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Journal of Mammalogy, 97(6):1602–1616, 2016

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DOI:10.1093/jmammal/gyw124
Publicado online em 18 de agosto de 2016

Detectando limites morfológicos entre espécies

parapátricas: variação craniana em Cerradomys (Cricetidae:

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Sigmodontinae) do nordeste do Brasil
Aldo Caccavo* e João Alves Oliveira
Setor de Mastozoologia, Departamento de Vertebrados, Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Quinta da Boa
Vista, s/ n, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro 20940-040, Brasil

* Correspondente: a.caccavo@gmail.com

O advento de metodologias moleculares e citogenéticas melhorou nossa capacidade de reconhecer formas taxonomicamente
distintas, mas morfologicamente enigmáticas. No entanto, os dados moleculares e citogenéticos são frequentemente baseados
em amostras pequenas e geograficamente restritas, muitas vezes dificultando uma avaliação objetiva de hipóteses alternativas,
como amostragem limitada e/ou desigual levando à descontinuidade de caráter. É importante investigar essa possibilidade
alternativa, especialmente quando se trata de espécies distribuídas parapatriticamente com limites geográficos confusos. Neste
estudo, analisamos padrões de variação qualitativa e quantitativa na morfologia craniana em uma série de amostras de
Cerradomys do nordeste do Brasil. Estas amostras formam um transecto norte-sul através desta região, onde 2 espécies com
distribuições parapátricas, C. vivoi e C. langguthi, são atualmente reconhecidas. Nossos resultados mostram que os caracteres
qualitativos considerados diagnósticos para cada espécie variam gradualmente ao longo do transecto e, apesar das semelhanças
gerais entre as amostras, a análise morfométrica craniana revela um aumento no tamanho e uma modificação gradual da forma
do crânio das amostras do norte para o sul. Esses achados indicam que, embora a distinção entre C. vivoi e C. langguthi seja
suportada pela variação cariológica e molecular disponível, essas duas espécies não podem ser distinguidas com segurança
com base apenas na morfologia, particularmente aquelas amostras de regiões intermediárias do transecto. Propomos uma
intensificação da amostragem nessas regiões e o uso integrado de dados citogenéticos, moleculares e morfológicos, na tentativa
de refinar a resolução de descontinuidades entre amostras populacionais e acessar os limites geográficos entre as espécies
reconhecidas neste gênero.

O desenvolvimento de métodos de análise citogenética e molecular tem determinado um aumento da resolução na distinção
taxonômica entre formas crípticas. Entretanto, dados moleculares e genéticos são geralmente orientados de Exemplares
pequenos e geograficamente restritos, dificultando frequentemente uma avaliação objetiva de alternativas à de distinção
taxonômica, como a de que as diferenças resultam, de fato, de falhas na saída à descontinuidade de caracteres. É importante
investigar essa possibilidade, especialmente quando envolve espécies com distribuição parapátrica e limites geográficos confusos.
Nesse trabalho, analisamos padrões de variação qualitativa e quantitativa na morfologia craniana em Sample populacionais de
Cerradomys do Nordeste do Brasil. Essas séries amostram um transecto norte sul através dessa região, onde 2 espécies com
distribuição parapátrica, C. vivoi e C. langguthi, são atualmente reconhecidas. Nossos resultados mostram que os caracteres
qualitativos considerados diagnósticos para cada espécie variam gradualmente ao longo do transecto; da mesma forma, apesar
da similaridade geral entre as amostras, as análises morfométricas revelaram um aumento no tamanho e mudaram gradualmente
na forma do crânio das amostras do norte em direção às amostras do sul. Apesar da distinção entre C. vivoi e C. langguthi

ser suportado pela variação cariológica e molecular disponível, esses resultados sugerem que as 2 espécies não podem ser
confiavelmente distintas somente com base em informações morfológicas, particularmente no que concerne às amostras das
regiões sobreviventes do transecto. Propomos um aumento na iniciativa para

