Artigo

Fungo Negro

Com a pandemia por Coronavírus vimos aumentar os casos de Mucormicose (Fungo

Negro) em pacientes graves com COVID 19. Na sua maioria são pacientes diabéticos
e em uso de doses altas de corticosteroides.

Abaixo temos um artigo de 2019 com orientações para investigação de surtos

suspeitos na área da saúde:

Um guia para investigação de surtos suspeitos de Mucormicose na área

da saúde
Kathleen P. Hartnett , 1, 2 Brendan R. Jackson , 3 Kiran M. Perkins , 1 Janet Glowicz , 1 Janna L.
Kerins , 4 Stephanie R. Black , 4 Shawn R. Lockhart , 3 Bryan E. Christensen , 1 e Karlyn D. Cerveja 3, *
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC6787571/
https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/31344775/

1. Introdução
A Mucormicose é uma infecção rara, mas grave, que pode afetar pacientes imunocomprometidos em
ambientes de saúde. O objetivo deste relatório é compilar recursos e experiências que podem servir
como um guia para instalações e departamentos de saúde que investigam infecções por
mucormicose e surtos suspeitos em estabelecimentos de saúde. Em primeiro lugar, fornecemos uma
visão geral das investigações de surto de mucormicose e, em seguida, sugerimos como as etapas
típicas de uma investigação de surto podem ser adaptadas e aplicadas a infecções por mucormicose
em hospitais.

Fungo da mucormicose

A mucormicose é causada por um grupo de fungos chamados mucormicetos, que são encontrados
no ambiente e liberam esporos que são facilmente aerossolizados e dispersos [1]. Os gêneros mais
comuns que causam infecções em humanos são as espécies Rhizopus e Mucor, mas outros
incluem Apophysomyces, Rhizomucor, Cunninghamella, Lichtheimia,
Cokeromyces e Saksenaea [2]

A mucormicose pode afetar quase qualquer parte do corpo, com infecções rinocerebrais e
pulmonares causadas pela inalação de esporos e infecções cutâneas causadas por esporos que
entram na pele. A mucormicose gastrointestinal pode ocorrer quando alimentos ou produtos
contaminados são introduzidos no trato gastrointestinal. Os mucormicetos podem se infiltrar nos
vasos sanguíneos e se espalhar para o cérebro e outros órgãos através da corrente sanguínea,
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resultando em infecções disseminadas. Os fatores de risco para mucormicose incluem

imunossupressão, com muitas infecções observadas em pessoas que tiveram células-tronco ou
transplante de órgão sólido, neoplasias hematológicas e tratamento de longo prazo com
corticosteroides [3].

Como os mucormicetos crescem melhor em ambientes ácidos e com alto teor de glicose, o diabetes,
especialmente se mal controlado ou complicado por cetoacidose, também é um importante fator de
risco [2]. Algumas evidências sugerem que o número de infecções invasivas por mucormicose
aumentou ao longo do tempo, em parte devido ao melhor reconhecimento e diagnóstico, mas também
porque os avanços no tratamento do câncer aumentaram o número de pacientes
imunocomprometidos mais vulneráveis à infecção [ 4 , 5 , 6 , 7 , 8 , 9 , 10 , 11 , 12 , 13] Uma análise
dos dados de alta hospitalar dos EUA revelou que a taxa de incidência geral de hospitalizações
relacionadas à mucormicose dobrou de 1,7 para 3,4 por milhão de residentes dos EUA de 2000
a 2013, representando um aumento médio anual de mais de 5%. Em 2013, houve uma estimativa
de 1.080 hospitalizações nos EUA (IC 95%: 875–1275) com códigos de diagnóstico para
mucormicose [4]. Um estudo do custo direto de doenças fúngicas nos Estados Unidos identificou
1140 hospitalizações por mucormicose em 2014 (IC 95%: 912–1368), a um custo de $ 106.655–
112.849 por internação hospitalar, para um custo total anual de internação nos EUA de $ 125 milhões
[13].

Desafios para investigação da mucormicose

A exposição a mucormicetos pode causar surtos entre pacientes em risco em ambientes de saúde,
com infecções relacionadas a vazamentos de água, filtragem de ar insuficiente, suprimentos médicos
não estéreis, reprocessamento deficiente de dispositivos, procedimentos odontológicos, roupa
contaminada, alimentos e suplementos contaminados e outras fontes de mofo.

Essas infecções são frequentemente devastadoras, com taxas de mortalidade relatadas em torno
de 50% em alguns estudos [2 , 14 , 15] As fontes de infecções por mucormicose na área da saúde
são particularmente desafiadoras para investigar, em parte porque os pacientes podem ter histórias
médicas complicadas com muitas exposições diferentes, e o período de incubação para mucormicose
não cutânea não está bem estabelecido. Além disso, os critérios diagnósticos necessários para
distinguir a infecção invasiva da colonização são complexos e a capacidade do laboratório de
micologia para a determinação das espécies é variável. Os métodos moleculares podem ser muito
úteis para a determinação de espécies, mas só recentemente foram aplicados para apoiar ligações
epidemiológicas entre pacientes e isolados de mucormicetos ambientais, a fim de identificar fontes
de surto [ 16 , 17 , 18 ].

