 2012.

171p. : il.

Inclui bibliografia
ISBN 978-85-66104-36-3

1. Fungos. 2. Biologia geral. I. Portal Educação. II. Título.

CDD 589.2
 SUMÁRIO

1 FUNGOS: MORFOLOGIA, CLASSIFICAÇÃO E DIVERSIDADE .............................................5

2 BIOLOGIA GERAL ...................................................................................................................17

2.1 CITOLOGIA...............................................................................................................................18

2.1.1 Organização Celular ................................................................................................................19

2.1.2 Citoplasma ...............................................................................................................................21 2

2.1.3 Microtúbulos ............................................................................................................................21

2.1.4 Núcleos.....................................................................................................................................22

3 CRESCIMENTO DA HIFA.........................................................................................................23

3.1 MODELO 1 – ENVOLVENDO ENZIMAS LÍTICAS DA PAREDE CELULAR ...........................23

3.2 MODELO 2 – DO ESTADO ESTACIONÁRIO ..........................................................................25

3.3 PADRÕES DE CRESCIMENTO EM LEVEDURAS ..................................................................25

3.4 DIGESTÃO ................................................................................................................................26

3.4.1 Excreção de Enzimas ..............................................................................................................27

3.4.2 As Enzimas ..............................................................................................................................27

3.4.3 Digestão da Celulose ..............................................................................................................27

3.4.4 Digestão da Lignina.................................................................................................................28

3.4.5 Outras moléculas ....................................................................................................................29

3.4.6 Absorção de produtos da digestão........................................................................................29

4 ASPECTOS EVOLUTIVOS .......................................................................................................31

4.1 NOVAS IDEIAS PARA AS TEORIAS DO SURGIMENTO DOS FUNGOS...............................33

5 FILO BASIDIOMYCOTA (BASIDOMYCETES).........................................................................35

5.1 REPRODUÇÃO ........................................................................................................................39

5.1.1 Reprodução Sexuada ..............................................................................................................39

5.1.2 Reprodução Assexuada ..........................................................................................................40

5.2 CLASSE BASIDIOMYCETES ...................................................................................................42

5.2.1 Subclasse Holobasydiomycetidae .........................................................................................43

5.2.2 “Divisão Hymenomycetes” .....................................................................................................44

5.2.3 Estruturas auxiliares na reprodução .....................................................................................50

5.3 ORDEM APHYLLOPHORALES ...............................................................................................51

5.3.1 “Divisão Gasteromycetes” .....................................................................................................58

5.3.1.1Gasterocarpos.........................................................................................................................58
3
5.3.1.2Perídeo .....................................................................................................................................59

5.3.1.3Gleba ........................................................................................................................................61

5.3.1.4Subgleba ..................................................................................................................................62

5.3.1.5Capilício ...................................................................................................................................63

5.3.1.6Esporos....................................................................................................................................63

5.4 SUBCLASSE PHRAGMOBASIDIOMYCETIDAE .....................................................................66

5.5 CLASSE USTOMYCETES ........................................................................................................67

5.6 CLASSE TELIOMYCETES .......................................................................................................70

6 ASCOMYCOTA .........................................................................................................................73

6.1 TAXONOMIA EM ASCOMYCOTA............................................................................................75

6.1.1 Subfilo Taphrinomycotina ......................................................................................................78

6.1.2 Subfilo Saccharomycotina (antigo Hemiascomycetes) – Leveduras ..................................79

7 LEVEDURAS DE INTERESSE COMERCIAL ...........................................................................81

7.1 SUBFILO PEZIZOMYCOTINA (ANTIGO EUASCOMYCETES) ...............................................82

7.2 BIOLOGIA .................................................................................................................................85

7.3 REPRODUÇÃO .........................................................................................................................88

7.3.1 Morfologia do ascocarpo ........................................................................................................91

7.3.2 Apotécio ...................................................................................................................................92

7.3.3 Ascostroma ..............................................................................................................................95

7.3.4 Ascos nus ................................................................................................................................95

7.3.5 Forma e deiscência dos ascos ...............................................................................................96

7.4 FASES TELEOMÓRFICAS E ANAMÓRFICAS (DEUTEROMYCETOS) .................................97

7.4.1 Reprodução..............................................................................................................................99

7.4.2 Tipos de conídios ...................................................................................................................100

7.4.3 Formação do conídio (conidiogênese) .................................................................................102

7.4.4 Conidiogênese Blástica .........................................................................................................104

7.5 CICLO PARASEXUAL .............................................................................................................108

4
7.5.1 A manutenção da variabilidade genética pelo ciclo parassexual ......................................109

7.5.2 Predação em Deuteromycetos ..............................................................................................109

8 FILO ZYGOMYCOTA (ZYGOMYCETES) ................................................................................111

8.1 ZIGÓSPOROS E ESPORANGIÓSPOROS ..............................................................................112

8.2 BIOLOGIA E NUTRIÇÃO.........................................................................................................116

8.3 RELAÇÕES FILOGENÉTICAS ................................................................................................118

8.4 REPRODUÇÃO ........................................................................................................................120

8.5 CLASSE ZYGOMYCETES.......................................................................................................123

8.5.1 Influência da luz em Zygomycetes (Fototropismo) .............................................................124

8.5.2 Classe Trichomycetes ............................................................................................................127

8.5.3 Reprodução Assexuada .........................................................................................................127

8.5.4 Reprodução sexuada .............................................................................................................128

9 PREDAÇÃO EM DEUTEROMYCETOS...................................................................................129

9.1 SIMBIOSE MUTUALÍSTICA ....................................................................................................130

9.1.1 Micorriza ..................................................................................................................................130

9.1.2 Estrutura das Micorrizas ........................................................................................................133

9.1.3 Tipos de Micorrizas ................................................................................................................135

10 PARASITISMO .........................................................................................................................149

11 SAPROFAGIA ..........................................................................................................................154

12 LIQUENIZAÇÃO ......................................................................................................................157

REFERÊNCIAS ..................................................................................................................................165
1 FUNGOS: MORFOLOGIA, CLASSIFICAÇÃO E DIVERSIDADE

Os fungos são organismos distribuídos amplamente pelo planeta integrando os ciclos

biológicos de todos os ecossistemas existentes. Estão presentes em nosso dia a dia na forma de
agentes infecciosos (parasitas) em patologias clínicas (Candida albicans causador da
candidíase), na alimentação com os cogumelos e leveduras para pães ou acrescentando sabor a
5
alguns tipos de queijos (Rochefort e Gorgonzola com o fungo Penicillium roqueforti), fornecendo
compostos para a produção de fármacos (antibióticos), decompondo matéria orgânica
(saprofagia) ou associando-se a outros organismos para formar uma simbiose benéfica ao
ecossistema em que estão inseridos (liquens e micorrizas) (Figuras 1 - 4).

FIGURA 1: Queijos do tipo “azul”. As manchas escuras são resultantes de um fungo parente do bolor, Penicillium
roqueforti, utilizado para aromatizar, alterar sabor e textura aos queijos (Gorgonzola, Rochefort).
 Figura 2: microfotografia de candica albicans, causadora da candidíase em crianças e adultos (500 x). 6

FIGURA 3: Fotografia de líquen comum em troncos de árvores (associação entre fungo e alga).

Figura 4: Raíz de uma planta (coloração alaranjada) com micélio (estruturas filamentosas semelhantes a algodão)
formando micorriza.

Podem ser microscópicas como as leveduras, ou ainda, macroscópicos, como os

cogumelos e orelhas-de-pau (Figuras 5 e 6 ). Não podem realizar fotossíntese, pois os
pigmentos fotossintetizantes estão ausentes (clorofila), por isso, foram retirados do grupo das
plantas. Quando em seu estado vegetativo não possuem uma forma definida, porque o micélio
encontra-se espalhado de modo “desorganizado” pelo substrato colonizado. Apenas quando
chega a fase reprodutiva o micélio se organiza dando origem às estruturas conhecidas como
corpos de frutificação, os típicos cogumelos.

Figura 5: Saccharomyces cerevisae levedura utilizado em massas de pães (fermento para pão). Em (A) Barra: 5
µm

Figura 6: Fungo orelha-de-pau, Piptoporus buletinus.

O termo “Micologia” é proveniente do grego mykes = fungo + logos = estudar, portanto

profissionais que se dedicam ao estudo destes organismos são conhecidos como “micólogos”.
Putzke e putzke (1998) citam Alexopoulos (1962), para comentar sobre a possível origem do
termo grego “mykes”. Estes autores comentam que uma possibilidade para a origem da palavra
remonta uma lenda grega de cerca de 3.500 AC. quando Perseu, cumprindo a previsão de um
oráculo, acidentalmente matou seu avô Acrisius, que seria sucessor ao trono de Argos. Quando
Perseu retornou a Argos, envergonhado pelo assassinato, persuadiu Megapenthes, filho de
Proteus, a trocar de reino com ele. Ao fazer a troca, fundou Mycenae, porque naquele lugar a
biqueira (mykes) da bainha da sua espada caiu e ele entendeu ser um sinal de que ali deveria
fundar uma cidade (Mycenae). Ainda relata que Perseu, ao sentir sede, esmagou um cogumelo
(mykes) e bebeu o líquido extraído do fungo, motivando-o a dominar a cidade de Mycenae e
utilizar o cogumelo como símbolo do reino, tornando-se uma das civilizações mais prósperas da
época. 8
Os fungos sempre exerceram certo fascínio na humanidade, não apenas pelo colorido
que alguns exemplares macroscópicos apresentam, mas também pelas suas propriedades
alucinógenas. Por causa dessas propriedades, passaram a ser utilizados em rituais místicos por
diversos povos ao redor do mundo. A história do seu uso, no entanto, é mais antiga que a origem
do termo “mykes”, ela remonta aos tempos dos faraós (4. 600 A.C.) onde se acreditava ser a
“planta da imortalidade”. No Egito antigo apenas o faraó, considerado um semideus, podia
utilizá-los em refeições, expressamente proibidos ao povo comum. Os romanos, por sua vez,
utilizavam os fungos na alimentação e para infusões em jantares e orgias. Acreditavam que
tinham o poder de libertar a alma do homem e aproximá-la dos deuses.
Por muito tempo foram objetos de lendas a respeito do seu aparecimento na natureza.
Quando nada se sabia a respeito de sua reprodução, acreditava-se que eram produzidos pelo
encontro de um raio de sol e uma gota de orvalho. Também associavam o seu aparecimento à
saliva de serpentes ou pelo encantamento dos bruxos durante as feitiçarias (Becker, 1997).
Apenas com a chegada do século XVI, e principalmente, XVII, os fungos passaram a
ser vistos como organismos dignos de serem estudados. O primeiro a estabelecer uma
separação entre os fungos lamelados (lamellosi), porosos (porosi) e equinados (echinati), foi o
alemão Johann Jakob Dillenius (1684 - 1747), em sua obra Catalogus Plantarum circa Gissam
sponte nascentium (Catálogo de Plantas de Ocorrência Espontânea aos arredores de Giessen)
em 1718. Um tratado com 980 espécies de fanerógamas, 200 “musgos”, e 160 fungos. Em 1729,
o italiano Píer Antonio Micheli fez a primeira descrição compreensiva sobre um fungo em Nova
plantarum genera. Em 1837, Joseph Henri Léveillé (1796 - 1870), publica “Sur le hymenium des
champignons”, definindo basídios e cistídios (termos que ele cunhou nesse trabalho),
estabelecendo a regra de produção de esporos pelos basídios, antes mesmo do uso do
microscópio. Outros nomes como Buillard (Jean Baptiste Francois) em 1791, escreveu “Histoire
des champignons de la France” chamando a atenção para as lamelas, e Christian Hendrik
Persoon (1755-1837) publica “Icones pictae specierum rariorum fungorum in synopsi methodica
descriptarum” (1803), abrindo um ramo completamente novo para a micologia.

O verdadeiro pai da micologia, porém, foi Elias Magnus Fries (1794 – 1878),
publicando uma obra com vários volumes e descrevendo cerca de 3.000 espécies, construindo a
base da classificação sistemática dos fungos que serviria de continuidade para todos os
trabalhos posteriores. Após a sua morte, seus trabalhos foram continuados por Lucien Quélet
(1832 – 1899) que descreveu 400 novas espécies.
9
Os irmãos franceses Charles Tulasne (1818 – 1884) e Louis René Tulasne (1815 –
1885), realizaram desenhos ilustrativos de estruturas microscópicas dos fungos trazendo nova
luz ao conhecimento destes organismos, e o italiano Giacomo Bresadola (1847 – 1929) publicou
extensos trabalhos descrevendo os Ascomycetes por meio de desenhos considerados obras de
arte pela minúcia e exatidão nos detalhes. Os trabalhos de Roger Heim atentaram para os
cogumelos alucinógenos do México e para os fungos em termiteiros.

Os trabalhos na área da micologia ainda são relativamente recentes, quando

comparados com o que já foi produzido em termos botânicos. Porém, à medida que os primeiros
estudos científicos foram concretizados, as sociedades micológicas também foram surgindo em
muitos países. A sociedade Micológica da França foi a primeira a ser fundada em 1884, reunindo
eruditos e produzindo trabalhos incríveis na micologia, com boletins de grande qualidade.

Atualmente os fungos estão sendo amplamente utilizados na ciência, embora longe de

explorar todo o potencial desse grupo de organismos. Na alimentação, podemos citar algumas
aplicações para o seu uso, como a capacidade em reduzir o colesterol LDL (colesterol ruim),
especialmente as espécies Agaricus bisporus (champignon) e Lentinus edodes; e substâncias
anticancerígenas como a lentinina, encontrada em Lentinus edodes e Pleurotus ostreatus e
substância quinoide em Agaricus bisporus. São também fontes de aminoácidos essenciais e não
essenciais, contêm vitaminas (riboflavina, tiamina, ácido ascórbico, niacina e algumas
relacionadas ao complexo B), e minerais como cálcio, potássio, iodo e fósforo (Putzke e Putzke,
1998).

Alguns são bastante comuns e responsáveis por alergias respiratórias. Desde 1863 a
espécie Aspergillus fumigatus (Figura 7) é conhecida como causadora da Aspergilose
Broncopulmonar Alérgica, tendo sido identificada durante estudos realizados em pulmões de
pássaros com aspergilose. Estes fungos filamentosos são sapróbios de distribuição universal, e
produzem esporos encontrados na atmosfera durante todas as estações do ano. O A. fumigatus
pode ser encontrado com grande facilidade no solo, em vegetais ou qualquer outra matéria
orgânica em decomposição aeróbia, o que explica a fácil propagação de seus conídios pelas
correntes aéreas.

10

FIGURA 7: (A) Estruturas

reprodutivas de Aspergillus fumigatus
em microscopia óptica. (B) detalhe de
(A) (B) conídios de A. fumilgatus em
microscopia eletrônica.

Contagens de fungos realizadas em cidades do Brasil mostraram que espécies do

gênero Aspergillus tiveram grande prevalência sobre alguns outros, especialmente os gêneros
Penicillium e Cladosporium. Em cidades como Londres, na Inglaterra, o gênero Aspergillus
prevalece sobre os outros, alcançando, nos meses de outubro a fevereiro, concentrações de
esporos no ar 100 vezes maiores do que nos demais meses do ano.

Na engenharia de polímeros, os fungos são utilizados para testes em decomposição de

material como plásticos. Na engenharia florestal, estão sendo melhores compreendidos para o
beneficiamento da produção de mudas de vegetais. Na medicina, além da descoberta acidental
da penicilina por Fleming, extraída do fungo Penicillium chrysogenum (= P. notatum) (Figura 8),
também podemos citar a Ciclosporina A, encontrada em Pachybasidium niveum Rost. (=
Tolypocladium inflatum W. Gams.) e depois em outros fungos Hyphomycetes e Ascomycetes,
que permitiu o transplante de órgãos reduzindo o risco de rejeição (Dreyfuss e Gams, 1994).
 11

(A) (B)

Figura 8: (A) Aspecto macroscópico de Penicillium chrysogenum (bolor) encontrado em alimentos e também produtor
da penicilina (antibiótico). (B) Conídios com esporos de P. chrysogenum.

A convivência entre o homem e este grupo de seres vivos, porém, também remonta a
outro aspecto, o das epidemias. Quando o homem passou a cultivar alimentos de origem
vegetal, por meio da reprodução sexuada ou assexuada, selecionou plantas que pareciam ser
mais produtivas. Ao se formarem grandes extensões de cultivos, uma espécie de planta qualquer
que seja infectada por um fungo, será fonte de uma epidemia, passando o patógeno para as
demais plantas ao redor que sejam suscetíveis ao parasita. Desta forma, o homem se deparou
com a perda de produções inteiras, sem que se soubesse a causa.

Como exemplos disso, temos o míldio da batata, ou requeima da batata em 1845, na

Irlanda. Naquele país, a sobrevivência estava intimamente ligada à produção de batata. No
segundo semestre de 1845, em poucos dias o míldio, um fungo do bolor Phytophora infestans
(Figura 9), destruiu três quartos da produção de tubérculos. Em 1846 e 1847, a perda foi total. A
fome causou a morte de milhares de irlandeses e forçou a migração de outros milhares para os
Estados Unidos.

Em 1834, foi a vez do míldio da uva (Plasmopara viticola), observado a primeira vez
nos Estados Unidos (Figura 10). Em 1878, o patógeno foi levado para França por meio de
mudas que chegavam da América do Norte (Gregory, 1876). Em 1868, Hemileia vastatrix,
relatado primeiramente no Ceilão (Sri-Lanka), causou a ferrugem do café e prejuízos de grandes
proporções e 1970 infectou as plantações de café do Brasil, maior produtor mundial deste grão
na época (Centro de Informações da Ferrugem do Cafeeiro, 2002).
 12

(A) (B)

Figura 9: (A) Fungo Phytophora infestans, causador do míldio da batata em microscopia óptica. (B)
Aspecto de batatas infectadas com o fungo P. infestans.

Figura 10: Folha de parreira (acima) e frutos (direita)

infectados por Plasmopara viticola, fungo causador do míldio
da uva.

Muitas outras epidemias também aconteceram em decorrência de infestações por

fungos em cultivares de valor econômico. A Mancha Marrom do arroz causada pelo Cochliobolus
miyabeanus, foi considerada uma das causas da grande fome de 1943 em Bengala, por ter
causado perdas de 40 a 90% no ano anterior (Padmanabhan, 1973). No Brasil, Thanatephorus
cucumeris infecta espécies nativas na região da Amazônia brasileira, como a seringueira, e
outras espécies do mesmo gênero Thanatephorus, além de infectarem cultivares como o feijão,
soja, citrus, mogno africano, maracujá e Crinipellis perniciosa, causando a vassoura-de-bruxa no
cacaueiro (Lana, 2004; Campos, 2006).

Não podem ser esquecidas as toxinas produzidas pelos fungos, as micotoxinas, que
podem ser letais ao homem e animais ao se ingerir alimento contaminado ou cogumelos
venenosos. Putzke e Putzke (1998) comentam sobre a ergotina, um alcaloide produzido pelo
fungo Claviceps que infecta, ovários de gramíneas formando um esclerócio que substitui o grão
13
(Figura 11).

FIGURA 11: Trigo infectado por Claviceps sp.

Alguns anos atrás, o subproduto de gramíneas, como a farinha com alto grau de
ergotamina, causava náuseas, vômitos, mal-estar, cefaleia, surtos psicóticos, constrição dos
vasos periféricos e efeitos mais graves como isquemia das extremidades. Nos últimos 50 anos,
porém, a ergotamina administrada na dosagem correta, é utilizada para tratamento de
enxaquecas e para acelerar trabalho de parto em gestantes.
Na Idade Média, grãos de centeio (Secale cereale) contaminados por Claviceps que
foram consumidos pela população causaram um surto de ergotismo, que na época ficou
conhecida como Fogo de Santo Antonio. Durante a epidemia do ano de 994, cerca de 40 mil
pessoas morreram com sintomas de contaminação por ergotamina. As pessoas que consumiram
grãos tornaram-se temporariamente insanas, acreditando estarem possuídas pelo demônio.
Dentre as micotoxinas, o grupo das aflatoxinas, no entanto, são ainda mais
importantes, pois são termoestáveis (não são eliminadas com a fervura ou aquecimento) e
comuns em milhos e amendoins. Existem pelo menos 13 tipos diferentes de aflatoxinas de
origem natural que permanecem presentes em grãos estocados, mesmo quando já não há mais
a presença do fungo, podendo passar à ração e ao leite. A ingestão de altas concentrações 14
dessas toxinas produz graves danos ao fígado, tais como necrose, cirrose hepática, cancer, ou
edemas. De todas as toxinas, à aflatoxina B1 é considerada como sendo a mais tóxica,
produzida pelos fungos Aspergillus flavus e A. parasiticus. As aflatoxinas G1 e G2 são produzidas
exclusivamente pelo fungo A. parasiticus.
Na ordem Agaricales, encontram-se os fungos macroscópicos mais consumidos: os
cogumelos. Os fungos desse grupo são bastante procurados pelas substâncias psicoativas para
rituais, ou para serem utilizados na culinária pelo seu sabor suave. Mas, pertencem a esse grupo
também, os maiores enganos na identificação e ingestão acidental de cogumelos tóxicos
(Abordaremos este tópico no módulo V).
Os cogumelos da família Amanitaceae lembram o padrão clássico do chapéu vermelho
com manchas brancas (Amanita muscaria). Uma curiosidade sobre esta espécie, é que a
variedade Siberiana é potencialmente alucinógena, mas o mesmo não acontece para a
variedade Americana (Pacini, 1981). Ambas as variedades, contudo, causam diarreia, sono
profundo e sudorese. Fácil de confundir com Amanita muscaria, Amanita phalloides é letalmente
tóxica. O mesmo acontece com Amanita verna e Amanita virosa, este último chamado de “anjo
destruidor”, alusão à cor totalmente branca do seu carpóforo potencialmente letal (Figura 12).
Isto serve para alertar que não existe uma regra básica que possa ser utilizada para determinar
quais são comestíveis e quais são tóxicos.
 15

(A) (B)
Figura 12: Fácil de ser confundido com o comestível Amanita virosa (A), Amanita verna é
potencialmente tóxico, causando a morte (B).

Quanto às formas, encontramos cogumelos de coloração chamativa ou discreta,

grandes ou quase ausentes. Podem ser efêmeros de consistência suave e úmida, até
lignificados, crostosos e persistentes na natureza. As mais comuns são os chapéus-de-cobra e
as orelhas-de-pau, mas outras espécies também apresentam formas curiosas podendo até
mesmo exalar odores fétidos, semelhantes à matéria em decomposição, para atrair insetos
dispersores de seus esporos. Algumas formas podem ser vistas nas ilustrações abaixo:
globosas, taças, ninhos, gelatinosos, estrelas, clavas, ramos e os fálicos (Figuras 13)

Gelatinoso: Tremella mesenterica Ramos: Ramaria botrytis Clavas: Xylaria

hypoxylon
 Fálicos: Mutinus Taças: Sarcocyspha coccínea Bolas: Scleroderma
16

Ninhos: Cyathys striatus (384) Trufas: Tuber aestivum Estrelas: geastrum

Figura 12: Diversidade de corpos de frutificação de fungos encontrados na natureza.

2 BIOLOGIA GERAL

Existem várias propostas para a organização taxonômica dos fungos. Atualmente, as

análises de DNA têm revelado novos graus de parentesco dentro do grupo e, espécies que antes
estavam classificadas de forma distante e não relacionadas, estão sendo agrupadas por
similaridade molecular. A dança dos taxa ainda permanecerá por um bom tempo até que se
chegue a uma conclusão definitiva quanto às relações filogenéticas. Por enquanto, o sistema 17
mais adotado, sistema de Alexopoulos et al. (1996), ainda se baseia em caracteres morfológicos
de organização das hifas (células), esporos e estruturas de reprodução. Este será o sistema
adotado nos módulos do curso para agruparmos os organismos dentro do Reino Fungi.

Sistema de Alexopoulos et al. (1996)

Reino Stramenopila

Filo Oomycota

Filo Hypochytridiomycota

Filo Labyrinthulomycota

Reino Protista

Filo Dictyosteliomycota

Filo Acrasiomycota

Filo Myxomycota

Filo Plasmodiophoromycota
 Reino Fungi

Filo Chytridiomycota

Filo Zygomycota

Filo Ascomycota 18

Filo
Basydiomycota

2.1 CITOLOGIA

Como já vimos no começo do módulo, podemos encontrar fungos microscópicos, de

organização celular mais simples, como as leveduras, ou formas mais complexas, como os
filamentosos. O talo dos fungos filamentosos é formado por um emaranhado de filamentos
denominados hifas, que variam em diâmetro e espessura da parede, localização dos pigmentos,
etc. A hifa é a própria célula do fungo. Ao conjunto de hifas chamamos de micélio. O micélio,
quando em fase vegetativa, encontra-se disperso pelo substrato não assumindo forma definida.
No período de reprodução, porém, há uma organização no conjunto de hifas e os “corpos de
frutificação”, o nome dado às estruturas de reprodução é formado. Quando os corpos de
frutificação são macroscópicos, como os cogumelos, por exemplo, recebem o nome de
esporocarpo, e esporângios e conídios quando microscópicos.

Os fungos não possuem estruturas reprodutivas diferenciadas em “feminina” ou

“masculina”, como será visto no início do módulo do curso para cada um dos filos do Reino Fungi
a serem estudados. O processo básico de reprodução consiste em troca de material genético
(cariogamia) entre núcleos de diferentes “linhagens”.
2.1.1 Organização Celular

Os fungos são organismos eucarióticos que compartilham semelhanças entre plantas e

animais. Praticamente dentro de todos os grupos de fungos existem espécies unicelulares
(leveduras e leveduroides) formadas pela união de poucas células, dando origem ao chamado
pseudomicélio (Figura 14). Dependendo do grupo estudado, as hifas podem apresentar
separação entre as células, são os septos ou trabéculas. Os fungos de hifas não septadas são 19
chamados de cenocíticos, e os núcleos celulares existentes compartilham o citoplasma (Figura
15).

Figura 14: Pseudomicélio formado pela levedura (unicelular) Cândida albicans.

(A) (B)

Figura 15: Hifas septadas: (A) corte longitudinal de uma célula fúngica observada em microscopia eletrônica (cw –
parede celular; s - septo; n - núcleo; m – mitocôndria); (B) detalhe de um septo doliporo com parentossomas
(microscopia eletrônica)
 A quitina é um polissacarídeo, polímero de N-acetil-D-glicosamina (GluNac), típico da
estrutura das carapaças de insetos, aracnídeos e crustáceos. O GluNac é produzido no
citoplasma por sua transferência da uridina-difosfato-GluNac para cadeias de quitina pela ação
da enzima quitina sintetase que se localiza em organelas denominadas quitossomos. As
microfibrilas de quitina são transportadas à membrana plasmática e subsequentemente
integradas na parede celular em formação (Jennings, 1995).

Os principais polissacarídeos da matriz da parede celular consistem de glicanos não-

20
celulósicos tais como compostos glicogenoides, mananas (polímeros de manose), quitosana
(polímeros de glicosamina) e galactanos (polímeros de galactose). Pequenas quantidades de
fucose, ramanose, xilose e ácidos urônicos podem estar presentes.

A espessura da parede celular varia entre as diferentes espécies de fungos. No fungo

filamentoso Paracoccidioides brasiliensis, a parede celular consiste de uma única camada
composta de quitina e β-glicano (polímeros de D-glicose) com 80 a 150 nm de espessura. As
paredes celulares das leveduras têm entre 200 e 600 nm de espessura e são compostas por três
camadas. A superfície interior é quitinosa contendo algum α-glicano e a camada exterior contêm
α-glicano.

As paredes celulares de muitos fungos, especialmente as de leveduras, são

constituídas de peptidomananas em uma matriz de α- e β-glicanos. Mananas, galatomananas e,
menos frequentemente, ramanomananas, são responsáveis pela resposta imunológica a fungos
de importância médica. A determinação de concentrações de mananas no soro de paciente com
candidíase disseminada é uma técnica útil de diagnose.

