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Relatórios de tecnologia de recursos biológicos 22 (2023) 101409

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Relatórios de tecnologia de recursos biológicos

página inicial da revista: www.sciencedirect.com/journal/bioresource-technology-reports

Micorremediação de águas residuais, desafios e situação atual: uma revisão

Bharat Bhushan Negi, Chandan Das *

Departamento de Engenharia Química, Instituto Indiano de Tecnologia Guwahati, Guwahati, Assam 781039, Índia

INFORMAÇÕES DO ARTIGO ABSTRATO

Palavras-chave: A biorremediação é um método sustentável e econômico de tratamento de águas residuais. As bactérias dominam os sistemas biológicos de
Micorremediação tratamento de águas residuais, embora os fungos raramente sejam utilizados. Os fungos secretam vários tipos de enzimas extracelulares,
Tratamento de água poluída
incluindo lacase, catalase, peroxidase e outras, para ajudar a cadeia alimentar do solo como os decompositores de resíduos mais eficazes da
Pelotas de fungos
Terra. Eles são usados para tratar hidrocarbonetos aromáticos policíclicos, pesticidas, águas residuais de hospitais, têxteis, cervejarias e
Biossorção
indústrias alimentícias. Os fungos são melhores agentes sequestradores de metais porque sua parede celular contém grupos funcionais de
Biorredução
ligação a metais, incluindo hidroxila, amina e carboxila. Os fungos filamentosos que formam pellets possuem grande área específica, espaços
Colheita de algas
em forma de rede na superfície e porosidade, o que promove transferência de massa e oxigênio.
A carga nessas células fúngicas atrai células de algas, é co-peletizada e ajuda durante a colheita de algas. O presente artigo resume a situação
atual, os desafios e o mecanismo de micorremediação de águas residuais contendo metais pesados, corantes e outros contaminantes orgânicos
e inorgânicos.

1. Introdução
A água é um componente vital para todos os organismos vivos. Apenas cerca de 2%
da água da Terra é doce, estando os restantes 1,6% congelados nos glaciares.
Os oceanos cobrem aproximadamente 98% da água do nosso planeta (Kumar Reddy e
Lee, 2012). As atividades humanas e industriais, como mineração, refinaria, metais pesados,
indústria do couro, indústria alimentícia, indústria química, indústria farmacêutica, corantes,
pesticidas, detergentes, e assim por diante, estão poluindo cada vez mais a fonte acessível
de água potável (Fig. 1 ) . ). Segundo a Organização Mundial de Saúde (OMS), a água
poluída é a causa de mais de 30% de todas as doenças humanas e de 40% de todas as
doenças.
morbidade em todo o mundo. Antes que as águas residuais possam ser reutilizadas ou
lançadas diretamente nos rios, elas devem primeiro passar pelo processo de reciclagem.
Isto é necessário para garantir que os níveis exigidos de água limpa sejam atendidos na
maior medida possível e para livrar a água de sólidos que são considerados potencialmente
prejudiciais à saúde humana e ao meio ambiente (Mojiri, 2011). O tratamento de águas
residuais utiliza vários processos físicos, incluindo precipitação, eletrocoagulação, adsorção,
ferro zerovalente, troca iônica e separação por membrana.
Por outro lado, estas tecnologias apresentam vários inconvenientes, tais como preços
elevados, elevados níveis de consumo de energia e a produção de componentes perigosos
devido à utilização de produtos químicos. Consequentemente, os métodos biológicos são
favorecidos em detrimento dos processos físico-químicos porque os métodos biológicos
são menos dispendiosos e menos prejudiciais ao ambiente. Bactérias, fungos e algas são
frequentemente utilizados na
setor industrial para o tratamento biológico de águas residuais porque é barato, economiza
muita energia e produz produtos valiosos que podem ser utilizados na produção de energia,
bem como em outras atividades (Sankaran et al., 2010) . O organismo mais comum usado
para remover contaminantes orgânicos em sistemas biológicos de tratamento de águas
residuais são as bactérias.
Os fungos, por outro lado, têm despertado muito menos interesse do que as bactérias para
o tratamento de águas residuais (Negi et al., 2020). Os fungos podem secretar muitas
enzimas redutoras, que convertem proteínas fúngicas de alto valor e produtos bioquímicos
benéficos de produtos orgânicos de águas residuais (Espinosa Ortiz et al., 2017). As
proteínas da superfície dos fungos e outros produtos químicos são cruciais para o processo
de biossorção, que podem ser utilizados para filtrar metais tóxicos e outras substâncias
inorgânicas da água e águas residuais (Gabriel et al., 2001a, 2001b). Neste artigo de
revisão, focamos na eficácia do uso de fungos no tratamento de águas residuais. Os
organismos fúngicos são heterotróficos, eucarióticos e não possuem clorofila. Esses
organismos podem sintetizar quantidades significativas de proteínas e enzimas redutoras.
Várias cepas de fungos são responsáveis pela decomposição de vários poluentes
ambientais, como corantes, compostos farmacêuticos, metais pesados, vestígios de
contaminantes orgânicos e produtos químicos desreguladores endócrinos (Lu et al., 2017).
2. Crescimento de fungos
A maioria dos fungos se desenvolve de duas maneiras: como micélio ramificado
polarizado (fungos filamentosos) ou como células arredondadas ou esféricas (fungos de levedura).

* Autor correspondente.
Endereço de e-mail: cdas@iitg.ac.in (C. Das).

https://doi.org/10.1016/j.biteb.2023.101409 Recebido em
24 de janeiro de 2023; Recebido em formato revisado em 14 de março de 2023; Aceito em 17 de março de 2023. Disponível
online em 22 de março de 2023.
2589-014X/© 2023 Elsevier Ltd. Todos os direitos reservados.
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fungos) (Walker e White, 2017). Contudo, dependendo das variáveis ambientais
locais, o fungo específico pode crescer em ambas as formas.
Esses fungos “dimórficos” são encontrados em todo o reino fúngico.
Os patógenos comumente apresentam dimorfismo porque formas variadas de
crescimento se correlacionam com diferentes táticas favoráveis aos patógenos
(Gnat et al., 2021). A forma de crescimento de levedura, por exemplo, é
adequada para se espalhar por todo o hospedeiro através de redes de
circulação de fluidos (Chang et al., 2004), como a circulação sanguínea ou
linfática em animais ou os tecidos condutores de água das plantas. A forma de
crescimento hifal, entretanto, tem a capacidade de entrar em tecidos sólidos.
Os exemplos incluem patógenos de plantas como Ustilago maydis (Storfie e
Saville, 2021), Ophiostoma ulmi (Brasier e Webbe, 2019) e Rhodosporidium
sphaerocarpum, bem como as doenças humanas e animais Candida albicans
(Qadir e Asif, 2019), Paracoccidioides bra siliensis (Molina e Orozco, 2018),
Histoplasma capsulatum (Mittal et al., 2019) e Blastomyces dermatitidis
(Shekhar et al., 2016). Por outro lado, os fungos filamentosos formam um pellet inóculo além deste limiar, enquanto o crescimento na fase de pellet é induzido
micelial. Os grânulos esféricos conhecidos como pelotas miceliais são feitos
de micélio fúngico disperso (Veiter et al., 2018). O pellet micelial é uma nova micélio também podem ser usados para geração de pellets (Xin et al., 2012).
substância microbiológica de micélio que exibe atividade biológica e
características de capacidade de adsorção. Possuem grande área específica,
espaços em forma de rede na superfície e porosidade, o que promove transferência relação
Os pellets apresentam inúmeras vantagens em relação ao lodo granular
aeróbio (AGS); os mais notáveis são a melhoria da desidratabilidade das
lamas, a estabilidade estrutural e a agregação de biomassa ao nível baixo de
fungos filamentosos (Liu et al., 2021). Os pellets também têm muitas outras
vantagens: são simples de cultivar, não tóxicos e isentos de riscos, e a sua
forma e estrutura de superfície densa contribuem para um aumento da
capacidade de adsorção. São materiais ecológicos e biológicos superiores
devido ao seu rápido crescimento, rápida reprodução e excelente adaptabilidade
em ambientes complexos e variados de águas residuais (Li et al., 2020). Eles
parecem hifas fúngicas compactadas, com a porção de desenvolvimento
radial das hifas encerrada em uma zona mais anularmente dispersa ou “peluda”
ao seu redor (Domingues et al., 2000). Como um tipo de crescimento
alternativo para o cultivo de fungos, os pellets de fungos podem ser atraentes. pellet como inóculo em vez de suspensão de esporos, o que tradicionalmente
Uma vantagem essencial das suspensões de pellets sobre as filamentosas é
que elas são muito mais simples de colher e possuem propriedades superiores
de mistura e transferência de massa. Além disso, a biomassa pode ser mais
facilmente isolada do caldo, o que é um bónus significativo.
3. Mecanismo de formação de pelotas miceliais
Os fungos filamentosos produzem pelotas fúngicas esféricas, elipsoidais e
ovais (Li et al., 2020). Existem duas ideias para a formação de pellets fúngicos,
ou seja, fase de agregação e fase de não agregação (Li et al., 2020).
Na fase de agregação, os pellets são formados quando os esporos se agregam,
e na fase de não agregação, um único esporo desenvolve um pellet com
aeração e agitação, conforme apresentado na Fig. 2 (Veiter et al., 2018 ;
Zhang e Zhang, 2016). Todas as cepas de fungos não conseguem produzir
pellets; o sucesso da formação de pellets depende dos parâmetros operacionais
como o tipo de inóculo utilizado, a quantidade de inóculo, o meio nutritivo, as
condições de cultura de crescimento e os aditivos. Foi recomendado o uso de
uma concentração inicial de esporos no inóculo inferior a 1.011–1.012 esporos/
m3 para o desenvolvimento de pellets de fungos (van Suijdam et al., 1980); no
entanto, o crescimento na forma filamentosa é possível em concentrações de
na concentração mais baixa. Além da solução de esporos, os fragmentos de
A quantidade de inóculo e a idade do inóculo influenciam a formação do pellet
micelial. Um estudo conduzido por Prosser e Tough (1991) encontrou uma
de massa e oxigênio
inversa entre (Li et al., 2020).
o número de esporos e o tamanho do pellet; o número
de esporos mostrou um impacto significativo na produção de ácido cítrico por
A. niger. Levando em consideração a quantidade de inóculo de esporos
presente, Papagianni e Mattey (2006) classificaram o desenvolvimento e a
morfologia dos esporos nos seguintes quatro grupos: (i) pelotas globulares, (ii)
pelotas alongadas, (iii) aglomerados e (iv) pelotas livres. micélio. O inóculo de
esporos estava relacionado com a produção e liberação de glutamina. Sob
baixo teor de oxigênio dissolvido e inóculo maior (108-109 esporos /mL), foram
observados micélios dispersos, enquanto baixo inóculo de esporos rendeu
menos aglomerados de componentes de pellets e hifas (Nielsen et al., 1995).
Quando a quantidade de esporos na inoculação diminui, os pellets tornam-se
mais proeminentes e com maior probabilidade de se quebrarem (Posch e
Herwig, 2014). O tamanho do pellet pode ser bastante aumentado utilizando o
leva muito tempo (Liu et al., 2017). O meio de crescimento com carbono,
nitrogênio, oligoelementos e aditivos como polímeros e quelantes afeta
significativamente o crescimento, estrutura e função do pellet. Negi et al. (2020)
investigaram o impacto de diferentes fontes de carbono, incluindo glicose,
sacarose, frutose e lactato de sódio, no