Como a mucormicose não é notificável nacionalmente nem relatada em nenhum estado dos EUA,
não existe um sistema de vigilância de saúde pública para monitorar infecções, então é difícil discernir
se a taxa de infecção de um hospital está acima da média. A mucormicose é uma infecção rara
mesmo entre pacientes de alto risco, com uma incidência de 12 meses de <1% em uma coorte de
transplante de células hematopoéticas (HCT) e receptores de transplante de órgãos sólidos durante
2001–2006 [ 19 ] e uma incidência de 2% em uma coorte de receptores de HCT acompanhados por
até 30 meses após o transplante durante 2006-2011 [ 20 ]. Como as infecções são raras mesmo em
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grandes centros de transplante, pode ser difícil determinar se um aumento aparente em um hospital
se deve ao acaso, à mudança na população de pacientes ou a uma nova fonte de mofo.

Um desafio final na investigação de surtos de mucormicose é que os esporos de mofo podem ser
encontrados em muitas fontes ambientais diferentes, incluindo ar, poeira, solo e em superfícies, e
podem não ser visíveis. Como muitos surtos são multifatoriais e exigem que os hospitais realizem
várias ações de mitigação simultaneamente, pode ser impossível avaliar os efeitos de intervenções
individuais.

Definição de Caso
A definição de caso mais amplamente usada e aceita para infecções fúngicas invasivas foi
desenvolvida para uso em ensaios clínicos entre pacientes transplantados pela Organização
Europeia para Pesquisa e Tratamento do Câncer (EORTC) e pelo Grupo de Estudo de Micoses do
Instituto Nacional de Alergia e Doenças Infecciosas (MSG) [ 21 ].

O CDC adicionou atributos de mucormicetes para tornar esta definição específica para mucormicose
(tabela 1) Embora a definição de mucormicose invasiva comprovada seja direta, poucas infecções
têm evidências suficientes para atender a essa definição. Muitas outras infecções são consideradas
casos prováveis. No entanto, a definição provável é altamente complexa, difícil de aplicar
objetivamente e específica para apresentações pulmonares, nasossinusais e do sistema nervoso
central (SNC), o que significa que não aborda infecções cutâneas e de feridas. Por essas razões, as
definições de caso de mucormicose durante os surtos variam com base na apresentação e
disponibilidade de dados, mas todas requerem histopatologia ou cultura juntamente com critérios
clínicos e de hospedeiro. Embora as culturas possam ser menos invasivas e mais fáceis de obter, a
avaliação histopatológica das amostras de tecido pode ser a chave para confirmar o diagnóstico.
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TABELA 1 - Definição de caso para Mucormicose invasiva, adaptada da Organização Europeia

para Pesquisa e Tratamento do Câncer (EORTC) e Grupo de Estudo de Micoses do Instituto
Nacional de Alergia e Doenças Infecciosas (MSG); De Pauw et al (2008) [21]
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Definição de caso de mucormicose cutânea

As definições de caso para infecções cutâneas incluíram infecções de tecidos moles com evidência
de mucormicose, como cultura fúngica positiva e observação de hifas paucisseptadas largas com
ramificação em ângulos retos na microscopia, principalmente na periferia da lesão cutânea [22]. As
definições de caso para infecções cutâneas também podem incluir apresentações comuns, como
rápida progressão de eritema para necrose. Em uma investigação de infecções cutâneas por
mucormicose após um tornado, um caso foi definido como (1) uma infecção necrosante de tecidos
moles que requer tratamento antifúngico ou desbridamento cirúrgico e (2) cultura fúngica positiva ou
histopatologia e sequenciamento genético consistente com um mucormiceto [23].

Confirmação Laboratorial
A confirmação laboratorial de mucormicetos em amostras de pacientes é uma parte central de todas
as definições de caso acima, embora a capacidade laboratorial de micologia varie de hospital para
hospital. Aqueles com experiência em micologia devem identificar as espécies de culturas suspeitas
de mucormycetes, embora a identificação das espécies de mucormycetes possa ser difícil e erros de
identificação ocorram comumente em laboratórios clínicos. Onde a capacidade é limitada, as culturas
podem ser enviadas para laboratórios de diagnóstico de referência. O teste de reação em cadeia da
polimerase (PCR) pode identificar mucormicetos em alguns espécimes de biópsia fixados em
formalina e embebidos em parafina com evidência histopatológica de hifas fúngicas no CDC
[25, 26]. No entanto, esta técnica é fortemente dependente da fonte, abundância e qualidade do
espécime. Algumas análises sugeriram que o teste de PCR para detectar DNA de mucormiceto no
soro pode ser útil na triagem de pacientes em risco, com detecção mais rápida e resultados que são
concordantes com cultura ou espécies de mucormiceto identificadas por PCR de tecido
[27, 28]. Identificar a presença de um mucormiceto por imuno-histoquímica pode ser útil durante a
investigação inicial, mesmo na ausência de um gênero ou espécie definitiva [ 29 ].