A levedura Cryptococcus neoformans produz uma cápsula constituída de um

polissacarídeo complexo cuja composição química permite a distinção de quatro grupos
antigênicos deste organismo, denominados de A, B, C e D. Esta cápsula é antifagocítica, e,
portanto, funciona como um fator de virulência, uma vez que evita a detecção da presença do
fungo pelo sistema imunitário do hospedeiro.

Em adição à quitina, glicano e manana, as paredes celulares podem conter lipídeos,

proteínas, quitosanas, fosfatase ácida, α-amilase, protease, melanina e íons inorgânicos tais
como fósforo, cálcio e magnésio. A parede celular de dermatófitos contém glicopeptídios que
podem provocar hipersensibilidade cutânea imediata ou demorada.
 Na levedura Candida albicans, a parede celular contém aproximadamente de 30% a
60% de glicano, 25% a 50% de manana-proteína, 1% a 2% de quitina (localizada primariamente
nas escaras do brotamento na parede celular da célula-mãe), 2% a 14% de lipídios e 5% a 15%
de proteína (JENNINGS, 1995).

A parede celular determina a forma e garante a integridade estrutural da célula fúngica

protegendo-a contra injúrias mecânicas, evitando a lise osmótica do protoplasto e bloqueando o
ingresso de moléculas tóxicas como certos produtos fungicidas produzidos por hospedeiros de
21
fungos patogênicos. Qualquer lesão na parede celular pode resultar na extrusão do citoplasma
como resultado da pressão osmótica interna do protoplasto.

Em fungos septados, o crescimento da hifa é apical e, à medida que esta cresce, ela
vai adquirindo aspectos diferentes nas porções mais velhas. Os vacúolos podem ser visíveis em
compartimentos da região subapical, embora pequenos no início, eles aumentam e se unem uns
aos outros, armazenando e reciclando metabólicos celulares como enzimas e nutrientes.

Nas partes mais velhas da hifa, o protoplasma pode decompor-se completamente,

tanto pela autólise (autodigestão) ou por heterólise (degradação pela atividade de outros
microrganismos).

2.1.2 Citoplasma

O citoplasma é um coloide contendo organelas membranosas típicas de uma célula

eucariótica, à exceção de cloroplastos, com núcleos delimitados por membrana lipoproteica. O
citoplasma dos fungos, à semelhança das células vegetais, contém vacúolos que preenchem a
maior porção do espaço intracelular.

2.1.3 Microtúbulos

Os fungos possuem microtúbulos compostos de tubulina, dímero composto de duas

subunidades proteicas. Os microtúbulos dos fungos são longos cilindros ocos de
aproximadamente 25 nm de diâmetro que ocorrem no citoplasma como componentes de
estruturas envolvidas no movimento de organelas, cromossomos, núcleos e vesículas do
Complexo de Golgi contendo precursores da parede celular. Os microtúbulos são os principais
componentes dos fusos mitótico e meiótico, que auxiliam o movimento dos cromossomos
durante a mitose e a meiose.

Agentes que interferem na polimerização dos microtúbulos, paralisam o movimento de

núcleos, mitocôndrias, vacúolos e de vesículas apicais. O agente antifúngico Griseofulvina, que é
22
utilizado para tratamento de infecções dermatofíticas, liga-se a proteínas envolvidas na
montagem dos dímeros de tubulina. Por interferir na polimerização dos microtúbulos, essa droga
paralisa a mitose na metáfase. A destruição dos microtúbulos citoplasmáticos interfere com o
transporte de material secretório para a periferia da célula, o que inibe a síntese da parede
celular em fungos.

2.1.4 Núcleos

Os fungos possuem núcleos eucarióticos típicos, delimitados por um envoltório

membranoso duplo. Entre as diversas espécies de fungos os núcleos variam em tamanho, forma
e número. Os fungos são organismos tipicamente haploides e seus cromossomos ocorrem como
filamentos lineares constituídos de DNA e proteínas associadas, apresentando a estrutura
característica da cromatina eucariótica e se condensam durante a divisão nuclear. O número de
cromossomos varia de acordo com a espécie do fungo. De 80% a 99% do material genético
ocorre nos cromossomos e aproximadamente de 1% a 20% nas mitocôndrias. Em alguns
isolados da levedura Saccharomyces cerevisiae, até 5% do DNA é encontrado em plasmídios
nucleares. A transcrição do DNA e a síntese de proteínas ocorrem de forma semelhante a outras
células eucarióticas.
3 CRESCIMENTO DA HIFA

Região de crescimento da hifa localiza-se na sua extremidade, ou seja, na ponta da

hifa. Essa região é estrutural e funcionalmente muito diferente do resto da hifa. O citoplasma
aparece mais denso e existem mais organelas na extremidade da hifa. Na extremidade da hifa
também há um acúmulo de vesículas (AVC) que controlam importantes regras no crescimento
apical. Quando a hifa para o crescimento, as vesículas desaparecem, mas quando a hifa retoma 23
o crescimento, as vesículas voltam a ser produzidas. A posição das vesículas está relacionada à
direção do crescimento da hifa: quando a hifa cresce diretamente para frente, as vesículas são
posicionadas no centro da hifa apical. Dessa forma, fica claro que as vesículas exercem uma
função chave na regra do crescimento apical.

Dois modelos têm sido propostos para explicar os mecanismos de crescimento apical.
Eles diferem em se as enzimas líticas da parece celular são ou não necessárias.

3.1 MODELO 1 – ENVOLVENDO ENZIMAS LÍTICAS DA PAREDE CELULAR

De acordo com o modelo, se a hifa é capaz de estender sua ponta, terá de ser capaz
de ter lisina para “amaciar” a parede da célula e ser capaz de sintetizar e incorporar novos
materiais na parede. Mas, estes processos terão de ser balanceados no final – do contrário, a
parede pode se tornar demasiadamente fraca ou rígida demais para um crescimento adicional.

Os passos abaixo (Figura 17) podem ajudar a compreender melhor as etapas:

 Figura 17

1. Vesículas
contendo enzimas líticas ou
precursores da parede da
hifa movem-se através do
citoplasma para o topo da
hifa, onde eles se fusionarão
a membrana plasmática
liberando seu conteúdo na
24
parede da hifa.

2. Enzimas líticas
liberadas atacam as fibras
de polímeros (quitina +
proteína).

3. As fibras fracas
se encolhem e separam-se
uma da outra pela pressão
de turgor no propotlasma.

4. Enzimas
sintetizantes e precursores
da parede celular constroem
novas fibras e sintetizam
componentes adicionais
amorfos da parede da hifa.

5. A superfície da
parede da hifa aumenta. A
fusão de vesículas com a
membrana plasmática
assegura que uma contribua
para o aumento da
superfície da área da outra.
3.2 MODELO 2 – DO ESTADO ESTACIONÁRIO

De acordo com esse modelo, as

enzimas líticas não estão envolvidas no
25
crescimento apical; a nova parede é formada do
extremo topo da hifa é VISCOELÁSTICA
(essencialmente fluída). À medida que novos
componentes são adicionados ao ápice, a parede
“flui” para os lados de fora e para trás tornando-se
progressivamente rígida por trás da ponta da hifa,
pela formação de cadeias químicas extras (Figura
18 ao lado).
Modelo do Estado estacionário.

3.3 PADRÕES DE CRESCIMENTO EM LEVEDURAS

Muitos padrões de crescimentos são observados em fungos filamentosos, e mesmo

em uma única espécie há alternância entre estas diferentes formas, dependendo dos sinais
enviados pelo meio. As leveduras, por sua vez, são caracterizadas pelo crescimento polarizado
transitório, para formar um “botão” ou célula-filha (Figura 19).
 26

Figura 19: (a) A união entre a célula-mãe e o botão é chamada de pescoço e tem a forma de um vidro
de relógio como resultado da ação das formins, que são proteínas envolvidas na polimerização de cadeias de
polipeptideos, e septins, um grupo de proteínas que se mantiveram conservadas evolutivamente e são responsáveis
por funções essenciais na citocinese. As células são mononucleadas. (b) Pseudo-hifas são formadas a partir de
uma extensão surgida durante o período de crescimento polarizado, embora transitório, e a mudança nos padrões
do botão da levedura formam botões alongados na extensão oposta aos locais onde se formaram os septos do
último ciclo celular. Isto leva a formação de uma cadeia alongada de células mononucleadas com constrições
evidentes nos lugares de septação. As verdadeiras hifas filamentosas têm uma largura contínua sem constrições em
torno do septo. (C) Muitos fungos filamentosos também podem dividir a região da polarização em um processo
chamado, em inglês, “tip-spliting”, que é a bipartição da região de polarização celular, causando uma dicotomia em
forma de “Y” e duas hifas surgem a partir de uma única hifa.

3.4 DIGESTÃO

A regulação da aquisição de nutrientes parece ser controlada por um fenômeno geral,

apenas um pequeno grupo de enzimas, a maioria hidrolases, pode ser detectada no filtrado de
culturas de fungos bem alimentados. Isto sugere que indutores específicos estejam controlando
a produção e liberação de enzimas para a degradação. O complexo de carboidratos mais
comum disponível na natureza é a celulose. Na ausência de glucose, a detecção de celulose,
por exemplo, induz a expressão de celulases. Como uma consequência, o fungo “marca” e
quebra especificamente a celulose no ambiente, e não desperdiça energia em formação
desnecessária de enzimas para a degradação de moléculas que podem não estar presentes.
Em razão a grande distribuição de potenciais fontes de alimento, os fungos
desenvolveram enzimas apropriadas para o ambiente em que elas são encontradas. A
distribuição das enzimas, embora ampla em muitas espécies, não é suficiente para a
sobrevivência em todos os ambientes. Os fungos exigem outros atributos competitivos para
assegurar a sua sobrevivência.
 O contrário também é verdade. Alguns fungos têm alta capacidade metabólica
específica o que os torna aptos a ocupar habitats específicos, utilizando moléculas que não
estão disponíveis para outro fungo. Entretanto, a utilização de um substrato comum e abundante
levou muitos fungos a desenvolverem uma ampla faixa de enzimas degradantes altamente
específicas. Dentre os fungos estão espécies que vão desde generalistas na obtenção de
nutrientes, algumas que requerem nutrientes específicos, e até outras que pertencem aos dois
tipos.
27

3.4.1 Excreção de Enzimas

As enzimas são produzidas próximas ao ápice da hifa. Algumas são “empacotadas” em

vesículas associadas ao Complexo de Golgi e então enviadas à região apical onde os conteúdos
são liberados. Algumas enzimas são excretadas ativamente por meio da membrana plasmática,
onde elas se difundem na parede celular. As enzimas secretadas pela hifa necessitam de um
meio aquoso para serem liberadas e para a atividade de degradação.

3.4.2 As Enzimas

Os fungos excretam um complexo de enzimas relacionadas com a digestão. As

enzimas tendem a estar presentes em múltiplas formas, baseadas em uma sequência genética
única, e inclui uma gama de isoenzimas, que surgem de diferentes sequências genéticas. Como
consequência, os grupos de enzimas funcionam sinergeticamente para quebrar rápida e
completamente o alimento. Por exemplo, mais de três isoenzimas de celulose são liberadas pelo
Trichoderma reesei, cada uma pode ser modificada após a transcrição do RNA. As enzimas
quebram diferentes partes do polímero de celulose, algumas no fim (exocelulos) da cadeia de
moléculas de celulose, outras no meio (endocelulose).

3.4.3 Digestão da Celulose

 A celulose é um polímero de glucose que é digerível por uma variedade de enzimas.
Em termos simples, as enzimas podem clivar a glucose no final do polímero (exocelulose), ou
fragmentar o polímero de celulose em pequenas moléculas pela digestão interna do polímero
(endocelulase). As duas formas de digestão geralmente ocorrem simultaneamente, embora a
quantidade de enzima expressa e a razão de atividades diferem entre espécies de fungos e o
ambiente em que eles estão atuando. Em cada caso um dímero de glucose é absorvido e é
28
clivada dentro do citoplasma.

As celulases são especialmente comuns em solos e plantas habitadas por fungos.

Muitos fungos como Ascomycetos e Basidiomycetos são capazes de digerir celulose, mas as
enzimas necessárias são menos comuns em membros dos Zygomycetos.

3.4.4 Digestão da Lignina

A lignina é comumente encontrada em plantas. A molécula é de longa-vida na natureza

por dois motivos. Primeiro porque a lignina é um polímero de unidades de fenil-propanoide, com
várias ligações carbono-carbono e carbono-oxigênio resultando em uma complexa estrutura.
Uma diversidade de enzimas é necessária para completar a degradação da lignina. Estas podem
ser classificadas em dois grupos funcionais: lignina-peroxidases e magnésio-peroxidases. Cada
espécie de fungo lignolítico tem sua própria reserva de enzimas, e estas têm características de
degradação totalmente diferentes. Em segundo, as enzimas são induzidas unicamente se os
nutrientes que estão faltando estão imediatamente disponíveis. Por isso, a degradação da lignina
é demorada e lenta.
As moléculas de lignina são geralmente encontradas associadas com celulose. A
lignina pode estar mergulhada entre as camadas de celulose, como no meio das lamelas da
madeira, ou então envolvida pela celulose. Geralmente fungos com lingninases também digerem
celulose. Entretanto, o inverso não é necessariamente verdade. Fungos com celulases nem
sempre têm lingninases. Acredita-se que a degradação da lignina é um processo oxidativo,
impossibilitando o fungo a acessar mais a celulose enquanto estiver degradando a lignina.
 Os fungos com potencial lignolítico são mais comuns entre os basidiomycetos que em
outro grupo. Geralmente, a lignina é quebrada lentamente porque os fungos capazes de
degradar esse material são raros e o ambiente é altamente competitivo.

3.4.5 Outras moléculas

29

Diferentes Fungos têm capacidades para digerir uma ampla variedade de moléculas
complexas. Especialmente, se a molécula libera energia na digestão, então pelo menos um
fungo terá enzimas capazes de parcial ou completamente digerir a molécula. Por exemplo, o
“fungo-querosene”, Amorphotheca resinae é apto em colonizar o altamente energético creosoto
preservado. Poucos outros fungos têm a capacidade de colonizar este tipo de substrato, o que
dá ao organismo uma vantagem distinta, uma vez que neste substrato somente as moléculas
que formam o creosoto e outras similares estarão presentes.

A velocidade da digestão de um substrato complexo pode ser muito lenta, e as

moléculas originais podem ser digeridas por um fungo apropriado agindo sinergeticamente. O
produto quebrado pode permanecer indigerível até que micróbios com enzimas apropriadas são
ativados para digerir o composto.

3.4.6 Absorção de produtos da digestão

As moléculas absorvidas por meio da membrana plasmática tendem a ser menor que
5.000 da, então apenas açúcares simples, aminoácidos, ácidos graxos e outras pequenas
moléculas podem ser digeridas. Em alguns casos, as moléculas são processadas por enzimas
localizadas na parede celular. Por exemplo, a sacarose-invertase tem sido localizada na parede
celular de leveduras. A glucose parece ser o açúcar preferido pela maioria dos fungos. A
utilização de outros açúcares é suprimida quando a glucose está disponível. Similarmente,
amônia, glutamina e aspargina regulam a remoção de compostos nitrogenados, e a cisteina de
compostos sulfurosos.

30
4 ASPECTOS EVOLUTIVOS

O ancestral primitivo e as relações evolutivas nos diferentes grupos de fungos não são
bem compreendidas. Existem poucos registros fósseis, possivelmente pela dificuldade de
fossilização dos tecidos destes organismos e, ainda que os fósseis da maioria dos grupos de
fungos encontrados pertençam ao Carbonífero (300 m.a.), algumas referências bibliográficas
citam a ocorrência de formas primitivas semelhantes a fungos em camadas geológicas do Pré- 31
Cambriano (cerca de 900 M.a), embora com datação não muito precisa (RAVEN et al. 1998), e
no baixo Devoniano (cerca de 400 M.a.). Entretanto, é no final do período Terciário (20 M.a.),
que os registros fósseis mostram uma rápida e divergente evolução dos fungos que incluem
formas similares às espécies atuais.

Até hoje, a ciência registrou apenas quatro cogumelos, basidiomycetos da ordem

Agaricales, fossilizados âmbar: Coprinites dominicana Poinar e Singer, Protomycena electra
Hibbett, Grimaldi e Donoghue – ambos encontrados em âmbar na Dominicana datando cerca de
15 – 20 M.a.; Archaeomarasmius leggeti Hibbett, Grimaldi e Donoghue em âmbar da Planície
Costeira do Atlântico (90 – 94 M.a.) e Aureofungus yaniguaensis Hibbett, Binder e Wang em
âmbar na Dominicana (15 – 20 M.a.), este último descoberto em 2003 (GRIMALDI et al. 1989;
POINAR e Singer 1990; HIBBETT et al 1995, 1997; ITURRALDE-Vinent e Macphee 1996;
HIBETT et al. 2003) (Figura 19).

Figura 19: Corpo de frutificação de fungos Agaricales fossilizados (aprox. 15 – 20 Ma) em âmbar na Dominicana:
Coprinites dominicana (Poinar e Singer, 1990).
 A hipótese de uma origem monofilética dos fungos foi à teoria mais aceita pelos
micologistas desde o começo do século XX (ATKINSON, 1915; GÄUMAN e DODGE, 1928;
LUTTRELL, 1955; SAVILE, 1968). Nesta teoria, supunha-se que todos os fungos derivaram de
um organismo eucarionte unicelular, um grupo de algas que perdeu a capacidade de
fotossíntese, originando os “fungos” flagelados. Supunha-se que tenha sido um membro dos
Chytridiomycota que tinha similaridade morfológica aos exemplares modernos dessa classe e
posteriormente produziu os zoósporos uniflagelados (Figura 20). Como muitos de seus parentes
atuais, este “quitrídeo ancestral” era um eucarionte aquático, mas com o tempo tornou-se 32
adaptado ao ambiente terrestre originando os fungos cenocíticos que se caracterizam por
possuírem vários núcleos por citoplasma. As células cenocíticas são típicas de Zygomycetos,
enquanto que na divisão Ascomycota e Basidiomycota, as células (hifas do micélio) possuem
septos transversais com um poro central por onde os vários núcleos migram de um ponto a outro
na hifa. Em termos de arranjo, as células cenocíticas são muito mais simples estruturalmente
que as septadas.

Figura 20: Aspecto geral do rizomicélio de Cladochytrium tenue, um Chytridiomycota encontrado na Reserva
Biológica de Paranapiacaba, Santo André, SP.

Em tese, a perda do flagelo e a evolução do zigósporo originaram os Zygomycota. Os

membros do filo dos zigomicota não têm motilidade, não formam hifas e crescem diretamente de
esporos em zigósporos multinucleados, por exemplo, Rhizopus stolonifer. Acredita-se que o
membro o mais primitivo dessa linhagem de Zygomycota tenha sido morfologicamente similar ao
Mucor ou ao Rhizopus (Figura 20-21), que produzem um grande e único esporângio
multiesporado na columela. Enquanto este grupo evoluiu, o número de esporos em um
esporângio tornou-se reduzido e a columela foi perdida, desse modo evoluía para o
esporangíolo, produzindo um esporângio com um único esporo. Isto conduziu à evolução do
conídio (estrutura típica produzida por Ascomycota e Basidiomycota). Outra linha que teria
surgido dentro do Zygomycota foi aquela que incluiu os Endogonales. Os zigósporos produzidos
nesta linha eram uninucleados.

FIGURA 21 33

Figura 21: Columelas com Figura 22: Columelas com esporângio

esporângio multiesporado de multiesporado de Rhyzopus sp. em
Mucor sp. em microscopia óptica microscopia óptica (40x)
(40x).

Acredita-se que esta tenha originado os Ascomycota. O elo entre Zygomycota e

Ascomycota teria sido feito por um fungo que lembra o gênero Dipodascopsis (Ascomicota),
produzindo zigotos uninucleados e a formação de células livres. Teoriza-se que o
“Dipodascopsis-ancestral” deve ter sido um organismo de forma “instável”, onde os indivíduos
que sofreram redução de suas partes originaram as leveduras (unicelulares) enquanto outros
davam origem aos Ascomycotas, mais complexos e filamentosos.
Embora a maioria dos micólogos apostasse em uma origem monofilética para o
surgimento dos fungos, Sachs (1874), Bessey (1950), Denison e Carrol (1966), e Demoulin
(1974), trouxeram uma nova hipótese para o surgimento dos Ascomycetes e Basidiomycetes:
uma origem polifilética a partir das algas vermelhas (Rhodophyta). Essa ideia, porém teve pouca
aceitação ficando restrita a um pequeno círculo de pesquisadores.

4.1 NOVAS IDEIAS PARA AS TEORIAS DO SURGIMENTO DOS FUNGOS

 Até os anos 60, a origem monofilética dos fungos foi seguida pela maioria dos
micólogos, com uma pequena porção defendendo a origem polifilética dos ascomicotas e
basidiomicotas surgindo das algas vermelhas. Durante esta década, características não
incorporadas previamente na determinação da filogenia micológica e as novas ferramentas que
se tornaram disponíveis, trouxeram mais adiante novas teorias nas relações entre os diferentes
taxa de fungos. Alguns critérios novos que foram considerados na filogenia dos fungos incluíram:
 Dados de biologia celular da crista mitocondrial, distribuição das organelas,
flagelos e mitose. 34
 Dados bioquímicos componentes da parede celular, síntese de aminoácido e
enzimologia.
A nova árvore filogenética indica que Chytridiomycota deve ser classificado no reino
Fungi, com os fungos. Oomycota deve estar no Reino Stramenopila juntamente com
Chrysophyta e Phaeophyta (algas pardas), como já havia sido proposto por Pringsheim (1858) e
Kriesel (1969), que, embora sua teoria concordasse com esta moderna interpretação
filogenética, as observações de Oomycota basearam-se somente em similaridades morfológicas
superficiais. Os diferentes filos de pseudoplasmodiais aparecem relacionando-se mais distantes
do que foi acreditado uma vez. E, mais interessante, o grupo de algas vermelhas (Rhodophyta)
não está relacionado ao Ascomycota.
Embora a filogenia nos taxa mais elevados pareça estar mais clara, os taxa mais
inferiores estão mais confusos. A análise de DNA não apoia Dipodascopsis como o antepassado
hipotético sugerido anteriormente para ligar os filos Zygomycota e Ascomycota, de forma que
não mostra uma relação entre eles. Outra ideia que não é mais aceita é a origem monofilética
das leveduras ascoporogêneas. Os membros dos Saccharomycetales já não aparecem mais
como monofiléticos e mostram-se relacionados a outras leveduras mais distantes.
5 FILO BASIDIOMYCOTA (BASIDOMYCETES)

Neste módulo estaremos abordando o Filo Basidiomycota. Embora seja possível

encontrar fungos microscópicos neste filo, estaremos dando ênfase àqueles com basidiomas
macroscópicos Os taxa que abordaremos seguem a classificação de Alexopoulos et al (1996),
como já comentado no módulo anterior e estão assim estruturados:

35
REINO FUNGI

Filo Basidiomycota

Classe Basidiomycetes

Subclasse HolobasiomycetIdae

Divisão Hymenomycete

Ordem Dacrymycetales

Tulasnellales

Agaricales

Aphylophorales

Divisão Gateromycete

Ordem Sclerodermatales

Melanogastrales

Tulostomatales

Lycoperdales

Nidulariales

Phallales

Gautieriales

Hymenogastrales

Podaxales

SubclassePhragmobasidiomycetidae
 Ordem Heterogastridiales

Atractiellales

Agaricostilbales

Tremellales

Auriculariales

Classe Ustomycetes
36
Telyomycetes

O grupo dos basidiomycetes é o grupo de fungos que reúne os representantes com

maior grau de complexidade estrutural. Embora os fungos não formem tecidos verdadeiros, a
maioria das espécies forma frutificações macroscópicas com hifas especializadas organizadas
em pseudotecidos. O corpo de frutificação pode ser encontrado em forma de bolas, estrelas,
corais, clavas, ramos, orelhas-de-pau ou cogumelos, e é frequentemente referido por basidioma
ou basidiocarpo. A estrutura que dá o nome ao filo é o basídio, responsável pela produção dos
esporos (Figura 22).
 37

(A) (B)

(C) (D)
Figura 23: (A) Eletromicrografia de basídios com esporos; corte transversal da lamela de um cogumelo mostrando o arranjo

de hifas e basídios em microscopia óptica na região do himênio: aumento de 40x (B); aumento de 500x (C); aumento de 1000x (D).

Esta estrutura é produzida aos milhares em região do fungo chamada himênio e possui a forma de uma
se apresentar inteira ou segmentada, dependendo da classe. Geralmente, cada basídio produz quatro esporos em su
Neste filo, os esporos recebem o nome de basidiósporos e podem apresentar parede externa lisa, rugosa ou or
forma de espinhos (Figura 23).

(A) (B)
 FIGURA 24: Eletromicrografia de basídios: (A) quatro esporos lisos ainda permanecem presos ao basídio pelos
esterigmas;

(B) basídios com esporos reticulados característicos de um cogumelo do gênero Russula.

As hifas dos basidiomycetes são septadas com um poro central que permite à
passagem dos núcleos de uma posição a outra da célula e podem ou não apresentar
parentossoma. O crescimento da hifa é apical e, à medida que a hifa vai se tornando mais
velha, vai aumentando o número de vacúolos de reserva (Figura 24).

38

(A)

(C)

(B)

Figura 25: Eletromicrografia de uma hifa septada sem parentossomas (A) e com parentossomas (B) circundando o
septo; (C) esquematização mostrando a disposição das organelas celulares em uma hifa septada de basidiomiceto
e uma correlação com as estruturas na eletromicrogafia em A e B.
5.1 REPRODUÇÃO

5.1.1 Reprodução Sexuada

A ilustração a seguir descreve o ciclo reprodutivo de um cogumelo. Porém, as mesmas

etapas são observadas para os diferentes basidiomicetos.Os fungos não possuem estruturas de 39
reprodução “masculinas” e “femininas”. O micélio que constitui o basidioma está representado na
forma de conjunto de hifas dicarióticas com as linhagens “+” e “-“ (núcleos vermelhos e pretos).
Um basídio imaturo em um cogumelo contém os dois núcleos que irão sofrer cariogamia (mistura
do material genético) (Ver figura 4). Em seguida, dois processos de divisão mitótica resultarão
em um basídio com quatro núcleos (2 n da linhagem “+” e 2 n da linhagem “-“). Esses núcleos
migrarão para a extremidade do basídio que começa a formar quatro esterigmas. Ao final, em
cada esterigma será ligado um basidiósporo n. Os basidiósporos serão dispersos no meio e
germinarão de acordo com as condições do local formando um micélio primário monocariótico
(n). Em condições ambientais favoráveis, os micélios monocarióticos de diferentes linhagens se
encontrarão e, pelo processo de compartilhamento de citoplasma (plasmogamia), compartilharão
os núcleos das hifas, formando novamente um micélio dicariótico (2n) de um novo cogumelo
(basidioma), recomeçando o ciclo.
 40

FONTE: Adaptado de Raven, 1998.

FIGURA 26: CICLO REPRODUTIVO DE UM AGARICALES

5.1.2 Reprodução Assexuada

O micélio, enquanto mono ou dicariótico pode reproduzir-se ainda de forma assexuada,

produzindo conídios, artrósporos, oídios ou por simples fragmentação do talo.

I) Conídios tálicos-ártricos
 São os mais comuns, formados em conidióforos bem diferenciados dispostos em
frutificações ou diretamente sobre as hifas vegetativas, em grupos. Ocorrem em
Tricholomataceae, Polyporaceae, Bolbitiaceae, Corpinaceae e Cortinareaceae (cogumelos).

II) Clamidósporos

Podem ser encontrados em duas formas:

41
a) Clamidósporos isolados e terminais: geralmente de parede grossa, levam consigo
parte do pedicelo que os formou; é mais frequente na Ordem Aphyllophoralles, sendo Pholiota
aurevella um exemplo de Agaricales.

b) Clamidósporos do tipo Nyctalis: são tálicos, de parede grossa, frequentemente

intercalares. Ocorrem nos Agaricales.