Figura 1. Ilustração esquemática da poluição da água no meio ambiente.

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Figura 2. Mecanismo de formação de pellets fúngicos.

produção de pellets de fungos durante a remoção de selenito de águas residuais.
A produção dos pellets fúngicos ocorreu na presença de glicose e sacarose (Fig.
3). Em contraste, a mesma cepa fúngica não utilizou frutose ou lactato de sódio,
indicando que o substrato de carbono é inadequado para a produção de pellets.
Sinharoy e Lens (2022) também relataram a produção de pellets de fungos A. niger
quando hidrolisado lignocelulósico residual de grãos gastos de cervejaria foi
fornecido como única fonte de carbono e doador de elétrons para remoção de
selenito e telurito. R´eczey et al. (1992) descreveram uma situação em que cepas
fúngicas distintas de Aspergillus niger geraram pellets quando a glicose foi
empregada como substrato. Embora a lactose tenha sido utilizada como substrato
de carbono, ela não conseguiu formar pellets e se desenvolveu como micélio livre.
Aditivos como polímeros, surfactantes ou quelantes influenciam efetivamente a
forma do fungo filamentoso, evitando ou incentivando a formação de pellets,
dependendo do resultado desejado.
A adição de polímeros (por exemplo, carbopol, ácido poliacrílico) pode prejudicar a
capacidade de agregação de esporos, reduzindo a formação de pellets (Saraswathy
e Hallberg, 2005). No entanto, os surfactantes auxiliam os organismos filamentosos
naturais na produção de pellets. Trichoderma reesei, geralmente encontrado como
um filamento, transformado em pellets fúngicos quando cultivado com Triton X-100
e o biossurfactante ramnolipídeo (Callow e Ju, 2012). Como algumas cepas
poderiam utilizar a complicada fonte de carbono, esta descoberta acrescenta credibilidadesignificativo na forma do pellet. Apesar disso, a grande maioria
ao uso de pellets miceliais para tratar efluentes orgânicos refratários.
Manter o tamanho e a forma adequados de um pellet micelial é uma tarefa
desafiadora, vários fatores desempenham papéis significativos nisso. Os pellets de
fungos podem resistir a condições adversas, incluindo meio ácido, entradas
variáveis de substâncias tóxicas e baixa concentração de nutrientes (Legorreta-
Casta neda ˜ et al., 2020). Pelotas de fungos se desenvolvem melhor em condições
de pH ácido (Mainwaring et al., 1999). Em uma faixa de pH baixa (3,0–3,5), o
sedimento fúngico se desenvolve uniformemente, enquanto, em pH alto, formam-se
micélios suspensos e aglomerados (Nair et al., 2016). Depois de atingir um nível
crítico, o esporo do fungo não pode mais se desenvolver em pellets e apenas cresce
como micélio disperso (Higashiyama et al., 1999). A quantidade de agitação
influencia o grau em que os pellets são densos ou fofos: pellets minúsculos e
densos são produzidos por agitação vigorosa (Porcel et al., 2005). As células
miceliais estão amplamente dispersas devido às características da superfície dos
fungos e à alta coesão a curta distância, enquanto as fracas interações de longa
distância as mantêm conectadas. Para que ocorra a produção de pellets, o sistema
fúngico deve estar bem arejado. Os pulsos de oxigênio regulam o tamanho e a
forma das partículas, evitando o crescimento excessivo de biomassa, enquanto o
fluxo consistente de ar estimula um crescimento excessivo de fungos (Moreira et al., 1996).
Entre todas estas variáveis, a agitação e o pH do meio têm o impacto mais