Sazonalidade
Vários estudos investigaram se as infecções por mucormicose podem ter padrões sazonais. Três
estudos do leste do Mediterrâneo, dois em Israel [30, 31] e um no Líbano [32], descobriram que a
maioria das infecções por mucormicose se apresentou durante os meses de agosto a dezembro, com
pico no final da estação quente e seca do verão. Em Seattle, um estudo encontrou 5,7 infecções
invasivas por fungos por 10.000 pacientes-dia ocorridas no verão, em comparação com 1,3 por
10.000 na primavera durante 2012–2015 [33]. Embora a estação do ano deva ser considerada no
exame de grupos de infecções, pequenos números ao longo de vários anos em qualquer hospital
tornam difícil interpretar a importância da sazonalidade. Esses estudos podem refletir o viés de
publicação se os investigadores que notam o agrupamento por tempo forem mais propensos a
publicar ou mencionar a sazonalidade como um fator de risco do que aqueles que não o fazem.
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Notificar e envolver os principais parceiros

As investigações de mucormicose requerem uma equipe multidisciplinar. Idealmente, a equipe deve
incluir aqueles com experiência clínica, bem como aqueles com experiência em localização de casos,
avaliação ambiental e controle de infecção. A resposta eficaz a um surto suspeito requer, portanto,
comunicação precoce e estreita colaboração entre prevenção de infecções, manutenção de
instalações, construção, serviços ambientais, enfermagem, doenças infecciosas, patologia,
administração hospitalar e relações com a mídia. Ao iniciar uma investigação de uma suspeita de
surto de mucormicose, recomendamos a convocação de uma reunião com representantes de cada
um desses grupos. Nas seções a seguir, discutiremos ações e recursos específicos que podem ser
úteis para cada um desses representantes.

Além disso, os hospitais devem notificar os pacientes que desenvolverem mucormicose como
resultado da suspeita de violação do controle de infecção, e também devem notificar os pacientes
com risco elevado durante surtos de mucormicose que provavelmente estejam relacionados aos
cuidados de saúde. Dudzinski et al. [ 34] recomendam informar os pacientes sobre violações
conhecidas do controle de infecção que aumentam o risco de lesões ou danos, mesmo que a chance
de danos ao paciente seja extremamente baixa. Os autores argumentam que essas divulgações
devem ser a norma, a menos que um caso forte e eticamente justificável possa ser feito para não
divulgá-las. Embora possa haver riscos legais para a instituição, a divulgação de surtos potenciais
pode aumentar a percepção pública da integridade do hospital e reduzir a chance de que o público
considere o hospital como tendo ocultado informações dos pacientes.

Determinar exposições
Uma vez iniciada a investigação e os casos identificados, o primeiro passo para entender os
pacientes envolvidos e identificar as exposições comuns em potencial é uma descrição completa das
infecções. Essa descrição inclui a tríade epidemiológica clássica de pessoa, lugar e
tempo. Descrevemos as ferramentas para essa análise a seguir.

Mapa do Hospital
Visualizar a localização dos pacientes em relação a eventos como construção, reformas, trabalhos
de manutenção e vazamentos de água e ar pode ajudar a identificar a exposição compartilhada.

Linha do tempo das localizações dos pacientes

A movimentação frequente de pacientes dentro de uma unidade de saúde pode complicar as
investigações da mucormicose. Em investigações com históricos de pacientes complexos, pode ser
útil criar uma linha do tempo da localização de cada paciente, incluindo sala e unidade, nos meses
anteriores ao diagnóstico (Figura 3). Isso pode ajudar a esclarecer locais e horários de possível
exposição compartilhada no hospital.

É importante considerar se a transmissão ocorreu mais provavelmente no ambiente de saúde ou na

comunidade. Como o período de incubação da mucormicose não está bem estabelecido, não existe
uma definição padrão de mucormicose associada à assistência médica. No entanto, algumas
evidências estão disponíveis sobre o período de incubação das infecções cutâneas. Uma revisão de
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infecções cutâneas por mucormicose descobriu que o período médio de incubação para 168
pacientes com uma única exposição percutânea foi de 8 dias (intervalo interquartil: 5-16 dias) [38],
semelhante a um estudo de infecções por mucormicose após um tornado, de onde o tempo desde
lesão à primeira cultura positiva variou de 6–24 dias [39]. Esses achados sugerem um período de
incubação relativamente curto para a mucormicose cutânea, embora o período de incubação possa
diferir por fatores que incluem o estado imunológico do paciente e outros fatores de risco.

O período de incubação da mucormicose rinocerebral e pulmonar não está bem estabelecido,

tornando difícil estabelecer um período de tempo para identificar exposições relevantes. Pacientes
com alto risco de mucormicose associada a cuidados de saúde podem ter passado por vários
procedimentos e internados em muitos quartos em unidades diferentes. Uma estratégia que pode ser
usada ao avaliar pacientes com longas hospitalizações e múltiplas exposições de cuidados de saúde
é começar focando nas exposições nos 14 dias antes do início da infecção suspeita e, em seguida,
expandindo para uma janela mais longa antes da infecção se as exposições comuns a possíveis
fontes de mucormicetos não forem evidentes. Considere usar uma janela mais longa para infecções
quando o tempo de início for difícil de identificar. Por exemplo, em pacientes transplantados, o tempo
decorrido desde o transplante pode orientar a identificação da exposição.