III) Fíbulas modificadas

Clamidósporos com fíbulas estão presentes na base de basidiocarpos do gênero

Squamanita (denominados tubos protocárpicos). Podem ser morfologicamente diferentes
permitindo diferenciar espécies dentro desse gênero.

IV) Conídios holoblásticos solitários

Os conídios são formados isoladamente no ápice de ramos hifálicos longos e finos que
lembram os esterigmas. Eles podem multiplicar o micélio primário, quando são uninucleados, ou
o micélio secundário quando são binucleados. Ocorrem em Pleurotus (Polyporaceae) e
Hohenbuehelia (Tricholomataceae). Nestes fungos é possível encontrar estruturas com formação
de mucilagem no ápice, a qual serve para a captura de nematódeos.
 V) Mycelia Sterilia

São os micélios dicarióticos que não formam estrutura de reprodução assexuada típica,
mas que podem reproduzir-se por fragmentação do talo, pelo menos. É o caso do gênero
Rhyzomorpha, que como o próprio nome diz, corresponde às rizomorfas do teleomorfo
Armillariella mellea.

42

VI) Bulbilos, Esclerócios e Corpos similares

Bulbilos são estruturas análogas às formadas por algas, musgos e fanerógamas, isto é,
propágulos pseudoparenquimatosos em diferenciação estrutural interna. O esclerócio é
diferenciado porque representa mais uma estrutura de resistência do que um propágulo e por
desenvolver-se gradativamente.

5.2 CLASSE BASIDIOMYCETES

Os cogumelos são os basidiomicetos macroscópicos mais facilmente reconhecidos. Os

fungos dessa classe estão subdivididos dependendo da forma do basídio:
Holobasidiomycetidae (holobasídios = basídios inteiros) e Phragmobasidiomycetidae
(fragmobasídios = basídios septados) (Figura 27).
 Holobasídios Fragmobasídios

43

Agaricales Tulasnella Dacrymyces Auricularia Tremella Puccinia

FIGURA 27: TIPOS DE BASÍDIOS

5.2.1 Subclasse Holobasydiomycetidae

Compreende os fungos cujo basídio não é fragmentado e os esporos são produzidos

apicalmente. É o grupo mais diversificado de fungos macroscópicos apresentando as formas de
cogumelos, orelhas-de-pau, estrelas, falos, cantarelos, morchelas, clavas e ramos.

Na antiga forma de classificação, estes organismos estavam divididos em duas outras

classes: Gasteromycetes e Hymenomycetes de acordo com a posição de formação dos basídios
no himênio. Os Gasteromycetes se caracterizam por basídios formados internamente em
estrutura fechada expondo os esporos apenas na maturidade (como as estrelas e as puffbals) ou
na forma de gleba fétida (os falus). Os Hymenomycetes possuem basídios formados
externamente, expostos em uma região chamada himênio (os cogumelos). Para fins de melhor
compreensão, aqui será adotado essa mesma divisão baseado-se na posição de formação dos
basídios.

“Hymenomycete” compreende as ordens:

 Dacrymycetales
  Tulasnellales
 Aphylophorales
 Agaricales (também subdividida por alguns autores em Agaricales, Cortinariales,
Boletales e Russulales)

“Gateromycete” compreende as ordens:

 Sclerodermatales 44
 Melanogastrales
 Tulostomatales
 Lycoperdales
 Nidulariales
 Phallales
 Gautieriales
 Hymenogastrales
 Podaxales

Devido à diversidade de hábitos e morfologia, abordaremos aqui as ordens mais

comuns, com mais organismos e de fácil identificação em campo. Para as demais ordens
comentaremos apenas as espécies de maior relevância.

5.2.2 “Divisão Hymenomycetes”

ORDEM AGARICALES

É a maior ordem de fungos em que estão incluídos os cogumelos. A morfologia básica

para serem reconhecidos macroscopicamente é a presença de píleo (chapéu) dividido em
camada cortical e himenóforo em forma de lamelas, raramente com poros ou medas
(pseudolamelas), e presença de estipe. Em algumas formas o estipe pode estar reduzido ou
ausente, inserido lateralmente, ou mais frequentemente na posição central; porém, o píleo está
sempre presente, mesmo que reduzido. Outros anexos podem estar presentes com variações
dentro da própria família ou gênero: volva, bainha, véu, anel, rizomorfas e escamas (figura 28).

45

Figura 28: Morfologia geral de um cogumelo. Os corpos de frutificação geralmente apresentam um píleo (chapéu)
que pode apresentar alguma ornamentação: escamas, estrias, zonações, e um estipe que pode, em alguns casos,
encaixar-se lateralmente no píleo, estar muito reduzido ou até mesmo, ausente. O anel membranoso pode ser
persistente em algumas espécies, e tem a função primordial de proteger o himênio até que os esporos estejam
prontos para serem liberados. O himênio encontra-se na parte interior do “chapéu” e pode ser formado por lamelas
ou poros (como em Boletaceae onde é possível encontrar os deliciosos Boletus edulis e outros do gênero Suilus). O
mesmo acontece com a volva, que pode estar ausente para alguns basidiomas.

A volva é uma estrutura que não está presente em todas as espécies, mas é
característica de alguns gêneros, sendo utilizada como carácter taxonômico. No gênero Amanita
está bem representada e faz parte do desenvolvimento do corpo de frutificação (basidioma). O
carpóforo jovem emerge do solo em forma de um “ovo”, uma camada grossa de hifas que o
envolvem formando o chamado véu universal. À medida que o basidoma se desenvolve, o
estipe cresce e o véu universal vai se rompendo, deixando a maior parte de sua estrutura na
forma de uma volva na base do estipe e fragmentos espalhados sobre o píleo na forma de
escamas. O anel membranoso também é outra estrutura que não está presente em todas as
espécies. Em algumas ele persiste após a maturação dos basídios, preso no estipe, em outras
desaparece por completo. Ele tem como função a proteção do himênio até que se complete a
maturação dos esporos (Figura 29).

1
1 1 1
46
4
2 3 3
2
2
2

(A) (B) (C) (D)

Figura 29: Estágios de desenvolvimento de Amanita muscaria mostrando a formação da volva e das escamas que cobrem
o píleo, e o anel persistente na fase madura. (A) Basidioma jovem em forma ovoide; píleo (1) e estipe (2) ainda não
distinguíveis. (B) Já é possível observar a coloração avermelhada no píleo e fragmentos do véu formando as escamas (1);
volta (2) e estipe ainda pouco diferenciados. (C) Forma típica de cogumelo já é perfeitamente observada embora o
“chapéu” ainda não esteja aberto, protegendo desta forma o himenóforo até a maturação dos esporos: (1) píleo, (2) volva
e (3) estipe. (D) Estágio de maturação do basidioma: (1) píleo completamente aberto expondo as lamelas do himênio, (2)
volva completamente diferenciada, (3) estipe completamente formado e (4) anel membranoso resultante do rompimento do
véu que envolvia o himênio.

Os Agaricales formam um grupo bastante heterogêneo quanto a alguns aspectos. O

tamanho dos basidiomas é um bom exemplo. Enquanto o menor cogumelo pode medir 2 mm
(como alguns encontrados em Floresta com Araucária no sul do Brasil), os maiores podem
alcançar mais de 50 cm e pesar mais de 8 kg, como acontece com Macrocybe titans (Tricholoma
titans) encontrado na região da Flórida (EUA), México, Porto Rico, Equador, Venezuela e
Martinica (Figura 30).
 47

Figura 30: A espécie de Agaricales de maior biomassa por frutificação encontrada em regiões da
América Central e EUA (Tricholoma titans).

O período de formação dos basidiomas é anual e varia de espécie para espécie.

Fatores como umidade e temperatura influenciam na formação das estruturas de reprodução,
mas a luminosidade não exerce papel regulador, como nas plantas, uma vez que não realizam
fotossíntese. O fototropismo é verificado como uma forma do basidioma identificar uma abertura
livre para o meio externo que possibilite a dispersão dos esporos (Figura 31). Porém, é comum
encontrar cogumelos se desenvolvendo dentro de troncos podres na total ausência de luz
(KANEKO e SAGARA, 2006).

Figura 31: Diagrama mostrando a direção do crescimento do basidioma em Tephrocybe em resposta à

exposição à fonte luminosa (KANEKO e SAGARA, 2006).
 Os pigmentos são bastante variáveis nesta ordem: branco, amarelo, alaranjado, rosa,
vermelho, lilás, violeta, azul, verde, marrom (Figura 32). Embora apresentem pigmentos verdes,
isso não significa que sejam fotossintetizantes, uma vez que o pigmento não é nenhum dos tipos
de clorofilas conhecidos (alfa e beta).

A forma de obtenção do alimento também varia dentro de uma família e de espécie

para espécie, e um padrão de nutrição serve apenas em poucos casos, como para o gênero
Amanita onde todas as espécies fazem micorriza obrigatória (Pereira e Putzke, 1990). A grande
48
maioria está distribuída em hábitos saprofíticos, parasitas e associações simbióticas (as formas
de nutrição serão melhores abordadas em um módulo à parte).

Entoloma hochtetteri Hygrocybe helobia Leucocoprinus birnbaunii

Cortinarius violaceus Marasmius sp. Hygrocybe psittacina

Leucoagaricus leucothites 49
Cortinarius sp. Lactarius porninsis

Figura 32: Variedades de cores encontradas nos basidiomas de espécies de Agaricales.

A relação de parasitismo também apresenta algumas variações: uma espécie pode

adotar o parasitismo em primeira instância e, com a morte do hospedeiro, participar da sua
decomposição (Pleurotus cornucopiae). Um comportamento interessante ocorre na espécie
Pleurotus ostreatus. Esta espécie também pode predar pequenos nematódeos (Ver item 1.1.2 –
III- Fíbulas Modificadas). A predação já é conhecida entre os fungos microscópicos, porém não é
um hábito comum entre os lamelados. O agaricales P. ostreatus é um fungo decompositor, mas
suas hifas secretam uma substância que anestesia o pequeno verme e em seguida o envolve e
perfura. Aparentemente o fungo se utiliza desse hábito apenas para suprir a quantidade de
nitrogênio (N) que costuma ser baixo na madeira em decomposição (Figura 33).

(A) (B)

Figura 33: (A) Estruturas de frutificação do fungo Pleurotus ostreatus. (B) Nematódeo sendo envolvido por hifas de
P. ostreatus durante a predação.
5.2.3 Estruturas auxiliares na reprodução

O micélio dos agaricales apresenta duas fases distintas em seu ciclo de vida. Durante
a fase vegetativa o micélio é monocariótico (com um núcleo) e durante a fase reprodutiva o
basidioma é formado por micélio dicariótico (Ver figura 4). As hifas que se estendem pelo
substrato não possuem uma diferenciação sexual em estruturas “femininas” ou “masculinas”,
mas sim “linhagens” que podem ser consideradas para fins ilustrativos como “+” e “-”. 50

Em grande número de fungos desse grupo as fíbulas (ou ansas), que são estruturas
em forma de “gancho” sobre o septo da hifa, exercem papel importante para a distribuição dos
núcleos durante o processo de formação dos basidiósporos.

A hifa apresenta dois núcleos, um deles passa pelo porto do septo transversal. O
segundo núcleo, como não consegue atravessar o poro, utiliza-se dessa ponte como um
caminho alternativo formado pela fíbula e alcança o outro núcleo (Figura 34)

Figura 34: (A) Nos basidiomicetos, a presençade ansas sobre os septos distinguem as difas dicarióticas. As fíbulas
ou ansas são formadas durante a divisão celular. Supõe-se que garantam a distribuição dos dois núcleos
geneticamente diferentes (linhagens diferentes) no basidioma. (B) Eletromicrografia de uma fíbula e do septo
característico em hifa de Auricularia aurícula.
 A liberação dos esporos é geralmente violenta, quando se leva em consideração o seu
tamanho em relação à força de ejeção. A alta pressão de turgor de líquidos na região do
esterigma causa o rompimento e separação dos esporos do basídio em uma velocidade próxima
aos 50 km/h (Figura 35).

51

(A) (B)
Figura 35: Detalhe de dois basidiósporos. Uma gota se forma na base de cada basidiósporo antes de sua liberação
do esterigma. O basidiósporo da direita apresenta estágio mais avançado. (B) No basidiósporo da esquerda, a gota
permanece aderida ao poro.

5.3 ORDEM APHYLLOPHORALES

Agrupam os basidomycetes com himenóforo tubular, favoloide ou poroide

(Poliporaceae), clavas ou coral (Clavariaceae), denteado (Hydnaceae), liso (Thelephoraceae), ou
ainda pseudolamelados (Cantharelaceae e outras famílias).

Assim como em Agaricales, os basidiomas também apresentam diversas formas e

tamanhos, podendo chegar a mais de 40 cm de diâmetro. Podem ter aspecto crostoso
desenvolvendo-se sobre o substrato (ressupinado), ressupinados, semiesferas e clavados. As
espécies que apresentam himênio pseudolamelado, alveolar-favoloide ou poroide muitas vezes
são confundidas com Agaricales, porém a consistência destes geralmente é mais coriácea e
dura, apresentando zonações concêntricas na superfície do píleo.

Uma característica distintiva para Aphylophorales é o sistema hifálico (CORNER,

1923a, b). São reconhecidos atualmente três tipos diferentes de arranjos de hifas conforme
estrutura e função. De acordo com os tipos de hifas encontrados, podemos dizer se o basidioma
apresenta um Sistema de Hifas Monomítico, Dimítico ou Trimítico, conforme esteja presente um
tipo, dois tipos ou os três tipos de hifas, respectivamente (Figura 36).

 Hifas generativas: hifas de paredes finas, septadas, ramificadas e que

apenas formam basídios; ocorrem em todo o basidioma.

 Hifas esqueléticas: parede grossa, sem septos, sem fíbulas e usualmente 52

não ramificada; servem para aumentar a resistência do basidioma e são estéreis, não
contribuindo para formar basídios.

 Hifas ligativas: paredes grossas, sem septos, sem fíbulas e muito

ramificadas; servem para manter as hifas de todos os tipos unidas e também são estéreis
não formando basídios.

(A) (B) (C)

Figura 36: Arranjo dos sistemas de hifas em microscopia óptica (400x): (A) Sistema de hifas monomíticas (hifas
regenerativas) (B) Sistema Dimítico (hifas regenerativas de parede mais delgada e hifas esqueléticas de parede
mais grossa); (C) Sistema Trimítico contendo os três tipos de hifas.

O desenvolvimento das espécies desta ordem é dito “gimnocarpico”, ou seja, o himênio

está exposto desde o primórdio, quando os esporos ainda nem estão diferenciados. A maioria é
lignícola (cresce sobre madeira), mas muitas se desenvolvem no solo. O saprofitismo é a
principal forma de obtenção de nutrientes dentre as espécies causando a “podridão branca da
madeira” - quando a lignina e celulose estão sendo degradadas, ou a “podridão marrom” –
quando a celulose é decomposta restando à lignina que é marrom. Mas, também existem
espécies parasitas de plantas e outras formando micorrizas (HAWKSWORTH et al., 1983;
PUTZKE e PUTZKE, 1998).

De acordo com alguns taxonomistas, aparentemente o elo entre os Aphylophorales e

Agaricales está na família Polyporaceae. Nesta família estão incluídos fungos de importância
econômica e ecológica como Lentinus, Polyporus e Pleurotus.

De acordo com Hawsksworth et al. (1983), as famílias estão agrupadas de acordo com
a forma: 53

 Formas poroides

Os poliporoides formam um largo grupo de cogumelos decompositores/parasitas de

madeira cujos esporos são formados dentro de tubos. Os basidiomas podem ser diferenciados
três classes de consistências: os lenhosos (lignificados, compostos principalmente pelas famílias
Ganodermataceae e Hymenochaetaceae, (Figura 37), os coriáceos e os carnosos, ambos
pertencendo à família Polyporaceae. Em muitos o pedicelo está ausente, então crescem em
forma de prateleiras nos troncos de árvores, ou com hábito crostoso sobre madeira, ou ainda,
parecem crescer diretamente sobre o solo. São de especial interesse ao homem porque são
destruidores de madeira, ajudando na decomposição da reserva de madeira “inoperante”, ou
seja, destinada à reciclagem de nutrientes no ecossistema. Contudo, o problema reside no fato
de que, para os fungos, não há uma distinção entre um tronco caído em uma floresta ou a
madeira de um poste de energia elétrica.
 54

Figura 37: (A) Aspecto do corpo de frutificação do fungo Ganoderma applanatum (orelha-de-pau) encontrado em
troncos de árvores (o himenóforo poroso sendo à região branca do basidioma).

Os fungos deste grupo são eficientes agentes biológicos, pois podem atacar a madeira
ainda viva, parasitando-a e, após a morte, ainda atuar como decompositor extraindo o máximo
de reservas energéticas de um único hospedeiro.

A presença de Laetiporus sulphureus (Figura 38) em árvore viva, por exemplo, significa
o “início do fim da árvore”. Uma inspeção na madeira revelará “raízes” vermelho-amarronzadas
no coração da árvore, causado pelo micélio deste fungo.

(A) (B)

Figura 38: Corpos de frutificação jovens do fungo Laetiporus sulphureus parasitando uma árvore (A); aspecto dos corpos de
frutificação (B)
 Também existem alguns poucos, mas saborosos, fungos comestíveis dentre os
poliporos, pois a maioria é lignificada, ou seja, tem textura semelhante à madeira. Não se
conhecem espécies perigosamente tóxicas, mas muitas espécies também nunca foram testadas
quando à sua comestibilidade. Entretanto, o próprio fungo Laetiporus sulphureus quando jovem
possuem corpos de frutificação tenros e podem ser utilizados na culinária.

As demais formas são bastante comuns e de grande importância na ciclagem de

nutrientes do ecossistema. Porém, não causam estragos de importância econômica como os
55
poliporos.

 Formas cantareloides

Inclui espécies micorrízicas e saprofíticas. Muitas são amplamente utilizadas nas

culinárias e facilmente confundidas com Agaricales (Figura 39).

Cantharelus cibarius Cantharellus cinereus Cantharellus cinnabarinus

Figura 39: Corpos de frutificação de fungos cantareloides.

 Formas clavarioides

Muito encontrada em bosques de eucaliptos, realizam micorriza ou saprofitismo. São

facilmente reconhecidas pelo formato e muitas espécies são utilizadas na culinária (Figura 41).
 56
Clavaria fumosa Clavaria vermicularis Clavaria zollingeri
Figura 40: Frutificações de formas clavarioides

 Formas teleforoides

Ramaria botrytis Ramaria rasilispora Ramaria stricta

Figura 41: Frutificações do grupo dos teleforoides.

 Formas cupunuloides

Nestas formas, o gênero Schizophyllun, de ampla distribuição, é encontrado se

desenvolvendo sobre madeira morta em todos os estados brasileiros. É de fácil cultivo e
bastante utilizado para estudos de genética, fisiologia e morfogênese. (PUTZKE e PUTZKE,
1998) cita ocorrência de uma doença causada em humano por uma espécie desse gênero,
porém não fornecem maiores detalhes.

A presença de lamelas pode levar a confundir com um exemplar da ordem Agaricales.

Porém, as lamelas de Schizophyllun diferem-se da outra ordem por apresentar lamelas duplas
(Figura 42).

57

(A) (B)

Figura 42: Schizophyllun commune (A) Aspecto encontrado na natureza; (B) Detalhe das lamelas duplas.

 Formas Hidinoides

As formas podem variar desde píleo e estipe característicos de Agaricales, o que, às

vezes, pode confundir quando encontrados na natureza, até crescendo de forma espalhada
diretamente sobre o substrato. Porém o himenóforo caracteristicamente denteado serve para
estabelecer a diferença. Em espécies não estipetadas, é comum o aspecto de “juba-de-leao”
como mostra a Figura 43.
 Hydnum rufescens Hericium erinaceus

Figura 43: Algumas formas lembram os Agaricales apresentando um píleo e estipe, diferenciando-se
macroscopicamente pelo himênio denteado (Hydnum rufescens). Outras formas não possuem um padrão definido e
se desenvolvem espalhando-se pelo substrato.

5.3.1 “Divisão Gasteromycetes”

58

Este grupo reúne os fungos que produzem basídios em basidocarpos fechados, sendo
por isso, denominados angiocárpicos. Os corpos de frutificação estão envoltos por parede
externa chamada perídio, a qual pode abrir-se de diversas maneiras ou permanecer fechada,
mesmo com esporos já maduros. A parte interna fértil recebe o nome de gleba.

5.3.1.1 Gasterocarpos

O tamanho dos corpos de frutificação (gasterocarpos) varia desde 1 – 2 mm (como em

Sphaerobolus stellatus) até 40 cm (Calvatia gigantea) (Figura 44). Podem ser sésseis ou
estipetados (com pseudoestipe ou estipe, sendo o perídio contínuo ou não), estipe continuado ou
não em columela ou pseudocolumela no interior do saco esporogíneo; o pseudoestipe é
caracterizado por uma estrutura obcônica ou subcilíndrica que é formada a partir de hifas
internas e conjuntamente com o perídio, que acompanha o crescimento desta zona mantendo-se
no estado de gasterocarpo maduro (Scleroderma, Lycoperdon). Os gasterocarpos podem ser
hipógeos ou epígeos, ou inicialmente hipógeos e depois completando o seu desenvolvimento
de forma epígea (Itajahya galericulata). São recobertos totalmente (ao menos quando jovens)
por parede denominada perídio.
 59

(A) (B)
Figura 44: Corpos de frutificação de Sphaerobolus stellatus (A) e Calvatia gigantea(B).

Quanto à estrutura hifálica, os corpos de frutificação podem ser constituídos por um

sistema de hifas mono (em Phallales ocorrendo apenas hifas generativas), di (alguns gêneros de
Lycoperdales e Sclerodermatales, apresentando hifas generativas/ligativas ou
generativas/esqueletais), ou um sistema de hifas trimítico.

Quanto ao tipo de desenvolvimento do gastrocarpo, podemos diferenciar pelo menos

sete tipos: maciço, lacunar com e sem lúmen, aculeado, coraloide, multipileado e unipileado.

5.3.1.2 Perídeo

É a camada que recobre totalmente o gasterocarpo quando jovem (eventualmente não

recobre o estipe) e que pode ou não ser rompido com o amadurecimento, ficando restrita a parte
basal, na forma de volva. Em alguns casos permanece recobrindo diferentes porções do saco
esporígeno. A abertura ou deiscência do perídio por ser de diferentes formas (Figura 45):

 Fragmentação;
 Rachaduras apicais;
 Rachaduras em linha e ao longo do diâmetro;
  Por poros.

60

Anthurus Clathrus Lycoperdon Geastrum

Figura 45: Algumas formas de gasteromycetes encontradas na natureza e seus diferentes modos de abertura do perídio.

Quando a deiscência ocorre por poros, estes podem ser variadamente ornamentados
(rodeados por fibrilas, sulcos ou depressões) ou lisos. O Perídio pode ser formado por apenas
uma ou por várias capas, sendo assim classificado:

UNI-ESTRATIFICADO UM ÚNICO ESTRATO DE PSEUDOPARÊNQUIMA

BI-ESTRATIFICADO COM EXO E ENDOPERÍDIO

UMA CAMADA INTERMEDIÁRIA DE PSEUDOPARÊNQUIMA

TRI-ESTRATIFICADO
OCORRE ENTRE EXO E ENDOPERÍDIO

EXO E/OU ENDOPERÍDIO APRESENTAM-SE SUBDIVIDIDOS

TETRA-ESTRATIFICADO
EM MAIS DE UMA CAMADA

EXOPERÍDIO FORMADO POR QUATRO CAPAS +

PENTA-ESTRATIFICADO
ENDOPERÍDIO

Quando um peridíolo é ejetado pela gota de chuva, a bolsa basal é pressionada

liberando o cordão funicular. Uma das extremidades do cordão funicular possui uma estrutura
com substância adesiva, o hapteron. Ao ser lançado o hapteron gruda-se em um substrato,
como a superfície de um arbusto ou folhas. O peridíolo continua preso ao cordão funicular e
tanto pode ser ingerido por algum mamífero herbívoro para completar seu ciclo, quanto terem
seus esporos liberados germinando próximos ao ponto de fixação do hapteron (Figura 46).

61

(B)
(A)

(C)

Figura 46: (A) Corte longitudinal do gasterocarpo de Cyathus olla; (B) desenho ilustrando as estruturas formadas
durante a reprodução de C. olla, (C) gasterocarpos de Crucibulum laeve com peridíolos.

5.3.1.3 Gleba

Quando madura, a gleba pode apresentar-se de consistência firme (Montagnea,

Gyrophragmium) pulverulenta (Tulostomatales, Sclerodermatales, Lycoperdales), muscilaginosa
ou mucosa (Phallales), ou cerosa (Nidulariales).

A constituição da gleba varia na fase madura e pode formar exclusivamente esporos,

esporos e capilício; esporos e paracapilício; esporos, capilício e paracapilício; esporos, capilícios
e elatérios. O himênio é geralmente formado apenas por basídios (Figura 47).

62

Figura 47: Gasterocarpo jovem de Geastrum em corte longitudinal.

5.3.1.4 Subgleba

Trata-se de um tecido estéril que se encontra por debaixo da gleba, característica da

ordem Lycoperdales, podendo apresentar-se em vários estágios de desenvolvimento
dependendo do gênero. Pode ser formada por hifas frouxamente entrelaçadas e
homogeneamente organizadas, sem formar cavidades, ou por câmaras, cuja parede é formada
por hifas estéreis.
5.3.1.5 Capilício

Filamentos hifálicos feralmente coloridos, desprovidos de citoplasma, relacionados com

a dispersão dos esporos e que sobram ao final da maturação da gleba.

63

5.3.1.6 Esporos

Os esporos dos gasteromycetes são formados em basídios e liberados passivamente.

Algumas formas de liberação dos esporos podem ser:

I) Mecanismo de fole: o gasterocarpo apresenta um orifício para a liberação dos

esporos encontrados em uma gleba pulverulenta; o perídio é flexível, ficando sujeito a
deformações por impacto de gotas de chuva ou outros agentes, imprimindo o efeito fole que
impele os esporos pelo orifício.

II) Mecanismo de percussão: os gastrocapos apresentam uma gleba pulverulenta e

saco esporífero rígido, liberando os esporos pelas aberturas depois de receberem golpes de
natureza diversa ou de serem arrastados pelo vento.

III) Mecanismos adesivos: a gleba é mucosa e fica completamente exposta, sendo os

esporos dispersos por insetos e outros animais que a visitam atraídas por odor fétido que exala.

IV) Mecanismo de descarga em grandes massas: engloba os gastrocarpos que

formam peridíolos sendo estes liberados por mecanismos próprios ou externos. O primeiro caso
ocorre em Sphaerobolus, em que o gastrocarpo se abre por rachaduras apicais isolando dentes
que são rebatidos para fora e o endoperídio impulsiona o único peridíolo com violência
(causando um som característico) até 6 m de distância (Figura 48)
 Figura 48: Momento exato de dispersão da massa de esporos de
Geastrum após ação externa (gota de chuva, por exemplo). Em Gestrum
um mecanismo externo contribui na disseminação dos esporos da gleba.
Estes são formados dentro de gastrocarpo saculiforme, cujo ápice possui
um orifício. Gotas de água da chuva (por exemplo) ao cair sobre a 64
membrana sacular forçam os esporos a serem lançados pelo orifício
central.

(A) (B) (C)

(D) (E)

Figura 49: Sequência de desenvolvimento epígeo do fungo Clathrus sp. (A – C); aspecto do gasterocarpo maduro (D);
detalhe da região que guarda os esporos. Os fungos do gênero Clathrus exalam odor fétido, semelhante à matéria
decomposta, que atrai insetos. Os insetos são dispersores dos esporos destes fungos.
 65

(A) (B)

(D)

(C)

FIGURA29: Desenvolvimento de Mutinus caninus (Phallales).