3. Pelotas KP de A. niger .

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de variáveis afetam apenas processos e espécies particulares. Em geral, é
impossível fornecer instruções detalhadas para a modificação morfológica ou
controle de organismos.
4. Mecanismo de micoremediação de poluente
Os procedimentos tradicionais de tratamento de águas residuais, como
eletrodiálise, precipitação elétrica e química, coagulação, troca iônica e
floculação, são caros e não ecológicos e requerem tratamento secundário
devido à produção de lamas e gases tóxicos (Mahesh et al. , 2021). Por outro
lado, a biorremediação utilizando agentes biológicos (bactérias, fungos, algas) é entre o metal e os grupos funcionais localizados na superfície de uma célula.
a abordagem mais promissora devido à facilidade com que pode ser
implementada, custo barato, processo operacional flexível e fornecimento
abundante de biomassa (Espinosa Ortiz, 2015) . Os fungos utilizam métodos de
biossorção ou biorredução para remediar contaminantes orgânicos e inorgânicos,
incluindo metais pesados (Fig. 4). A palavra “biossorção” refere-se aos processos metabolismo das células afeta o acúmulo de metais dentro das células, que é
de adsorção que ocorrem em qualquer substância viva. A biossorção é o
processo pelo qual espécies orgânicas e inorgânicas em soluções aquosas
podem ser capturadas ativa ou passivamente pela biomassa microbiana,
permitindo a remoção segura e responsável dessas toxinas, garantindo ao
mesmo tempo um ambiente limpo (Legorreta-Castaneda ˜ et al., 2020) . A
capacidade de biossorção de um biossorvente é proporcional à sua área
superficial e polaridade. O estado iônico da biomassa determina seu desempenho
(Dhankhar e Hooda, 2011).
Os fungos são criaturas unicelulares e multicelulares com diversas aplicações
na indústria e no meio ambiente. Os processos empregados por fungos com
muitas células desenvolveram-se para serem consideravelmente diferentes
daqueles utilizados por plantas e animais. Esses métodos podem ser separados
uns dos outros produzindo conjuntos filamentosos chamados hifas, que só
podem crescer na ponta apical do organismo. Para se protegerem, os filamentos
dos fungos têm uma parede celular separada composta principalmente de
glicoproteínas, quitina e glicanos. Os componentes das células eucarióticas
também estão contidos nos filamentos dos fungos. As paredes celulares dos
fungos são abundantes em grupos funcionais que facilitam a biossorção, como
hidroxila, amina e carboxila (Legorreta-Castaneda ˜ et al., 2020). O alto teor de
biomassa fúngica na parede celular torna-o um biossorvente promissor. Isso
ocorre porque um aumento no número de grupos funcionais de ligação a metais
na superfície da parede celular dos fungos melhora a capacidade dos fungos de
sequestrar metais (Dhankhar e Hooda, 2011). Devido à sua alta tolerância aos
metais, os fungos são um excelente material biossorvente. Eles podem florescer em condições com pH baixo,
Figura 4. Mecanismo de biossorção e redução enzimática em fungos.
4
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característica de várias águas residuais contendo zinco, como drenagem ácida de minas e águas
residuais industriais provenientes da fabricação de baterias. Íons metálicos como Cu2+, Ni2+,
2ÿ 2ÿ
Pb2+, Hg2+, Cr2O7 , CrO4 , e Zn2+ foram
eficientemente removidos de soluções aquosas utilizando biomassa fúngica
(ativa ou morta) (Espinosa Ortiz, 2015). A biossorção é um processo dependente
ou independente do metabolismo. A biossorção pode ser categorizada como (i)
sorção na superfície celular, (ii) acumulação intracelular e (iii) precipitação/
acumulação extracelular, dependendo de onde o metal retirado da solução é
detectado. Os íons metálicos tornam-se
adsorvido à superfície da célula microbiana devido à interação físico-química
Isto é independente do metabolismo celular e é baseado na complexação,
quelação e coordenação, que estão envolvidas na adsorção física, troca iônica
e sorção química. Este tipo de biossorção, que não depende de processos
metabólicos, é tipicamente rápido e reversível (Dhankhar e Hooda, 2011). O
causado pela translocação dos metais. Isto indica que apenas células vivas
podem suportar este tipo de biossorção. Está ligado ao mecanismo de defesa
ativo do fungo, que responde quando metais perigosos estão presentes. A
adsorção do metal pode ocorrer tanto no fluido quanto na superfície celular no
caso de precipitação ou acúmulo extracelular. Além disso, este processo pode
ser metabolicamente dependente ou metabolicamente independente,
dependendo se o micróbio liberta substâncias que estimulam a precipitação
quando estão presentes metais nocivos. Se o micróbio libertar tais substâncias,
a presença de metais nocivos promoverá a precipitação. Isso acontece porque
o metal e a superfície celular sofrem uma reação química (Dhankhar e Hooda,
2011). As enzimas produzidas por fungos podem biodegradar uma ampla gama
de poluentes em águas residuais industriais, e as enzimas fúngicas também
podem reduzir o ânion tóxico como o selenito em forma de nanopartículas não
tóxicas (Negi et al., 2020). A formação de nanopartículas depende da natureza
dos contaminantes e das enzimas extracelulares ou intracelulares no meio de
crescimento.
4.1. Enzimas na micoremediação
Os fungos são os decompositores de resíduos mais ativos da natureza
porque liberam várias enzimas extracelulares, tornando-os um componente
essencial da cadeia alimentar do solo. As enzimas são entidades biológicas que
servem como catalisadores e afetam a taxa de reação criando o
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condições apropriadas para diminuir a energia de ativação necessária para um
processo no qual os substratos de reação não são utilizados. Quase todos os
seres vivos produzem enzimas para auxiliar em muitos processos, incluindo
divisão celular, digestão e metabolismo. As enzimas estão se tornando cada vez
mais populares para reduzir ou eliminar toxinas ambientais e industriais devido à
sua alta eficiência, seletividade e reações ambientalmente benignas (Viswanath
et al., 2014). Enzimas fúngicas utilizadas na biorremediação, como amilases,
catalases, celulases, lacases, lipases, peroxidases, proteases e xilanases, têm
aplicações comerciais e remediam resíduos orgânicos. As enzimas geradas a
partir de fungos hidrolisam muitos tipos de compostos poliméricos incluídos em
resíduos orgânicos, como restos de alimentos, sobras de produtos do mercado,
folhas, lixo, etc. Os materiais hidrolisados também podem ser compostados ou
utilizados para criar produtos essenciais como biogás e ácidos graxos voláteis.
Os fungos da podridão branca produzem uma variedade de enzimas ligninolíticas
que podem ser usadas para remediar vários tipos de poluentes; essas enzimas
podem ser utilizadas para quebrar a lignina em materiais lignocelulósicos
(Deshmukh et al., 2016). Ao degradar conjuntos cromofóricos, essas enzimas
alteram a estrutura dos corantes azo e provocam a síntese de radicais fenoxil
durante os processos (Janusz et al., 2017). Para a oxidação da lignina no
ambiente extracelular da célula fúngica, as enzimas ligninolíticas liberadas pelo
fungo da podridão branca foram divididas em dois grupos: lacases e peroxidases,
incluindo manganês e lignina peroxidases (MnP e LiP). Os micetos basidio da
podridão branca produzem lacases e outras peroxidases fúngicas de classe II
que degradam efetivamente os poluentes orgânicos persistentes (Kües, 2015).
Tais enzimas de fungos extremofílicos, como resíduos de perfuração de cinturões
de petróleo, podem ajudar na limpeza após desastres envolvendo salinidade
excessiva e derramamentos maciços de petróleo bruto. Com a intenção de criar
enzimas adaptadas a aplicações individuais, vários estudos estão agora
investigando técnicas de engenharia de proteínas e a produção recombinante
de genes derivados de fungos da podridão branca. Estas enzimas servirão como
ferramentas úteis para o tratamento ecológico de resíduos nocivos (Vara e Kar
nena, 2020).
4.1.1. Lacases
Lacases são enzimas oxidorredutases de cobre azul que usam oxigênio
molecular como co-substrato, além do cobre que usam como cofator na reação
(Viswanath et al., 2014). Essas oxidoredutases usam oxigênio molecular como
aceptor de elétrons para oxidar difenóis e outros compostos relacionados
(Thruston, 2018). Anteriormente, a sua utilização como biocatalisadores para
síntese orgânica era negligenciada, possivelmente devido à falta de disponibilidade
(Yadav et al., 2019). As lacases podem oxidar a maioria das substâncias
fenólicas e não fenólicas; esta atividade nas espécies fúngicas T. versicolor é >
20 vezes maior do que em outras espécies. Estas enzimas têm sido objeto de
extensos estudos devido ao seu potencial eficaz de biorremediação; além disso,
são catalisadores eficazes para diversos processos industriais devido à sua
ação não específica sobre uma ampla gama de substratos.
As lacases fúngicas decompõem a lignina e eliminam fenóis potencialmente
nocivos liberados durante a degradação da lignina (Thruston, 2018). Além disso,
acredita-se que as lacases fúngicas estejam envolvidas na liberação de di-
hidroxinaftaleno melaninas, que são polímeros de pigmentação escura gerados
por organismos resistentes ao estresse ambiental. O uso de lacases fúngicas
pode abranger um amplo espectro de campos, incluindo descoloração de
efluentes e desintoxicação do branqueamento de polpa, síntese orgânica,
eliminação fenólica em vinhos, biossensores, obstrução das funções de
transferência de corantes em detergentes em pó e detergentes, e a síntese de
compostos médicos compostos, muitos dos quais foram patenteados (Senthivelan
et al., 2016).
Como as lacases têm baixa especificidade de substrato, elas podem oxidar
uma ampla variedade de compostos xenobióticos, incluindo fenólicos clorados
(Deng et al., 2022), pesticidas (Zeng et al., 2017) e hidrocarbonetos aromáticos
policíclicos (Xu et al., 2020). Além disso, descobriu-se que as lacases decompõem
hidrocarbonetos aromáticos policíclicos produzidos por reservas naturais de
petróleo e combustíveis fósseis. A lacase derivada de Cor iolopsis gallica pode
oxidar n-etilcarbozol, carbazol, flúor e dibenzotiofeno (Bressler et al., 2000).
Lacase pode remover fenóis
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Relatórios de tecnologia de recursos biológicos 22 (2023) 101409
(Cen et al., 2022) e aminas aromáticas de água. A oxidação enzimática leva à
formação de radicais livres ou quinonas, que posteriormente polimerizam e
precipitam (Chaudhary et al., 2022). Esta é a principal forma de remoção. A
lacase derivada do fungo da podridão branca Trametes hirsuta tem sido utilizada
para oxidar alcenos. A oxidação é a fase final de um processo que inicialmente
consiste em duas etapas. Primeiro, a enzima catalisou a oxidação do substrato