Fontes de Infecção
. Produtos não estéreis
Bandagens, adesivos, fitas e adesivos:

As infecções por mucormicose cutânea têm sido associadas ao uso de curativos, esparadrapos e
adesivos não estéreis, com as primeiras lesões necróticas geralmente aparecendo sob o
produto. Entre 1977 e 1978, bandagens adesivas elásticas foram implicadas em um surto de mais de
20 infecções por Rhizopus em pelo menos 11 hospitais [ 44 , 45 , 46 , 47 , 48 ]. O tempo desde a
aplicação do adesivo até o desenvolvimento da lesão foi de sete a nove dias para a maioria dos
pacientes [ 46 , 47 , 48 , 49 , 50] A empresa de curativos não garantiu a esterilidade do produto no
momento do surto, e as espécies de Rhizopus foram isoladas de curativos não utilizados ou
parcialmente usados em vários hospitais [ 44 ].

Dois hospitais, um na Bélgica e um no Paquistão, tiveram surtos de Lichtheimia corymbifera de

curativos não estéreis. Ambos os hospitais posteriormente recomendaram o uso de apenas curativos
estéreis para feridas profundas, traumáticas e extensas, incluindo queimaduras [ 51 , 52 ]. Pacientes
em unidades de queimados podem estar em risco particularmente alto de produtos não estéreis,
devido às suas feridas extensas. No hospital belga, 7 dos 27 pacientes internados na unidade de
queimados em um período de 6 meses foram encontrados colonizados por L. corymbifera . Desses
sete pacientes, cinco desenvolveram infecções e três morreram. Um terceiro hospital na França usou
PCR em tempo real para testar curativos não estéreis usados na unidade de queimados,
detectando Lichtheimiaspp. em seis de oito bandagens crepe e quatro de seis bandagens elásticas
[ 92 ]. O hospital documentou mucormicose em 17 pacientes queimados entre 2005 e 2016, dos quais
14 eram Lichtheimia spp.

Úlceras causadas por mucormicose encontradas sob a fita usada para proteger um tubo endotraqueal
foram relatadas em dois hospitais diferentes, embora nenhuma fita tenha sido testada para
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contaminação [ 53 , 54 ]. Como resultado, um dos hospitais recomendou proteger o tubo

endotraqueal com tubo cirúrgico ou tiras de tecido e verificações de rotina da pele para diagnóstico
precoce.

Os adesivos usados para proteger as bolsas de ostomia também podem ser considerados uma fonte
de infecção, principalmente se forem trocados com pouca frequência. Em 2005, dois pacientes no
mesmo hospital desenvolveram infecções da pele e dos tecidos moles com Rhizopus
arrhizus ( oryzae ) no local da recente cirurgia para criar um estoma [ 40 ]. O adesivo usado para
prender a bolsa de ostomia ao abdômen continha goma de karaya, um produto não estéril produzido
a partir da seiva da árvore e comumente usado como barreira para a pele em suprimentos para
ostomia. Rhizopus arrhizusfoi isolado de 10 das 18 bolsas de ostomia karaya fechadas no hospital e
de 3 de 29 bolsas de ostomia karaya de outros hospitais. O tempo médio para a primeira troca da
bolsa de estomia foi de 8,5 dias para os pacientes-casos, em comparação com 1,5 dias para os
pacientes que foram submetidos ao mesmo procedimento, mas não desenvolveram infecção; o
hospital substituiu a goma de karaya por um produto sintético e recomendou trocas mais
frequentes. Um relato de caso anterior descreve uma infecção que se desenvolveu em torno de uma
ileostomia, mas os suprimentos de ostomia não foram cultivados [ 93 ].

Outras infecções cutâneas por mucormicose foram associadas a adesivos usados para fixar uma
sonda de temperatura [ 55 ] e monitor cardíaco [ 56 ] em bebês prematuros, adesivos de nitroglicerina
aplicados em casa [ 57 ] e tecido de algodão não estéril usado sob um gesso [ 58 ]

Linho:

As investigações descritas abaixo sugerem que os investigadores de possíveis surtos de

mucormicose devem considerar uma avaliação abrangente da lavagem, transporte, armazenamento
e uso da roupa de cama hospitalar, desde a lavanderia até o paciente. Surtos de fungos causados
por linho foram atribuídos à contaminação de tecidos lavados em lavanderias externas, durante o
transporte e durante o armazenamento em hospitais [ 94 ]. Uma investigação de cinco casos fatais
de mucormicose cutânea, três com Rhizopus delemar , em um hospital infantil por mais de 11 meses,
descobriu que lençóis limpos e caixas de entrega de linho limpas da lavanderia fora do local estavam
contaminados com a mesma espécie [ 17] As crianças estavam em diferentes unidades do hospital
atendidas por diferentes manipuladores de ar e compartilhavam poucos produtos ou procedimentos
comuns, levando os investigadores a se concentrarem nas roupas de cama como uma fonte
potencial.

Em outra investigação de infecções de pele e tecidos moles que começaram nas axilas de quatro
pacientes imunocomprometidos na mesma unidade, o serviço recuperou Rhizopus spp. de vários
carrinhos de lavanderia. O surto parou quando o hospital mudou sua prática de carrinhos de limpeza
apenas quando eles estavam sujos para um programa de limpeza de rotina, conforme recomendado
pelo Healthcare Laundry Accreditation Council [59].