 (A)
66

(B) (C)

FIGURA 30: Gasterocarpos de Dyctiophora em diferentes estágios de desenvolvimento; (A) secção longitudinal do
estágio jovem – a forma de ovo; C e D estágio maduro para diferentes variedades do gênero.

5.4 SUBCLASSE PHRAGMOBASIDIOMYCETIDAE

Os representantes dessa subclasse são menos representativos, porém, não menos

importantes na ciclagem de nutrientes. Os fungos dessa subclasse possuem o basídio
fragmentado transversalmente ou longitudinalmente, composto por quatro células. A partir de
cada uma destas células do basídio forma-se o esterigma e os basidiósporos.

Putzke e Putzke (1998) citam cinco ordens: Heterogastridiales, Atractiellales,

Agaricostilbales, Tremellales e Auriculariales. Os fungos mais conhecidos desta subclasse
pertencem às duas últimas ordens: as tremelas e as orelhas-de-judeu, respectivamente
(Figura 31). Seus basidiomas têm aspecto gelatinoso e desidratam facilmente, tornando-se
quebradiços, mas re-hidratam com a mesma facilidade quando o ambiente volta a ficar úmido.
 67
(A) Tremella mesenterica (B) Tremella encephala

(C) Auricularia sp. (D) Auricularia sp.

Figura 31: Fungos gelatinosos de Phragmobasidiomycetes. A – B: corpos de frutificação de Tremellales; C – D:

corpos de frutificação de Auriculales

5.5 CLASSE USTOMYCETES

Inclui os fungos comumente chamados de carvões e leveduras basidomicéticas, com

basidiocarpo carnoso, gelatinoso ou seroso. Tal como as ferrugens, os carvões são também
parasitas de plantas vasculares apesar de ser possível crescer algumas espécies em meio
artificial (o que denota que possivelmente possam viver como saprófitas) (Figura 32). Uma
família ocorre como parasita de Ascomycota (Cryptomycocolacaceae) e uma ordem como
saprofítica (Sporidiales). Os esporos são produzidos tanto em basídios transversalmente
septados (formados a partir de teleósporos) ou não septados. Os micélios dicarióticos
(intercelular ou, às vezes, intracelular, com formação de haustório) parecem ser parasitas
especializados e obrigatórios de fanerógamas, principalmente angiospermas, sendo as partes
florais as mais frequentemente afetadas (Figura 53).

68

Figura 32: a Estágios de desenvolvimento do ciclo de vida de U. maydis life cycle. b, Formação do tumor em milho.
c, Microscopia eletrônica (SEM) imagem de um teliósporo haploide. d, SEM imagem de hifa em epiderme de planta;
a seta mostra filamento dicariótico. e, SEM imagem do apressório; a seta marca o ponto de fixação. f, Acima,
imagem do apressório; abaixo, imagem epifluorescente da célula do fungo com calcofluor (azul) e vesículas
endocíticas evidenciadas com FM4-64 (vermelho). A região claro-brilhante indica atividade de secreção e
endocitose na interface fungo-planta; a seta indica o ponto de penetração no tecido da planta. g, Teleiósporos
pretos visíveis no tumor seccionado. h, SEM imagem de hifa esporogênea e estágios inicias do desenvolvimento do
esporo. i, SEM imagem de teliósporo ornamentados. Barra de escala, 5 m. (NATURE, 2006).
 69

(A) (B)

Figura 33: Milho (A) e centeio (B) afetados por Ustilago maydis.

Os teliósporos podem ser formados em vários órgãos das plantas, incluindo flores,
folhas, caules, rizomas e, em poucos casos, também nas raízes (Entorrhiza - Tilletiaceae), a
partir de hifas dicarióticas, quando o protoplasto de cada célula se arredonda e forma uma
parede grossa própria, ao mesmo tempo em que a parede hifálica gelatiniza-se. Este protoplasto
formará o teliósporo. Tamanho, forma, cor e ornamentação dos esporos são caracteres mais
importantes para a identificação dos Ustomycetes. Os esporos podem ocorrer isolados, aos
pares, ou em grupos, algumas vezes formando verdadeiras bolas de esporos, frouxa ou
firmemente cimentados, inclusive com células estéreis entremeadas.

Luz e temperatura parecem influenciar na germinação, mas isto somente ocorre após a
cariogamia no probasídio (teliósporo), formando um metabasídio onde acontece a meiose e
formação direta dos basidiósporos sobre a sua superfície, sem formação de esterigmas. Os
basidiósporos não são liberados ativamente. Todos estes eventos variam muito entre as
diferentes espécies.
 A reprodução assexuada ocorre com a formação de conídios diretamente a partir de
hifas uni e binucleadas, os quais podem ser originados sobre esterigmas e destes liberados
ativamente. Tanto conídios como basidiósporos podem produzir brotos repetitivamente, tanto na
natureza quanto em cultura.

5.6 CLASSE TELIOMYCETES

70

Compreendem parasitas ou parasitas-simbiontes de cochonilhas ou parasitas

obrigatórios de plantas. Quando parasitam cochonilhas, estas não morrem, mas permanecem
estéreis praticamente enterrados em um manto micelial. Possui duas ordens: Septobasidiales e
Uredinales.

Dentro dos Septobasidiales é que se encontram os fungos parasitas de cochonilhas.

As hifas nesta ordem são septadas com dolíporo, mas sem fíbulas. O basídio forma-se a partir
de um pró-basídio, geralmente de parede grossa que “germina” formando um metabasídio com
quatro septos transversais. Em cada uma das células do metabasídio forma um esterigma e
sobre este um basidiósporo. Estes eventos são muito similares aos que ocorrem nas ferrugens
(Uredinales).

O ciclo de vida inicia com a germinação do basidiósporo na presença do inseto,

ocorrendo à penetração sem que o inseto morra. Assim que o inseto fixa-se na planta
hospedeira, por meio de seu aparato bucal inserido no floema, o fungo começa a formar o manto
micelial sobre o inseto (Figura 34).

(A) (B)
Figura 34: Cochonilha não parasitada sobre uma folha (A); massa micelial de um teleomicetes envolvendo uma
cochonilha.

Na ordem Uredinales são encontradas as ferrugens. Recebem este nome pelo aspecto
típico ferruginoso das manchas causadas nas plantas onde são patógenos. O micélio nessa
ordem não apresenta fíbulas, sendo geralmente intercelular, frequentemente formando
haustórios; são limitados a parte das folhas ou de outros órgãos aéreos do hospedeiro causando
o que conhece de “infecção local” (Figura 35). 71

Podem apresentar cinco estágios esporais: picnispóros formando espermácias e hifas

receptivas; aeciosporos formados pelos aécios, um grupo de hifas tipicamente dicarióticas do
tecido parasitado que dá origem a cadeia de aeciosporos dicarióticos; uredíneos formando
uredionosporos, originada na epiderme a partir de hifas dicarióticas, teliósporos formados a
partir de télios (grupos de células binucleadas que dão origem a células de parede grossa
especializadas, os teliósporos) e o típico basidiósproso.

A figura seguinte (Figura 55) mostra o ciclo de vida da ferrugem do trigo, Puccinia
graminis. O fungo P. graminis é um fungo heteroaécio, passando parte da sua vida sobre
Berberis e parte sobre uma gramínia, neste caso o trigo. Como está sendo mostrado, no início
da primavera um exemplar de Berberis é infectado por basidiósporos uninucleados. As hifas
provenientes dos basidiósporos, as quais possuem linhagens + ou -, dão origem a
espermogônios + e -. Quando os espermácios de uma linhagem entram em contato com as hifas
receptivas da linhagem oposta, a plasmogamia ocorre e os aécios são formados. Aciospóros
dicarióticos (n + n) produzidos pelos aécios infectam então o trigo. Listras avermelhadas, os
uredossoros, contendo uredosporos dicarióticos, logo aparecem sobre o trigo. Uredosporos –
produzidos durante todo o verão – reinfectam o trigo. Com a aproximação do outono, os
uredossoros convertem-se em telossoros escuros, contendo teliósporos bicelulares dicarióticos,
que não infectam outro hospedeiro. Com a chegada da primavera os dois núcleos de cada célula
dos teliósporos se fundem (cariogamia). A meiose ocorre as duas células do teliósporo
germinam. Cada célula dá origem a um basídio e quatro basidiósporos haploides.
 72

FIGURA 35 - CICLO DE VIDA DA FERRUGEM DO TRIGO, PUCCINIA GRAMINIS

6 ASCOMYCOTA

Os Ascomycota, juntamente com os

Basidyomycota são denominados “fungos
superiores” pela sua complexidade estrutural e
73
modo de reprodução.

A origem dos Ascomycota como já visto

no primeiro módulo, ainda é motivo para muitas
controvérsias, acreditando alguns, que teriam
evoluído a partir de fungos flagelados, e, outros,
que eles originaram-se de algas vermelhas. Os
registros mais antigos de ascomicotas datam de
400 M.a., no Baixo Devoniano (Taylor et al.,
1999).

Economicamente é um grupo
importante, pois os fungos atacam material
vegetal causando a podridão de madeira viva ou
morta; causam doenças em plantas e animais e, também, porque muitas espécies são utilizadas
nos processos de fermentação alcoólica e em alimentos (Figuras 36 e 37). Outro aspecto
relevante que será abordado no módulo V é a liquenização. A liquenização é uma simbiose
entre fungo e alga. Dentre os liquens, a maioria das associações ocorre com fungos do filo
Ascomycota.

A principal característica deste grupo é a presença de “ascos”, estrutura que varia

desde a forma esférica a cilíndrica, passando por ovoide, elipsoide, fusoide dentre outras formas
(Figura 3). A grande maioria é de hábito terrestre, com poucas espécies adaptadas à vida
marinha ou ambientes de água doce. A parede celular da hifa varia na composição de quitina e
β-glucanos, como nos Basidiomycota. Entretanto, as fibras estão dispostas em uma matriz de
glicoproteínas contendo galactose e manose.
 Taphrina Helvella Byssonectria terrestris Xylaria

74

Tuber aestivum Saccharomyces Dothiora pyrenophora Aspergilus

cerevisae

Figura 36: Algumas formas de ascocarpos comuns em Ascomycota.

Figura 37: Imagem SEM da madeira de cedro (esquerda) não infectada por fungo, e imagem da madeira de cedro
infectada pelo mal de “Toque de Rei Midas”, que leva à deterioração do material. Fotografia de microscopia óptica
de ascos com esporos (estruturas escuras) em seu interior (esquerda); desenho esquemático ilustrando a
morfologia e a disposição dos ascos com esporos no ascocarpo (direita).
6.1 TAXONOMIA EM ASCOMYCOTA

Apesar dos estudos já terem avançado muito em várias frentes, a taxonomia dos
Ascomycota ainda está confusa e precisa ser revista de modo mais amplo, para que possamos
nos apoiar em uma proposta mais consistente, baseada em vários caracteres.
75
Em Hawskworth et al. (1983; 1995) encontramos uma tabela com revisão de todas as
principais propostas envolvendo a classificação desse grupo que resume a confusão existente
em torno dos Ascomycota. Minter (1988) comenta a dificuldade em definir uma classificação
aceitável para os ascomicetos em “What is happening in ascomycetes classification?”. Várias
propostas foram lançadas rapidamente, mas também, rapidamente rejeitadas, deixando o filo
sem uma divisão aceitável.

Pela falta de consenso em uma proposta de classificação, atualmente trabalha-se a

partir do nível de ordem, ignorando-se os taxa superiores. (ALEXOPOULOS e MIMS, 1979)
sugeriram uma Classe (Ascomycetes), e cinco Subclasses (Tabela abaixo). Mas,
(HAWKSWORTH et al.,1995) reconhecem o filo subdividido em 46 ordens. A classificação mais
recente organiza o filo Ascomycota da seguinte forma:

Filo Ascomycota – com três Subfilos

Subfilo Taphrinomycotina (antigo Archaeascomycetes)

Class Taphrinomycetes

Order Taphrinales

Class Schizosaccharomycetes

Class Pneumocystidiomycetes

Class Neolectomycetes

Subfilo Saccharomycotina (antigo Hemiascomycetes)

Classe Saccharomycetes

Ordem Saccharomycetales

Subfilo Pezizomycotina (antigo Euascomycetes)

Classe Pezizomycetes

Ordem Pezizales

Classe Dothideomycetes 76

Ordem Dothideales

Ordem Capnodiales

Ordem Myriangiales

Ordem Pleosporales

Ordem Botryosphaeriales

Ordem Hysteriales

Ordem Patellariales

Classe Eurotiomycetes

Ordem Eurotiales

Ordem Onygenales

Ordem Coryneliales

Ordem Mycocaliciales

Ordem Chaetothyriales

Ordem Pyrenulales

Ordem Verrucariales

Classe Laboulbeniomycetes

Ordem Laboulbeniales
Ordem Pyxidiophorales

Classe Lecanoromycetes

Classe Arthoniomycetes

Ordem Arthoniales

Classe Leotiomycetes

Ordem Helotiales 77

Ordem Erysiphales

Ordem Rhytismatales

Ordem Cyttariales

Ordem Thelebolales

Classe Sordariomycetes

Ordem Sordariales

Ordem Ophiostomatales

Ordem Diaporthales

Ordem Coniochaetales

Ordem Chaetosphaeriales

Ordem Hypocreales (incluindo Clavicipitales )

Ordem Microascales

Ordem Melanosporales

Ordem Coronophorales

Ordem Xylariales

Ordem Trichosphaeriales

Ordem Phyllachorales
 Ordem Meliolales

Ordem Lulworthiales

Ordem Calosphaeriales

6.1.1 Subfilo Taphrinomycotina

78

É tido com a mais provável radiação dos Ascomycetes (Bullerwell et al., 2003).
Membros característicos do grupo incluem Neolecta, a levedura Schizosaccharomyces, o
patógeno humano Pneumocystis carinii, e o fitopatógeno Taphrina. Como é esperado, as formas
de frutificação são particularmente diversas entre Taphrinomycotina (Figura 38).
Geralmente, dois planos corporais simples são encontrados na produção do asco: asco
não coberto com crescimento unicelular ou um rudimentar ascocarpo com crescimento hifálico.
Ou seja, estes fungos crescem tanto em formas unicelulares ou com um micélio esparso, e sua
fase sexual normalmente produzem ascos nus diretamente do ascogônio. Apenas Neolecta
produz um (primitivo) ascocarpo encapsulado (LIU e HALL, 2004).

Figura 38: Aspectos dos ascocarpos de Taphrina – ilustração (A) e Neolecta (B)
6.1.2 Subfilo Saccharomycotina (antigo Hemiascomycetes) – Leveduras

São fungos de crescimento unicelular. São conhecidos aproximadamente 60 gêneros

de leveduras, com cerca de 500 espécies conhecidas. A forma de crescimento unicelular
característico das leveduras ocorre em alguns membros de todas as três divisões dos fungos,
79
mas muitos dos organismos que nós chamamos leveduras, incluindo aqueles de grande
importância econômica, são ascomicetos. Pelo menos ¼ dos gêneros de leveduras, no entanto,
são basidiomicetos, membros da terceira divisão dos fungos.

As leveduras se reproduzem por muitos mecanismos diferentes, cada um deles

produzindo uma nova célula-filha. Algumas formas de brotamento são muito comuns, assim,
cada célula da levedura pode ser considerada como uma célula conidiogênica. Algumas
espécies de leveduras são capazes de assumir crescimento micelial sob condições ambientais
adequadas. Muitas, patogênicas aos animais, crescem como leveduras à temperatura do corpo,
exibindo crescimento da hifa à baixa temperatura, quando funcionam como sapróbias. Outras
leveduras permanecem unicelulares sob quaisquer condições.

Algumas leveduras multiplicam-se vegetativamente somente na condição haploide; às

vezes, células vegetativas morfologicamente não diferenciadas podem funcionar como gametas,
unindo-se para formar uma célula diploide, a célula de fusão, a qual funciona como um asco.
Tal ciclo de vida é predominantemente haploide. Em outras leveduras, como a conhecida
Saccharomyces cerevisiae, que é utilizada para fazer pão, vinho e cerveja, a célula de fusão
multiplica-se assexuadamente para formar uma população de células diploides, que depois
passa por meiose. Tais leveduras têm gerações multiplicativas haploides e diploides. Em outras
leveduras, os ascósporos fundem-se aos pares imediatamente após sua formação; os
ascósporos são as únicas células haploides do ciclo de vida, que é predominantemente diploide.

Leveduras são importantes para o homem por causa de suas propriedades de

fermentar carboidratos, quebrando a glicose para produzir álcool etílico e dióxido de carbono.
Assim, as leveduras são utilizadas pelos vinicultores como fonte de etanol, pelos panificadores
como fonte de dióxido de carbono e pelos cervejeiros como fonte de ambas as substâncias.
Muitas linhagens úteis foram desenvolvidas por cruzamento e seleção; técnicas de engenharia
genética estão sendo usadas acrescentando genes benéficos de outros organismos para
melhorar o desempenho dessas linhagens. Na moderna vinicultura, linhagens puras de
leveduras são adicionadas a suco de uva relativamente esterilizado; historicamente, e mesmo
agora em muitas partes do mundo, leveduras selvagens que estão presentes nas uvas são
usadas para produzir vinho.

Os sabores dos vinhos proveem diretamente das uvas, mas muitos têm origem na
ação direta das leveduras. Nas cervejarias, o meio é esterilizado pelo calor antes da
fermentação, e culturas puras de leveduras são adicionadas. A maioria das leveduras
80
importantes para a produção de vinho, cidra, saquê e cerveja constitui linhagens de uma única
espécie, Saccharomyces cerevisiae, ainda que outras espécies possam atuar. Muitas cervejas
amargas, por exemplo, são feitas usando S. carlsbergensis. Saccharomyces cerevisiae é agora
praticamente a única espécie usada para panificação. Algumas espécies de leveduras são
importantes patógenos do homem, causando sapinho.

As leveduras, especialmente S. cerevisiae, tornaram-se organismos de laboratório

importantes para pesquisa genética (Figura 39). Como Escherichia coli entre as bactérias, essa
levedura tornou-se o organismo de escolha para estudos de metabolismo, genética,
desenvolvimento de eucariontes e estudo dos cromossomos.

Figura 39: Células da levedura Saccharomyces cerevisiae.

7 LEVEDURAS DE INTERESSE COMERCIAL

Abaixo estão relacionados alguns gêneros de leveduras (Ascomycota, Basidiomycota e

Zygomycota) e seu emprego na produção industrial.

Gênero Saccharomyces – as células são redondas, ovais ou alongadas e podem 81

produzir pseudomicélio. Reproduzem-se por gemulação multilateral, ou por pseudomicélio. São
facultativas, apresentando metabolismo preferencialmente fermentativo. Espécies de
Saccharomyces, como S. cerevisiae, são utilizadas na obtenção de bebidas destiladas (rum,
vodka, uísque e outras), fermentadas (vinho, cerveja) e na produção de fermento biológico para
panificação.

Gênero Kluyveromyces – células esféricas, elipsoidais, cilíndricas ou alongadas.

Reproduzem-se por brotamento multilateral. Possuem atividade fermentativa. Espécies de
Kluyveromyces são também de interesse industrial (obtenção de álcool e bebidas). Também são
importantes para a deterioração de laticínios, carnes e sucos de frutas, provocando sua
fermentação.

Gênero Schizosaccharomyces – células esféricas ou cilíndricas. A reprodução é

assexuada, ocorrendo apenas por fissão. Formam micélios verdadeiros. São importantes na
produção de rum, e na deterioração de frutas e vinhos.

Gênero Zygosaccharomyces – compreende espécies envolvidas em deterioração de

alimentos, como maionese, molhos de saladas, frutas e sucos de frutas e refrigerantes. São
resistentes aos sorbatos e benzoatos.

Gênero Kloeckera – células ovais, em forma de limão, presença ocasional de

pseudomicélio. Reprodução por gemulação bipolar. Metabolismo fermentativo e oxidativo. São
comuns em frutas, caldo de cana e sucos recém-extraídos. Associadas a processos de
fermentação de sucos de fruta, principalmente no início.

Gêneros Pichia, Hansenula e Debaryomyces – são gêneros frequentemente

envolvidos em deteriorações de produtos ácidos, tais como picles e outras conservas. Muitas
espécies são tolerantes ou resistentes a concentrações elevadas de sal, deteriorando queijos e
outros produtos. Também têm tendência a formar películas esbranquiçadas nas conservas
abertas. Podem utilizar os ácidos orgânicos presentes nas conservas, diminuindo a acidez das
mesmas.

7.1 SUBFILO PEZIZOMYCOTINA (ANTIGO EUASCOMYCETES)

82
É o grupo que abrange a grande maioria dos ascomicetes. Os fungos desse subfilo
possuem ascocarpo de tamanhos e formas variadas, com colorações que vão do chamativo e
brilhante, ao discreto. Podem ser parasitas ou decompositores de matéria orgânica, crescendo
acima do solo ou serem subterrâneos. O himênio pode ficar exposto desde o início ou apenas
em estágios avançados. A descarga dos ascóporos, em algumas espécies é bastante violenta,
podendo ser percebida pela audição humana, se o ascocarpo estiver próximo ao ouvido
(BULLER, 1934), mas em outras, podem nem ocorrer (Figura 40).

Morchela sp. Peziza chromelosporium

 Urnula sp. Aleuria aurantia

83

Geoglossum sp. Leotia viscosa

Figura 6: Diversidade morfológica de ascocarpos encontrados no subfilo Pezizomycotina.

Fazem parte deste subfilo fungos bastante utilizados na alimentação. As trufas são
reconhecidas na Europa pelo aroma e sabor extremamente delicados e agradáveis. São
ascocarpos hipógeos, ou seja, tem seu desenvolvimento subterrâneo e para serem encontrados,
geralmente utilizam-se cães farejadores ou, até mesmo, porcos.

Figura 41: Transição das formas epígeas para hipógeas em Ascomycetes.

 Alguns gêneros como Genea não liberam seus esporos por meio de algum mecanismo
de “disparo” e se tornaram frutificações hipógeas (subterrâneas). Aparentemente há uma
tendência para alguns fungos, em deixarem de liberar seus esporos na maturidade e se
tornarem frutificações subterrâneas, como as trufas.

A figura 6 ilustra como a região produtora dos ascósporos tende a se “fechar”

compactando-se até se tornar uma estrutura encapsulada e subterrânea. 84

As espécies do gênero Peziza possuem ascocarpo aberto e epígeo. O gênero Genea

já possui a região produtora de esporos fechada, mas com um grande espaço de ar dentro da
cápsula. À medida que passamos dos gêneros Genea para Geopora e, finalmente, para Tuber,
os espaços de ar dentro do corpo de frutificação vão diminuindo e a estrutura vai ficando mais
compacta. Todas as espécies de Geopora e Tuber são hipógeas.
As trufas (Tuber) apresentam uma morfologia externa bem mais complexa e
diferenciada que os demais ascomycetes, assim como os esporos que são produzidos pelos
seus exemplares (Figura 42).

Figura 42: Sistema complexo de ornamentações em esporos de trufas Tuber melanosporum (esquerda) e Tuber
magnatum (direita).

Nos Pezizomycotina, também encontramos muitos ascomycetos parasitas. As formas

de parasitismo mais comuns são aquelas estabelecidas entre fungos e plantas, mas também é
possível encontrar ascomycetos que parasitam outros fungos, como é o caso de Hypomyces
lactifluorum que ataca as frutificações de Russula e Lactarius sp., fungos basidiomycetos
(Agaricales) com muitos exemplares comestíveis. O fungo Hypomyces produz uma camada de
tecidos que envolvem todas as lamelas do basiciocarpo inibindo o seu desenvolvimento e
favorecendo o seu próprio desenvolvimento. Apesar da estranha aparência que o cogumelo
assume ao final, essa combinação hospedeiro-parasita é comestível (Figura 43).

85

Figura 43: Aspecto geral do basidiocarpo de Lactarius infectado por Hypomyces lactifluorum (esquerda) e aspecto
do himênio de Lactarius infectado: as lamelas desaparecem recobertas por uma camada de “tecido” do fungo
parasita (direita).

Outra forma de parasitismo dá-se entre ascomyceto e artrópodes, gerando formas

bizarras. O gênero Cordyceps parasita insetos, aranhas ou outros fungos, e seus estromas saem
diretamente de suas vítimas (Figura 44).

Figura 44: Artrópodes infectados e mortos por Cordyceps neovolkiana: (esquerda) Larva de
coleóptera infectada (estruturas amarelas); (direita) uma aranha morta – as hifas do fungo saem pelo
exoesqueleto do animal.

7.2 BIOLOGIA

O micélio dos ascomycetos, quando presente, é constituído de hifas bem

desenvolvidas cujas paredes contêm grande quantidade de quitina. O micélio pode, ou não,
originar um corpo de frutificação chamado ascocarpo, e suas hifas possui septos com
perfuração central sem os parentossomos, comum em septos de basidiomicetos (Figura 10). A
perfuração do septo permite a passagem do fluxo citoplasmático e de núcleos de uma célula
para outra. Cada célula pode ser uni ou multinucleada. Junto ao septo pode ser encontrada uma
estrutura oval-alongada a arredondada altamente refrativa, chamada Corpo de Woronin (Figura
46). Esta estrutura foi recentemente encontrada também em um Basidiomycete do gênero
monoespecífico Cryptomycocolax (Cryptomycocolacales) (Figura 10).
86

Figura 45: (esquerda) Hifas de Neurospora crassa; (direita) detalhe do septo de N. crassa (sem
parenstossomos, comum em Basidiomycetes)

B
Figura 46: Eletromicrografia de septos de Ascomycota: (equerda-direita) detalhe do septo (círculo amarelo) e os
corpos de Woronin (setas vermelhas).

Em algumas espécies não ocorre à formação de micélio, é o caso das leveduras. As

leveduras podem agregar-se formando um pseudomicélio.

Como já sabemos os fungos não formam tecidos verdadeiros. Entretanto, iremos nos
referir à organização das hifas especializadas como “pseudotecidos”. Nos ascomicetos, uma
87
série de diferentes tipos de hifas ou pseudotecidos podem ser formados entre os ascos, dentro
do ascoma ou de seu ostíolo, recebendo um nome geral: hamatécio. O hamatécio pode ser de
sete tipos diferentes:

 Pseudoparênquima interascal: pseudotecido carpocêntrico não modificado ou

comprimido entre os ascos em desenvolvimento;
 Paráfises: hifas originadas a partir da base da cavidade, usualmente não
ramificadas nem anastomosadas (são as mais abundantes e comumente encontradas).
 Pseudoparáfises: hifas originadas acima do nível dos ascos e crescendo para
baixo por entre os ascos em desenvolvimento. Tornam-se fixos à base da cavidade e então
frequentemente libertam-se da parte superior. São geralmente septadas, ramificadas e
anastomosadas.
 Parafisoides: pseudotecido pré-ascal ou interascal, esticando-se e vindo a
lembrar pseudoparáfises; frequentemente apenas remotamente septados, anastomosados e
muito finos. Pseudoparáfises trabeulares e tinófises são sinônimos.
 Perifisoides: hifas curtas originadas acima do nível dos ascos em
desenvolvimento, mas não atingindo a base destes.
 Perífises: hifas confinadas ao canal ostiolar, não ramificadas e não
anastomosadas.
 “Tecido” hamatecial ausente: quando não ocorre nenhum dos tipos acima
descritos.
7.3 REPRODUÇÃO

Os ascomicetos possuem, normalmente, duas fases reprodutivas bem distintas:

FASE ASCIGENA 88

ESTÁGIO SEXUAL TELEOMÓRFICA OU

PERFEITA

FASE CONIDIAL

ESTÁGIO ASSEXUAL ANAMÓRFICA OU

IMPERFEITA

Interessante observar, entretanto, que muitos fungos pertencentes a este grupo nunca
apresentaram fase teleomórfica (fase reprodutiva perfeita), enquanto outros nunca foram
observados em sua fase conidial (imperfeita). Os ascomicetos formam um grupo bastante
interessante no que diz respeito às fases reprodutivas. Uma espécie na sua fase sexual
teleomórfica pode ser completamente diferente na morfologia de quando se apresenta em sua
fase conidial. Essas diferenças, por muitas vezes, levam os taxonomistas a classificarem como
duas espécies totalmente distintas.