© 2016 Sociedade Americana de Mammalogistas, www.mammalogy.org

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CACCAVO E OLIVEIRA—LIMITES MORFOLÓGICOS ENTRE CERRADOMIAS
Essas regiões, além do uso integrado de dados morfológicos, cariológicos e moleculares, de modo a possibilitar a
detecção de descontinuidades entre amostras populacionais e assim acessar os limites geográficos entre as espécies
reconhecidas desse gênero.
Palavras-chave: Cerradomys langguthi, Cerradomys vivoi, variação clinal, espécie críptica, variação geográfica, morfometria
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O uso de métodos citogenéticos e moleculares na taxonomia tem
impactado positivamente as avaliações recentes da diversidade de
mamíferos, particularmente na região Neotropical. Esses métodos
fornecem ferramentas robustas para a análise da variação genética
em populações naturais em níveis distintos, revelando padrões que
permitem uma avaliação objetiva da estrutura de variância, mesmo
quando baseados em amostras pequenas (Smith e Patton 1999;
Bonvicino 2003; Weksler 2003 ; Gómez -Laverde et al. 2004).
No entanto, amostras citogenéticas e moleculares são, para a
maioria dos táxons neotropicais, ainda geograficamente restritas e
isoladas. Essa restrição potencialmente impede a detecção de
variação contínua em formas geograficamente amplas, criando um
viés potencial na interpretação de padrões como evidência de
unidades evolutivas discretas e, consequentemente, em nossa
capacidade de distinguir diversidade taxonômica de variação
geográfica. Além disso, o uso de variação apenas em dados
moleculares para inferir a existência de diferentes espécies pode
ser enganoso devido a padrões de herança, como no uso de
marcadores de DNA mitocondrial. O modo matrilinear não
recombinado de herança do DNA mitocondrial pode levar ao
reconhecimento de múltiplas linhagens mitocondriais, todas elas, no
entanto, pertencentes a uma única linhagem de organismo (Puorto
et al. 2001; Ben Slimen et al. 2008). Anteriormente a única base da
taxonomia dos mamíferos, a informação morfológica teve seu papel
progressivamente reduzido nas avaliações taxonômicas recentes
em favor de análises baseadas em dados citogenéticos e
moleculares. Embora a análise da variação morfológica por si só
não permita uma distinção segura entre padrões genéticos e
fenotípicos (Weksler 2006; Barley et al. 2013), a informação
morfológica também pode e deve ser usada para avaliar criticamente
os limites entre as espécies (Wiens e Penkrot 2002; Solís Lemus
et al. 2015; Karanovic et al. 2016). Como as coleções de museus
compreendem enormes bancos de dados acumulados por longos
períodos de tempo, os espécimes de museus geralmente fornecem
o maior registro geográfico para a maioria das espécies (Cotterill
1995). Embora os estudos moleculares baseados em espécimes de
museus estejam aumentando com os avanços nas técnicas
moleculares, os dados morfológicos de amostras de museus são
muitas vezes o conjunto de dados mais abrangente disponível para
amostrar variação intra e interespecífica, e seu uso pode ajudar a
detectar possíveis artefatos resultantes de lacunas de amostragem
para um sistema de caracteres específico (Padial et al. 2009).
Aqui, analisamos a variação em caracteres morfológicos
qualitativos e quantitativos selecionados representados em uma
grande amostra de Cerradomys do nordeste do Brasil para avaliar
os diagnósticos morfológicos de 2 espécies parapátricas, C.
langguthi e C. vivoi. Estas espécies foram inicialmente reconhecidas
com base na variação cariológica e molecular, mas, dada a sua
semelhança geral, os limites morfológicos e geográficos entre as
duas formas permanecem pouco compreendidos.
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O gênero Cerradomys foi recentemente erigido para acomodar
o grupo de espécies Oryzomys subflavus (Wagner, 1842) (Weksler
et al. 2006) e atualmente é composto por 7 espécies recentemente
descritas além de C. subflavus: C. maracajuen sis e C. scotti
[incluindo C. andersoni (Brooks et al., 2004)]
(Langguth e Bonvicino, 2002); C. marinhus (Bonvicino, 2003); C.
langguthi e C. vivoi (Percequillo et al. 2008); C. goytaca (Tavares et
al. 2011); e C. akroai (Bonvicino et al. 2014).
As espécies de Cerradomys se distinguem por seus cariótipos,
mas também podem ser agrupadas em 2 grupos morfológicos
distintos: o primeiro, representado por C. akroai, C. maracajuensis,
C. mari nhus e C. scotti, possui uma pelagem dorsal olivácea
homogênea que não não contrasta abruptamente com a coloração