Outro hospital descobriu contaminação generalizada de roupa de cama do hospital depois que seis
pacientes em menos de dois meses tiveram infecções por Rhizopus microsporus [18] Duas infecções
foram cutâneas, três pulmonares e uma cutânea e pulmonar. Os investigadores cultivaram
mucormicetes de 12% dos lençóis lavados no hospital, sem mucormicetes cultivados de lençóis nos
hospitais de controle. Uma inspeção da lavanderia contratada pelo hospital encontrou má ventilação,
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ar interno quente e úmido e espessas camadas de poeira nas superfícies, sugerindo que a roupa de
cama pode ter sido contaminada após a lavagem. Os investigadores sugeriram que a proximidade
dos pacientes com roupas de cama e roupas pode causar infecções cutâneas por contato direto com
roupas contaminadas e infecção pulmonar por inalação de esporos.

Em resposta a um surto de mucormicose em que os lençóis eram uma fonte suspeita, os

investigadores realizaram uma auditoria em 15 hospitais de transplantes e de câncer e descobriram
que sete (47%) centros tinham lençóis de saúde recém-lavados contaminados com
mucormicetes. Três (20%) dos 15 centros falharam em atender aos padrões higienicamente limpos
para mucormicetes [ 95 ]. No total, 14% das roupas de cama e banho tinham mucormicetes. Roupas
de cama ou carrinhos visivelmente sujos, temperaturas máximas mais altas e umidade relativa perto
da lavanderia foram associados à contaminação encontrada por amostragem.

Abaixadores de língua de madeira:

Como a madeira é um substrato natural para mucormicetos, quaisquer produtos de madeira usados
no cuidado do paciente devem ser investigados. Os abaixadores de língua de madeira foram
associados a infecções em cinco adultos com diagnóstico de mucormicose gástrica. Rhizopus
microsporus foi detectado em depressores de língua de madeira usados para preparar medicamentos
orais administrados por meio de um cateter nasogástrico [60]. Dados vários relatórios anteriores de
contaminação laboratorial causada por abaixadores de língua de madeira não estéreis, espátulas e
palitos usados para coletar e preparar amostras de fezes [96, 97, 98], o hospital recomendou contra
o uso de depressores de língua de madeira na UTI e no hospital, especialmente em pacientes
imunocomprometidos em estado crítico. Quatro infecções cutâneas entre bebês em uma unidade de
terapia intensiva neonatal também foram associadas a depressores de língua de madeira usados
como talas para locais de canulação intravenosa e arterial [61].

Medicamentos, suplementos e alimentos:

As infecções também foram associadas a medicamentos, suplementos e alimentos

contaminados. Em outubro de 2014, um bebê prematuro morreu de mucormicose gastrointestinal
causada por Rhizopus oryzae após o uso de um pó probiótico destinado a conter três
bactérias, Bifidobacterium lactis , Streptococcus thermophilus e Lactobacillus rhamnosus . Os testes
mostraram que o pó estava contaminado com R. oryzae [43]. Um relato de caso anterior descreve
uma infecção hepática em um paciente de transplante de medula óssea que tomou
um suplemento oral de Lactobacillus [62]. A análise de PCR mostrou um padrão de bandas idêntico
entre os Mucor indicus é isolado do aspirado de fígado do paciente e do suplemento.

Em resposta a um surto de sete infecções intestinais ao longo de seis meses, uma equipe de
investigadores de um hospital em Hong Kong descobriu que as infecções estavam associadas a
comprimidos de alopurinol contaminados e alimentos pré-embalados [63]. Embora o sequenciamento
tenha mostrado que os isolados dos pacientes se agruparam intimamente com os isolados do
alopurinol e dos alimentos, os pesquisadores pensaram que os comprimidos de alopurinol eram a
causa mais provável, devido à maior contagem média de fungos viáveis.
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Procedimentos, dispositivos e órgãos

Cateteres e tubos:
Os mucormicetos podem ser transmitidos durante a inserção de cateteres e linhas. As infecções por
mucormicose foram relatadas em um paciente adulto com um cateter vesical permanente [64] e em
dois bebês, um onde uma lesão necrótica se formou próximo ao local do cateter cutâneo periumbilical
e outro onde os esporos pareciam entrar através de um tubo torácico [65]. Em outra infecção, os
pesquisadores levantaram a hipótese de que os esporos foram introduzidos no trato gastrointestinal
de um bebê prematuro através de uma sonda orogástrica [66]. Cateteres de diálise são outra fonte
potencial de infecção [67, 68, 69, 70] Em um relato de caso de peritonite em um paciente recebendo
diálise peritoneal, o fluido peritoneal do paciente e o manguito do cateter tiveram cultura positiva para
a mesma espécie de mucor [67]. Em outro, o procedimento de esterilização do cateter de diálise pode
não ter sido eficaz contra os esporos [68].

Procedimentos odontológicos:
Outra possível exposição a ser considerada, principalmente para mucormicose da maxila ou seios
da face, é um procedimento odontológico prévio, como uma extração, que poderia permitir a entrada
de esporos no local onde o dente foi removido. Na Índia, casos de mucormicose rino-orbitária foram
relatados em dois pacientes, um diabético, que foi submetido a procedimentos odontológicos 8 e 12
dias antes da internação [71]. Relatos de casos da Hungria [72], Califórnia [73] e Bahrein [74] também
descrevem mucormicose rinocerebral em homens diabéticos, que foram internados três a cinco dias
após procedimentos odontológicos. Outros relatos descrevem infecções por mucormicose da maxila
[75] e da mandíbula [76] após a extração do dente.