A forma de Classificação dos fungos ascomycetes, como nos basidiomycetes, dá-se

por intermédio da observação das estruturas formadas durante a reprodução sexuada. Diferente
dos Basidiomycetes, em Ascomycetes os núcleos não sofrem cariogamia imediatamente,
seguida por divisões sucessivas resultando em células dicarióticas. A cariogamia ocorrerá
apenas em células específicas, ainda que não muito diferenciada das demais, denominada
célula-mãe-do-asco.

Podemos começar a descrever o ciclo a partir da fusão (plasmogamia) de duas células:

anterídio e ascogônio. O ascogônio lança um prolongamento em direção ao anterídio,
chamado de tricógine, por onde migram os núcleos – MAS SEM QUE OCORRA A
CARIOGAMIA (Figura 47).

89

A B

Figura 47: Processo de formação do tricógine: (A) início do tricógine com a passagem dos núcleos; (B) aspecto do
ascogônio após formação das hifas ascógenas.

Em seguida, surgem papilas na parede ascogonial para onde migram os núcleos.

Estas papilas poderão evoluir para hifas reprodutivas (ascos) formando croziers ou permanecer
estéreis

Os croziers são formados quando todos os núcleos sofrem mitose simultânea e

começam a ser separados por septos de forma que cada compartimento apresente dois núcleos
de origem diferente, exceto o mais apical, que permanece uninucleado. Inicia-se, então, a fase
dicariótica propriamente dita. Algumas células binucleadas se alongam e se dobram no ápice,
formando um “grampo” que é também chamado de crozier (Figura 48).
 O crozier apresenta dois núcleos, os quais se dividem de tal maneira que seus fusos
são orientados mais ou menos verticalmente e paralelos uns aos outros, fazendo com que um
núcleo seja posicionado no grampo. Assim, ocorre a formação de dois septos originando três
células: uma na ponta do grampo com um núcleo, outra à base da célula original com um núcleo,
e uma apical, com dois núcleos. A célula basal e a célula do grampo têm núcleos de origens
diferentes. Nas células binucleadas do crozier estão presentes os núcleos do anterídio e
ascogônio, sendo então, denominada “célula-mãe-do-asco”. E, como já foi dito, nela é que se
processará o desenvolvimento do asco. 90

Figura 48: Etapas do processo de formação do crozier em hifas do ascocarpo.

A figura 49 apresenta o processo reprodutivo completo de Pyronema amphalodes, mas

as etapas observadas são as mesmas para a grande maioria das espécies de fungos
ascomicetos. Depois dos processos de formação do tricógine e do crozier, as hifas dicarióticas
jovens sofrerão cariogamia (os dois núcleos na extremidade da hifa se fusionarão e se
separarão), seguido de dois processos de divisão meiótica, resultando em quatro núcleos.
Mitoses posteriores formarão o número de núcleos usual de cada espécie, oito ou múltiplos de
oito. Os núcleos receberão o envoltório celular formando os ascósporos (esporos). Geralmente
os ascósporos são mononucleados quando jovens. Algumas espécies poderão apresentar
apenas um ascósporo, ou, ainda ascósporos não múltiplos. Raramente serão formados esporos
binucleados ou multinucleados. Quando isso ocorre, em seguida há a formação de septos,
originando esporos bi ou multicelulares. A morfologia do esporo pode ser a mesma para todas as
espécies de um gênero.

91

Figura 49: Ciclo reprodutivo do ascomyceto Pyronema amphalodes.

7.3.1 Morfologia do ascocarpo

Os ascomycotas podem ser homo ou heterotálicos. Os ascos podem ser formados

isoladamente sobre o substrato ou em estruturas especializadas (ascocarpos). A Morfologia dos
ascocarpos e a forma de liberação dos esporos também diferem de espécie para espécie e
podem ser:

Cleistotécio

O corpo de frutificação é uma estrutura esférica, completamente fechada, dentro da

qual encontramos ascos ordenados em uma camada himenial ou dispersos e sem plano de
orientação (Figura 50). A liberação dos ascósporos ocorre por fendilhamento da parede na
maturidade, causada pela penetração de água nos “tecidos” internos, causando pressão. Não 92
apresenta himênio ou paráfise. Os fungos dos gêneros Aspergillus e Penicillium apresentam este
tipo de frutificação em seu estado teleomórfico (sexuado). Aspergillus variecolor é a forma
anamórfica de Emericella variecolor.

Figura 50 Corte transversal de cleistotécio em microscopia óptica (esquerda); desenho ilustrando a organização
interna de um cleistotécio mostrando a posição dos ascos e ascósporos.

7.3.2 Apotécio
 São corpos de frutificação em forma de taça. Os ascos são produzidos em himênio
com ou sem paráfises simples ou ramificadas (Figura 51). Quando as paráfises se unem acima
dos ascos, temos o que se chama de epitécio; quando estão abaixo do himênio, chamamos
hipotécio.

93

Figura 51: Esquerda: Secção transversal de um apotécio, os ascos com ascósporos escuros são visíveis na
extremidade da estrutura; Direita: ilustração mostrando a organização interna de um apotécio com seus ascos e
esporos.

O corpo de frutificação tem forma de globo ou pera, apresentando geralmente um

ostíolo por onde são liberados os ascósporos (Figura 52). Podem apresentar-se associados
paráfises, perífases ou pseudoparáfises. Os ascos estão organizados em himênios.
Externamente assemelham-se a picnídios (encontrados em fungos mitospóricos). Porém, nos
ascomycetos os esporos estão organizados nos ascos (ascósporos) no peritécio, enquanto nos
mitospóricos os esporos (picnidiosporos) são externos no picnídio.
 94

Figura 52: Peritécio em secção transversal mostrando o ostíolo no ápice da estrutura e ascósporos com esporos (A);
desenho ilustrando um peritécio seccionado mostrando a organização interna.

Aparentemente, o peritécio não teve muitas alterações em sua morfologia nos últimos
400 M.a. Alguns ascomycetos fósseis encontrados em camadas geológicas do Devoniano
apresentam basicamente a mesma estrutura (Figura 53).

Figura 53: Ascomycete do Baixo

Devoniano. A, Secção do talo com
ascocarpo (seta) no córtex.. B, Peritécio
em secção longitudinal. C, Asco
contendo ascósporos arising da parede
interna do peritécio. D, Secção
transversal de um asco (abaixo à
esquerda) com ascósporos, alguns dos
quais são bicelulares (seta). Barras: a,
500 mm; b, 50 mm; c, 10 mm; d, 20 mm.
7.3.3 Ascostroma

Ascos formados no interior de lóculos desprovidos de perídio - estromas. O estroma é

uma massa compacta de micélio ou mistura de micélio mais tecido do hospedeiro. Pode ser uni
ou plurilocular, quando for unilocular é chamado de pseudotécio (Figura 54).
95

A B

Figura 54: (A) Tecido vegetal infectado com ascostromas (amarelo) se desenvolvendo; (B) esquema da distribuição
dos estromas em tecido infectado.

7.3.4 Ascos nus

Uma camada de ascos é produzida diretamente sobre a superfície do hospedeiro sem

formar ascoscarpos. É estrutura típica do gênero Taphrina, causadora de deformações em
plantas (Figura 55).
 ASCOS

96

Figura 55: Ascos de Taphrina vistos em microscopia óptica desenvolvendo-se diretamente sobre as células do
hospedeiro (A); aspecto de folhas de plantas infectadas por Taphrina.

7.3.5 Forma e deiscência dos ascos

Como já foi dito, os ascos podem apresentar de uma a cinco camadas de células. Esta
característica é comum entre espécies e entre gêneros. (Sherwood, 1981) identifica oito tipos de
ascos dentre os ascomicetos, utilizando microscópio óptico que, basicamente, são variações de
apenas quatro tipos:

I) Prototunicado: basicamente unitunicado (uma única camada de células), mas com

a parede desmanchando-se na maturidade, ou antes, dela e sem estrutura apical diferenciada.

II) Unitunicados: Possuem apenas uma camada de células e podem ser operculados
ou não operculados (Figura 56). Dentro dos unitunicados existem algumas outras subdivisões
conforme alguns taxonomistas sugerem:

Hipodermatáceos: essencialmente unitunicado, sem qualquer engrossamento apical,

descarregando os ascósporos através de um poro estreito.
 Pseudo-operculado: unitunicados em estrutura e com uma capa apical engrossada a
qual se separa completamente na maturidade (como em Odontotrema)

97

(A) (B) (C)

Figura 56: Ápice de ascos e suas deiscências: (A) aspecto de um asco operculado – observe que alguns ápices já
estão abertos; (B) eletromicrografia do ápice de um asco operculado aberto; (C) ápice de um asco com deiscência anelada.

III) Bitunicados: Apesar da expressão “bitunicados” lembrar “ascos com duas

camadas celulares”, eles também englobam ascos com mais camadas funcionais formando a
parede do asco, as quais podem ou não romper-se ou estenderem-se quando da descarga dos
ascósporos. Dentro deste grupo também existem subdivisões:

Lecanoraleano: bitunicados, geralmente de parede grossa e com ápice fortemente

engrossado, nos quais a descarga ocorre por uma eversão rostrada do endoasco.

Verrucarioide: com duas camadas não separáveis, tipo encontrado em Verrucaria.

IV) Anelados: com anel apical

7.4 FASES TELEOMÓRFICAS E ANAMÓRFICAS (DEUTEROMYCETOS)

Como as formas anamórficas frequentemente ocorrem sozinhas, ainda é aceitável e

prático a separação binominal para as espécies. Isso quer dizer que uma espécie recebe nomes
diferentes para cada fase (assexuada e sexuada). Dos aproximadamente 30.000 ascomicetos
conhecidos, cerca de 5.000 tem sido bem reconhecido em sua fase anamórfica.
 Alguns fungos possuem fases reprodutivas extremamente complexas. Em alguns
casos, a fase sexuada nunca foi verificada e não é possível nem mesmo afirmar que ela exista.
Para estes casos, foi sugerido e amplamente aceito até algum tempo atrás, uma divisão
chamada Deuteromycota para incluir todos os fungos, tanto Ascomycetes como Basidiomycetes,
que se reproduzem por conídios. Os deuteromicetos formariam, então, um conjunto heterogêneo
de cerca de 17.000 espécies distintas nas quais a reprodução sexuada não é conhecida ou não
utilizada como base de classificação. Os taxonomistas que utilizam a divisão Deuteromycota,
referem-se aos fungos que ela engloba como “Fungos Imperfeitos”, devido à ausência de estágio 98
sexuado.

Os deuteromycetos não formam um Filo taxonômico verdadeiro, mas um agrupamento

“artificial”, uma vez que abriga exemplares de filos diferentes. Os Deuteromycota, ou “fungos
mitospóricos” é um “espaço” criado para reunir os organismos que ainda não são possíveis de
serem fixados em um taxon no Reino Fungi. De acordo com Hawksworth et al. (1996) e
Alexopoulos et al. (1996), os antigos Deuteromycetes são também chamados Fungos
Mitosporicos e possuem três classes: Hyphomycetes, Agonomycetes e Coelomycetes.

Possuem micélio septado e reproduzem-se por meio de conídios. Muitos são

saprófitas, mas um grande número é parasita causando doenças em plantas e animais, inclusive
em humanos. Podem ser terrestres ou aquáticos de água doce ou salgada. Alguns são
importantes economicamente por produzirem certas substâncias químicas, incluindo alguns
antibióticos.

O estágio imperfeito de muitos destes fungos é muito similar ao estágio conidial de

alguns Ascomycota bem conhecidos, do que se presume, com relativamente poucas exceções,
estes fungos representam estágios conidiais de Ascomycota, nos quais o estágio sexual é
raramente formado na natureza ou não tem sido em encontrado, ou a capacidade de se
reproduzir sexuadamente foi perdida. Em alguns casos a fase sexual é descoberta na natureza
ou produzida por meio de cultura, muito depois de o fungo ter sido descrito como “Imperfeito”.
Quando a fase “perfeita” é conhecida, o fungo passa a ser classificado como Basidiomycota ou
Ascomycota de acordo com a produção de basídios ou ascos, respectivamente. Porém, mesmo
assim o fungo continua tendo seu próprio nome dentro dos “fungos imperfeitos”, e sendo
utilizado na literatura. Isto foi convencionado por ser a fase imperfeita a mais comumente
encontrada na natureza.
 O talo consiste de hifas bem desenvolvidas, ramificadas e septadas (exceto no caso
das leveduras), com células multinucleadas. Os septos são perfurados e, os que possuem
fíbulas associadas, são facilmente reconhecidos como sendo basidiomicetos.

Quanto aos requerimentos nutricionais estes fungos parecem ser muito variados.
(Alexopoulos, 1962) cita que alguns são de interesse especial (Phoma casuarina e Phoma sp.)
por serem capazes de fixar nitrogênio.

O micélio de muitos fungos imperfeitos assemelha-se aos Ascomycota, esporulando 99

mais rapidamente em cultura do que na natureza. Em geral, as espécies que produzem conídios
sobre conidióforos formados diretamente sobre hifas somáticas, esporulam mais rapidamente do
que aqueles que produzem conídios em estruturas mais complexas como picnídios. Fatores
ambientais tais como luz, temperatura, nutrição, pH, etc., também afetam a esporulação. Curto
período de exposição ultravioleta estimula a produção conidial em grande número de fungos
imperfeitos.

7.4.1 Reprodução

A reprodução, como já comentamos, ocorre por meio de conídios, que são esporos de
origem assexual e imóveis, produzidos sobre o ápice de estruturas especializadas, denominadas
conidióforos. Os conídios podem apresentar formas, cores e número de células muito variado.
Os conidióforos podem ser produzidos livres e aleatoriamente sobre hifas somáticas, ou
agrupados em vários tipos de corpos de frutificação assexuais. A célula na qual os conídios são
formados diretamente é chamada de conidiogênica. Esta célula pode ser morfologicamente
similar às células das hifas somáticas ou completamente diferente na aparência. As células
conidiogênicas que possuem uma abertura, por meio da qual, conídios com uma parede
parcialmente contínua com a célula conidiogênica, são denominadas de fiálides. A célula
conidiógena que sofre repetidas proliferações durante a produção de conídios em cadeias, de
forma que as células conidiogênicas alongam-se e ficam marcadas com uma série de cicatrizes,
são chamadas de anélide.

Quanto ao agrupamento dos conidióforos:

 Segundo Alexopoulos et al. (1996), os conidióforos podem ser formados isoladamente
ou agruparem-se para formar estruturas especializadas denominadas conidioma (plural =
conidiomata).

 Conidioma sinemático: quando conidióforos individuais estão agrupados

densamente e ligados entre si lateralmente até próximo ao ápice formando uma estrutura
semelhante a um arbusto. Apresenta-se geralmente alongado e com o topo muito ramificado, 100
onde se formam os conídios.
 Conidioma esporodoquial: quando os conidióforos são curtos e unidos pela
base, formando uma estrutura estromática semelhante a uma almofada.

Quanto à localização dos conidióforos

Os conidióforos podem estar dentro de uma estrutura de tecido fúngico chamada de

picnídio ou entre o mesófilo e a epiderme de uma planta hospedeira, numa estrutura
denominada acérvulo.

 Conidioma picnidal é uma estrutura globosa, formada por tecido fúngico, na

base do qual são formados os conídios ou picniosporos. Este apresenta um poro na porção
superior, o ostíolo, por onde são liberados os conídios. Os conidióforos dentro do picnídio podem
ser cursos, quase ausentes ou longos e ramificados.
 Conidiomas acervulares: são estruturas tipicamente planas, forradas por
conidióforos geralmente curtos que crescem lado a lado formando uma massa de hifas mais ou
menos estomática, embaixo da cutícula ou epiderme das plantas hospedeiras. Os conidióforos
são expostos pelo rompimento da epiderme ou da cutícula do hospedeiro.

7.4.2 Tipos de conídios

Os esporos produzidos apresentam-se muito variados e recebem denominações

especiais em função de sua origem, forma e estrutura.
Quanto à forma:

A figura abaixo (Figura 57) ilustra as formas de conídios:

101

Figura 57: Morfologia e ornamentação dos esporos: (A) Amerósporos: sem septos; (B) Didimósporos: com apenas um
septo; (C) Helicósporos: esporos em forma de espiral; (D) Estaurosporos: esporos em forma de estrelas; (E) Dictiósporos:
apresentam septos verticais e horizontais; (F) Fragmósporo: dois ou mais septos; (G) Escolecósporo: conídios muito
alongados, assemelhando-se a um verme.

7.4.3 Formação do conídio (conidiogênese)

Quanto ao tipo de células envolvidas na sua formação, o conídio pode ser enterotálico
(se a camada mais externa de hifas não participar da formação da parede conidial), ou
homotálico se todas as células da camada da parede conidial participar do processo. Quanto ao
tipo de formação, ele pode ser Blástico ou Tálico.
 Conidiogênese blástica: o
conídio jovem é formado antes da
formação do septo transversal por
meio de um “estrangulamento” da
extremidade da hifa.

Conidiogênese tálica: 102

também chamados de artroconídios.
Uma célula hifal preexistente é
transformada em conídio pela CONIDIOGÊNESE CONIDIOGÊNESE
BLÁSTICA TÁLICA
formação dos septos antes que o
conídio jovem comece a se diferenciar
Figura 58: Formação de conídios a partir das
(Figura 58) conidiogêneses Blástica e Tálica

7.4.4Conidiogênese Blástica

I – Conidiogênese blástica – Acropetálica

Uma cadeia de hifas é formada. A cadeia cresce e se ramifica em duas (bifurcação).

No topo das bifurcações são formados os conídios jovens (Figura 59)
 103

Figura 59: Conídios com crescimento simpoidal.

II – Conidiogênese Blástica - Simpodial

Cada novo ápice de hifa passa a ser convertido em conídio blástico. Os próximos eixos
de células crescem por fora, alternadamente, atrás o eixo já convertido, dispondo-se ao seu lado
(Figura 60)

Figura 60: Etapas de crescimento simpodial; Gêneros de fungos com conidiogênese simpodial.
 III Conidiogênese Blástica - Anélide

Cada conídio excedente deixa uma cicatriz em forma de anel ao redor da célula
conidiogênica que cresce a partir da cicatriz para formar o próximo conídio. A figura 61 mostra 104
um conídio com as bases truncadas e diversas cicatrizes anelares no centro da célula
conidiogênica.

Recentemente tem sido confirmado que alguns indivíduos anamórficos podem ser
tanto anelídicas quanto simpodiais.

A B

Figura 61: (A) Conídio com cicatrizes resultantes dos crescimentos anteriores; (B) etapas de formação do conídio
resultando em uma hifa com cicatrizes em forma de anel.
 IV – Conidiogênese Blástica – Reversa

Em Basipetospora (um fungo termotolerante utilizado

na Indonésia para preparar o corante vermelho utilizado na
alimentação), um conídio se forma na ponta de uma hifa
relativamente indiferenciada e é delimitado por um septo. Então,
uma pequena região logo abaixo da hifa incha-se em forma de 105
um balão e produz um segundo conídio. Em seguida ocorre
nova formação de septo e o segmento abaixo se incha
preparando um novo conídio, dando continuidade ao processo.

Figura 62: Etapas da conidiogênese reversa

V - Conidiogênese Blástica - Fiálide

Muitos bolores produzem conídios em rápida sucessão basipetal a partir células

terminais de conídios chamadas fialides. Gêneros como Penicillium, Aspergillus, Fusarium,
Stachybotrys, Trichoderma e Chalara são todas fialídicas (Figura 63).

Figura 63: (esquerda)

gêneros de fungos que
produzem fiálides e seu
aspecto morfológico;
(direita) fiálides de
Verticillum sp.
 Muitas fiálides não mudam o tamanho enquanto produzem sucessivos conídios, embora
muitas camadas de paredes internas sejam acrescentadas separando o final da célula (Figura
64).

Esse acúmulo de camadas de paredes, eventualmente causa obstrução da passagem

para a produção de conídios. Em fiálides em que isso ocorre há tendência à produção de
extensões simpodiais que se desenvolvem em novas aberturas férteis.

106

B
A

Figura 64: (A) Etapas da formação de fiálides e o engrossamento da parede da hifa; (B) Eletromicrografia de um
esporo desprendendo-se da hifa pelo processo de formação de fiálides.

VI – Conidiogênese Basi-axial

Cada cadeia de conídios consiste de séries de conídios gradualmente maduros, o mais velho na
ponta e o mais jovem na base, próximo à hifa indiferenciada. Novos conídios são adicionados na base da
cadeira, empurrando os mais velhos para o topo, conforme demonstrado na figura abaixo:
 VII - Conidiogênese Artrotálica

É comum em Geotrichum forma

anamórfica de Dipodascus spp.
(Saccharomycetes). Uma hifa interrompe
107
o seu crescimento e, então, passa a se
dividir em curtos segmentos pela
formação de septos irregulares. Há a
formação de septos duplos que dividem
a hifa causando uma fissão à “corrente”

A B dando um aspecto de desarticulações

(figuras ao lado).

Em Coremiella algumas
hifas degeneram para
liberar células em forma
alternativa de
“atroconídios” (figuras ao
lado).

Aspectos da formação de artroconídios em Coremiella sp.

VIII – Conidiogênese Tálica – Solitária

 A forma anamórfica de
Nannizzia (
Microsporum), que pode
realizar a digestão da
queratina e causa
doenças em humanos,
desenvolve grandes
fragmósporos no final da 108
hifa (figura ao lado).

Formação de fragmósporos em Nannizzia

7.5 CICLO PARASSEXUAL

Em praticamente todas as espécies de fungos imperfeitos, foi descoberto um ciclo

reprodutivo chamado parassexual. Este ciclo foi definido como um ciclo no qual a plasmogania,
cariogamia e a haploidização acontecem, mas não em tempo específico do ciclo de vida destes
organismos.

O início do ciclo ocorre com a formação de um micélio heterocariótico, que pode ser
a partir de anastomoses entre duas hifas somáticas de diferentes linhagens. O núcleo produzido
no micélio se multiplica e seus progenitores distribuem-se pelo micélio que fica completamente
heterocariótico. Outra maneira de formar um micélio heterocariótico é por meio de mutações em
um ou mais núcleos, ou pela fusão de alguns núcleos e sua subsequente multiplicação entre
núcleos haploides.
7.5.1 A manutenção da variabilidade genética pelo ciclo parassexual

Um micélio heterocariótico pode ter sido originado, então, por dois processos:

I) Fusão entre núcleos semelhantes: resulta em núcleos homozigótico diploide;

II) Fusão entre núcleos diferentes: resulta em um núcleo heterozigótico diploide.

109

Assim, o micélio pode conter até cinco tipos de núcleos: dois do tipo haplópide, dois de
homozigóticos diploides e núcleos heterozigóticos diploides. Ocorre, então, multiplicação dos
núcleos haploides e diploides. Essas recombinações dão aos fungos alguns avanços em
direção à sexualidade dentro do ciclo parassexual.

Um micélio que tenha recebido um núcleo externo por meio da fusão de hifas de outras
linhagens e tenha praticado o ciclo parassexual por vários anos, pode conter núcleos haploides
semelhantes ao das hifas de origem, núcleos haploides com várias recombinações gênicas,
núcleos heterozigóticos e homozigóticos diploides de vários tipos.

7.5.2 Predação em Deuteromycetos

Alguns deuteromicetos microscópicos secretam na superfície de suas hifas uma

substância pegajosa fazendo com que protozoários, rotíferos, pequenos insetos e outros animais
fiquem aderidos. Mais de 50 espécies desse grupo capturam nematoides. Na presença destes
pequenos vermes, hifas circulares são produzidas, as quais se dilatam rapidamente fechando a
abertura central como um nó quando nematoide raspa sua superfície interna. Presumivelmente,
o estimula e a parede celular aumenta a quantidade de material osmoticamente ativo na célula,
causando a entrada de água nesta e o aumento de sua pressão de turgescência; a parede
externa então se fende e a interna se expande, fechando a armadilha (Figura 65).
 110

Figura 65: Deuteromiceto Arthrobotrys dactyloides aprisionando um nematoide. A armadilha consiste em hifas
circular composta por três células que, quando estimuladas, alargam-se rapidamente cerca de três vezes seu
tamanho original em 0,1 segundo, estrangulando o nematoide. Uma vez o animal preso, as hifas penetram em seu
corpo, digerindo-o.
8 FILO ZYGOMYCOTA (ZYGOMYCETES)

O Filo Zygomycota compreende aproximadamente 1% das espécies descritas de

fungos, cerca de 900 espécies (Kirk et al. 2001). Os representantes mais familiares incluem os
bolores de crescimento rápido que podemos encontrar em restos de morangos já em
decomposição (Figura 66) e outras frutas contendo alto teor de açúcar. Um número de espécies
é utilizado na Ásia para fermentação de alimentos, como Rhizopus oligosporus na Indonésia, e 111
Actinomucor elegans no queijo Chinês.
Inversamente, algumas espécies têm um impacto negativo na economia humana por
causarem a podridão de grãos e frutos (Rhizopus stolonifer), e patogenias em plantas (por
exemplo, Choanephora cucurbitarum, que ataca as flores de Cucurbitaceae – família das
abóboras e melões) enquanto outras espécies oportunistas causam infecções em pacientes
diabéticos, imunodeficientes, imunossuprimidos (de Hoog et al. 2000). Alguns zygomycetes são
frequentemente isolados por veterinários em animais domésticos de regiões tropicais e
subtropicais do mundo.
Apesar de estes fungos serem comuns em ecossistemas, terrestre e aquático, são
raramente relatados em humanos.
 112
Entomophtora Morangos cobertos com micélio de Rhizopus.

Artrópode hemíptera infectado por Beauveria

Phycomyces blakesleeanus bassiana

Figura 66: Alguns zigomycetes comuns na natureza.

8.1 ZIGÓSPOROS E ESPORANGIÓSPOROS

O nome Zygomycetos é referência à estrutura reprodutiva formada durante a fase

sexuada, o zigosporângio. Outras estruturas produzidas na fase assexuada, porém, são as
mais comuns e abundantes, são o esporângio e esporangiósporos. Estas estruturas garantem
aos zigomicetos uma alta taxa de estabelecimento e colonização dos substratos.
 São fungos que formam um esporo de resistência de parede grossa denominada
zigósporo. O zigósporo é originado a partir de um zigosporângio resultante da fusão de dois
gametângios iguais. Assim como no grupo dos Deuteromycetes, nos Zygomycota também
existem fungos para os quais se desconhece a reprodução sexuada (formam apenas
esporangiósporos) com esporos sem motilidade (sem flagelos). O micélio dos zigomicetos é
cenocítico, o septo ocorre apenas para separar o esporângio ou zigósporo durante o seu
amadurecimento (Figura 67).
O zigósporo, por ser resistente, pode permanecer em estado latente por muitos anos, 113
dependendo das condições ambientais. Quando estas condições se mostrarem favoráveis (taxa
de umidade, temperatura e substrato) o esporo pode germinar iniciando uma nova colonização.
Os esporangiósporos assemelham-se aos conídios produzidos pelos Ascomycota e
alguns Basiciomycota. Porém, são distinguíveis por suas etapas de desenvolvimento. As
paredes dos esporangiósporos são formadas pela clivagem interna de citoplasma esporangial.
Na maturidade, a parede esporangial se desintegra ou se abre, liberando os esporos que
geralmente são dispersos pelo vento ou pela água.

ESPORANGIÓSPOROS

COLUMELA

C Figura 67: (A) Formação de zigósporo jovem pelo processo de cariogamia (reproduça
sexuada) entre duas hifas especializadas de Rhizopum estolonifer; (B) Zigósporo form
(estrutura escura) em R. estolonifer; (C) esporângio formado pela reproduçao assexu
um zigomyceto.
 Os esporângios são formados ao final de hifas especializadas chamadas
esporangióforos (Figuras 68 - 69). No fungo Phycomyces blakesleeanus, o desenvolvimento do
esporângio tem sido extensivamente estudado para compreender a genética básica para
diversos tropismos, incluindo a forte resposta à luz azul.
Alguns membros de Entomophthorales (Basidiobolus, Conidiobolus) também se
reproduzem por meio de esporos descarregados violentamente. De modo interessante, espécies
114
de Basidiobolus, Conidiobolus e diversos outros gêneros produzem um segundo tipo de esporo
em um longo estipe que parece ter certas adaptações morfológicas para uma eficiente dispersão
por insetos.