primário, que foi introduzido na reação como mediador. Então, o substrato
primário foi oxidado, o que levou à oxidação. O substrato secundário, o alceno,
é oxidado pelo mediador oxidado à cetona ou aldeído equivalente (Viswanath et
al., 2014).
Como a lacase é utilizada para branquear têxteis e sintetizar cores, a sua
utilização na indústria têxtil está a desenvolver-se rapidamente (Yadav et al.,
2021). Fla vodon flavus descoloriu numerosos corantes sintéticos em meio com
baixo teor de nitrogênio, incluindo Azure B e Brilliant Blue R (Raghukumar et al., 1999).
A lacase, em combinação com estabilizadores, também pode ser adequada para
tratamento de águas residuais. Culturas de Pycnoporus sanguineus gerando
lacase como a única fenoloxidase poderiam descolorir parcialmente dois corantes
azo e descolorir completamente dois corantes trifenilmetano (azul de bromo
fenol e verde malaquita) (Pointing e Vrijmoed, 2000). Caso Lac isolado do fungo
Trametes hirsuta degradou cores triarilmetano, indigoide, azo e atraquinônica,
bem como 23 corantes comerciais (Naz et al., 2022). Em aplicações
biotecnológicas para tratamento de águas residuais industriais, as lacases
geradas a partir de fungos oferecem diversas vantagens que as tornam
particularmente desejáveis. Com sua versátil especificidade de substrato, eles
podem ser usados para descontaminar uma variedade de produtos derivados da
agricultura, desde resíduos de moinhos de azeitona até polpa de café e
branqueamento de polpa Kraft. Ambos os processos são possíveis. Foi
demonstrado que o xenoestrogênio nonilfenol pode ser degradado por lacases
originárias do hifomiceto aquático Clavariopsis Aquatica. A produção de lacase
em fungos é sensível ao nitrogênio. Os recombinantes estão fortemente
correlacionados com as concentrações de nitrogênio.
Abordagens homólogas ou heterólogas podem ser usadas para criá-lo (Vis
wanath et al., 2014).
4.1.2. Catalase
A catalase é uma enzima amplamente distribuída que pode decompor o
peróxido de hidrogênio em oxigênio e água. É encontrado em organismos
aeróbicos e tem papel preventivo contra os efeitos potencialmente nocivos das
espécies reativas de oxigênio (ROS), como radicais hidroxila e ânions
superóxidos (Vara e Karnena, 2020). ROS destroem macromoléculas em
sistemas biológicos. Como componente de seus sistemas de defesa contra a
toxicidade das ERO, os fungos produzem enzimas catalase que podem ser
monofuncionais ou bifuncionais. Essas enzimas podem decompor as ROS em
produtos menos prejudiciais. Foi demonstrado que a presença de metais pesados
como chumbo, cobre, cádmio e zinco aumenta a geração de espécies reativas
de oxigênio em microrganismos. Numerosas investigações têm apontado que a
presença de metais pesados está intimamente ligada à criação de ERO, o que
resulta na formação de enzimas que combatem o estresse oxidativo. Segundo
Mitra et al. (2014), a síntese de catalase aumenta o número de Aspergillus sp.
nível de tolerância ao estresse oxidativo causado por diversas quantidades de
metais pesados, como 100 mg/L Cu2+ e 750 mg/L Zn2+. Não existe literatura
abrangente sobre a influência dos metais pesados na fisiologia dos fungos.
Quando P. chrysosporium foi exposto a concentrações de 50-100 M de Cd ou
Pb, a atividade enzimática da catalase e da peroxidase foi inibida, enquanto a
atividade do citocromo P450 (CYP450) aumentou (Zhang et al., 2015). A
atividade da catalase foi elevada no consórcio de A. niger, Penicillium sp., e
Rhizopus sp. quando foram submetidos a metais pesados como Pb e Cu na
concentração de 50 mg/L (Yadav et al., 2019). Foi demonstrado por Lin et al.
(2009), que a atividade da catalase pode ser utilizada para avaliar com precisão
o potencial de biorremediação dos fungos, e esta atividade diminui à medida que
as concentrações de óleo aumentam em ambientes poluídos. Além disso, foi
demonstrado que este declínio ocorre em conjunto com um aumento no número
de locais poluídos por petróleo. O uso da catalase é um método eficaz para
fornecer aos fungos as capacidades de tolerância necessárias para a
descontaminação de
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ambientes poluídos. Como resultado, as enzimas produzidas por fungos são um componente
crucial no processo de biorremediação de áreas contaminadas com metais (Yadav et al.,
2019).
4.1.3. Peroxidase
As peroxidases são oxidoredutases que catalisam vários processos, incluindo a
redução de peróxidos como o peróxido de hidrogênio e a oxidação de numerosas moléculas
orgânicas e inorgânicas. Estas são proteínas heme com o grupo protético ferro (III)
protoporfirina IX. A lignina peroxidase (LiP), a peroxidase de manganês (MnP) e a
peroxidase versátil são os três tipos diferentes de peroxidases que podem ser distinguidas
por suas respectivas fontes e atividades (VP). LiP e MnP são duas heme peroxidases que
só podem desempenhar suas funções na presença de hidrogênio peroxidase e manganês
(Sellami et al., 2022). Foi demonstrado que eles têm um papel na decomposição de
compostos potencialmente nocivos (Zhou et al., 2013b). As versáteis enzimas peroxidases
são amplas e específicas do substrato e podem oxidar substâncias fenólicas e não fenólicas
porque possuem três locais de oxidação ativos. Primeiramente, um mediador difusível
converte Mn2+ em Mn3+, seguido por uma bolsa de ligação dependente de heme com
baixo potencial redox e, finalmente, uma via de transferência de elétrons conectando o
radical triptofano reativo de superfície ao heme com alto potencial redox ( Barber-Zucker
et al. ., 2022). LiP e MnP têm sido objeto de pesquisas significativas devido ao seu potencial
para tratar um amplo espectro de efluentes industriais, incluindo uma mistura complicada e
diversificada de compostos orgânicos e perigosos.
4.1.3.1. Peroxidase de manganês (MnP). As peroxidases de manganês (MnPs) são geradas
e caracterizadas por uma variedade de fungos da classe dos micetos Basidio, como
Agaricus bisporus, Irpex lacteus F17, Trametes sp.
48424, Echinodontium taxodii 2538, Ganoderma lucidum IBL-05, Fusarium sp. cepa ZH-H2,
Agrocybe praecox, Penicillium sp., Irpex lacteus CD2, Trametes versicolor, Phlebia radiata,
Ceripori. Os MnPs funcionam como biocatalisadores na descoloração de cores em águas
residuais. Vários MnPs com propriedades descolorantes de corantes foram identificados e
investigados (Yadav et al., 2019). Dois MnPs isolados de Trametes polyzona KU RNW027
decompuseram o azul brilhante de Remazol (25 mg/L) em 10-30 min e mostraram forte
degradabilidade em relação ao azul marinho de Remazol e ao amarelo brilhante de Remazol
(Lueangjaroenkit et al., 2019). O fungo Basidiomicetos pode degradar a lignina, que oxida
Mn2+ em Mn3+ em várias etapas. Ocorre devido ao metabolismo secundário quando os
fungos são limitados em nutrientes como nitrogênio, carbono e enxofre. Os radicais livres
ajudam muito na quebra da lignina. Em condições aeróbicas, o H2O2 ativa a catalase, que
libera radicais livres intermediários altamente reativos, que então reagem com um substrato
para oxidá-lo. Não há estereo seletividade nessas reações; isso indica que a interação entre
as enzimas fúngicas e o substrato que deve ser degradado é bastante distinta da relação
entre enzimas e substratos individuais (Zhou et al., 2013b). As peroxidases de manganês
são produzidas primeiro pelo Mn2+, que também serve como substrato para elas. O Mn3+,
produzido pelas peroxidases de manganês e atuando como mediador, é crucial para a
oxidação de muitos compostos fenólicos (Nousiainen et al., 2014).
4.1.3.2. Lignina peroxidase (LiP). A lignina peroxidase (LiP), também conhecida como diaril
propano oxigenase, é uma proteína heme extracelular com alto potencial redox que catalisa
a destruição oxidativa dependente do peróxido de hidrogênio da lignina. Os fungos da
podridão branca são produtores particularmente prolíficos desta enzima durante o seu
metabolismo secundário. Muitos substratos redutores, incluindo compostos aromáticos de
lignina fenólicos e não fenólicos, podem ser oxidados por isso (Yadav e Yadav, 2015).
Vários LiPs foram identificados e descritos a partir de fontes fúngicas, incluindo fungos de
podridão branca, como Phaenerochaete chrysosporium, Trametes versicolor, Ceriporiopsis
subvermispora e fungos de podridão parda, como Coniophora puteana e Laetiporus
sulfures. Os LiPs podem oxidar completamente hidrocarbonetos aromáticos policíclicos
(PAHs) e compostos modelo de lignina metilados e não metilados (Yadav et al., 2019).
6
Relatórios de tecnologia de recursos biológicos 22 (2023) 101409
O álcool veratrílico expande a gama de substratos dos LiPs, que oxida substratos de baixa
energia ou terminais de LiP. Os LiPs também podem quebrar ligações éster em aromáticos
não fenólicos, destacando sua importância na biorremediação de diversos xenobióticos
com componentes aromáticos (Yadav et al., 2019).
4.1.3.3. Peroxidase versátil (VP). A peroxidase ligninolítica, conhecida como peroxidase
versátil (VP), é uma enzima que contém heme. Pode atuar como um catalisador como o
peróxido de manganês (MnP) e o peróxido de lignina (LiP) e pode oxidar o Mn2+ de forma
semelhante ao peróxido de manganês e compostos não fenólicos com alto potencial redox.
A oxidação de uma ampla variedade de substratos de diversas fontes, incluindo aqueles
com potenciais redox baixos e altos, está dentro do escopo das capacidades da peroxidase
versátil. Os VPs, em geral, possuem estruturas moleculares que são híbridas de LiP e MnP
e, portanto, oferecem uma variedade de sítios de ligação específicos para substratos. Isso
ocorre porque os VPs podem se ligar a ambos os tipos de ligantes (Camarero et al., 1999).
Em comparação com outras peroxidases, as VPs são muito mais eficazes porque oxidam
compostos fenólicos de forma eficaz sem usar álcool veratrílico ou Mn2+, ambos necessários
para a atividade da lignina peroxidase e da peroxidase de manganês (Ruiz et al., 2009).
Como resultado da adaptabilidade das características catalíticas que possuem, os VPs
encontraram emprego numa ampla gama de aplicações no campo da biotecnologia. Em
~
Duenas reações que não requerem a presença de Mn2+, o VP oxida álcool veratrílico,
compostos fenólicos e não fenólicos e produtos químicos de alto peso molecular, como
corantes (Asgher et al., 2008).
5. Pelotas de fungos no tratamento de águas residuais
5.1. Biossorção por fungos
Os fungos, vivos e não vivos, têm chamado a atenção como possíveis fontes de
biossorventes devido à disponibilidade de vários grupos funcionais na parede celular. Por
outro lado, a biomassa fúngica morta é a escolha mais popular para biossorção devido aos
seus muitos benefícios, tais como não necessitar de nutrientes adicionais e permitir um
armazenamento prolongado (Legorreta-Castaneda ˜ et al., 2020). A biossorção pode ser
afetada pelo nível de pH da célula, pela carga em suas paredes e pelas moléculas em sua