Cirurgia cardíaca:
As infecções por mucormicose que parecem começar perto de um local cirúrgico podem ser o
resultado de contaminação no centro cirúrgico, na recuperação ou nos quartos dos pacientes. As
infecções foram encontradas seis dias após o explante dos dispositivos de assistência ventricular
esquerda (LVADs) [77] e até seis semanas após o implante de válvulas protéticas [78, 79, 80]. Um
paciente desenvolveu infecção sete dias após cateterismo cardíaco e cirurgia de ponte de safena ao
redor da ferida esternal e local do tubo torácico, com o modo de transmissão suspeito de ser
contaminação aérea do local cirúrgico [81] O hospital que investigava a infecção após o explante do
LVAD encontrou amostras de ar na sala de cirurgia e unidade de terapia intensiva negativas para
esporos, mas não pôde descartar contaminação não detectada ou transitória [77].

Bombas de insulina e punções digitais:

Como os pacientes com diabetes mellitus mal controlado apresentam maior risco de mucormicose,
qualquer exposição que rompa a pele deve ser avaliada como uma fonte potencial de esporos. As
infecções foram documentadas em pacientes diabéticos que começaram no local da inserção da
bomba de infusão de insulina [82], punções diárias com agulha de insulina [83, 84] e punção digital
para automonitoramento de glicose no sangue [85]. Esses casos reforçam a importância das práticas
de segurança da injeção entre os diabéticos, incluindo a limpeza e desinfecção da pele antes da
injeção e a não utilização de equipamentos contaminados com sujeira ou reutilização.
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Dispositivos médicos:
Os dispositivos médicos que não foram suficientemente esterilizados podem estar contaminados com
esporos. Um hospital encerrou um surto de mucormicose óssea pós-operatória entre três pacientes
após uma melhor esterilização dos parafusos usados na reconstrução do ligamento [ 86 ].

Transplante de órgão:
A mucormicose entre receptores de transplantes de órgãos deve ser investigada quando múltiplos
casos-pacientes compartilham um doador comum, quando o doador ou órgão pode ter sido exposto
a fungos, ou o doador tinha evidência de uma infecção fúngica. As infecções por mucormicose foram
relatadas após transplantes com órgãos sólidos que podem ter sido contaminados com mofo no
momento da morte do doador, ou durante a colheita, transporte ou transplante [99]. Por exemplo,
infecções renais foram relatadas em dois pacientes que receberam um rim de uma vítima de quase
afogamento após um acidente de carro [41]. Várias outras investigações de infecções por
mucormicose após transplantes concluíram que os esporos não eram derivados de um doador e
foram mais provavelmente introduzidos durante a cirurgia de transplante [100, 101, 102, 103].

Fontes Ambientais: Ar, Poeira, Água, Solo

Filtração e entradas de ar:
Filtração de ar insuficiente e entradas de ar próximas ao solo, construções externas ou exaustão
também podem estar associadas a infecções por mucormicose. Hospital que investiga quatro casos
de endocardite micótica em pacientes submetidos a cirurgia cardíaca em um único ano, incluindo um
com Mucor sp., Mucor sp isolado e Aspergillus sp na poeira de um duto de ar condicionado e em
amostras de ar. A equipe descobriu que o filtro de ar usado era provavelmente insuficiente para
capturar esporos [87].

Em um segundo hospital, um grupo de três infecções sinusais em pacientes com leucemia

hospitalizados na mesma unidade de hematologia também foi suspeito de ser causado por filtração
de ar insuficiente [88]. A entrada de ar da unidade hospitalar ficava entre 10 e 20 cm do solo perto de
um compactador de lixo em um pátio externo, abaixo dos 6 pés (1,8 m) acima do nível recomendado
pela Sociedade Americana de Engenheiros de Aquecimento, Refrigeração e Ar Condicionado
[104]. As amostras de ar e superfície dentro da unidade estavam fortemente contaminadas
com Rhizomucor pusillus , assim como a unidade de captação e o pátio. Outra instalação de ar
condicionado no mesmo hospital tinha menos mucormicetes e nenhum Rhizomucor pusillus; nenhum
mucormiceto foi detectado em amostras de ar de dois hospitais de comparação na mesma cidade.

Salas de pressão negativa:

As salas de pressão negativa, que são usadas para isolar pacientes com uma infecção transmitida
pelo ar, foram identificadas como fator de risco para infecções por fungos quando usadas para
pacientes imunocomprometidos. Em contraste com as salas de pressão positiva que protegem
pacientes imunocomprometidos, minimizando a infiltração de ar não filtrado, as salas de pressão
negativa são destinadas a prevenir a propagação da tuberculose ou outras doenças transmitidas pelo
ar e produzir uma pressão mais baixa na sala em comparação com o corredor ou ante-
sala. Dependendo do fluxo de ar do corredor ou ante-sala, a pressão negativa nessas salas pode
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puxar o ar, assim como os esporos de fungos, por meio de pequenas fendas ou fendas nas paredes
ou no teto. [42]. Todos os pacientes receberam atendimento na única sala de isolamento de pressão
negativa em uma unidade cardiotorácica de 20 leitos, embora nenhum tivesse uma condição médica
que exigisse isolamento de pressão negativa. A sala de pressão negativa ficava ao lado de um
corredor acarpetado e de uma sala para visitantes. O uso frequente da porta pelos funcionários e
visitantes pode ter permitido que esporos entrassem no quarto do paciente.