amarelada ventral amarelada (Percequillo et al. 2008; Bonvicino et
al. 2014). Este grupo está distribuído principalmente em localidades
do interior, principalmente na região centro-oeste do Brasil e da
Bolívia; sendo sua espécie simpátrica em algumas localidades. As
demais espécies, C. subflavus, C. goytaca, C. langguthi e C. vivoi,
apresentam coloração dorsal do corpo alaranjada, com tons
acinzentados na porção anterior da cabeça, principalmente ao
redor dos olhos, contrastando com a superfície ventral esbranquiçada
do corpo (Tavares et al. 2011). Essas espécies, que correspondem
ao “Clado do Leste Brasileiro” (Tavares et al. 2015), estão
distribuídas parapatriticamente ao longo da costa atlântica e interior
adjacente nas regiões nordeste e sudeste do Brasil.
Cerradomys subflavus possui número diplóide (2n) variando
entre 54 e 56 e número fundamental autossômico (NF) variando
entre 62 e 64. Esta espécie está distribuída nos estados brasileiros
de Goiás, Minas Gerais, Espírito Santo e São Paulo (Percequillo et
al.
2008; Bonvicino e cols. 2014). As populações do nordeste do Brasil,
anteriormente referidas como O. subflavus (por exemplo, Brandt e
Pessôa 1994; Camardella et al. 1998), são atualmente consideradas
como 2 espécies distintas: C. langguthi, ocorrendo desde os estados
do Maranhão até o Ceará, e Paraíba até Pernambuco, ao norte do
rio São Francisco, e C. vivoi, variando de Sergipe através da Bahia
até Minas Gerais na bacia sul do rio São Francisco (Percequillo et
al. 2008). O cariótipo de C. vivoi é 2n = 50 e FN variando entre 62 e
64.
O cariótipo de C. langguthi é polimórfico em número diplóide (46,
48–50), mas tem um número fundamental distinto (FN = 56—
Percequillo et al. 2008).
Nas descrições originais de C. langguthi e C. vivoi, Percequillo et
al. (2008) apresentaram uma análise de dados de sequência do
gene mitocondrial citocromo b (Cytb) usando 6 das 8 espécies
atualmente reconhecidas no gênero. Nessa análise, eles estimaram
a distância genética entre C. vivoi e C. subflavus variando entre
1,7% e 2,0%, a distância genética entre C. subflavus e C. langguthi
em 4,6% e
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1604 REVISTA DE MAMMALOGIA
a distância genética entre C. langguthi e C. vivoi é de 5,7%.
No entanto, sua análise incluiu apenas 1 sequência referente a C.
subflavus (um espécime coletado no Parque Estadual do Rio Doce,
Minas Gerais), 1 para C. langguthi (um espécime coletado em Sapé,
Paraíba) e 2 sequências referentes a C. vivoi (espécimes de Itabuna,
Bahia e Juramento, Minas Gerais). A distância geográfica entre essas
amostras de C. langguthi e C. vivoi é de aproximadamente 1.000 km
(Sapé a Itabuna) e 1.400 km (Sapé a Juramento). A distância entre as
localidades de C. subflavus e C. langguthi é de cerca de 1.700 km, e as
distâncias até as localidades de C. vivoi são de 371 km (para Juramento)
e 710 km (para Itabuna). As localidades de C. vivoi distam
aproximadamente 500 km umas das outras. Portanto, a evidência de
unidades discretas indicadas pelas distâncias genéticas estimadas é
possivelmente enviesada devido às grandes distâncias geográficas
entre as localidades de cada haplótipo.
Apesar de suas diferenças cariológicas e moleculares, C. vivoi
e C. langguthi são morfologicamente muito semelhantes. Ambas as
espécies têm pêlos mais curtos em comparação com outras espécies
do gênero e têm um padrão semelhante de coloração dorsal e ventral,
pêlo da cauda e morfologia molar. C. langguthi exibe caudas bicolores
dorsoventralmente, enquanto C. vivoi exibe caudas variando de uniforme
a bicolor dorsoventralmente. Apesar de semelhantes, as duas espécies
foram originalmente diferenciadas por algumas características do
paladar (Percequillo et al. 2008). C. vivoi exibe fossas palatinas
profundas e vacuidades esfenopalatinas longas e largas que se
estendem até os ossos pré-fenóide e basefenóide. Por outro lado, C.
langguthi possui fossas palatinas muito profundas e vazios
esfenopalatinos curtos, estreitos e restritos ao pré-esfenóide.
Aqui, abordamos a variação morfológica em uma grande série de
Cerradomys, reunida em várias localidades do nordeste do Brasil
amostradas entre 1951 e 1956. Essas amostras originaram-se de
localidades distribuídas ao longo de um norte-
sul ao longo da região de distribuição de C. langguthi
e C. vivoi, com distâncias variando entre 16 e 341 km ao longo deste
transecto. O objetivo deste estudo é abordar a hipótese de diferenciação
parapátrica entre as 2 formas num contexto morfológico, e, desta forma,