camada superficial (Wang et al., 2015). A biossorção de corantes e metais pesados (Gabriel
et al., 2001a) por pellets de fungos provou ser uma forma eficiente de removê-los de águas
residuais (Yesilada et al., 2003).
Metais pesados podem ser encontrados em águas residuais, causando diversos problemas
para o sistema aquático.
Além disso, estes metais pesados podem acumular-se rapidamente nos organismos
(Jitar et al., 2015), prejudicando a saúde humana. Os corantes sintéticos estão em ascensão
em vários setores, incluindo vestuário e têxteis, produtos de higiene pessoal, medicamentos,
alimentos e papel. Eles impactam severamente a vida aquática (Berradi et al., 2019).
Pesquisadores em todo o mundo concentram-se na remoção desses pigmentos perigosos
e metais pesados (Singh et al., 2022). Essas águas residuais são tratadas por meio de
diversas tecnologias, incluindo processos eletroquímicos, troca iônica, precipitação,
ozonização e fotodegradação. Ainda não há como implementá-los devido ao seu alto custo,
longos tempos de implementação e capacidade limitada de remoção de substâncias
perigosas (Crini e Lichtfouse, 2019).
Consequentemente, fungos e pellets de fungos são uma abordagem nova e interessante
para a biorremediação de águas residuais poluídas com metais pesados e produtos
químicos nocivos (Espinosa-Ortiz et al., 2016a). Como os metais pesados são perigosos
para os microrganismos, as abordagens físico-químicas são comumente utilizadas no
tratamento de águas residuais com metais pesados. Em contraste, novas abordagens para
o tratamento de águas residuais com metais pesados podem ser descobertas usando
pellets miceliais para adsorver os contaminantes (Kumar e Dwivedi, 2021). Por exemplo,
pelotas de micélio de Rhizopus oryzae estão sendo investigadas como potenciais
biossorventes para remover íons de cobre e cádmio de soluções aquosas. Isso foi realizado
para uma compreensão mais profunda da eficiência do biossorvente (Fu et al., 2012a,
2012b). As descobertas, tomadas como um todo, sugeriram que os pellets miceliais
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poderia ser usado para a remoção eficiente e acessível de Cu2+ e Cd2+ (2015), que descobriram que pellets de P. janthinellum como um adsorvente
a partir de soluções aquosas (Fu et al., 2012a, 2012b). Além disso, a forma dos potencial para remover nove corantes diferentes, nos quais o pH desempenhou
pellets miceliais de Rhizopus oryzae pode aumentar o número de locais de um papel significativo, e pellets feitos de Funalia trogii demonstraram remover
adsorção ativos e criar condições ideais para a adsorção de mais Cu2+ e Cd2+ eficazmente corantes de tecidos (Yesilada et al ., 2003). Espinosa-Ortiz et al.
nas áreas circundantes (Fu et al., 2012a, 2012b). Do ponto de vista dos fatores (2016a, 2016b) conseguiram realizar com sucesso a sorção de Zn nas pelotas de
potenciais, o componente crítico que regula a taxa de adsorção de Cu2+ é o pH P. chrysosporium ; o uso de pellets de nanopartículas de Se imobilizadas de P.
(Kahraman et al., 2005). Várias estratégias inovadoras foram utilizadas para chrysosporium aumentou a sorção. Vários estudos que investigaram a eficácia do
melhorar a eficácia da tecnologia de pellets miceliais para adsorver metais pesados uso de fungos de podridão branca para limpar águas residuais de corantes
(Xu et al., 2015). concluíram que fungos em crescimento, fungos imobilizados e componentes
A pesquisa sobre Phanecrochaete chrysosporium revelou que um biossorvente inteiros de células granulares apresentaram boa eficiência de remoção. Foi
tratado com polietilenoimina poderia remover com sucesso o Cr6+ das águas comprovado que o fungo granular da podridão branca de células inteiras exerce a
residuais (Chen et al., 2011). A Tabela 1 mostra alguns adsorventes fúngicos influência mais substancial na descoloração dos corantes. Isso ocorre porque esse
usados para limpar metais pesados de águas residuais. Além disso, a combinação fungo possui excelente atividade de descoloração de corantes baseada na
de pellets de micélio e outros materiais pode melhorar o tratamento de águas biodegradação. Beneficiando-se econômica e praticamente, o fungo granular da
residuais com metais pesados. Bai et al. (2020) descobriram que um material de podridão branca também é capaz de simples separação do meio líquido,
adsorção composto baseado em montagem biológica (BC-MP) consistindo de armazenamento descomplicado e reutilização. A hipótese é que culturas
colóides feitos de carvão e pellets feitos de micélio pode melhorar a eficácia das agitacionais, em vez de estáticas, sejam mais influentes na descoloração. Isso é
partículas de biomassa e a confiabilidade do tratamento de águas residuais de porque a atividade das células fúngicas da podridão branca e a transmissão de
metais pesados. Usando Cd2+ como contaminante modelo, a sinergia BC-MP oxigênio são melhoradas pela cultura de agitação (Li et al., 2020). A incorporação
aumentou a eficiência de remoção de 5,4% ou 38,45% para 57,66%. A complexação de partículas magnéticas em pellets miceliais pode, além de garantir a forte eficácia
da superfície, a troca catiônica e a precipitação estão todas envolvidas na adsorção. de adsorção do corante, aumentar ainda mais a facilidade com que podem ser
Foi descoberto que os pellets miceliais possuem alta capacidade de bioadsorção separados (Zhang et al., 2016). Construir o reator e melhorar o modo de cultura
de metais pesados, bem como capacidade biológica redutora em condições são duas maneiras pelas quais os benefícios da tecnologia de pellets miceliais
específicas, ambas ajudando a diminuir a toxicidade (Gou et al., 2009) . A podem ser enfatizados. Como consequência disso, a tecnologia de pellets miceliais
descoloração de efluentes corantes tem feito uso da tecnologia de pellets miceliais evoluiu para um método capaz de substituir efetivamente os processos físicos e
nos últimos anos. Quando adicionados a um meio pobre em nutrientes, os pellets químicos convencionais. Além disso, pode fazê-lo com baixo consumo de energia,
miceliais do fungo Penicil lium sp., por exemplo, podem descolorir com sucesso o operação simples e maior grau de descoloração.
composto ativo Brilliant Red X-3B. A forte eficiência de biossorção é mantida pelos
pellets de Aspergillus niger ZJUBE-1 mesmo quando expostos a altos níveis de sal Pelotas miceliais podem ser potencialmente uma ferramenta valiosa no tratamento
ou ácido. Além disso, os pesquisadores descobriram que tanto a biodegradação contínuo de águas residuais, incluindo a remoção de corantes e metais pesados.
quanto a biossorção estão envolvidas na descoloração do corante vermelho congo Os pellets miceliais são sustentáveis, recicláveis e não perigosos para o meio
pelos pellets miceliais de Aspergillus niger (Gou et al., 2009). Investigações ambiente.
semelhantes também foram realizadas usando A. lentulus (Zhang et al., 1999), P.
janthinellum (Zhang e Wang, 2019) e T. versicolor. Foi descoberto que a biomassa 5.2. Bio-redução e biodegradação por fungos
fúngica úmida é superior à biomassa fúngica seca quando se trata de adsorção de
corante; a biossorção permite a eliminação do corante, e os grupos hidroxila e A biodegradação é o processo de decomposição de substâncias químicas por
amina do polímero da parede celular facilitam esse processo (Azin e Moghimi, catalisadores biológicos, ou seja, enzimas, conforme apresentado na Tabela 2. A
2018). Muitos estudos provaram que pellets de fungos podem adsorver poluentes biodegradação é o processo pelo qual os organismos microbianos vivos decompõem
com eficácia, incluindo Wang et al. a matéria orgânica em componentes menores (Singh e Vyas, 2016).
Devido à sua fácil cultivabilidade e desempenho robusto em ambientes extremos,
as bactérias são frequentemente utilizadas para a biodegradação de poluentes
orgânicos. Para decompor substâncias orgânicas e estruturas complicadas, os
Tabela
fungos produzem uma série de enzimas redutoras inespecíficas, no entanto, estas
1 Cepas fúngicas capazes de biossorção de metais pesados.
raramente são investigadas (Negi et al., 2020; Espinosa-Ortiz et al., 2017). Como
Espécies de fungos Metal Referências
os fungos são heterotróficos, o que significa que se alimentam de meios parasitas
pesado
ou saprotróficos, eles desenvolveram uma ampla diversidade de sistemas
Micrósporos de rizopus, Cu, Pb, Fe (Oladipo et al., 2018) enzimáticos. Eles podem ser encontrados em diversas condições ambientais e
Fomitopsis meliae,
em uma ampla variedade de substratos (Singh e Vyas, 2016). Os fungos têm o
Trichoderma ghanense
Lentinus edodes Hg, Cd, Zn (Bayramoÿlu e Arica, 2008)
potencial de decompor materiais orgânicos naturalmente e a sua capacidade de
Phialophora dos males, Cu (Karunasekera et al., 2017) transformar restos orgânicos em vários compostos essenciais está a ser explorada
Phialophora mutável para criar produtos valiosos (Singh e Vyas, 2016).
Chaetomium globoso Com suas hifas dispersas aumentando a viscosidade e o desenvolvimento micelial
Beauveria bassiana Conosco, (Gola et al., 2016)
excessivo incentivando o crescimento de fungos nas paredes do reator, os pellets
Zn, CD, Cr
Aspergillus niger, Rhizopus Conosco, (Baik et al., 2002; Pokhrel e de fungos têm o potencial de se tornarem um instrumento chave no tratamento de
oryzae, Mucor rouxii Cd, Zn, As Viraraghavan, 2006; Filipovic águas residuais. Por outro lado, os pellets de fungos têm um volume pequeno, são
Kovacevic et al., 2000) menos propensos a se espalhar e são mais fáceis de recuperar.
Phanerochaete chrysosporium Cu, Pb, (Say et al., 2001; Yetis et al., 2000;
Uma variedade de biorreatores peletizados de fungos têm sido utilizados no
CD, Como Pakshirajan et al., 2013)
tratamento de águas residuais (Tabela 3), cada um com seu próprio conjunto de
Pleurotus ornitorrinco, Agaricus Pb, Cd (Vimala e Das, 2009)
bisporus, Calocybe indica vantagens e desvantagens (Negi et al., 2020; Espinosa-Ortiz et al., 2017). Quando
Pycnoporus sanguineus Com (Yahaya et al., 2009) adicionados a uma cultura, os pellets de fungos melhoram a reologia, diminuindo a
Oudemansiella mucida, Lepista Com (Gabriel et al., 2001b) viscosidade e melhorando o fornecimento de oxigênio à biomassa. Quanto maiores
nuda, Pycnoporus
cinnabarinus
ficam os pellets, menos nutrição e oxigênio conseguem chegar ao interior. Espinosa-
Fusarium solani CD (Kumar et al., 2019) Ortiz et al. (2015) observaram 70% de remoção de selenito usando um reator
Lápis limão Com (Verma et al., 2013) baseado em pellets de fungos com concentração de selenito influente de 10 mg/L
Penicillium purpurogenum Cd, Hg, Pb (Say et al., 2003) usando Phaner ochaete chrysosporium, enquanto Negi et al. (2020) observaram
Penicillium chrysogenum Ni, Zn, Cr (Tan e Cheng, 2003)
94,3% de bioredução de selenito na concentração de selenito influente de 10 mg/L usando