Construção:
A construção de hospitais, dentro ou fora das instalações, pode resultar na dispersão de poeira,
aerossolização de esporos e contaminação de tratadores de ar, levando a um aumento da incidência
de infecções fúngicas [105, 106, 107]. Durante 1976-2014, 28 relatórios publicados vinculavam a
construção de hospitais a surtos de doenças fúngicas, principalmente de aspergilose [108]. Muitos
encontraram contaminação de sistemas de fluxo de ar e barreiras inadequadas em canteiros de
obras. Um hospital relatou mucormicose e Aspergillusinfecções em bebês prematuros em uma
unidade de terapia intensiva neonatal (UTIN) adjacente à construção do hospital, com barreiras
inadequadas que permitiam uma densidade maior de esporos de fungos medidos na unidade do que
uma área de comparação sem construção [89]. Os investigadores identificaram a principal fonte de
mofo como poeira acima de um teto falso.

Vazamentos de água e danos causados pela água:

Vazamentos de água foram identificados como uma fonte potencial de exposição a fungos. Em um
surto hospitalar, duas crianças que desenvolveram infecções por mucormicose em uma unidade de
oncologia pediátrica estavam em camas próximas a um armário de linho que compartilhava uma
parede com um chuveiro que vazava [90]. Um desenvolveu lesões cerebrais e o outro apresentou
infecção no local de uma cânula intravenosa. Testes por amostragem de ar e placas de sedimentação
mostraram uma alta concentração de esporos mucormycete e Aspergillus perto da parede danificada
pela água, enquanto a concentração de esporos era zero em locais de comparação perto das
extremidades da unidade. A contagem de esporos caiu para zero uma semana após a remediação
do vazamento e da parede com mofo.

Plantas:
Como os mucormicetos são encontrados no solo, qualquer exposição do paciente a plantas,
especialmente em um ambiente de saúde, deve ser considerada entre as possíveis fontes de infecção
durante uma investigação. Um caso de infecção cutânea com Apophysomyces elegans foi
identificado em um homem diabético não insulino-dependente após um teste de alergia que incluiu a
aplicação de uma pétala, caule e folha de uma planta snapdragon em sua pele intacta sob um curativo
estéril [91]. O homem relatou dor cinco dias após a aplicação e no sétimo dia desenvolveu bolhas no
local da aplicação. As amostras do canteiro de flores snapdragon continham várias espécies de
fungos, incluindo espécies Cunninghamella, mas não A. elegans; as amostras do adesivo não
desenvolveram mofo ou fungos. Os investigadores levantaram a hipótese de que a flor
provavelmente estava contaminada por mofo do solo e recomendaram lavar as plantas e usar menos
curativos oclusivos para testes de alergia futuros, embora a eficácia dessas intervenções seja
desconhecida.
Artigo

Outras exposições

Relatos de casos descreveram infecções adquiridas na comunidade pelo uso de drogas injetáveis
[109], acidentes com veículos motorizados, queimaduras, picadas e picadas, inundações [110],
tsunamis, tornados [111] e alimentos contaminados. Em 2013, > 200 pessoas relataram sintomas
gastrointestinais após a ingestão de uma marca comercial de iogurte contaminada com Mucor
circinelloides [112], com um paciente imunocomprometido desenvolvendo uma infecção rinocerebral
dias após comer a marca contaminada [113].

Avaliações ambientais
As avaliações ambientais são críticas no desenvolvimento de hipóteses em resposta a um surto de
mucormicose suspeita. Essas avaliações incluem um exame das instalações com especialistas em
prevenção de infecções e funcionários da instalação que supervisionam os sistemas de construção,
aquecimento, ventilação e ar condicionado (HVAC), construção e manutenção, limpeza ambiental e
transporte e armazenamento de roupas de cama. Os registros das instalações também podem ajudar
a identificar falhas na manutenção programada, construção e histórico de reparos e outros eventos
que podem ter criado ambientes que suportam o crescimento de mofo. Os investigadores podem
verificar todos os relatórios para as instalações ou departamento de manutenção sobre possível
molde, incluindo qualquer molde encaminhado para remediação. Avaliações ambientais visuais e
baseadas em registros devem ser normalmente realizadas antes de conduzir a amostragem. [114].

A lista de verificação (Materiais Suplementares S3 ) cobre os seguintes tópicos:

● Inspeção geral de mofo, vazamentos, sujeira

● Sistemas HVAC

● Limpeza ambiental

● Construção e manutenção

● Linho

Uma segunda lista de verificação para avaliar roupas de saúde em mais detalhes é publicada pelo
Healthcare Laundry Accreditation Council, uma organização dos EUA que inspeciona e credencia
lavanderias que atendem instalações de saúde [115].