identificar os seus limites morfológicos e geográficos.
Materiais e Métodos
Espécimes analisados.—Cerradomys foi amostrado entre 1951 e
1956 pelo Serviço Nacional de Peste (SNP, Serviço Nacional de Pragas
—Oliveira e Franco 2005) de uma série de locais em 16 distritos do
nordeste do Brasil, nos estados de Alagoas, Bahia, Ceará , Paraíba e
Pernambuco. Os distritos coletores (e respectivas coordenadas de
referência e altitude, listados de norte a sul; Fig. 1) foram os seguintes.
Ceará: São Benedito (4°03'S, 40°53'W, 913 m) e Crato (7°14'S,
39°23'W, 692 m); Paraíba: Princesa Isabel (7°44ÿS, 38°00ÿW, 698 m);
Alagoas: Triunfo (7°50ÿS, 38°07ÿW, 900 m), Caruaru (08°17ÿS,
35°58ÿW, 470 m), Pesqueira (08°22ÿS, 36°42ÿ W, 710 m) e Garanhuns
(08°54'S, 36°29'W, 760 m) no estado de Pernambuco; Quebrângulo
(9°20ÿS, 36°29ÿW,
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410 m), Viçosa (09°24ÿS, 36°14ÿW, 310 m), Palmeira dos Índios
(09°25ÿS, 36°37ÿW, 420 m) e Limoeiro de Anadia (09°43 ÿS, 36°31ÿW,
250 m); e Bahia: Serrinha (11°39'S, 39°00'W, 310 m), Feira de Santana
(12°15'S, 38°57'W, 180 m), Seabra (12°25'S, 41 °46'W, 760 m), Jequié
(13°51'S, 40°05'W, 210 m) e Vitória da Conquista (14°51'S, 40°50'W,
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923 m). Além disso, uma amostra agrupada de localidades composta
por 14 indivíduos identificados por nós como C. subflavus, coletados
nos estados de Minas Gerais e Goiás, foi incluída para comparações.
Todo o conjunto de dados compreendeu 880 crânios. Todo o material
utilizado neste estudo está depositado na coleção de mamíferos do
Museu Nacional (Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de
Janeiro, Brasil; Anexo I).
Medições cranianas.—Para análises estatísticas, 480 espécimes
adultos selecionados aleatoriamente das 16 amostras geográficas, 30
espécimes cada, foram usados. Dez medições cranianas foram
registradas em 0,01mm com um paquímetro digital. Nove deles,
incluindo o Maior Comprimento do Crânio (GLS), Comprimento da
Mandíbula (ML), Largura Zigomática (ZB), Comprimento do Nasal (NL),
Profundidade da Caixa Cerebral (BD), Comprimento do Forame Incisivo
(IFL), Profundidade de Rostrum (RD), Constrição Interorbital (IC) e
Comprimento do Dente Molar (MTRL), foram retratados por Brandt e
Pessôa (1994) e 1, Largura da Caixa Cerebral (BB), foi ilustrado em
Voss (1988).
Variação de idade e sexo.—O critério de idade seguido foi o proposto
por Brandt e Pessôa (1994) com base na erupção e desgaste dos
molares. Eles reconheceram 5 categorias de idade; os últimos 3
considerados como adultos. Apenas indivíduos adultos foram usados
em nossa análise. Embora estudos anteriores (Brandt e Pessôa 1994;
Camardella et al. 1998) tenham encontrado diferenças significativas
entre indivíduos da categoria de idade 3 e categorias de idade 4 e 5,
realizamos uma análise de variância multivariada de 2 vias (MANOVA)
para os efeitos da idade e localidade para todo o conjunto de dados
usado e não detectou uma diferença significativa (F = 1,01; P = 0,431)
entre as classes de idade dentro de nossas amostras geográficas.
Assim, as 3 classes foram agrupadas para aumentar o tamanho da amostra.
Realizamos uma MANOVA de 2 vias para comparar machos e
fêmeas dentro de cada localidade em todo o conjunto de dados utilizado
e não detectamos diferença significativa (F = 0,93; P = 0,710) entre os
sexos, apesar de estudos anteriores (Brandt e Pessôa 1994; Camardella
et al. 1998) sugerindo que o dimorfismo sexual secundário
intrapopulacional estava presente em Cerradomys em, pelo menos, 1
classe de idade. Assim, para aumentar o tamanho das amostras, as
amostras de homens e mulheres foram agrupadas em todas as análises.
Análises morfométricas.—Na procura de padrões multivariados na
estrutura geográfica das amostras, foram utilizados 2 métodos
multivariados. A análise de componentes principais (PCA) foi utilizada
para identificar as principais tendências de variação cranimétrica na
amostra total considerada como uma única população, para recuperar
padrões de estrutura geográfica no espaço multivariado. Além disso, a
análise de variáveis canônicas (CVA) foi utilizada para identificar os
caracteres morfométricos que melhor discriminam entre amostras
geográficas e para buscar padrões discriminatórios entre amostras
populacionais. Ambas as análises estatísticas foram realizadas com
MATLAB versão 4.3 (Mathworks 1992) usando rotinas escritas por
Strauss (2012).
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CACCAVO E OLIVEIRA—LIMITES MORFOLÓGICOS ENTRE CERRADOMIAS 1605