Penicilium Aspergilus Mucor Rhyzopus

A B

Figura 68: Ilustração mostrando a morfologia dos esporângios de Peniciulium e Aspergilus (A); ilustração esporângios de Mucor e
Rhyzopus (B).
 115

Figura 69: Ramo dicotomizado de esporangiósporo de Thamnidium elegans (Mucorales).

Duas variações de formas de esporângios incluem esporangíolo e merosporângio.

Esporangíolos são esporângios simples de um a 30 esporos. Merosporângios são esporangíolos
alongados com esporos unisseriados geralmente produzidos por uma vesícula ou estipe (Figura
70).

Figura 70: Eletromicrografia de merosporângio unisseriado de Syncephalastrum racemosum (Mucorales) produzido em uma
vesícula.

Entretanto, os fungos zigomycetos produtores de merosporângios não formam um

clado, indicando que este tipo de esporângio se desenvolveu independentemente mais de uma
vez no folo (como em Mucorales and Zoopagales). Um esporangíolo diferente é o mono-
esporado encontrado em Harpellales (Figura 6) que são endocomensais vivendo no intestino de
artrópodes. Os insetos são o grupo mais encontrado hospedando este fungo principalmente
naqueles de fase larval aquática (Lichtwardt 1986). Os tricósporos possuem de um a vários
filamentos basais semelhantes a fios de cabelo que, com esporos na ponta da haste
semelhantes a adesivos, aderem a plantas em ecossistemas aquáticos antes de serem ingeridos
por artrópodes e se estabelecerem em seu trato digestório

8.2 BIOLOGIA E NUTRIÇÃO

116

Como os outros fungos, Zygomycota são heterotróficos e tipicamente crescem dentro

do seu próprio alimento, dissolvendo o substrato com enzimas extracelulares, e retirando
nutrientes pela absorção ou por fagocitose. Os Zygomicota também participam de um número
interessante de simbioses. Como mencionado acima, os Harpellales habitam artrópodes. Os
Harpellales presumivelmente se alimentam de nutrientes não são utilizados pelos artrópodes.
Por não apresentarem uma relação de dano nem benefício ao animal hospedeiro, essa
associação é considerada mutualística (Figura 71). Em contrapartida, os Entomophthorales
incluem muitos insetos patógenos que podem causar doenças. Alguns dessas patogenias estão
sendo investigadas para serem utilizadas como controle biológico em insetos praga (Bidochka et
al. 1996; Hajek 1999).

Figura 71: Foto do talo de Genistellospora homothallica (Harpellales) com tricosporos presos.
 As paredes das hifas não estão presentes em todas as espécies e são constituídas por
quitina, quitosano e ácido poliglucorônico. Os centríolos, estrutura celular comum nas células
eucarióticas estão ausentes. Alguns fungos são dimórficos, ou seja, crescem tanto como forma
de leveduras ou desenvolvendo um micélio. A reprodução assexuada pode ocorrer pela
produção de esporangiósporos, conídios, oídios, clamidósporos e artrósporos.

Um número de outros Zygomycota são micoparasitas, ou parasitas de outros fungos.

Todos os membros dos Dimargaritales (apenas 15 espécies) e muitos Zoopagales são típicos
117
parasitas obrigatórios. Outros micoparasitas nos Mucorales (Syzygites, Spinellus) se
especializaram em corpos de frutificação de outros fungos (Basidiomycota; Figura 72).

Figura 72: Esporângios de Spinellus fusiger (Mucorales) parasitando uma frutificação de Agaricales Mycena pura.

Certas espécies de Zoopagales parasitam nematódeos, rotíferas e amoebas (Figura

73). Nos Endogonales, alguns podem formar associações ectomicorrizicas com raízes de pinus,
enquanto outros parecem ser saprobiontes.
 118

Figura 73: O parasita Amoebophilus simplex (Zoopagales) e seu hospedeiro. A transferência ocorre através de uma
hifa especializada chamada haustório que penetra a ameba.

8.3 RELAÇÕES FILOGENÉTICAS

É possível observar quatro linhas evolutivas dentro deste filo.

I) Fungos que formam micorriza (Endogonales e Glomales)

II) Espécies que formam micélio extensivo e um alto nível de diferenciação de

estruturas de reprodução assexuadas (Mucorales – sexuadamente demonstram alto grau de
heterotalismo com elaborado sistema hormonial).

III) Espécies homotálicas cujas estruturas de reprodução assexuadas não são bem
diferenciadas e se limitam a um crescimento somático (Entomophthorales).

IV) Espécies heterotálicas com uma reprodução assexuada bem elaborada e também
de hábito parasítico (Zoopagales).

Os Zygomycota talvez tenham divergido dos demais fungos antes da colonização da

terra pelas plantas, cerca de 600 – 1.400 milhões de anos atrás (Berbee e Taylor 2001;
Heckman et al. 2001). Estudos de filogenética molecular localizaram os Zygomycota próximo à
base do Reino Fungi, divergindo dos Chytridiomycota, os fungos da linhagem mais basal (James
et al. 2006; White et al. 2006). Entretanto, como já descrito no primeiro módulo, ainda é incerto o
quanto os Zygomycota representam um grupo monofilético. Estudos recentes utilizando dados
sequenciais de rRNA geraram uma filogenia molecular que sugerindo que os Zygomycota podem
ser tanto parafiléticos quanto polifiléticos. (BRUNS et al. 1992; TANABE et al. 2000, 2004). Com
a remoção recente dos Glomales dos Zygomycota (Schüßler et al. 2001), este filo está restrito a
espécies que formam zigósporos por meio de conjugação micelial, pelo menos naquelas
espécies onde a reprodução sexual é conhecida.
Antes da utilização das técnicas moleculares, os Zygomycota estavam classificados
em duas Classes: Zygomycetes e Trichomycetes (Alexopoulos et al. 1996). As análises de 119
sequenciamento de DNA, entretanto, têm mostrado que os Trichomycetes são polifiléticos,
compreendendo os Ichthyosporean, que nós agora conhecemos serem protozoários
relacionados aos animais (Benny and O'Donnell 2000; Ustinova et al. 2000) e também alguns
fungos (O'Donnell et al. 1998; Tanabe et al. 2000). Apesar das relações entre as ordens ser
ainda pouco conhecidas e compreendidas, as análises de sequências de DNA montaram um
cladograma compreendendo Kickxellales-Harpellales-Dimargaritales (Tanabe et al. 2004). Uma
sinapormorfia morfológica para este clado é a presença de um septo perfurado com uma
cavidade lenticular (Figure 9; Benny et al. 2001). Uma filogenia em larga escola dos Mucorales,
utilizando árvores genéticas e, pelo menos, um membro de cada gênero reconhecido, sugere
que diversas das grandes famílias e dois dos maiores gêneros (Mucor e Absidia) são polifiléticas
(O'Donnell et al. 2001).

Figura 74: Eletromicrografia da hifa vegetativa de Kickxella alabastrina (Kickxellales). A linha branca separando a
célula superior da inferior é uma seção da parede do septo. Observe White line separating the upper from the lower
cell is a section of the cross wall or septum. Note septo com uma estrutura lenticular no poro. Escala da barra: 0.5
µm.
 Os Entomophthorales parecem ser uma das mais diferentes e problemáticas
linhagens de Zygomycota por dois motivos: 1) Análises de DNA sugerem que ele pode ser
mais proximamente relacionado aos Blastocladiales (Chytridiomycota) (James et al. 2000;
Tanabe et al. 2004), que outros Zygomycota, e 2) eles são morfologicamente diferentes dos
outros Zygomycota no modo como seus esporângios são formados e na frequente produção
de esporangiósporos secundários (COLE e SAMSON 1979; BENNY et al. 2001). A posição
filogenética das espécies mais problemáticas, Basidiobolus ranarum, é incerta (JENSEN et
al. 1998), mas uma recente análise filogenética utilizando sequenciamento de dados RPB1 120
sugerem que está posicionado entre os Zygomycota (TANABE et al. 2004). Entretanto, estas
espécies parecem ser bem distintas dos Entomophthorales com os quais têm sido
tradicionalmente classificados. Embora B. ranarum possua muitos aspectos das espécies de
Entomophthorales, como a descarga forçada dos esporos, morfologia dos esporos,
zigósporos morfologicamente similares, e associações simbióticas com insetos (KREJZOVA
1978; BLACKWELL e MALLOCH 1989), estas espécies não aparecem no grupo junto com
outros Entomophthorales nos estudos de filogenética molecular utilizando sequenciamento
de DNA sequences (NAGAHAMA et al. 1995; JAMES et al. 2000). Basidiobolus spp. possui
organelas semelhantes a centríolos associadas ao núcleo (MCKERRACHER e HEATH
1985; Cavalier-Smith 1998), entretanto, somente membros dos Chytridiomycota, os únicos
“fungos” flagelados, possuem centríolos funcionais.

Apesar da controvérsia, evidências consistentes apoiam a origem dos zygomycetes a

partir dos microsporídias, um grupo parasitas altamente obrigatórios de uma larga variedade
animais, incluindo humanos (KEELING et al. 2000; KEELING, 2003).

8.4 REPRODUÇÃO

A reprodução assexuada é mais desenvolvida que a sexuada nos Zygomycota. Uma

estrutura chamada esporângio, típico do filo, é formado por uma estrutura alargada terminal
sobre uma hifa especializada chamada esporangióforo. Pode formar de meia centena até vários
milhares de esporos (esporangiósporos). Algumas espécies, entretanto, formam estruturas
menores denominadas esporangíolos, que se diferenciam do esporângio por formarem menos
esporos (cerca de 1 – 30 esporos) e pelo tamanho reduzido.
 Esporangíolos unisporados podem ser confundidos com conídios de Ascos e de alguns
Basidiomycota, sendo até assim denominados por alguns autores, mas diferenciam-se porque o
septo que separa o esporangíolo do conidióforo não é parte da parede. Entretanto, quando estes
esporangíolos forem cilíndricos e contiverem vários esporos em uma única série, são
denominados de merosporângios.

A figura 10 ilustra o ciclo reprodutivo de Rhizopus stolonifer, mas seus passos podem
servir para a grande maioria dos zigomicetos.
121

FIGURA 75 - CICLO REPRODUTIVO DE UM ZIGOMYCETO (RHYZOPUS STOLONIFER).

Quando dois indivíduos compatíveis estão próximos, são produzidos hormônios que
estimulam o crescimento dos ápices das hifas, os quais se tocam desenvolvendo-se em
gametângios. Algumas espécies são homotálicas (autoférteis) e podem produzir estruturas
sexuadas a partir de uma única linhagem; muitas outras, como Rhizopus, são heterotálicas e
necessitam de uma linhagem “+” e outra “-“ para a reprodução sexuada.
 Os gametângios ficam separados do restante do micélio pela formação de septos. As
paredes entre os dois gametângios que se tocam dissolvem-se e os dois protoplastos
multinucleados entram em contato. Um zigosporângio com parede espessa é produzido após a
fusão de dois gametângios multinucleados. Dentro do zigosporângio, os gametas – que são
simplesmente núcleos – fundem-se, formando um ou mais núcleos diploides, ou zigotos (Figuras
76 e 77). Nos zigomicetos, o zigosporângio também é frequentemente chamado de zigósporo.

122

C
B

F
D E

H
G

Figura 76: Etapas de formação do zigosporângio (a sequência de fotos pertencem aos gêneros Phycomyces e
Phizopus): (A) início da fusão das hifas; (B) pró-gametângio; (C) início do gametângio; (D) gametângio formado no
processo de plasmogamia (E); (F) zigosporângio formado. Reprodução Sexual (G) Eletromicrografia da fusão de um
gametângio em Mucor mucedo. (H) Zigosporângio ornamentado de Mycotypha africana.
 123

Figura 77: Reprodução assexuada. (A) Eletromicrografia de esporângio unisporado de Benjaminiella

poitrasii e (B) esporângio multisporado Gilbertella persicaria liberando esporangiósporos.

A meiose ocorre quando o zigosporângio germina com a quebra da parede, produzindo

um esporângio muito similar ao esporângio assexuado. Esporos haploides, produzidos
assexuadamente dentro do esporângio, germinam, e o ciclo recomeça.

8.5 CLASSE ZYGOMYCETES

Como vimos anteriormente, a divisão do filo em duas classes (Zygomycetes e

Trichomycetes) está sendo questionada após as análises de dados do sequenciamento de DNA
de fungos destes dois grupos. No entanto, para melhor podermos descrever as estruturas
morfológicas comuns que levaram os taxonomistas a agruparem os fungos nestas duas classes,
continuaremos com a mesma forma de classificação em Zygomycetes e Trichomycetes.

Agrupa espécies saprófitas, parasitas “fracos” de plantas e parasitas altamente

especializados de artrópodes ou outros animais. As espécies do gênero Mucor e Rhizopus são
decompositores exímios de matéria orgânica e os causadores da conhecida podridão mole ou
mofo, muito frequentes em pão e frutos armazenados. Há registro clínico de Rhizopus
parasitando tecido humano (Putzke e Putzke,1998).
 Nesta classe estão incluídos também os fungos que formam micorriza com vegetais,
uma relação simbiótica onde a planta fornece ao fungo os açúcares essenciais e, em troca,
recebe nutrientes que o fungo extrai do solo com maior facilidade do que a planta, tais como
fósforo, potássio e nitrogênio.

Dois gêneros são conhecidos como patógenos de plantas: Choanephora, que causa
podridão de frutos e podridão mole de abóbora (Cucurbitaceae), pimentão e quiabo; Rhizopus,
que causa podridão mole em diversos frutos, grãos e sementes.
124
Os esporos de zigomycetes são dispersos pelo vento, embora o zigósporo possa
permanecer latente por longo período de tempo, suportando inclusive grandes modificações
climáticas.

Dentre os Zygomycetes a ordem Entomophthorales engloba parasitas de algas, cupins

e outros insetos, nematoides e outros invertebrados.

8.5.1 Influência da luz em Zygomycetes (Fototropismo)

Novamente voltamos à questão da luminosidade na orientação dos fungos. Como já

vimos em módulos anteriores, os fungos não realizam fotossíntese, de modo que a luz não é
essencial para a síntese de açúcares, mas contribui para a orientação na hora da liberação dos
esporos. Para ilustrar como a luz influencia no direcionamento do fungo, utilizaremos o exemplo
de Pilobolus. O Zygomyceto Pilobolus mede entre 5 e 10 mm de altura e cresce sobre fezes.

Os esporangióforos desse fungo crescem em direção à luz; assim, os raios luminosos

entram na vesícula subesporangial, que essencialmente é uma lente, e convergem para uma
área basal fotorreceptora. A luz promove o crescimento do esporangióforo do lado oposto à
entrada dos raios, causando sua curvatura em direção à luz. A alta pressão de turgor do líquido
no vacúolo, dentro da vesícula subesporangial, causa seu rompimento fazendo com que o
esporângio seja jogado a uma distância de 2 metros ou mais, e a uma velocidade inicial
aproximadamente de 50 km por hora. Considerando que os esporângios têm somente cerca de
80 micrômetros de diâmetro, a distância é enorme.
 Após o esporângio ter sido arremessado, o esporangióforo colapsa. O esporângio
adere onde aterrissa, e se for sobre uma folha de gramínea, pode ser ingerido por um herbívoro.
Ele passa ileso através do trato digestório do herbívoro e é depositado com as fezes do animal,
recomeçando o ciclo novamente (Figura 78 e B).

Figura 78: (A) Ilustração representando a descarga dos esporos

em Pilobolus; (B) fotografia de Pilobolus

125

No filo Zygomycota encontramos espécies de extrema importância, pois realizam uma

associação com plantas conhecidas por micorrizas (Figura 79).

Figura 79: Micélio de zigomiceto envolvendo raiz numa relação micorrízica

 A maioria dos zigomicota é terrestre, mas existem representantes de vida aquática,
quando geralmente estão associados à artrópodos. São saprófitos, parasitas de plantas e alguns
se tornaram altamente especializados em parasitar animais (Figuras 80 e 81).

126

Figura 80: Conidiobolomicose em ovino: assimetria do crânio de uma cabra com exoftalmia, aumento do volume do
globo ocular, ulceração da córnea e secreção ocular.

Figura 81: Esporos de Pandora phalangicida fungo Entomophthorales que ataca artrópodes da ordem Opilionida.
8.5.2 Classe Trichomycetes

Compreendem as formas obrigatoriamente associadas à artrópodos que podem ser

insetos, miriápodes, crustáceos, tanto marinho ou de água doce, como terrestres. Quanto à sua
relação com os artrópodos, existem muitas controvérsias sobre sua natureza. Alguns autores
consideram parasitismo, comensalismo, simbiose verdadeira, enquanto outros preferem chamá-
la de associação, justificando esta posição pelo pouco estudo sobre a natureza das relações 127
entre o fungo e seu hospedeiro.

Exceto por Amoebidium parasiticum, que vive fixo a carapaça externa de crustáceos e
em insetos imaturos (fase de larva), todas as espécies crescem internamente no trato digestório
do hospedeiro. Várias espécies ocorrem no intestino anterior, onde se fixam por meio de
estruturas denominadas “holdfast”. Esta estrutura é segregada junto a um dos polos pelos
órgãos reprodutivos do fungo. O micélio destes fungos nunca penetra no hospedeiro, e este
parece obter nutrientes do lúmen do intestino, não podendo, por isto, considerá-los como
parasitas.

As estruturas somáticas parecem estar relacionadas ao tipo de habitat que vivem estes
fungos, pois o micélio é muito limitado, apesar de ocorrerem espécies com micélio ramificado ou
não. Exames ultraestruturais de hifas destes fungos concluíram que esta é completamente
distinta das encontradas nos demais fungos.

8.5.3 Reprodução Assexuada

E caracterizada pela produção de esporos com apêndices, em forma de tricósporos,

atrósporos ou células ameboides. Os tricósporos, quanto liberados, podem reter junto ao antigo
ponto de fixação, restos da célula generativa. Esta estrutura recebe o nome de “colar”. A
germinação só ocorre se os tricósporos forem ingeridos pelo artrópode hospedeiro. Após a sua
liberação, o talo que prendia o fungo, se degenera.
8.5.4 Reprodução sexuada

Para a classe Trichomycete, a reprodução descrita a seguir, foi confirmada apenas em

Harpellales, ocorrendo em 12 dos 17 gêneros. Mas, é preciso lembrar que em outras ordens
pertencente à classe Zygomycete ela também já foi descrita e segue os mesmos passos das
figuras 75 e 76.

128
Há formação de zigósporos, após a conjugação de duas hifas. Cada zigósporo é
produzido individualmente em uma hifa ramificada, denominada de zigosporóforo, e situa-se
sobre uma ou outra das células conjugadas. Em uma espécie, após o pareamento, forma-se um
tubo de germinação. Com o encontro ocorre a plasmogamia e, em seguida a cariogamia. Todos
os zigósporos são bicônicos, diferindo de todos os outros esporos sexuados de Zygomycota.

Podem ser reconhecidos quatro tipos de zigósporos:

I) zigósporo medianamente fixo e perpendicular ao zigosporóforo;

II) zigósporo submedianamente fixo e oblíquos ao zigosporóforo;

III) zigósporo medianamente fixo, mas posicionado paralelamente ao zigosporóforo;

IV) zigósporos fixos basalmente e em linha com o eixo longitudinal do zigosporóforo.

9 PREDAÇÃO EM DEUTEROMYCETOS

A primeira e certamente a mais 129

importante das relações entre fungos e

ambiente é a micorriza. O termo micorriza
vem do grego, “mykes” que significa fungo e
“rhiza” raiz. Quem primeiro observou as
micorrizas e batizou-as como o nome atual,
foi o botânico alemão Albert Berhhard Frank,
em 1885, depois de detectar a sua presença
em várias árvores frutíferas. Em 1900, o
francês Bernard descobriu a importância na
vida e desenvolvimento das orquídeas. Em
1910 o estudo das micorrizas estendeu-se
para as plantas utilizadas na agricultura e
jardinagem. Mas, em 1955, com a publicação dos primeiros estudos de Mosse na Inglaterra as
micorrizas deixaram de ser consideradas como uma exceção e aceitou-se a sua real importância
(PEREZ-MORENO e READ, 2004).

Recentemente, achados fósseis permitiram determinar que a origem e presença das

micorrizas é muito antiga, encontrando-se esporos de Glomeromycota em estratos de 460
milhões de anos, pertencentes ao período do Ordoviciano. As micorrizas arbusculares já se
mostram bastante desenvolvidas quando do aparecimento das primeiras plantas terrestres no
registro fóssil, há 400 milhões de anos. Essa simbiose mutualística entre plantas e fungos pode
ser verificada em espécies de plantas como Rhynia major, que não possuíam raízes verdadeiras,
apresentando somente um talo subterrâneo ou rizoma de onde saíam alguns ramos aéreos. A
absorção de nutrientes recaía quase exclusivamente sobre o fungo micorrízico. Pelo que se
pode dizer, a presença destes organismos foi imprescindível para a extensão da vida vegetal em
terra firme aonde posteriormente chegariam os animais.
9.1 SIMBIOSE MUTUALÍSTICA

Uma simbiose é um organismo composto, sendo uma íntima convivência de indivíduos

pertencendo a duas ou mais espécies. Um exemplo de simbiose mutualística bastante comum é
o líquen, composto por uma espécie de fungo e outra de alga. Dependendo da simbiose,
especifica cada parte pode se beneficiar, sofrer, ou não ser afetado pela atividade do outro. O
caso onde ambos ou todos os participantes realizam uma rede benéfica das relações é chamada 130
de simbiose ou mutualismo.

9.1.1 Micorriza

I) Plantas
As micorrizas são associações que
os fungos realizam não apenas com plantas
lenhosas (árvores) de uma formação florestal
(Figura 1), mas incluem membros de todos os
grupos de plantas: samambaias, licopodiuns,
equisetos, musgos (briófitas e hepáticas). Um
ponto em comum entre estes organismos é
que todos têm partes subterrâneas e quase
todos produzem seu próprio alimento por meio
dos processos de fotossíntese. No processo
de fotossíntese, a planta captura energia na Figura 82: Um cogumelo de Laccaria bicolor
crescendo junto a uma plântula de pinus. O tamanho
forma luminosa, geralmente solar, e obtém
da frutificação indica que uma boa taxa fotossintética
carbono a partir do dióxido de carbono (CO2),
está ocorrendo e promovendo a troca de nutrientes
para ser utilizado na construção de seu corpo entre os organismos nesse sistema raiz/micorriza.
e dos componentes químicos essenciais. O
principal produto da fotossíntese
(fotossintéticos) é um açúcar simples
chamado glicose.
 II) Fungo
Os fungos capazes de realizar micorrizas estão distribuídos entre as diversas ordens
das classes e filos existentes. Devido às grandes frutificações, são mais conhecidos os fungos
dos Basidiomycetos (cantarelos, boletos e amanitas) e Ascomycetes (trufas, helvellas e
possivelmente algumas morchellas). Porém, os fungos Zygomycetes, parentes do bolor preto do
pão e com frutificações microscópicas são os mais envolvidos neste tipo de simbiose (Figura 2).

131

Figura 83: Micélio de fungo Zygomycete formando micorriza.

III) Raízes ou Estruturas semelhantes a raízes

Nem todas as partes subterrâneas das plantas são raízes. Por exemplo, plantas como
samambaias, gengibre, e certas iridáceas estão fixas, primeiramente por sistemas subterrâneos
chamados rizomas. Muitas das outras chamadas plantas-inferiores, como os musgos, também
têm estruturas subterrâneas simples de fixação que muitos botânicos não consideram raízes
verdadeiras, sendo então chamadas de rizoides. As micorrizas ocorrem em rizomas e rizoides,
bem como em raízes verdadeiras (Figura 84).

Figura 84: Morfologia externa de uma raiz de dicotiledônea.

IV) Energia

Por intermédio da fotossíntese plantas verdes obtém energia da luz do sol e armazena
um pouco dela em forma de açúcar ou outros compostos químicos. Deste modo, as plantas
clorofiladas são energeticamente autossuficientes enquanto tiverem a fonte luminosa. Humanos
e outros animais, por outro lado, precisam obter alimento pré-pronto e então quebrá-lo por meio
da digestão e outros processos para obtenção de energia. Apesar dos fungos não ingerirem 132
seus alimentos da mesma forma que os animais fazem, eles também obtém energia por meio
daquilo que eles “comem”. Então, quando falamos de fungos micorrízicos obtendo energia das
plantas, significa que os fungos estão recebendo compostos altamente energéticos como o
açúcar proveniente delas. Os fungos então “queimam” estes compostos para liberar energia
armazenada em cadeias químicas bem como para providenciar a construção dos blocos
estruturais.

V) Fontes inorgânicas

As plantas necessitam mais que a luz solar e dióxido de carbono para construírem
seus corpos e prosseguirem ativamente vivas. Elas também precisam de água e outras
substâncias que são frequentemente chamadas nutrientes ou minerais, tudo o que é obtido do
solo. A lista de nutrientes requisitada pelas plantas é longa, entretanto a maioria é necessária em
pequenas quantidades. Aquelas necessárias em grande quantidade são nitrogênio (N), fósforo
(P) e potássio (K) – o NPK.

VI) Estrutura das raízes

Existem muitos tipos de micorrizas. Contudo, antes de compreender os diferentes

tipos, é necessário observar a aparência de cada uma para diferenciá-las: a porção da raiz
envolvida e o tipo de estrutura produzida pelo fungo. Primeiro, será considerada a estrutura da
raiz de uma planta não micorrízica com tecido de condução central (algumas plantas têm
múltiplas formas de tecido de condução organizadas em forma de um anel). Para nossa
proposta, a raiz pode ser vista como consistindo de quatro principais regiões (Figura 85):

A epiderme é a primeira
camada de células e sua função é
proteger os tecidos internos. Os pelos 133
radiculares são tubulares e extensão
das células epidérmicas; são efêmeros
e confinados na sua maioria, à região
de maturação. O córtex é formado por
células semelhantes a bolhas e
frequentemente servem de reserva de
alimentos e desgaste de materiais.
Figura 84: Corte transversal de uma raiz primária de Salix sp.
(salgueiro) perto de completar sua maturidade.

A endoderme consiste em uma única camada de células separando o córtex do

cilindro vascular. Estas células possuem estrias de suberina, as Estrias de Caspary, sendo, às
vezes, lignificada. Visto que a endoderme é compacta e as estrias de Caspary são impermeáveis
à água e íons, todas as substâncias que entram e saem do cilindro vascular devem passar pelos
protoplastos das células da endoderme.
A região mais interna é o cilindro vascular, ou tecido de condução. Ele inclui o xilema,
que transporta água e minerais das raízes para as partes aéreas da planta (tronco, galhos,
folhas, flores e frutos), e o floema transporta os materiais das partes aéreas para as raízes.