Além da inspeção visual, a revisão dos registros das instalações também pode ajudar os
investigadores a identificar possíveis fontes de mofo. Os registros a serem revisados incluem:

● Ordens de trabalho de instalação para manutenção e reparos de rotina

● Avaliações de controle de risco de infecção (ICRAs) realizadas antes de iniciar a construção

● Registros de temperatura e umidade do ar interno, incluindo quaisquer dias em que a umidade

exceda 60%

● Datas de troca do filtro de ar

Artigo

● Sistema HVAC, filtros e ventiladores mantidos de acordo com as instruções do fabricante

● Frequência e método de desempenho do filtro

● Registros de monitoramento de fluxo de ar

Ambientes Protetores
A Diretriz do CDC para Precauções de Isolamento detalha os ambientes de proteção necessários
para pacientes com transplante de células-tronco hematopoéticas alogênicas (HSCT) [116]. A sala
deve ter pressão positiva de ≥2,5 Pa em relação ao corredor, filtros HEPA centrais ou de ponto de
uso capazes de remover 99,97% das partículas ≥0,3 μm de diâmetro para o ar de entrada (entrada)
e pelo menos 12 trocas de ar por hora. Ambientes protetores também não devem conter flores secas
ou frescas, vasos de plantas, tapetes nos corredores ou quartos dos pacientes, ou móveis
estofados. As diretrizes recomendam que os hospitais minimizem o tempo que os pacientes que
requerem um ambiente protetor ficam fora de seus quartos. Durante a construção, os hospitais devem
fornecer proteção respiratória, como um respirador N95, para pacientes que podem tolerar um
respirador quando precisam deixar o ambiente protetor.

Implementar medidas de controle e prevenção

Embora não seja possível identificar a origem da exposição ao mofo durante um surto, melhorar as
práticas de controle de infecção pode prevenir futuras infecções associadas aos cuidados de
saúde. Recomendamos remediar todas as lacunas de prevenção de infecção identificadas na
investigação. O apoio da administração do hospital é a chave para o sucesso dessas intervenções. A
prevenção de infecções deve garantir que uma avaliação de risco seja realizada antes de qualquer
atividade de construção ou manutenção que possa dispersar a poeira. Também é importante para a
prevenção de infecções colaborar com os gerentes de operações da fábrica para a inspeção de rotina
das condições das barreiras usadas durante a construção, bem como o fluxo de ar e a filtragem do
ar do canteiro de obras. O arredondamento de rotina nas áreas de atendimento ao paciente deve
incluir a observação proativa de vazamentos de água que podem se tornar reservatórios de mofo. O
pessoal de saúde deve ter treinamento baseado em competência no uso de salas de pressão
negativa e positiva, incluindo indicações para o uso dessas salas. Uma parceria entre a prevenção
de infecções e os gerentes de serviços ambientais pode ser necessária para identificar novos
processos para o manuseio de roupas limpas para evitar a contaminação ambiental antes do uso
pelo paciente.

Algumas instalações implementaram medidas de controle que vão além das recomendações atuais
em resposta a um surto. Alguns administraram antifúngicos profiláticos eficazes contra os
mucormicetes após considerar os riscos potenciais, a tolerância do paciente, os efeitos adversos e o
custo. Essas medidas extras incluíram a expansão do uso de respiradores para pacientes
imunossuprimidos, mas não receberam TCTH, remoção de plantas de áreas fora de ambientes de
proteção e uso de lençóis esterilizados para alguns pacientes de alto risco. Até o momento, faltam
evidências para apoiar ou refutar a eficácia dessas intervenções expandidas para prevenir infecções
Artigo

por fungos em pacientes que não fizeram o TCTH. Instalações que consideram intervenções além
das recomendações atuais podem ajudar a expandir as evidências, avaliando e publicando os
resultados. Para todas as intervenções,

Iniciar e manter vigilância

A vigilância ativa contínua de amostras de cultura e histopatologia fornece informações importantes
sobre se as intervenções foram eficazes. Por oferecerem informações mais detalhadas, os bancos
de dados de microbiologia e patologia são recomendados em vez de códigos de diagnóstico, como
os códigos de Classificação Internacional de Doenças (CID). Embora os códigos ICD possam ter
baixa sensibilidade, eles podem ser usados como uma ferramenta complementar. Quando possível,
os comitês de controle de infecção ou equipes de revisão de surtos podem incluir infecções por
mucormicose em sua revisão. Alertas de registros médicos podem ajudar para notificação rápida. A
vigilância colaborativa contínua em muitos hospitais de uma região também pode ser inestimável
para detectar quando as taxas de infecção estão acima da linha de base.

Discussão
Embora nem todas as investigações de infecções por mucormicose resultem na descoberta de uma
única fonte, todas podem apontar áreas importantes para melhoria no controle de infecção
hospitalar. A aplicação das ferramentas deste guia permitirá que hospitais e parceiros de saúde
pública aproveitem a experiência adquirida por outras equipes que enfrentaram esses surtos
desafiadores. Uma revisão abrangente de infecções anteriores pode fornecer evidências sobre como
as fontes potenciais de exposição a fungos podem ter mudado ao longo do tempo, enquanto a
vigilância contínua fornece evidências valiosas sobre quais intervenções são eficazes. A
comunicação rápida com equipes de tratamento e pacientes pode salvar vidas por meio da
identificação precoce de infecções por mucormicose. Avaliações ambientais com parceiros na
manutenção, construção, e os serviços ambientais podem apontar lacunas em potencial na
prevenção de infecções e identificar áreas para remediação. Todas essas ações podem melhorar a
segurança do paciente, mesmo que a origem do molde nunca seja definitivamente estabelecida. Os
esforços contínuos para compreender as fontes de fungos que causam infecções por mucormicose
na área da saúde ajudarão a prevenir infecções futuras e proteger os pacientes vulneráveis.
Artigo

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Publicado em 18/05/2021