RN = Rio Grande do Norte; SE = Sergipe; e TO = Tocantins.

Para revelar as relações fenéticas entre as amostras, as

distâncias de Mahalanobis entre todos os pares de amostras,
incluindo C. subflavus, foram estimadas e retratadas em um
dendrograma UPGMA. As distâncias de Mahalanobis foram
estimadas com Statistica (Statsoft 2007), e o fenograma UPGMA
foi construído com MEGA 6.0 (Tamura et al. 2013). Para testar
se o padrão de variação geográfica revelado para Cerradomys
no nordeste do Brasil segue um modelo de isolamento por
distância, avaliamos a correlação entre as matrizes de distância
geográfica e morfométrica por meio de um teste não paramétrico
de Mantel (Mantel 1967) realizado usando o pacote ade4 em R
v3.2.1 (Dray et al. 2007; R Core Team 2014).
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Fig. 1.—Mapa do nordeste do Brasil ilustrando as distribuições conhecidas de Cerradomys langguthi (polígono tracejado superior) e C. vivoi (polígono tracejado inferior), e a
origem das amostras geográficas utilizadas neste estudo (símbolos numerados): 1—São Benedito , 2—Crato, 3—Princesa Isabel, 4—Triunfo, 5—Caruaru, 6—Pesqueira, 7—
Garanhuns, 8—Quebrangulo, 9—Viçosa, 10—Palmeira dos Índios, 11—Limoeiro de Anadia, 12—
Serrinha, 13—Feira de Santana, 14—Seabra, 15—Jequié e 16—Vitória da Conquista. Os quadrados brancos representam localidades com dados cariológicos; os quadrados
pretos representam as localidades com dados cariológicos e moleculares; e os triângulos brancos representam as localidades-tipo para as espécies. As siglas dos estados
brasileiros são: AL = Alagoas; BA = Bahia; CE = Ceará; DF = Distrito Federal; ES = Espírito Santo; GO = Goiás; MA = Maranhão; MG = Minas Gerais; PB = Paraíba; PI = Piauí;

Variação qualitativa.—Analisamos 630 espécimes de 11

pontos de coleta: 39 de São Benedito, 86 de Crato (Ceará); 33
da Princesa Isabel (Paraíba); 87 de Triunfo, 65 de Pesqueira e
61 de Garanhuns (Pernambuco); 56 de Viçosa e 68 de Limoeiro
de Anadia (Alagoas); e 55 de Serrinha, 48 de Feira de Santana
e 32 de Jequié (Bahia). As análises qualitativas enfocaram os
traços cranianos identificados por Percequillo et al. (2008) como
diagnóstico entre C. langguthi e C. vivoi: a forma das vacuidades
esfenopalatinas e a profundidade das fossas palatinas.
Especificamente, analisamos a posição da borda anterior das
vacuidades esfenopalatinas em relação à borda palatina, a
penetração do basisfenóide
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1606 REVISTA DE MAMMALOGIA

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(ou seja, a presença e participação do basicfenóide na formação das
paredes laterais das vacuidades esfenopalatinas) e a profundidade das
fossas palatinas. espécimes mostrando
Tabela 1.—Cargas dos primeiros 5 componentes principais (PC) usando 16
as vacuidades esfenopalatinas margeadas pelo basicfenóide tiveram a
proporção dessa estrutura estimada em relação ao comprimento total
das vacuidades esfenopalatinas. Diagramas de barra de frequência
relativa para cada estado de caráter foram preparados para cada
amostra. Todos os dados dos crânios deste estudo, incluindo a

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amostras de Cerradomys do nordeste do Brasil (2 do Ceará, 1 da Paraíba, 4
classificação etária e o levantamento de dados qualitativos e quantitativos,
de Pernambuco, 4 de Alagoas e 5 da Bahia) e uma amostra de C. subflavus de
foram levantados usando um microscópio estereoscópico (Zeiss Stemi 2000).
Minas Gerais e Goiás.
Veja “Materiais e Métodos” para descrições de medição.
Resultados
Autovetores

Medição PC1 PC2 PC3 PC4 PC5 Análise de componentes principais.—Os primeiros 3 componentes
respondem por 70% da variação craniométrica, com PC1 compreendendo
GLS 0,8993 ÿ0,0315 ÿ0,0030 0,0905 ÿ0,0633
ML 0,8404 ÿ0,0245 ÿ0,0328 0,0778 ÿ0,0898 48,6% e PC2 12,2% (Tabela 1). Todas as amostras mostram extensa
ZB 0,8212 0,1387 ÿ0,0880 0,0230 ÿ0,0709 sobreposição em relação às pontuações nos primeiros 2 componentes
NL 0,7115 ÿ0,0953 ÿ0,3637 0,5273 ÿ0,1699 principais. No entanto, em geral, os indivíduos que representam C.sub
bb 0,4961 0,3189 0,2108 0,1795 0,2871
flavus têm pontuações maiores para os primeiros 2 componentes (Fig. 2a).
BD 0,3894 0,5394 0,4488 0,3295 0,4031
A interpolação de intervalos de confiança de 95% em torno dos
IFL 0,7322 ÿ0,5357 0,4018 ÿ0,0819 0,0096
RD 0,7669 0,0261 ÿ0,4039 ÿ0,3495 0,3383 centróides de pontuação para os 2 primeiros componentes (Fig. 3a)
COI 0,6481 0,5052 0,1616 ÿ0,2990 ÿ0,4133 revela C. subfla vus como o mais distinto entre todas as amostras. O 1º
MTRL 0,2269 0,1891 0,0070 ÿ0,0283 ÿ0,0962 componente principal também revelou uma tendência sutil de aumento
% de variação 48,6179 12,2156 9,7222 8.1219 6.4939
de tamanho da amostra do norte cearense de São Benedito para o extremo sul

Fig. 2.—Pontuações de espécimes individuais (círculos) para análise de componentes principais (a) e análise de variáveis canônicas (b). As amostras geográficas
são numeradas como na Fig. 1.