9.1.2 Estrutura das Micorrizas

O fungo não penetra por lugares danificados da raiz e nem onde o córtex está aberto
pelo surgimento de uma raiz lateral, indicando que o fungo necessita de um sítio fisiologicamente
funcional para que haja a penetração (SILVEIRA, 1992). As quatro partes (fases) de uma
micorriza a serem consideradas são:
 1 – Intrarradical;
2- Perirradical;
3 – Extrarradical;
4 – Reprodutiva.
A fase intrarradical é compreendida de hifas simples, com ou sem estruturas
adicionais, que ocorrem entre a epiderme radicular e o córtex, tanto entre e dentro de células
individuais ou apenas entre elas. O fungo está restrito ao córtex e epiderme – não atravessa a
endoderme penetrando no cilindro vascular. 134
A fase perirradical é composta de uma camada de hifas que circunda a raiz como
uma meia ou luva.
A fase extrarradical é formada de hifas que se estendem em típico micélio pelo solo
circulando a raiz. Um dos componentes de maior importância dessa simbiose é o micélio
externo, o qual é uma das estruturas biológicas mais fascinantes, visto que constitui, estrutural e
funcionalmente, uma interfase entre os componentes edáfico e vegetal dos ecossistemas. A
principal função do micélio externo é o importante papel que possui na reciclagem de nutrientes
nos ecossistemas. Esta fase pode também apresentar rizomorfas, que são agregações de
muitas hifas e frequentemente visíveis a olho nu (PÉREZ-MORENO e READ, 2004).
A fase reprodutiva são os esporos, que podem ser produzidos dentro do corpo de
frutificação ou esporocarpo, como nos cogumelos ou trufas. A figura 86 mostra um pouco o
aspecto das micorrizas em microscopia óptica e eletromicrografia.

A
B

Figura 5: (A) Estágio inicial do desenvolvimento da micorriza em cultura de Laccaria amethystina (fungo) – Picea
abies (fanerógama); (B) Eletromicrografia mostrando a hifa junto à superfície da raiz e dissolvendo a camada
superficial de suberina da raiz.

135

C D

Figura 86: Estágio inicial de colonização de uma ponta de raiz de Pinus tinctorius. A hifa (setas) está começando a crescer no ápice da
raiz. Barra de escala: 10 mm (C); estágio final da colonização (D)

9.1.3 Tipos de Micorrizas

Tradicionalmente, são reconhecidas duas classes de micorrizas: ectomicorriza e

endomicorriza (também referidas como micorrizas ECTOTRÓFICAS e ENDOTROFICAS (Figura
6). Porém, essas duas classificações não foram suficientes para aceitar a diversidade de
micorrizas. Por isso, Jack Harley e Sally Smith (1983) e mais tarde, Smith e Read (1997)
reconheceram sete tipos de micorrizas que, para a maioria, ainda é a classificação geral aceita.
Será descrita a aparência geral de cada um dos sete tipos, prestando maior atenção para os dois
tipos que são mais amplamente distribuídos e ecologicamente importantes.
 Figura 87: As micorrizas mais frequentes:
ectomicorrizas (ECM) (a), micorrizas
arbusculares (AM) (b), micorrizas ericoides
(c), micorrizas orquidáceas (d), micorrizas
arbutoides (e), micorrizas monotrepoides (f) e
arbúsculo (ar), “arbutoides” (arb), célula 136
cortical (cc), esporo (e), enrolamentos (er),
“haustórios” (ha), manto (m), micélio
extrarradicular (me), novelos (nov) e rede de
Hartig (rH) (AZUL, 2002, modificado a partir de
DEACON, 1997)

I) Ectomicorrizas (“ECM” - micorrizas externas)

São as mais facilmente reconhecidas em campo, sendo discernidas a olho nu. O termo
foi proposto por Peyronel et al. (1969) e deriva do fato de que elas possuem uma fase
perirradical bem desenvolvida (chamada “manto” ou “bainha”), presente como uma fina massa
de hifas que cobre a parte externa da raiz e confere a aparência característica.
É um dos mais importantes tipos de associações micorrízicas, do ponto de vista
ecológico e biogeográfico. Trabalhos realizados constataram que 1 m de raiz colonizada pode
estar associada com até 8 km de micélio externo ECM (Smith e Read, 1997), e que em 3m2 de
solo florestal pode existir micélio ectomicorrízico suficiente para dar uma volta inteira ao planeta
ao longo da linha do Equador (LEAKE, 2003; Figura 88).
 A 137
B

CD

E
F

Figura 88: Morfotipos de ectomicorrizas. Diferentes combinações de fungos e plantas produzindo vários aspectos de micorrizas.
(a) Hebeloma crustuliniforme; (b) Cortinarius sp.; (c) Melanogaster intermedius; (d) Amanita muscaria; (e) Rhizopogon vinicolor; (f)
Lactarius rubrilacteus.

Nesta simbiose o fungo associado cobre as raízes curtas, formando um manto. As

hifas crescem do manto até fora no substrato e por entre os espaços intersticiais das células
corticais da raiz formando um complexo sistema intercelular chamado “rede de Hartig” (Figura
89). A rede de Hartig compõe a fase intrarradical de ectomicorrizas e foi descoberta no século
XIX pelo patologista alemão, Robert Hartig. Ela consiste em uma rede de hifas que se estende
por entre as células do córtex semelhante ao modo como o cimento está disposto entre os tijolos
em uma parede. O fato que estas hifas NÃO PENETRAM nas células, mas, permanecem fora
delas, fornecem outro motivo para este tipo de micorriza ser chamado de ectomicorriza (SMITH e
READ, 1997). Hifas abundantes emanam do manto para o solo adjacente formando a fase
extrarradical e esporocarpos, geralmente em forma de cogumelos ou trufas, desenvolvidos a
partir do micélio extrarradical. Entretanto, muitos fungos ectomicorrízicos parecem produzir 138
esporocarpos inconspícuos ou até mesmo, nenhum.

A B

Figura 89: (A) Secção transversal de raiz de Pinus strobus

com um delicado manto envolvendo a raiz e as hifas da rede
de Hartig envolvendo as células (215 x); (B) Células de P.
strobus com hifas da micorriza (setas) (540 x); (C) Secção da
raiz de Populus tremuloides com ectomicorriza, mostrando o
labirinto de hifas da rede de Hartig (setas) (540 x)

Esta simbiose se estabelece principalmente entre fanerógamas (angiospermas e

gimnospermas lenhosas) de um lado, e fungos (principalmente do grupo dos Basidiomycetes e
Ascomycetes) por outro, tanto em regiões tropicais (Tabela I) como temperadas e boreais
(Tabela II). Essa micorriza é característica de grupos importantes de árvores e arbustos,
incluindo as famílias Pinaceae, Cupressaceae, Fagaceae, Betulaceae e Salicaceae (MALLOCH
et al., 1980). Estima-se que existem mais de 5.000 espécies de fungos ECM, dos quais cerca de
90% são Basidiomycetes (MALLOCH et al., 1980; MOLINA et al., 1992). Dentro deste grupo,
famílias inteiras como Amanitaceae, Russulaceae, Paxillaceae, Boletaceae e
Strobilomycetaceae parecem ter evoluído como micobiontes. Nos demais basidiomicetes,
apenas certos gêneros dentro de poucas famílias são capazes de estabelecer relações ECM
(SMITH e READ, 1997), como ocorre com Suilus que se restringe apenas à família Pinaceae
(MOLINA et al., 1992). 139
A maioria das espécies de árvores dominantes nos bosques temperados boreais e
austrais do globo forma ectomicorrizas. Grandes zonas do hemisfério norte se encontram
cobertas por pináceas com ectomicorrizas, principalmente dos gêneros Abies, Larix, Pinus e
Picea. Em zonas mais próximas ao Equador se encontram Cedrus, Juniperus e Quercus.
Algumas angiospermas destas zonas como Alnus, Betula, Carpinus, Carya, Castanea, Fagus,
Ostrya, Populus, Quercus, Tylia e Salix também realizam esta simbiose (Harley e Smith, 1983;
Smith y Read, 1997). Enquanto que para todas as espécies do gênero Nothofagus
sulamericanos a simbiose é obrigatória. A distribuição geográfica destes fitobiontes forma uma
franja que se estende desde o Japão, por meio da Eurásia, até a América do Norte, incluindo o
continente asiático nas zonas do Himalaya, China, Indonésia e Austrália. (MEYER, 1973;
PALFNER, 2001).

II) Endomicorrizas:

Não formam um manto ao redor da raiz, então não possuem fase perirradical.
Frequentemente elas têm uma fase extrarradical bem desenvolvida, como uma típica rede de
micélio permeando o solo. O fungo não forma esporocarpos complexos, em vez disso se
reproduzem por meio de grandes esporos que permanecem no solo e são movidos ao redor
dele. Estes esporos podem ser grandes o suficiente para serem vistos a olho nu (geralmente são
10 a 50 vezes maior que os típicos esporos de um cogumelo), e por isso não podem ser
transportados facilmente pelas correntes de ar como os demais esporos são.
A fase intrarradical das endomicorrizas consiste de hifas que crescem entre as células
do córtex, e frequentemente penetram nelas (daí o nome endomicorriza). Apesar das hifas
penetrarem a parede das células corticais, elas NÃO PENETRAM a membrana celular, mas
meramente fazem uma INVAGINAÇAO (deformação) sem rompê-la. Esta relação pode ser
 compreendida se imaginar uma caixa de sapato com um balão inflado dentro. A caixa é a parede
celular e o balão a membrana. Se pressionarmos com os dedos o balão ele irá se deformar
(desde que não seja estourado), sem que se esteja “dentro” do balão. A hifa do fungo e
estruturas associadas permanece fisiologicamente fora da membrana celular apesar de estarem
presentes dentro da célula.
Há três tipos de endomicorrizas: arbuscular, ericoide e orquidoide.

A. Micorriza Arbuscular 140

Dentro da célula a hifa pode formar densos emaranhados, enrolando-se várias vezes
em forma de bobinas, originando estruturas chamadas de “arbúsculos” ou “vesículas” (Figura
9). Os arbúsculos (“pequenas árvores”) são semelhantes às ramificações dos galhos de arbustos
onde se acredita ser o local de transferência de nutrientes entre os simbiontes. Todas as
endomicorrizas parecem produzi-los, embora pode não estar presentes o ano todo. As vesículas
são globulares, ocorrem intra e extracelular com a função de reserva e armazenamento
(GIANNINAZZI et al., 1983; RAMOS, 2001; AMARAL, 2007).

Baseado nas duas formas anteriores (arbúsculos e vesículas), este tipo de micorriza há
muito é chamada de vesicular-arbuscular ou VA. Entretanto, como nem todos os fungos
endomicorrizios parecem produzir vesículas, a tendência atual é chamá-las de micorrizas
arbusculares. Nas literaturas podem ser encontrados os três termos: endomicorriza, micorriza
vesicular-arbuscular e micorriza arbuscular.

B
A
Figura 90: (A) vesículas da micorriza VA com o fungo Acaulospora Scutellospora sp. em
 B. Microrriza Ericoide:

Recebem este nome por ser comum a associação com plantas da família Ericaceae.
As ericáceas predominam em solos ácidos pobres em minerais e matéria orgânica e, em
condições como estas, um grupo de Ascomicota realizam a simbiose (BRUNDRETT, 2002).
Estas micorrizas se caracterizam por produzir pouco micélio externo, similar a um manto estreito
e um extenso crescimento das hifas dentro das células do córtex radicular em forma de “rolos”
de densidades variáveis (DOUGLAS et al. 1989). Os fungos envolvidos nessa micorriza
141
possuem a capacidade de transformar uma grande variedade de compostos orgânicos em
produtos assimiláveis pelas plantas (SYLVIA, 1999). Este tipo de micorriza pode degradar quitina
e hexosaminas como importante fonte de nitrofênio. Em alguns casos pode conferir à planta a
resistência a metais pesados e aos baixos níveis de pH (READ, 1991; Figura 91).

Atualmente já estão identificados numerosos fungos com capacidade de formar

micorrizas ericoides. Dentre eles, também há um grupo de fungos com hifas septadas e
melanizadas conhecidos como “dark septate endophytic” (DSE) (Jumpponen, 2001). Dentre os
DSE, Phialocephala fortinii (Wang and Wilcox, 1985) é o melhor estudado devido ao seu
isolamento frequente de raízes de ericáceas. Uma das principais características deste grupo de
fungos é a formação de microesclerocios como estrutura de propagação do fungo quando as
condições ambientais são desfavoráveis (frio, seca, ausência de luminosidade e elevadas
temperaturas (JUMPPONEN e TRAPPE, 1998). Os microesclerocios contêm substâncias de
reserva como polissacarídeos, proteínas e polifostatos. Em alguns casos também funcionam
como órgãos de dispersão para a colonização de novas raízes (PETERSON et al. 2004).

A B

Figura 91: A e B: Células de ericácea realizando micorriza. Dentro das células é possível observar os rolos de hifas
 C. Micorriza orquidoide

São associações micorrízicas exclusivas de plantas da família Orchidaceae

(orquídeas). As sementes de orquídeas são semelhantes a um pó, consistindo de um delicado
embrião esférico sem endosperma. A semente pode ou não germinar na presença do fungo
apropriado, mas não conseguirá crescer até que um fungo a tenha infectado. Uma vez que o
contato com o fungo tenha sido feito, a semente de orquídea desenvolve uma estrutura 142
aclorofilada chamada protocormio, e todos os nutrientes e energias são provenientes do fungo
associado. Uma vez que o protocormio tenha se desenvolvido o suficiente, a planta inicia o seu
crescimento, produzindo uma estrutura chamada micorrizoma (a parte inicial do rizoma que é
mais fortemente infectada pelo fungo) e que produzirá as primeiras raízes verdadeiras (Figura
92)

Em algumas literaturas, a relação entre orquídeas e fungos é descrito como se a

orquídea “parasitasse” o fungo, uma vez que a planta recebe os nutrientes por meio do fungo
(ARDITTI, 1992; RASMUSSEN, 1995; SMITH E READ, 1997).

Figura 92: Secção transversal de um embrião de uma orquídea (Neottia); as massas de hifas fúngicas estão
indicadas pelas setas (A).
 III) Ectendomicorrizas

É uma forma de transição entre ecto e a endomicorriza. As raízes das plantas são
recobertas externamente pelo manto de hifas que pode ser reduzido ou mesmo ausente, a rede
de Hartig é bem desenvolvida e a penetração do micélio é intra e intercelular (SILVEIRA, 1992;
SYLVIA, 1999).

143
As ectendomicorrizas representam o segundo tipo de micorrizas, as quais podem ser
abundantes em bosques de pinus ou piceas. De modo geral, as ectendomicorrizas se parecem
com as ectomicorrizas, mas geralmente não possuem as grossas e abundantes hifas que são
características, embora tenham um manto colorido. Em um corte transversal o fungo pode ser
visto penetrando o interior das células corticais, como que formando a rede de Hartig entre estas.
Ainda que se saiba pouco da ecologia das ectendomicorrizas, seus efeitos no crescimento,
nutrição e sobrevivência das plantas, as ectendomicorrizas têm se mostrado benéficas em
alguns casos (LoBuglio e Wilcox, 1988; Wilcox e Ganmore-Neumann, 1974). O fungo é um
Ascomiceto e a maioria das vezes carece de estruturas de frutificação características de muitos
fungos, ainda que alguns formem esporocarpo em forma de pequenas copas na superfície do
substrato.

Alguns autores incluem as duas últimas categorias de micorrizas como uma subseção
das ectendomicorrizas: Micorrizas arbutoides e Micorrizas monotropoides, devido ao modo como
se relacionam com a planta envolvida. Mas, em algumas bibliografias também é possível
encontrá-las como uma forma de associação categorizada de modo independente das demais
(JACKSON e MASON, 1984; SMITH e READ, 1997).

IV) Micorriza arbutoide

Este tipo de micorriza possui aspectos semelhantes à Ericoide, por se associarem a

plantas da ordem Ericales, principalmente a espécies dos gêneros Arctostaphylos e Arbutus, e
algumas espécies da família Pyrolaceae. Os fungos envolvidos pertencem aos Basidiomycetos.
Muito similar à ectomicorriza, a associação arbutoide produz uma rede de Hartig intercelular,
geralmente restrita à camada de forma das células. A região mais interna da raiz (hipoderme)
formada por depósitos de suberina e estrias de Caspary previne a penetração profunda da rede
de Hartig (SMITH e READ, 1997). O emaranhado intracelular, junto com a bainha do manto e a
rede de Hartig é a aparência que diagnosticam as micorrizas arbutoides (Figura 93).

144

Figura 93: Células de raiz formando micorriza arbutoide.

V) Micorrizas monotropoides

Até recentemente essa associação formada com plantas da família Monotropaceae era
classificada como arbutoide. Entretanto diferenças fundamentais foram observadas por
Duddridge e Read (1982) resultando em uma nova categoria de micorriza.
Enquanto uma típica micorriza arbutoide com Arbustus e Pyrola mostra extensiva
penetração intracelular, com aglomerados de hifas preenchendo grandes volumes em muitas
células, fungos que colonizam as Monotropaceas, como Monotropa hypopitys nunca penetram a
parede da célula (Figura 5). Esse aspecto é suficientemente distintivo para garantir a criação de
uma nova classe de micorrizas. Os fungos envolvidos nessa associação são Basidiomycetos, um
bem conhecido é Boletus edulis. As espécies do gênero Boletus formam micorrizas com muitas
espécies de árvores, e isto pode explicar como o monotropaceas está associado à grande
diversidade de árvores (JACKSON e MASON, 1984; Figura 94).
 145

Figura 94: Monotropa hypopitys espécie de planta da família Monotropaceae.

Nas monotropaces também são encontrados 10 gêneros nada comuns, pois todos são
totalmente aclorofilados, incapazes de fotossintetizar e produzir carboidratos. Em vez disso,
utilizam a micorriza para obter, não somente minerais e nutrientes, mas igualmente as fontes de
carbono de plantas próximas por meio de suas raízes. Estas plantas podem ser a faia, carvalho
e cedro, mas geralmente são pinus e abetos, uma vez que as espécies de monotropaceas são
geralmente encontradas em florestas de coníferas (JACKSON e MASON, 1984; SMITH e READ,
1997). Os carboidratos passam de uma conífera para uma monotropacea via porções comuns de
suas micorrizas, esse fluxo de nutrientes assemelha-se a relação ecológica “source-sink”, ou
seja: “fonte-sumidouro” (BJORKMAN, 1960).
 Fitobiontes Micobiontes
Leguminosae
Acácia, Afzelia, Aldinia, Anthonota, Aphanocalyx, Amanita, Cantharellus, Gyrodon, Gyrospus, Inocybe,
Berlinia, Brachystegia, Didolotia, Eperua, Lactarius, Porphyrellus, Russula, Scleroderma,
Gilbertiodendron, Ingá, Instia, Isoberlinia, Julbernandia, Sclerogaster, Strobilomyces, Xerocumus
Macrolobium, Microberlinia, Monopetalanthus,
Ormosia, Parabelinia, paramacrolobium, Pericopsis,
Tetraberlinia
Casuarinaceae
Casuarina, Allocasuarina Amanita, Elaphomycetes, hysterangium, Laccaria,
146
Paxillus, Pisolithus, Scleroderma, Thelephora

Dipterocarpaceae
Anisioptera, Dipterocarpus, Dryobalanopus, Hopea, Amanita, Boletus, Cantharellus, Cenococcum,
Marquesia, Monotes, Shorea, Vateria Geastrum, Lactarius, Russula, Scleroderma
Euphorbiaceae Amanita, Austrogautieria, Boletellus, Cantharellus,
Uapaca Coltricia, Elasmomyces, Lactarius, Pulveroboletus,
Russula, Scleroderma, Tubosaeta, Xerocomus

Fagaceae
Cantaneopsis, Quercus, Lithocarpus, Pasania Boletus, Boletellus, Gyroporus, Leccinum, Tylopilus
Myrtaceae
Campomanesia, Eucalyptus, Eugenia, Melaleuca, Cenococcum, Hebeloma, Laccaria, Pisolithus,
Tristania Scleroderma, Setchelliogaster
Nyctaginaceae
Neea, Pisonia, Torrubia nr
Polygonaceae
Coccoloba Cantharellus
Pinaceae
Pinus Amanita, Boletus, Coltricia, Gyroporus, Hebeloma,
Lycoperdon, Pisolithus, Rhizopogon, Scleroderma,
suilus, Thelephora, Tylopilus
Proteaceae
Faurea nr
Sapindaceae
Allophyllus, Nephelium nr

Fitobiontes Micobiontes
Leguminosae
Acácia, Afzelia, Aldinia, Anthonota, Aphanocalyx, Amanita, Cantharellus, Gyrodon, Gyrospus,
Berlinia, Brachystegia, Didolotia, Eperua, Inocybe, Lactarius, Porphyrellus, Russula,
Gilbertiodendron, Ingá, Instia, Isoberlinia, Scleroderma, Sclerogaster, Strobilomyces,
Julbernandia, Macrolobium, Microberlinia, Xerocumus
Monopetalanthus, Ormosia, Parabelinia,
paramacrolobium, Pericopsis, Tetraberlinia
Casuarinaceae
Casuarina, Allocasuarina Amanita, Elaphomycetes, hysterangium, Laccaria, 147
Paxillus, Pisolithus, Scleroderma, Thelephora

Dipterocarpaceae
Anisioptera, Dipterocarpus, Dryobalanopus, Amanita, Boletus, Cantharellus, Cenococcum,
Hopea, Marquesia, Monotes, Shorea, Vateria Geastrum, Lactarius, Russula, Scleroderma
Euphorbiaceae Amanita, Austrogautieria, Boletellus, Cantharellus,
Uapaca Coltricia, Elasmomyces, Lactarius, Pulveroboletus,
Russula, Scleroderma, Tubosaeta, Xerocomus

Fagaceae
Cantaneopsis, Quercus, Lithocarpus, Pasania Boletus, Boletellus, Gyroporus, Leccinum,
Tylopilus
Myrtaceae
Campomanesia, Eucalyptus, Eugenia, Melaleuca, Cenococcum, Hebeloma, Laccaria, Pisolithus,
Tristania Scleroderma, Setchelliogaster
Nyctaginaceae
Neea, Pisonia, Torrubia nr
Polygonaceae
Coccoloba Cantharellus
Pinaceae
Pinus Amanita, Boletus, Coltricia, Gyroporus, Hebeloma,
Lycoperdon, Pisolithus, Rhizopogon, Scleroderma,
suilus, Thelephora, Tylopilus
Proteaceae
Faurea nr
Sapindaceae
Allophyllus, Nephelium nr
Tabela 1: Famílias e gêneros de simbiontes tropicais formadores de ectomicorriza e micobiontes
conhecidos.* Recompilado principalmente Brearley et al.( 2003), nr: não registrado.

Tabela 2: Gêneros típicos de micobiontes e fitobiontes de zonas temperadas e boreais em

simbiose ectomicorrizica. Baseado principalmente em Smith e Read (1997).

Micobiontes Fitobiontes 148

Badidiomycota
Alpova, amanita, Astraeus, Boletus, Abies, alnus, Bétula, Corylus, Eucalyptus,
Cantharellus, Cortinarius, Entoloma, Fagus, Larix, Picea, Populus, Pseudotsuga,
Gastroboletus, Gauteria, Bomphidius, Quercus, Salix, Tsuga
Hebeloma, Hygrophorus, Hymenogaster,
Hysterangium, Inocybe, Martellia, Paxillus,
Pisolithus, Thizopogon, Rozites, Russula,
Scleroderma, Suilus, Tylopilus, Tricholoma,
Xerocomus

Ascomycota
Balsamia, Elaphomyces, Genea, Geopora, Abies, Bétula, Corylus, Eucalyptus, Fagus,
Helvella, Hydnotria, shaerosporella, Tuber Laryx, Pinus, Populus, Pseudotsuga, Quercus,
Salix, Tsuga
Zygomycota
Endogone Eucalyptus, Pinus, Pseudotsuga

Deuteromycota
Cenococcum Abies, Larix, Pinus, Polygonum, Pseudotsuga
10 PARASITISMO

Os patógenos que causam infecção em plantas o fazem atacando os tecidos

subcuticulares colonizando intramuralmente, ou estabelecendo-se intracelularmente (BAILEY et
al. 1992). Os estágios da pré-infecção de ambos são muito similares, o conídio adere e germina
149
na superfície da planta, produz tubos germinativos e forma o apressório que penetra na cutícula
diretamente (Figura 95)

A penetração do tecido é favorecida pela ação de enzimas pectinolíticas, secretadas

no tecido hospedeiro, bem como pela força mecânica exercida pelo apressório sobre o “peg”
(gancho) de penetração (AGRIOS, 2005). Após a penetração, patógenos que colonizam a região
intramural abaixo da cutícula, invadem de maneira necrotrófica e espalham-se rapidamente em
todos os tecidos (O’CONELL et al., 1985; LATUNDE-DADA, 1996). Nem sempre há um estágio
biotrófico detectável na forma de parasitismo. A maioria das espécies de Colletotrichum, por
exemplo, exibe estratégia biotrófica de infecção inicialmente colonizando entre o plasmalema e a
parede da célula intracelularmente. Após o estado biotrófico, que varia em duração, as hifas
intracelulares colonizam um ou duas células e subsequentemente desenvolvem as hifas
necrotróficas secundárias (LATUNDE-DADA et al., 1996; O’CONELL et al., 1985).
Consequentemente, estes patógenos são considerados hemibiotróficos ou biotróficos
facultativos. C. gloeosporioides infecta abacate, pimenta, pimentão e citros por meio desses
modos de colonização produzindo hifas biotróficas intracelularmente no estágio adiantado e
forma hifas necrotróficas intramurais simultaneamente ou logo mais tarde (O’CONNELL et al.,
2000).
 150

A B

Figura 95: (A) Representação esquemática de

estruturas fúngicas presentes durante a infecção;
(B) conídio do fungo parasita Pyricularia oryzae com
o tubo germinativo e apressório; (C) haustório C
formado em uma hifa parasita.

Os fungos desenvolveram estratégias para romper a parede da cutícula e de células

epidermais para ganhar o acesso aos tecidos subjacentes. As infecções causadas por
determinados fungos fitopatogênicos, conhecidas como necrotróficas são realizadas com a
secreção de quantidades de enzimas degradadoras da parede celular e das toxinas
(KOLATTUKUDY, 1985; SCHAFER, 1994; WALTON, 1996). Muitos fungos, além dos
fitopatogênicos, desenvolveram mecanismos mais elaborados para a invasão no hospedeiro,
com a formação de estruturas especializadas denominadas de apressórios, das quais emergem
as hifas de penetração.
 Os apressórios são definidos como estruturas empregadas pelos patógenos fúngicos
para forças e atacar à superfície da planta na preparação para a infecção (HAWSKSWORTH et
al., 1995). Frequentemente, os apressórios são estruturas diferenciadas nas pontas dos tubos
germinativos.

Muitos fungos biotróficos não penetram diretamente através da cutícula, mas formam
preferivelmente o apressório sobre os estômatos. Após entrar na cavidade substomatal, a hifa de
penetração incha e forma uma vesícula substomatal. A vesícula continua a alongar-se e em
151
contato com uma célula mesófila diferencia-se em uma célula-mãe do haustório, um instrumento
de nutrição sofisticada da célula (Dean, 19979.

A habilidade de produzir o apressório é altamente variável mesmo dentro de uma dada

espécie (ARMENTROUT et al. 1987; MURRAY, 1982). O apressório pode diferenciar-se
imediatamente depois da germinação do esporo em alguns fungos, visto que outros produzem
longos tubos germinativos (MAEDA, 1979). O apressório pode ou não ser delimitado dos tubos
germinativos por um septo. Quando o apressório é separado por um septo, como em Uromyces
spp., Magnaphorte grisea e Colletotrichum spp., o tubo germinativo e os esporos são
frequentemente destituídos de citoplasma. A parede das células do apressório produzida por
Colletotrichum spp., M. grisea e outros é mais densamente multiestratificada e altamente
melanizada, mas em relação à planta, a parede celular parece menos modificada e um tanto
mais fina (KUBO e FURUSAWA, 1991).

A superfície da folha libera uma variedade de sinais químicos, tais como açúcares,
fenóis, lipídeos e vários metabólitos voláteis que os fungos são capazes de reconhecer. O gás
etileno estimula o amadurecimento da fruta climatérica e tem também um sinal de infecção por
certos fungos (FLAISHMAN e KOLATTUKUDY, 1994). Os conídios de C. gloeosporoides e de C.
musae germinam e produzem múltiplos apressórios quando expostos aos níveis de etileno
tipicamente produzidos pelo amadurecimento de frutos de abacate ou de banana,
respectivamente. Frutos transgênicos de tomate (Lycoersicon esculentum) foram incapazes de
produzir etileno, e não houve estímulo para a germinação do apressório a menos que sejam
expostos ao etileno (PADILA et al., 1993).