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Tabela 2

Cepa fúngica capaz de biodegradar o poluente.

Espécies de fungos Tipo de poluente Nome do poluente Enzimas Referências

Lasiodiplodia theobromae PAH (hidrocarboneto aromático Benzo[a]pireno Lacase e LiP (Cao et al., 2020)
Fusarium proliferatum policíclico) Naftaleno Lipase, lacase e MnP (Gupta et al., 2023)
Penicillium fastigiata & Penicillium Naftaleno Lacase (Simanjorang e Subowo, 2018)
digitatum
Ganoderma lucidum Fenantreno e pireno LiP e MnP (Agrawal et al., 2018)
Penicillium sp. Decano MNP (Govarthanan et al., 2017)
Oudemansiella canarii Tingir Vermelho Congo Lacase (Iark et al., 2019)
Pleurotus ostreatus e Pleurotus eryngii Corante índigo carmim Lacase, LiP, MnP, xilanase, celulase e lipase (Lopes et al., 2020)
Corante
Muito enrugado índigo (CI: Vat Blue I) NADH-DCIP redutase e LiP verde malaquita (Bankole et al., 2017)
Ganoderma lucidum e Trametes Lacase (Kuhar et al., 2015)
versicolor
Phomopsis sp. Remazol Azul Brilhante R Lacase (Navada et al., 2018)
(R8001)
Fumigações de Byssochlamys spectabilis e Inseticida Clorpirifós Lacase (Kumar et al., 2021)
Aspergillus
Documentos versicolores Acetamipride e imidaclopride Citocromo P450 (Hu et al., 2022)
Botryosphaeria rhodina Flubendiamida Lacase (Jr et al., 2019)
Phlebia acanthocystis e Phlebia Bom trabalho Citocromo P450 (Xiao e Kondo, 2019)
brevispora
Phanerochaete chrysosporium Tiametoxame Citocromo P450 (Chen et al., 2021)

Nota: MnP - peroxidase de manganês e, LiP - lignina peroxidase.

Tabela 3

Tipos de biorreatores utilizados para tratamento de águas residuais utilizando fungos.

Cepa fúngica Tipo de reator Poluente (concentração) Condição operacional Eficiência de remoção Referências

Modo pH Temperatura
(ÿC)

Aspergillus niger KP Biorreator de transporte Selenito (10–60 mg/L) Contínuo 3,5 30 94,3% (Negi et al.,
aéreo peletizado de fungos 2020)
Faneroqueta Biorreator de fluxo Fenol (100 mg/L) e Selenita (15 mg/L) Contínuo 4,5 30 67,3 (Werkneh
crisosporium ascendente peletizado de fungos et al., 2018)
Aspergillus carbonarius e Biorreator de leito Águas residuais têxteis reais (COD: 934 ± Contínuo 5,5 25 ± 1 67,7% DQO e 78,8% de (Arikan et al.,
Penicillium embalado de fluxo ascendente 13,8 mg/L e cor: 400 ± 15,5 Pt-Co) descoloração 2019)
glabrum
Aspergillus niger Biorreator Telurito (10–20 mg/L) Contínuo 3,5 30 92–98% (Sinharoy e Lens,
peletizado de fungos 2022)
Curvularia lunata e Biorreator estático Águas residuais têxteis reais (DQO: 354 mg/ Estático 7,5 28 96% (Miranda et al.,
Phanerochaete EU) 2013)
chrysosporium
Aspergillus niger Biorreator de transporte aéreo Cr(III) (120–1120 mg/L) Contínuo 5.1 30 88–96% (Sepehr et al.,
2012)
Trametes (Coriolus Biorreator de Águas residuais hospitalares [ciprofloxacina Lote 4,5 25 84–91% (Ferrando
versicolor) leito fluidizado (7.000 ng/L) e tamoxifeno (970 ng/L)] Climent et al.,
2015)
'
Trametes (Coriolus Leito fluidizado Águas residuais hospitalares [compostos Lote 4,5 25 83,2–53,3% (Cruz-Morato et
versicolor) peletizado de fungos farmacêuticos ativos e compostos al., 2014)
biorreator desreguladores endócrinos (8.185 ÿg/L – 8.426
ÿg/L)]
Trametes (Coriolus Biorreator de Vestígios de contaminante orgânico [bisfenol A Contínuo 5.4 27±1 80–90% (bisfenol A) e 50% (Yang et al.,
versicolor) membrana fúngica (750 ± 40 ÿg/L) e diclofenaco (690 ± ± (diclofenaco) 2013)
60 ÿg/L)] 0,2
Verticilium sp. e Biorreator de Pesticidas [atrazina (50 mg/L), Contínuo 4,5 22 59% (atrazina), 96% (Levio-Raiman et
Metacordyceps sp. leito embalado iprodiona (50 mg/L) e clorpirifós (50 mg/L)] (iprodiona) e 85% al., 2021)
(clorpirifós)

A. niger KP em biorreator de transporte aéreo peletizado de fungos. A redução do
selenito leva à formação de nanopartículas de selênio. Essas nanopartículas têm
uma ampla gama de usos potenciais, incluindo aqueles nas áreas de fertilizantes e
eletrônica, na biossorção de corantes e na eliminação de metais pesados. O
mecanismo de síntese de nanopartículas de selênio envolve a conversão
enzimática de selenito em selênio elementar (Negi et al., 2020).
Os pellets de P. chrysosporium , quando usados em um biorreator de pellets
fúngicos de fluxo ascendente, foram capazes de tratar eficientemente fenol e
selenito simultaneamente (Werkneh et al., 2018). A utilização de tanques agitados
contendo pellets de fungos resulta em um caldo mais viscoso, o que os torna
adequados para uso em ambientes industriais; no entanto, a tensão de cisalhamento ainda é um
possibilidade distinta (Espinosa-Ortiz et al., 2016a). O reator airlift é um dos mais
simples de operar, pois não agita os pellets de fungos com agitador mecânico; isso
resulta em menos cisalhamento e transferência de oxigênio mais fácil (Negi et al.,
2020). O tamanho e a forma dos pellets afetam a taxa de produção de enzimas,
que pode variar muito (Espinosa-Ortiz et al., 2016a), e o cisalhamento no reator
afeta a produtividade dos pellets. A quantidade de suprimento de carbono, o pH do
ambiente e a fonte de nitrogênio afetam o tamanho e a forma dos pellets de fungos.
As bactérias produzem muitas enzimas oxidoredutase, no entanto, sua eficiência
na degradação de poluentes orgânicos é seriamente prejudicada em pH baixo,
baixa umidade e baixa condição nutricional. Em contraste, os fungos podem crescer
nestas condições e produzir várias enzimas que podem degradar