Fig. 3.—Análise de componentes principais: a) ICs de 95% em torno dos centróides (cruzamentos) das distribuições de pontuações dos primeiros 2 componentes
principais para cada amostra geográfica. Os números da amostra são os listados na Fig. 1. b) Correlações vetoriais das variáveis originais e do 1º e 2º componentes
principais (abreviaturas para variáveis cranianas são fornecidas no texto): 1—GLS, 2—ML, 3—ZB, 4 —NL, 5—BB, 6—BD, 7—IFL, 8—RD, 9—IOC e 10—MTRL.
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CACCAVO E OLIVEIRA—LIMITES MORFOLÓGICOS ENTRE CERRADOMIAS 1607

amostra, representando C. subflavus. As pontuações PC1 de amostras
intermediárias de localidades do norte para o sul não estão alinhadas em uma
ordem geográfica, mas um tanto sobrepostas; as pontuações das amostras da
Bahia se sobrepõem parcialmente às pontuações das amostras do Ceará,
Pernambuco e Paraíba.
A interpolação das pontuações nas 2 primeiras variáveis canônicas revela grande
sobreposição entre os indivíduos das amostras 1 a 16. A amostra de C. subflavus
tem as pontuações mais altas em CV2.
Os escores CV1 de indivíduos de todas as amostras se sobrepõem extensivamente
(Fig. 2b).

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A análise de componentes principais também revela uma sobreposição notável
entre todas as amostras do nordeste brasileiro, mas os intervalos de centróides
1 a 7, correspondentes às amostras do Ceará, Paraíba e Pernambuco, são
separados daqueles das amostras da Bahia ao longo do PC2.
Os escores das amostras de Alagoas são intermediários, mas mais sobrepostos
aos das amostras da Bahia (Fig. 3a).
Os gráficos vetoriais (Fig. 3b) mostram todas as variáveis positivamente
correlacionadas com PC1. As correlações das variáveis originais e PC2 revelam
um contraste sutil de comprimento da região anterior do crânio (IFL, NL), exibindo
correlações negativas e dimensões gerais de largura e profundidade do crânio
(BB, IOC e BD) entre os 2 grupos de amostra do nordeste brasileiro.
Análise de variáveis canônicas.—As 3 primeiras variáveis canônicas resumem
80,8% da variação craniométrica entre as amostras (Tabela 2), com CV1
respondendo por 35,8% e CV2 por 28,6%.
Tabela 2.—Cargas das 5 primeiras variáveis canônicas (CV) entre 16 amostras de
Cerradomys do nordeste do Brasil (2 do Ceará, 1 da Paraíba, 4 de Pernambuco, 4
de Alagoas e 5 da Bahia) e 1 amostra de C. subflavus de Minas Gerais e Goiás.
Quando considerados apenas os intervalos de confiança em torno dos
centróides das amostras, podem ser distinguidos 3 grupos: 1 formado pela
amostra de C. subflavus , 1 pelas amostras 1 a 11 – pertencentes ao Ceará,
Paraíba, Pernambuco e Alagoas – e o 3º formado pelas amostras 12 a 16 da
Bahia (Fig. 4a). O C. subflavus
amostra é claramente destacada em relação ao CV2, mas tem pontuações de
ping CV1 sobrepostas com amostras da Bahia. As outras amostras mostram
alguma sobreposição em relação ao 2º eixo canônico, mas são claramente
separadas em 2 grupos em relação a CV1, com amostras 1 a 11 e amostras 12
a 16, juntamente com a amostra C. subfla vus, mostrando sinais contrastantes .
A amostra 1 está ligeiramente separada das outras amostras de seu grupo, que
por outro lado são altamente sobrepostas.
Correlações vetoriais (Fig. 4b) das variáveis originais com CV1 mostram que
as variáveis ZB e RD contribuem para separar as amostras 1 a 11 (Ceará a
Alagoas) das amostras da Bahia.
A variação observada nestes caracteres entre os 2 grupos contrasta com a
variação no IFL. O MTL está altamente associado ao CV2, o que resume a
distinção entre a amostra de C. subflavus e as demais.

Distâncias de Mahalanobis e fenograma UPGMA.—O dendrograma UPGMA

Veja “Materiais e Métodos” para descrições de medição.
(Fig. 5) baseado em distâncias par a par de Mahalanobis (Tabela 3) mostra as
Autovetores amostras geográficas do nordeste do Brasil agrupadas em 2 clusters. As
Medição CV1 CV2 CV3 CV4 CV5 amostras do Ceará e da Paraíba formam 1 grupo, enquanto todas as outras