Padila et al. (1993) e Kolattukudy et al. (1995) verificaram a indução química da

germinação do conídio de C. gloeosporoides em abacate. A germinação dos conídios e a
formação do apressório são seletivamente estimuladas por um lipídeo (cera) presente na
 superfície do fruto de abacate. É um sinal específico, uma vez que outros lipídeos de outras
plantas não estimulam a germinação.

Os esporos fúngicos usam sinais físicos ou químicos da superfície da planta para a

indução da germinação e a diferenciação do apressório, necessário para a infecção no
hospedeiro (EMMET et al., 1975; AIST, 1976; STAPLES et al., 1987). Diversas espécies do
gênero Colleotrichum produzem apressório em resposta aos sinais físicos específicos e a
topografia da superfície da folha (STAPLES et al., 1980). Em outros casos, a formação do
152
apressório parece envolver sinais químicos da planta, como o ácido clorogênico e fenóis.

As figuras a seguir demonstram exemplos de fungos causadores de parasitismos em

plantas e animais.

Nectria galligena
Claviceps purpurea Puccinia graminis
Armilaria mellea
Cravagem do Centeio Ferrugem Negra do Trigo

Nectria cinnabarina Sporocybe azaleae Beauveria bassiana Cordyceps militaris

Exobasidium rododendri Tremella mesenterica Piptoporus betulinus Peridermium harknessii
Poliporo do Vidoeiro 153

Monilinia fructigena Spinellus fusiger Plasmopara viticola Oïdium tuckeri

Moniliose Míldio da Videira Oídio da Videira
11 SAPROFAGIA

Fungos e bactérias saprobiontes são os engenheiros nos processos de decomposição.

Na biosfera, o habitat mais rico em fungos é o solo. A principal função desses organismos no
solo é a degradação da matéria orgânica, tendo um papel importante na degradação da celulose
154
e da lignina, gerando biomassa proteica ou mesmo servindo como alimento para outros
organismos (ROITMAN et al., 1991).
Quando plantas crescem e produzem novas folhas, frutos, galhos e lenho, eles utilizam
os escassos nutrientes como nitrogênio para a produção dos novos tecidos. Ao longo do tempo,
sem os processos de decomposição, muito nitrogênio ficaria preso nas folhas e outros tecidos
que não haveria nitrogênio suficiente disponível para a planta produzir novas folhas, ramos e
madeira. A superfície do solo seria repleta de folhas mortas e madeira acumulando-se
indefinidamente.
Fungos e bactérias são os maiores organismos decompositores de folhas mortas e
outro material orgânico. Todas as coisas vivas são consideradas orgânicas. A decomposição é
um processo complexo. A matéria orgânica é quebrada em dióxico de carbono e formas minerais
de nutrientes como o nitrogênio. É também convertida em nutrientes necessários para a
construção de células fúngicas e bacterianas e seus processos reprodutivos. Esses organismos
decompositores recebem o nome de saprobiontes ou sapróbios.
A decomposição é formada por subprocessos. Considerando a decomposição das
folhas, vermes e outros animais do solo “partem” as folhas em pequenos pedaços num processo
chamado “fragmentação”. Este é um passo importante, porque pequenos fragmentos possuem
uma área superficial que suportam melhor o crescimento se bactérias e fungos. Os fungos,
diferentes das bactérias que têm seu crescimento influenciado pelo tamanho do fragmento, pode
penetrar a matéria mais facilmente. A água da chuva percorre pelas folhas, dissolvendo e
carregando para longe alguns dos componentes químicos nas folhas em um processo chamado
“lixiviação”. Os movimentos dos vermes e outros invertebrados revolvem os fragmentos e
partículas minerais do solo em um processo chamado “mixing” (ou “mistura”). Os resultados da
interação destes processos podem ser vistos nas alterações das folhas. Nas folhas caídas
começam a aparecer buracos e se tornam amareladas ou avermelhadas e seus fragmentos
tornam-se pesadamente colonizados por fungos. Finalmente, no final do processo de
decomposição, elas se tornam apenas pequenas partículas na matéria orgânica do solo e sua
forma original desaparece definitivamente.
A velocidade na qual a decomposição ocorre, chamada de “taxa de decomposição”,
depende da temperatura, componentes químicos e composição da matéria orgânica do solo. Se
a temperatura é muito baixa, ou muito alta, os fungos e bactérias não podem crescer e a taxa de
decomposição é baixa. Se as folhas têm uma baixa concentração de nitrogênio, a taxa de
decomposição é diminuída porque fungos não podem extrair nitrogênio suficiente para produzir
proteínas que necessitam para o crescimento. O nível de oxigênio é o fator mais importante, 155
desde que fungos necessitam de oxigênio para o crescimento. Em lagos onde o oxigênio
disponível é baixo, os fungos crescerão pouco e então a decomposição será lenta.
Se a decomposição não puder ocorrer, o nitrogênio da matéria orgânica morta
permanecerá preso no tecido do organismo morto. O crescimento das plantas diminuiria ao
longo do tempo porque não haveria nitrogênio disponível no solo, a não ser aquele indisponível
nos tecidos de matéria morta. Isto seria uma catástrofe, porque as plantas são o suprimento
básico de toda a cadeia alimentar.
Os fungos não estão restritos à decomposição de folhas e outros materiais vegetais.
Eles decompõem matéria orgânica morta seja ele um bloco de anotações, tinta, rochas, roupas e
combustível. O combustível é derivado do petróleo, que é resultante do processo de
decomposição de criaturas microscópicas dos oceanos da Era Mezozoica.
O lixo acumulado em lixões produz gás metano por meio dos processos de
decomposição do material orgânico depositado. Os lixos depositados em aterros sanitários são
cobertos com uma camada impermeável que exclui a água, reduzindo o risco de lixiviação de
produtos químicos do local para os arredores. O oxigênio da atmosfera, entretanto, pode
atravessar essa cobertura e dispersar-se no material aterrado. Quando a taxa de oxigênio
aumenta, os processos de decomposição pelos fungos e bactérias recomeçam e aumentam
produzindo o gás metano. Se a cobertura não for bem planejada, em algumas situações o
volume de gás metano aumenta e inflama, causando incêndios subterrâneos.
As figuras a seguir ilustram alguns fungos saprobiontes encontrados na natureza.
 Penicillium spp. Rhizophus spp. Lycoperdon perlatum Xylaria polymorpha
156

Hirneola auricula-judae Dacrymyces deliquescens Mycena haematopus Aleuria aurantia

Ascotremella faginea Anthracophyllum archeri Amanita muscaria Fistulina hepatica

Scleroderma vulgare Anthurus archeri Tuber malanosporum Oudemansiella mucida

12 LIQUENIZAÇÃO

O líquen é uma associação

simbiótica entre um fungo e um
microrganismo fotossintetizante (Figura
157
96). O componente fúngico de um
líquen (o micobionte) é, na grande
maioria, dos casos um fungo do Filo
Ascomycotina e, mais raramente,
Basidiomycota. O componente
fotossintetizante (fotobionte, também
chamado de ficobionte em alusão à
alga) é, em geral, uma Chlorophyta ou
Figura 96: Liquens crescendo em um galho de arvore. uma cianobactéria (ou, muito
raramente, uma bactéria autotrófica). O
líquen é, portanto uma associação geralmente de dois componentes- o heterótrofo (sempre em
número de um) e o fotoautótrofo (também geralmente em número de um, e ocasionalmente dois
ou até mais) (Figura 97).

Figura 97: Imagem de uma alga unicelular (verde) envolta por hifas de um fungo formando uma associação (líquen).
 Por muito tempo acreditou-se, sem duvidar, que se tratava de uma associação
mutualística de modo que os componentes liquênicos não poderiam viver separadamente e que
havia troca de benefícios mútuos. O fotobionte fornece à associação de produtos da fotossíntese
e, no caso de ser uma cianobactéria, fornece também nitrogênio. Os benefícios recebidos pelo
fotobionte e proporcionados pelo micobionte são menos óbvios, mas pode incluir proteção a
dessecação, radiação excessiva manutenção de uma alta pressão parcial de dióxido de carbono
(em virtude da atividade respiratória) e a fixação e provisão de nutrientes minerais retirados do
substrato. 158

Os fotobiontes da associação liquênica também ocorrem isoladamente na natureza, o

que não ocorre com os micobiontes, indicando que a associação é muito mais benéfica para o
micobionte do que para o fotobionte, o que contradiz com a definição formal de mutualismo
simbiótico. De qualquer modo, quando estão habitando ambientes extremos (são populações
pioneiras de variados habitats), a chance de sobrevivência só existe quando estão associados
(Figura 98).

Figura 98: Corte transversal ao talo do líquen,

mostrando as algas (a) e as hifas do fungo (h.f.)

Os diversos liquens, embora sejam classificados como espécies baseando-se

principalmente nas estruturas reprodutivas do micobionte, não poderiam ser consideradas como
tais uma vez que se trata de uma associação de espécies diferentes. Quanto à morfologia
internal os liquens podem ser homômeros (se não há uma nítida diferenciação em camadas de
tecidos) ou heterômeros (se há uma nítida diferenciação em camadas). Nos liquens heterômeros
pode-se distinguir certo número de camadas: córtex superior (hifas densamente agrupadas),
camada gonidial (hifas associadas às células do fotobionte), medula (hifas frouxamente
agrupadas) e córtex inferior (semelhante ao superior, geralmente com rizinas, que são estruturas
de fixação). Podem ainda ocorrer estruturas de aeração (que facilitam o intercâmbio gasoso com
o meio externo) como cifelas e pseudocifelas, além de cefalódios (tanto ecto como 159
endotróficos), que são corpúsculos globosos irregulares que abrigam fotobiontes (cianobactérias)
distintos daqueles encontrados no restante do corpo do líquen (clorófitas). A fixação do
nitrogênio atmosférico processa-se, justamente, nos cefalódios que ainda podem funcionar,
embora secundariamente, como estruturas de multiplicação.

Nos liquens de estrutura homômera (Figura 18), o fotobionte determina a morfologia

externa são os liquens filamentosos. Já nos liquens de estrutura heterômera (Figura 19) é o
micobionte que determina o tipo morfológico: são os liquens crustáceos, foliáceos e
arbustivos ou fruticosos e outros diversos tipos de morfologia externa de transição entre estes
tipos básicos. Como os liquens constituem uma associação íntima de pelo menos dois
organismos distintos existem dois processos básicos de reprodução: o direto, quando são
produzidas diásporas (qualquer tipo de unidade de dispersão, seja por via assexuada ou
sexuada) que contêm tanto o micobionte como o fotobionte, como o indireto quando diásporas
que contém apenas um dos componentes da associação liquênica.

Figura 99: Líquen de organização

celular homômera.
 160

A B C

Figura 99: Ilustração das camadas de células de um líquen de disposição heterômera para as algas e hifas
fúngicas (A); exemplos de estruturas de liquens crostoso e foliaceo (B –C).

Existem dois tipos básicos de estruturas de reprodução direta: a) sorédios -

agrupamentos de células do fotobionte e hifas do micobionte, b) isídios - que são propágulos
contendo todas as camadas existentes (como se fossem o líquen em miniatura). Os
componentes da associação liquênica podem também reproduzir-se individualmente, os
fotobiontes geralmente por divisão celular e os micobiontes, a depender de qual grupo
pertençam, produzem, em geral, corpos de frutificação (ascomas ou basidiomas) ou ainda
reproduzem-se assexuadamente. A sistemática é baseada na morfologia das estruturas
reprodutivas dos micobiontes e química de metabólitos secundários (Figura 100).

Figura 20: Liquens e suas estruturas de reprodução marcadas com setas: à direita: Physcia aipolia com apotécios
formando sorédios; à esquerda: Cladonia formando isídios.

Os liquens são cosmopolitas, sendo encontrados em todos os possíveis tipos de

ambientes terrestres, inclusive aqueles mais extremos, como desertos, geleiras e afloramentos
rochosos (Figura 101). Os liquens saxícolas são os colonizadores pioneiros de substratos
rochosos, degradando-os por meio dos ácidos liquênicos. Os liquens funcionam ecologicamente
como produtores. Em certos ecossistemas, como os de Tundra, os liquens são responsáveis
pela maior parte da produção primária. Os liquens terrestres contribuem para o ciclo do
nitrogênio, fixando o dióxido de carbono atmosférico e muitas espécies representam uma
importante fonte de alimentos e proteção para os animais. Como aspectos aplicados negativos
ressaltam-se a bioerosão de materiais, principalmente os rochosos, a existência de algumas
espécies tóxicas e o alto grau de epifitismo tanto foliar que pode levar em regiões úmidas a uma 161
diminuição da taxa de fotossíntese e respiração como corticícola, alterando o córtex e
obliterando lenticelas.

Figura 101: Os liquens podem desenvolver-se nos mais diversos substratos: portões de ferro (A),
rochas (B) ou árvores (C).

Contudo, os aspectos econômicos positivos são bem mais importantes. Os metabólitos

secundários dos liquens, especialmente os ácidos liquênicos, possuem atividade antibiótica e
citotóxica, sendo fontes potenciais de novos antibióticos e drogas antineoplásicas. Por serem
extremamente sensíveis a poluentes atmosféricos, inclusive os acumulando, os liquens
constituem-se em excelentes bioindicadores e biomonitores da qualidade do ar. Certos
pigmentos produzidos por liquens também têm importância econômica como o tornassol,
frequentemente utilizado como indicador de pH devido as suas propriedades anfotéricas e as
orquilas (orceína) empregadas em técnicas de Biologia Celular. Algumas espécies são
comestíveis e podem ser aproveitadas tanto para aplicação na pecuária como para a
alimentação humana. Óleos essenciais liquênicos são utilizados desde a Idade Média pela 162
indústria da perfumaria e é possível a obtenção de álcool a partir da hidrólise da liquenina
(carboidrato característico dos liquens), assim como lúpulo usado pela indústria de bebidas
fermentadas pode ser substituído por um composto liquênico. Embora praticamente não
explorado, o potencial paisagístico dos liquens é grande, especialmente em jardins onde há
abundância de elementos rochosos.
GLOSSÁRIO

Basídios Hifa especializada na produção de esporos; ocorre em fungos do Filo

Basiciomycotina.
Celulases Enzimas específicas produzida pelos fungos, capazes de realizar a
degradação (digestão) da celulose. 163
Cistídio Microestruturas estéreis, não homólogas aos basídios, de forma variável,
com crescimento limitado, localizados no himênio, píleo ou estipe de corpos
de frutificação.
Conídio (do grego konis, poeira), Esporo assexuado de fungo não contigo dentro de
esporângio; pode ser produzido isoladamente ou em cadeia; a maioria dos
conídios é multinucleada.
Corpos de São as estruturas de reprodução formadas pelos fungos (macroscópicos ou
frutificação microscópicos) portadoras dos esporos.
Dicarióticas Célula que contém dois núcleos, o mesmo que “diploide”

Esporo Uma célula reprodutiva, usualmente unicelular, capaz de desenvolver-se em

um indivíduo adulto sem fundir-se com outra célula.
Esporângio (Do grego spora, semente + angeion, urna, vaso): Uma estrutura unicelular
ou pluricelular na qual os esporos são produzidos.
Eucariontes Organismos cujo material genético está envolvido por uma membrana,
carioteca; organismos sem carioteca são classificados como procariontes e o
material genético fica disperso pelo citoplasma.
Hifas Característica de fungos multicelulares é o nome que a célula do fungo
recebe (fungos filamentosos).
Isogametas Gametas iguais em tamanho; encontrado em algumas algas e fungos.
Ligninases Enzimas específicas produzidas por fungos capazes de realizar a
degradação (digestão) da celulose.
Micélio Encontrado em fungos filamentosos, refere-se ao conjunto de hifas que
formam o fungo em seu estágio vegetativo ou reprodutivo
Monocariótico Célula que possui apenas um núcleo, o mesmo que haploide.
Plasmídeo Fragmento relativamente pequeno de DNA, que pode existir livre no
 citoplasma de uma bactéria e também pode ser integrado e então replicar-se
junto com o cromossomo. Os plasmídeos constituem cerca de 5% do DNA de
muitas bactérias, mas são raros nos eucariontes.
Sapróbios Organismos cuja obtenção de recursos energéticos provém da degradação
de matéria orgânica (o mesmo que saprobionte)
Zigósporo Esporo de parede espessa que se desenvolve de um zigoto, o qual resulta da
fusão de isogametas.
164
 REFERÊNCIAS

ALLEN, Michael F. The ecology of mycorrhizae. Cambridge University Press, Cambridge:

1991.

165
AMARAL, T. L. Substratos com fibra de coco e fungos micorrízicos no cultivo de
bromélias. Dissertação (Mestrado em Produção Vegetal) – Campos dos Goytacazes – Rio de
Janeiro, Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro - UENF, 2007. 181 p.

ARDITTI, J. Orchid seed germination and seedling culture: A manual. In: Arditti, J. (Ed.), Orchid
biology: Reviews and perspectives. Ithaca: Comstock Publishing Associates, v. 2. p. 244-370,
1992.

BECKER, G. Setas – Hongos y setas de Europa. Susaeta Ediciones, S.A. – Madrid, 1997. 319
p.

BENNY, G. L. e O’Donnell, k. Amoebidium parasiticum is a protozoan, not a Trichomycete.

Mycologia, 2000. 92:1133-1137.

BERBEE, M. L. e Taylor, J. W. Fungal Molecular Evolution: gene Trees and Geologic Time.

The Mycota: a comprehensive treatise on fungi as experimental systems for basic and applied

research. v 4: Systematics and Evolution, Part B, p. 229-245, 2001.

BIGELOW, H. E. & Kimbrough, J. W. (1980). Tricholoma titans, a new species from Florida.
Mycotaxon 11: 425-429.

BJORKMAN, J. Monotropa hypopitys L. - An Epiparasite on tree roots. Physiologia Plantarum,

1960. 13: 308-327.
BLACKWELL, M. e Malloch, D. Similarity of Amphoromorpha and secondary capilliconidia
of Basidiobolus. Mycologia, 1989. 81: 735-741.

BRUNDRETT M. 2002. Coevolution of roots and mycorrizas of land plants. New Phytol. 154:
257-304.

CAMPOS, A. P. de. A complexa etiologia da mancha areolada de Thanatephorus sp. e/ou

Ceratobasidium sp. em espécies cultivadas ou nativas da Amazônia. Dissertação de 166
Mestrado. Universidade paulista “Julio Mesquita Filho” Faculdade de Engenharia, 2006. 80 p.

CAVALIER-Smith, T. A revised six-kingdom system of life. Biol. Rev. 1998. 73: 203-266.

CENTRO DE INVESTIGAÇÃO DAS FERRUGENS DO CAFEEIRO In: Informações para o

desenvolvimento agrícola. (2002) Dezembro 52: 6 – 7

CORNER, E. J. H. A Fomes with two systems of hyphae. Trans. British Mycol. Soc. 1923a.
17:51-81.

DEMOULIN, V. The origin of Ascomycetes and Basidiomycetes. The case for a red algal
ancestry. Bot. Rev. 1974. 40, 315-345.

DENISON, W.C. e Carroll, G.C. The Primitive Ascomycete: A New Look at an Old Problem.
Mycologia, 1966. 58: 249-269.

DOUGLAS, G. C.; Heslin M. C; REID C. Isolation of Oidiodendrom maius from

Rhododendron and ultrastructural characterization of synthesized mycorrhizas. Can. J.
Bot. 1989. 67: 2206-2212.

DREYFUSS, M. M. e Gams, W. Proposal to reject Pachybasidum niveum Rostr. 1994. Táxon

43 (4): 660 – 661.

GREGORY, C. T. Spore germination and infection with Plasmopara viticola. Phytopath.

1876. Bul. 1: 415-425. 1876.
GRIMALDI, D., Beck, C.W. e Boon, J. J. Occurrence, chemical characteristics and
paleontology of the fossil resins from New Jersey. American Museum Novitates 2948:1– 27.
1989.

HARLEY, J. L. e S.E. Smith. Mycorrhizal symbiosis. 1. ed. Academic Press, London, 1983.

HAWKSWORTH, D. L.; Sutton, B. C. e Ainsworth, G. C. Ainsworth & Bisby’s Dictionary of the

Fungi (incluiding Lichenes). 8th edition. International Mycological Institute. CAB International. 167
1983, 616 p.

HECKMAN, N.L.; Horst, G.L.; Gaussoin, R. E. e Frank, K. W. Storage and handling

characteristics of trinexapac-ethyl treated Kentucky bluegrass sod. HortScience. 2001.

36:1127–1130.

HESSELTINE, C. W. Zygomycetes in food fermentations. The Mycologist 5: 162-169, 1991.

HIBBETT D. S. Shiitake mushrooms and molecular clocks: historical biogeography of

Lentinula. J. Biogeogr. 2001 28:231–241.

HIBBETT D. S. e Thorn, R. G. Basidiomycota: Homobasidiomycetes. In: McLaughlin DJ,

McLaughlin EG, Lemke PA, eds. The mycota VII systematics and evolution. Part B. Berlin:
Springer-Verlag. p 121–168, 2001.

HIBBETT D.S.; Grimaldi, D. e Donoghue, M.J. Fossil mushrooms from Miocene and
Cretaceous ambers and the evolution of homobasidiomycetes. Am J Bot 84:981–991, 1997.

HIBBETT, D. S.; Binder, M. e Wang, Z. Another fossil agaric from Dominican amber.
Mycologia, 95(4), p. 685–687, 2003.

ITURRALDE-VINENT, M. A. e MacPhee, R. D. E. Age and paleogeographical origin of

Dominican amber. Science 273: 1850–1852.
JACKSON, R.M. e Mason, P.A. Mycorrhiza. Edward Arnold (Publishers) Ltd, London. p 13,
1984.

JENSEN, A. B., Gargas, A.; Eilenberg, J. e Rosendahl, S. Relationships of the insect-pathogenic

order Entomophthorales (Zygomycota, Fungi) based on phylogenetic analyses of nuclear small
subunit ribosomal DNA sequences (SSU rDNA). Fungal Genet. Biol, 1998. 24: 325-334.

JUMPPONEN, A. e Trappe, J. M. Dark septate endophytes: a review of facultative biotrophic

root-colonizing fungi. New Phytol, 1998. 140: 295-310
168

KANEKO, A. e Sagara, N. Responses of agaric fruit-bodies to light and gravity: growth

straight downward in response to light from below. Mycoscience 41 (1): 67 – 74, 2006.

KEELING, P. J. Congruent evidence from alpha-tubulin and beta-tubulin gene phylogenies

for a zygomycete origin of microsporidia. Fungal Genet. Biol. 2003. 38: 298-309.

KEELING, P. J., M. A. Luker e J. D. Palmer. Evidence from beta-tubulin phylogeny that

microsporidia evolved from within the Fungi. Mol. Biol. Evol. 2000. 17: 23-31.
KIRK, P.M., Cannon, P.F., David, J.C. e Stalpers, J.A. (eds.) 2001. Ainsworth & Bisby's

Dictionary of the Fungi, 9. ed. CABI Publishing.

KREJZOVA, R. Taxonomy, morphology and surface structure of Basidiobolus sp. isolate. J.

Invertebr. Pathol, 1978. 31: 157-163.

KRIESEL, H. Die Lycoperdaceae der DDR. Biblioteca Micológica, 1973. 36: 201 p.

LANA, T. G. Caracterização genética e fisiológica de Cripinellis perniciosa. Tese de

Doutorado. Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz. 2004. 145 p.

LEAKE J. R. Networks of power and influence: the role of mycorrhizal mycelium in

controlling plant communities and agro-ecosystem functioning. IV Internat. Conf. on
Mycorrhizae. Montreal, Canadá, 2003. p. 461.

LIU, Y., Hodson, M. C. e Hall, B. D. Loss of the flagellum happened only once in the fungal
lineage: phylogenetic structure of kingdom Fungi inferred from RNA polymerase II subunit genes.
BMC Evolutionary Biology 6:74, 2006.
LUTTRELL, E.S. The ascostromatic ascomycetes. Mycologia, 1955. 46:511-532.
MCKERRACHER, L. J. e I. B. Heath. The structure and cycle of the nucleus-associated organelle
in two species of Basidiobolus. Mycologia, 1985. 77: 412-417.

MEYER, F. H. Distribution of ectomycorrhizae in native and man-made forests. In: Marks, G. C.;
Kozlowski, T. T. (Eds.) Ectomycorrhizae: their ecology and physiology. Academic Press. New
York, EUA. p. 79-105, 1973.

MINTER, D. W. What is happening with Ascomycete taxonomy? Mycologist, 1988. 2(2):55- 169
64.

O'DONNELL, K., Lutzoni, F. M., Ward, T. J. e Benny, G. L. Evolutionary relationships among

mucoralean fungi (Zygomycota): Evidence for family polyphyly on a large scale. Mycologia,
2001. 93: 286-296.

PACIONI, G. Simon & Schuster’s Guide to Mushrooms. Artes Gráficas Toledo, Espanha,
1981. 512 p. il.

PADMANABHAN, S.Y. ‘The Great Bengal Famine’, Annual Review of Phytopathology, v. 11,
1973.

PALFNER, G. Taxonomische studien an ektomykorrhizen aus den Nothofagus-Wäldern

Mittelsüdchiles. Bibliotheca Mycologica. Band 190. J. Cramer. Berlin, Alemania, 2001. 243 p.

PEREIRA, A. B. e Putzke, J. Famílias e gêneros de fungos Agaricales (cogumelos) no Rio

Grande do Sul. 1. ed. Santa Cruz do Sul: FISC, 1990. 188 p.

PETERSON, R. L., Massicotte, H. B. e Melville, L. H. Dark septate fungal endophytes. In:

Mycorrhizas: anatomy and cell biology. NRC Research Press. Ottawa, Canadá: 145-153.

POINAR Jr., G. O. e Singer, R. Upper Eocene gilled mushroom from the Dominican
Republic. Science, 1990. 248: 1099–1101.
PRINGSHEIM, N. Beiträge zur Morphologie und Systematik der Algen. II. Die Saprolegnieen.
Jahrb. Wiss. Bot. 1858. 1:284-304.

PUTZKE, J. e Putzke, M. Os Reinos dos Fungos. v. 1. 1. ed. EDUNISC. Santa Cruz do Sul,
1998. 606 p. il.

RAMOS, A. C. Efeito da colonização micorrízica sobre a atividade de H+- ATPases de

raízes de milho (Zea mays L.). Dissertação (Mestrado em rodução Vegetal) – Campos dos
Goytacazes – Rio de Janeiro, Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro - UENF,
2001. 63 p. 170

RASMUSSEN, H.N. Terrestrial Orchids: From Seed to Mycotrophic Plant. Cambridge,

Cambridge University Press, 1965. 145 p.

RAVEN, P. H.; Evert, R. F.; Eichhonr, S. E. Biologia Vegetal, 5. ed. 1998. 728 p. il.
SILVA, S. M. M.S. et al. Epidemiologia e sinais clínicos da conidiobolomicose em ovinos no
Estado do Piauí. Pesq. Vet. Bras, 2006. 27(4):184-190.

SILVEIRA, A. P. D. Micorrizas. In: Cardoso, E.J.B.N., Tsai, S. M., Neves, M.C.P., Microbiologia
do solo, 1992. 360 p.

SMITH, S. E. e Read, D. J. Mycorrhizal symbiosis. 2. ed. Academic Press. London, 1997. 605
p.

TAYLOR, T. N.; Hass, H.; Kerp, H. The oldest fossil ascomycetes. Nature. v. 39, 1999. 648 p.

URBAN, A.; Neuner-Plattner, I; Krisai-Greilhuber, I. e Haselwandt, K. (2004) Molecular studies

on terricolous microfungi reveal novel anamorphs of two Tuber species. Mycol. Res. 108:
749-758.

WHITE, M. M. et al. Phylogeny of the Zygomycota based on nuclear ribosomal sequence data.
Mycologia, 2006. 98: 872-884.