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poluentes orgânicos (Tabela 2). A resistência às mudanças nas condições ambientais
pode ser aumentada pela cocultura de bactérias e fungos em condições desafiadoras.
Também leva menos tempo. A produção de enzimas melhora a capacidade de
sedimentação, melhorando a separação da biomassa (Espinosa-Ortiz et al., 2022).
A grande maioria das pesquisas sobre o tratamento de águas residuais com pellets
de fungos foi realizada em uma atmosfera estéril, o que levanta preocupações
sobre o tratamento de águas residuais em situações não estéreis no mundo real. A
contaminação bacteriana é a principal justificativa para o uso de condições estéreis
no tratamento de águas residuais com pellets fúngicos. Como resultado, a
esterilização é realizada em operações em escala laboratorial.
5.3. Coleta de microalgas assistida por pellets de fungos
Foram descobertas utilizações potenciais das microalgas na profissão médica,
na indústria alimentar e de rações animais, na engenharia ambiental, no tratamento
de águas residuais, nas energias renováveis e noutras áreas (Chen et al., 2018). No
entanto, devido ao seu tamanho diminuto e baixa densidade, as células de microalgas
apresentam desafios significativos durante o processo de colheita do caldo de
cultura. Esses métodos incluem floculação, flotação, centrifugação, sedimentação,
filtragem e combinações destes (Gultom et al., 2014). A biofloculação de microalgas
assistida por fungos é uma técnica de ponta para a colheita de microalgas que é
bem-sucedida e barata (Muradov et al., 2015). Algumas das aplicações mais
promissoras da tecnologia de microalgas incluem o tratamento de águas residuais
através da eliminação de azoto e fósforo, captura de dióxido de carbono e recolha
de lípidos, tudo relacionado com preocupações ambientais e recolha de energia
(Judd et al., 2015) . A extracção de biodiesel a partir de microalgas é um passo
crucial para resolver a questão do uso excessivo de energia que desafia a Terra.
Apesar disso, é virtualmente impossível produzir biodiesel a partir de microalgas de
uma forma que seja vantajosa do ponto de vista económico (Parupudi et al., 2016).
Como resultado, é necessária uma tecnologia de colheita de microalgas que seja ao
mesmo tempo de baixo custo e altamente eficiente (Bharathiraja et al., 2015). Estes
estudos revelaram o co-cultivo bem sucedido de uma espécie de fungo filamentoso
com microalgas utilizando uma técnica única de cultivo de células peletizadas (Zhang
e Hu, 2012), para permitir a co-peletização de células de microalgas com pellets de
fungos antes da colheita das microalgas (Prajapati et. al., 2014). Em comparação
com o estado da arte na colheita de algas e no tratamento biológico de águas
residuais, a investigação publicada conclui que o método inovador é utilizado no
tratamento de águas residuais e tem um potencial de aplicação promissor (Zheng et
al., 2021). Além de fixarem dióxido de carbono e produzirem moléculas orgânicas,
as microalgas podem impulsionar o crescimento de fungos, cujas hifas podem
capturar as microalgas (Zhou et al., 2013a).
Fuad et al. (2018) descobriram que o conteúdo lipídico das microalgas adquiridas
através de pellets miceliais era muito superior ao conteúdo lipídico das microalgas
obtidas através da tecnologia de autofloculação. Isto melhorou significativamente a
sustentabilidade dos biocombustíveis derivados de microalgas (Kawaroe et al.,
2016). Os blastósporos de Isaria fumosorosea foram inoculados em culturas de
Chlorella sorokiniana e foram cultivados juntos em um ambiente autotrófico, o que
aumentou a produção de biomassa e diminuiu os custos de colheita (Mackay et al.,
2015). Em comparação com culturas puras de uma espécie em estados mixotróficos,
a produção total de biomassa em coculturas de microalgas/fungos foi
significativamente maior (Wan et al., 2015). Pelotas de fungos e algas têm sido
usadas com sucesso para limpar águas residuais de cidades e fazendas de gado.
Esses pellets podem remover mais nutrientes do que células de microalgas livres.
Como consequência disso, esta abordagem é adequada para a geração de
bioenergia e bioprodutos, além de contribuir no tratamento de águas residuais (Wan
et al., 2015).
A tecnologia de colheita de microalgas assistida por fungos é um método de colheita
de células potencialmente barato, tornado possível pelo elevado desempenho da
colheita de microalgas nos últimos anos; a colheita de algas através da formação de
bio-pellets amplia o potencial de remoção de poluentes orgânicos de águas residuais
(Hultberg e Bodin, 2018). Os pellets obtidos de fungos e algas podem ser utilizados
para reciclagem e tratamento de
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Relatórios de tecnologia de recursos biológicos 22 (2023) 101409
águas residuais de municípios e pecuária devido à sua taxa significativamente maior
de remoção de nutrientes em comparação com a das células de algas livres, o que
poderia fornecer uma forma mais sustentável e eficaz de produzir bioenergia e
produtos enquanto trata as águas residuais ao mesmo tempo (Zhou et al., 2012 ).
Por outro lado, para co-cultivar com sucesso bactérias ou fungos com microalgas,
é necessário um meio que contenha uma elevada concentração de material orgânico
durante um período prolongado (por exemplo, 34 dias). A coleta de microalgas
usando pellets de micélio freqüentemente restringe o pH e as espécies (Zhang e Hu,
2012). Em pesquisas subsequentes, recomenda-se que seja investigada a
possibilidade de contaminação microbiana, a viabilidade de expansão do sistema e
até que ponto os pellets de micélio e as microalgas podem ser separados com
sucesso (Alam et al., 2016) .
6. Aplicação da micorremediação no tratamento real de águas residuais
A aplicação no mundo real deve ser sempre o objetivo final de qualquer pesquisa
em biorremediação, especialmente à luz da contaminação ambiental grave e
contínua. Os métodos tradicionais de tratamento de água, como lodo ativado,
coagulação química e filtragem por membrana, têm sido amplamente aplicados e
são frequentemente mais estabelecidos e familiares do que o tratamento fúngico. A
maior parte do trabalho realizado com fungos concentra-se na limpeza do meio de
cultura típico visto em laboratórios (Negi et al., 2023). Em comparação com
abordagens mais tradicionais, o tratamento fúngico tem potencial para oferecer
vários benefícios. Esses benefícios incluem a capacidade de tratar uma maior
variedade de contaminantes e a possibilidade de exigir menos energia e insumos
químicos. Apenas alguns estudos foram realizados para avaliar o potencial dos
fungos para remover poluentes em águas residuais reais; alguns exemplos de
aplicações reais de fungos no tratamento de águas residuais incluem:
(1) Aspergillus carbonarius é usado para tratar águas residuais têxteis reais da
Kÿvanç Textile, no centro-sul da Turquia (Isik et al., 2019). Este fungo
filamentoso foi usado para construir uma membrana de ultrafiltração bioativa
com fibra aberta em uma extremidade que agia como uma membrana de
fibra oca. As águas residuais têxteis foram passadas através de um sistema
de filtração sem saída de membrana fúngica filamentosa para filtração de
águas residuais têxteis em um teste de lote. Descobriu-se que a bioatividade
do fungo dentro da membrana é responsável pela descoloração de 91% das
águas residuais e pela redução de 72,3% na DQO (demanda química de
oxigênio) encontrada neste estudo.
Além disso, esta membrana de ultrafiltração bioativa foi reutilizada com
sucesso cinco vezes após cada limpeza. Noutro caso, as mesmas águas
residuais têxteis da Kÿvanç Textile foram limpas utilizando duas estirpes
fúngicas diferentes imobilizadas num suporte polimérico poroso (Arikan et
al., 2019). Estas cepas foram Aspergillus carbonarius e Penicillium glabrum.
Ambos os biorreatores de leito em fluxo contínuo e em lote foram utilizados
durante todo o experimento. O estudo do reator descontínuo em pH 5,5
revelou uma taxa de descoloração de 98,2% e um DQO
taxa de remoção de 68,9% de águas residuais têxteis reais em três dias.
Porém, o biorreator de leito compactado de fluxo ascendente não observou
o mesmo desempenho em sistema contínuo; alcançou apenas uma taxa de
descoloração de 78,8% e uma taxa de remoção de DQO de 67,7%.
A taxa mais lenta de descoloração é atribuída à baixa transferência de massa
devido ao fluxo laminar de águas residuais têxteis em um
modo contínuo de operação (Arikan et al., 2019). Este estudo destaca o
potencial da micorremediação como uma abordagem prática e ecológica
para o tratamento de águas residuais têxteis. A utilização de fungos para
decompor poluentes pode reduzir o impacto ambiental da produção têxtil e
ajudar a proteger os nossos recursos hídricos.
(2) Utilização do fungo da podridão branca (WRF) para tratar águas residuais
reais de processamento de alimentos de Eindhoven, na Holanda (Zahmatkesh
et al., 2017). Quatro cepas diferentes do fungo da podridão branca, Phaner
ochaete chrysosporium, Trametes versicolor, Pleurotus ostreatus e
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BB Negi e C. Das
Pleurotus pulmonarius foram investigados para remover os ácidos húmicos
(AH) de águas residuais industriais tratadas, ricas em húmicos, de uma
planta de processamento de alimentos. A aplicação de todas as cepas
fúngicas demonstra a eliminação do AH; entretanto, em alguns casos, a
redução na concentração de HA grande aumentou a concentração de
moléculas menores de HA. Isto indica que a degradação do AH maior em
substâncias de AH menores não foi concluída. Quando as águas residuais