GLS ÿ0,2858 0,0711 ÿ0,4092 0,0933 ÿ0,1015 amostras formam um 2º grande cluster que inclui a amostra de C. subflavus . No
ML ÿ0,2153 ÿ0,0211 0,4749 0,2128 0,1179 cluster Ceará–Paraíba, as 2 amostras cearenses não formam um cluster
ZB 0,4890 0,0327 0,2098 ÿ0,6453 ÿ0,0550 exclusivo: grupos Crato com amostra Princesa Isabel, do estado da Paraíba, e
NL 0,2953 0,0554 0,1869 0,2759 0,1874
ambos cluster com amostra São Benedito. No outro cluster principal, as amostras
bb ÿ0,0093 0,0755 ÿ0,2889 ÿ0,2612 0,0496
do nordeste do Brasil estão distribuídas em 3 grupos menores. Uma é formada
BD ÿ0,0987 0,0357 0,0342 ÿ0,0728 ÿ0,0371
IFL ÿ0,5083 ÿ0,0728 0,5123 ÿ0,3480 0,0958 pela amostra de Garanhuns, de Pernambuco e pelas amostras de Alagoas.
RD 0,3445 ÿ0,1186 0,2450 0,3447 ÿ0,6109 Nesse cluster, Garanhuns parece ser mais semelhante a Palmeira dos Índios;
COI 0,1033 0,2356 ÿ0,2708 0,2694 ÿ0,1714 estes 2 formam um cluster com Viçosa e
MTRL 0,3848 0,9532 0,2180 0,2597 0,7225
% de variação 35,8403 28,5698 16,4673 6,9829 4.5210

Fig. 4.—Análise de variáveis canônicas: a) ICs de 95% em torno dos centróides (cruzamentos) das distribuições de 1ª e 2ª pontuações de variáveis canônicas para as amostras
de Cerradomys usadas neste estudo: os números das amostras são os listados na Fig. 1. b) Correlações vetoriais das variáveis originais (1—GLS, 2—ML, 3—ZB, 4—NL, 5—BB,
6—BD, 7—IFL, 8—RD, 9—IOC e 10—MTRL) e as 2 primeiras variáveis canônicas.
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ha
B
1608 REVISTA DE MAMMALOGIA

dj
Fig. 5.—Fenograma UPGMA baseado nas distâncias de Mahalanobis pareadas (D2 ) entre as amostras geográficas de Cerradomys do nordeste do
Brasil e uma amostra de C. subflavus.

Tabela 3.—Distâncias de Mahalanobis (D2 ) entre 16 amostras de Cerradomys do Nordeste do Brasil (2 do Ceará, 1 da Paraíba, 4 de Pernambuco,
4 de Alagoas e 5 da Bahia) e uma amostra de C. subflavus de Minas Gerais e Goiás.

S. Ben Crat P.Isa Triu Caru Pesq Gara Queb Viço P. Índ L. Aná Serr F. San Seab Jequ V. Con

Crat 1.54
P.Isa 4.39 0,91
Triu 8.07 2.67 0,76
Caru 11.81 5,19 2.06 0,6
Pesq 16,09 7,77 4.46 1,68 1.29
Gara 19,35 10.28 5,91 2,69 1.31 0,82
Queb 19,79 10.64 6,01 2,96 1.53 0,86 0,55
Viço 22,19 12.51 7,69 3,99 2,39 1.43 0,32 0,62
P. Índ 23,07 13.21 8,04 4,24 2,19 1,85 0,32 0,98 0,37
L. Ana 24.3 See More 14.51 9.1 5,29 3,06 2,92 1.18 1,19 0,82 0,67
serr 32.4 20.43 14.01 8,91 5,91 3,92 13,13 2.87 2,05 2.45 2.31 2.12
F. San 30.85 Seab 19,37 5,22 3,88 16,62
8,127,81 5,22 16,39 7,46 5,8 2,02 1,89 1,45 1.22 0,73 0,69
35.21 Jequ 34.93 22,9 12,9 5,09 4,43
11,06
38,05 29,09 23,57 19,43 3,44 3,21 2,47 2,8 2,43 1,76 1.28
V. Con 30.39 C. sub 22,82 11,02 3,21 3,59 2,55 2,45 2,24 1,81 1,15 0,8
65.42 19,19 8,3 2,35 2,23 1,97 1,44 1,16 0,91 0,58 1,85 1.29
48,37 15,94 14,95 13,26 12,9 10,83 8,38 7,69 7,33 8.6 9.54