foram degradadas, houve também um aumento na concentração de
moléculas semelhantes ao ácido fúlvico (AF) devido à conversão de HA em
FA.
Entre as cepas fúngicas testadas, T. versicolor apresentou a maior eficiência
de descoloração (90%) e degradação de HA (>45%)
(Zahmatkesh et al., 2017). O mecanismo de micorremediação de água
contaminada com HA pelo WRF inclui biossorção, biodegradação e
bioconversão. No geral, este estudo demonstra o potencial da
micoremediação como uma solução sustentável e ecológica para o
tratamento de águas residuais alimentares industriais.
(3) Tratamento de fluxos cervejeiros reais da microcervejaria Lundabryggeriet,
Torna Hallestad ¨ na Suécia (Hultberg e Bodin, 2019).
Cinco espécies de fungos, ou seja, Agaricus bisporus, Lentinula edodes,
Pleu rotus ostreatus, Trichoderma harzianum e Trametes versicolor foram
usadas para tratar três fluxos diferentes de resíduos de cervejaria (grãos
usados, trub quente, lama de fermentação) de microcervejarias. A. bisporus
e L. edodes pareceram ser as menos eficazes das cinco espécies de fungos
avaliadas na remediação dos fluxos de resíduos líquidos.
O estudo constatou a redução de 91,5 ± 0,5% de nitrogênio por Pleurotus
ostreatus e 77 ± 3,1% por Trichoderma harzianum.
No entanto, observou-se que a remoção de fósforo foi consideravelmente
menor que a de nitrogênio. Com exceção de A. bisporus, outros tratamentos
fúngicos resultaram numa maior produção de biomassa. Este estudo fornece
evidências da viabilidade do uso de fluxos de resíduos de cervejarias para
gerar biomassa fúngica e melhorar a qualidade da água (Hultberg e Bodin,
2019). No entanto, as restrições tecnológicas e económicas estão
associadas à produção de biomassa fúngica em pequena escala, e são
necessários estudos adicionais para avançar no desenvolvimento desta
tecnologia de base biológica.
Vale a pena notar que a micorremediação e o uso de pellets de fungos para
tratamento de águas residuais são campos de estudo relativamente novos, e mais
pesquisas são necessárias para compreender plenamente o seu potencial. Algumas
desvantagens do sistema fúngico impedem sua implementação generalizada, como
o longo tempo de tratamento; o tratamento de fungos pode demorar mais do que
alguns sistemas convencionais de tratamento de água, limitando sua praticidade
para uma aplicação específica. A eficiência do tratamento de um sistema fúngico
pode variar dependendo das espécies fúngicas utilizadas, das condições operacionais
e do tipo de água residual a ser tratada. O tratamento fúngico pode exigir nutrientes
e condições ambientais específicos para manter a atividade fúngica, o que pode
aumentar os custos operacionais; por exemplo, a formação de pellets fúngicos
depende de uma série de fatores como fonte de carbono, pH, temperatura, tipo de
cepa fúngica, agitação etc. (Veiter et al., 2018) o que pode aumentar o custo de
produção em comparação com outros sistemas convencionais. Atualmente existe
uma falta de padronização nos métodos de tratamento de fungos, dificultando a
comparação de resultados de diferentes estudos e dificultando o desenvolvimento
de melhores práticas. No entanto, as evidências disponíveis sugerem que os pellets
de fungos têm várias vantagens sobre os processos tradicionais de lodo granular
aeróbico e anaeróbico, como o baixo consumo de energia, o que os torna rentáveis
(Espinosa Ortiz et al., 2016a), e excelente versatilidade na ampla gama de remoção
de poluentes orgânicos e inorgânicos (Deshmukh et al., 2016). A natureza filamentosa
dos fungos simplifica a colheita e recuperação de subprodutos (Sankaran et al.,
2010) e também resulta numa menor geração de lamas do que os métodos
convencionais de tratamento biológico, o que pode reduzir os custos de eliminação
(Sankaran et al., 2010). No geral, os métodos de tratamento de fungos apresentam
vantagens e desvantagens únicas em comparação com os sistemas convencionais
de tratamento de água. A sua adequação para uma determinada aplicação
dependerá dos requisitos e características específicas do
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Relatórios de tecnologia de recursos biológicos 22 (2023) 101409
águas residuais.
7. Desafios e recomendações futuras
Apesar de seus benefícios, a indústria de tratamento de águas residuais ainda
está resolvendo os problemas do uso de pellets de micélio. Algumas das razões são
as seguintes:
Primeiro, a principal barreira à expansão desta tecnologia é o pequeno número
de espécies de fungos que foram identificadas como adequadas para pellets
miceliais de biotransportadores. Desenvolver, estudar e empregar espécies de
fungos é essencial devido à sua rápida produção, operação estável, baixa
necessidade nutricional e excelente adaptabilidade ambiental. Em segundo lugar, a
procura futura de pellets de micélio é excepcionalmente elevada devido aos
numerosos usos destes pellets. No entanto, o desenvolvimento do pellet micelial é
dificultado pelos seus custos de produção mais significativos.
Terceiro, a investigação sobre como a biomassa pode ser utilizada para remover
contaminantes está ainda no início. Pelotas miceliais e seus transportadores não
biológicos podem se unir devido à adsorção. Não está claro, entretanto, se os pellets
miceliais e os elementos não biológicos formam uma conexão simbiótica na qual
ambas as partes se beneficiam. Os estudos sobre o uso de pellets de micélio como
biotransportadores concentraram-se principalmente em bactérias individuais, algas
e alguns objetos físicos; no entanto, ainda existe um grande potencial que não foi
explorado. Os pellets de micélio ainda podem oferecer desempenho e estabilidade
notáveis quando usados em vários sistemas híbridos? Isso poderia fornecer uma
nova resposta ao problema das possibilidades restritas de aplicação para o uso de
pellets miceliais como transportadores?
Pelotas miceliais podem ser usadas em uma ampla variedade de indústrias; no
entanto, são necessários mais estudos nas seguintes áreas antes que possam ser
implementados em maior escala: são necessárias mais investigações sobre o
método de aplicação de combinações de pellets de micélio, incluindo muitas
bactérias ou algas benéficas. Os pellets miceliais são um transportador biológico
promissor, mas são necessárias mais pesquisas para determinar quais espécies de
fungos podem ser empregadas para criá-los sem impactar negativamente o
ecossistema circundante. É necessário fortalecer a ligação simbiótica entre os pellets
de micélio e as coisas colocadas sobre eles para tornar a tecnologia mais estável e
prontamente disponível. Precisamos de uma redução ainda maior no tempo de
produção, e os numerosos factores que entram no processo de fabrico devem ser
optimizados através de melhorias feitas no modo de produção para reduzir o custo
global de produção de pellets miceliais. Isto permitirá uma redução no custo global
de produção dos pellets. Vários fatores devem ser considerados antes que a
tecnologia de tratamento de pellets miceliais possa ser amplamente implementada
no tratamento de águas residuais e em outros campos. Isto permitirá que a adoção
prática ocorra mais rapidamente. É essencial investigar e desenvolver novos
métodos para produzir pellets de micélio de forma rápida e confiável. Como os
pellets miceliais mantêm sua integridade estrutural, é essencial estudar as alterações
potenciais que podem ocorrer nos pellets miceliais devido ao ambiente externo, às
substâncias poliméricas extracelulares (EPS) e ao nível molecular. Em termos de
aplicações no mundo real, o desenvolvimento rápido da técnica industrial de
tratamento de águas residuais por bioaumento usando pellets miceliais como
transportador de biomassa é uma obrigação.
8. Resumo
A micorremediação é uma das alternativas mais significativas ao processo físico-
químico, uma vez que oferece uma estratégia económica e produz bens valiosos
enquanto trata águas residuais. É também uma das melhores alternativas. Eles
podem potencialmente ser explorados como um biossorvente barato, e a redução
enzimática de compostos pode ocasionalmente resultar na formação de
nanopartículas que podem ser usadas em diversas aplicações. A demanda futura
por pellets de micélio é forte devido às suas promissoras perspectivas de aplicação.
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BB Negi e C. Das
• É crucial compreender as diversas espécies de fungos capazes de formar pellets, e é necessário
compreender os fundamentos bioquímicos e genéticos da formação de pellets. • Mais pesquisas
devem ser feitas para determinar como os pellets de micélio
podem ser produzidos rapidamente, mantendo sua estabilidade para facilitar a aceleração dos pellets
de fungos no tratamento de águas residuais. • A situação actual exige o desenvolvimento de um
reactor com capacidade de transferência de oxigénio e de massa, baseado em
pellets de fungos com baixa probabilidade de cisalhamento. Em comparação com o sistema
descontínuo, a produtividade do biorreator demonstrou ser maior. No entanto, é preocupante utilizar
um sistema de tratamento baseado em pellets de fungos em águas residuais que não sejam
estéreis.
Declaração de contribuição de autoria CRediT
Bharat Bhushan Negi: Redação – rascunho original, Conceituação, Redação – revisão e edição.
Chandan Das: Conceitualização, Redação – revisão e edição.
Declaração de interesse concorrente
Os autores declaram que não têm interesses financeiros concorrentes ou relações pessoais
conhecidas que possam ter influenciado o trabalho relatado neste artigo.
Disponibilidade de dados
Nenhum dado foi utilizado para a pesquisa descrita no artigo.
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