depois com Quebrângulo e Limoeiro de Anadia sucessivamente.
Este cluster é agrupado com 1 formado por todas as amostras da Bahia, que
é composto por 2 clusters menores: 1 formado por Jequié e Seabra, e outro
por Vitória da Conquista e Feira de Santana, que são igualmente relacionados
à amostra de Serrinha. O cluster formado por Bahia e Alagoas–Garanhuns é
agrupado com amostras remanescentes do estado de Pernambuco; As
amostras de Triunfo e Caruaru formam um cluster menor que se agrupa com
Pesqueira.
A amostra de grupos de C. subflavus com o cluster formado por Pernambuco,
Bahia e Alagoas-Garanhuns. O teste de Mantel revelou uma relação positiva
significativa entre distâncias geográficas e morfológicas (r2 = 0,4125, P =
0,001) estimadas entre as amostras geográficas de Cerradomys do nordeste
do Brasil (Fig. 6).
enquanto os outros 2 caracteres exibiram padrões diferentes entre as amostras
(Fig. 7). Duas condições foram encontradas com relação aos ossos que limitam
as vacuidades esfenopalatinas: 1) vacuidades esfenopalatinas limitadas
apenas pelo osso pré-esfenóide ( Fig . . 7f e 7g). Esta condição foi referida
como “penetração basifenóide” por Bonvicino et al. (2014). A frequência de
espécimes mostrando as vacuidades limitadas apenas pelo osso pré-fenóide
diminui nas amostras mais ao sul (Fig. 8a). As amostras cearenses têm cerca
de 70% dos espécimes com vacuidades limitadas apenas pelo pré-esfenóide;
Paraíba e Pernambuco (exceto Garanhuns) têm 40%, e Garanhuns tem
aproximadamente 15% de indivíduos com vacuidades limitadas apenas pelo
pré-esfenóide. As amostras de Alagoas e Bahia apresentam frequências
semelhantes, com menos de 10% de indivíduos com as vacuidades limitadas
apenas pelo pré-esfenóide.

Resultados qualitativos.—Dos 3 caracteres analisados, a profundidade das

fossas palatinas apresentou frequências semelhantes entre todas as amostras,
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d
CACCAVO E OLIVEIRA—LIMITES MORFOLÓGICOS ENTRE CERRADOMIAS
Fig. 6.—Gráficos bivariados de distâncias geográficas (km) versus distâncias
morfológicas (Mahalanobis D2 ) entre pares de amostras geográficas de Cerradomys
do nordeste do Brasil. As distâncias intraespecíficas estão marcadas em branco, as
distâncias interespecíficas estão marcadas em preto e as distâncias entre amostras
dentro da distribuição geográfica de C. langguthi ou C. vivoi e amostras do estado
de Alagoas estão marcadas em cinza.
A amostra de C. subflavus não apresentou indivíduos com apenas o pré-
esfenóide limitando as vacuidades.
A condição de vacuidades limitadas pelos 2 ossos também variou
com relação à penetração do basicfenóide. Alguns espécimes mostraram
uma notável contribuição do basicfenóide na formação dos limites laterais
das vacuidades (Fig. 7g), enquanto em outros essa participação foi
mínima (Fig. 7f).
A penetração do basicfenóide aumenta nas amostras mais ao sul. Menos
de 10% das amostras do Ceará, Paraíba e Triunfo apresentaram
vacuidades formadas em grande parte (mais de 1/3 da parte visível do
comprimento das vacuidades) pelo osso basefenóide. Já nas amostras
de Pesqueira e Garanhuns (sul de Pernambuco), aproximadamente 30%
dos indivíduos apresentavam vacuidades formadas principalmente pelo
basicfenóide, enquanto as amostras de Alagoas e Bahia apresentaram
cerca de 50%. Setenta por cento dos espécimes de C. subflavus tiveram
participação basicfenóide maior que 1/3 do comprimento das vacuidades
esfenopalatinas.
Quando observados do lado ventral do crânio, alguns espécimes
mostraram a borda anterior de vacuidades esfenopalatinas posteriores
ao palato (Fig. 7c), enquanto outras amostras mostraram as bordas
anteriores de vacuidades anteriores às bordas posteriores do palato,
parecendo estar escondidas , em vista ventral, sob o palato (Fig. 7d). As
amostras do norte, nas quais a maioria dos indivíduos apresenta limites
de vacuidades posteriores à borda palatina, diferem das amostras da
Bahia, onde as frequências de indivíduos com borda palatina escondendo
a borda das vacuidades foram aumentadas (Fig. 8b ) .
1609
Em amostras do Ceará, Paraíba e Pernambuco, as bordas das vacuidades
esfenopalatinas foram visíveis em cerca de 40% dos espécimes. Da
mesma forma que Pernambuco e Ceará, cerca de 50% das amostras de
Alagoas tiveram a borda anterior das vacuidades visível. Amostras da
Bahia apresentaram cerca de 10% de indivíduos com borda anterior de
j
vacuidades visíveis, enquanto indivíduos representando C. subflavus
apresentaram borda de vacuidades visíveis em 20% dos espécimes.
Entre as amostras do nordeste do Brasil, os fossos palatinos variaram
de rasos a muito profundos (Fig. 8c). Fossas palatinas rasas estiveram
presentes em aproximadamente 15% dos indivíduos, fossas palatinas
profundas foram encontradas em quase 60% e fossas palatinas muito
profundas foram encontradas em quase 20% dos indivíduos. Nenhum
indivíduo de C. subflavus possuía fossa palatina rasa; cerca de 55% dos
indivíduos tinham fossa palatina profunda e 45% dos indivíduos foram
classificados como possuidores de fossa palatina muito profunda.
Discussão
Em suas descrições originais, C. vivoi e C. langguthi foram diagnosticados
com base em caracteres citogenéticos e morfológicos. No entanto, dada
a natureza desigual da amostragem cariológica, a delimitação das faixas
geográficas tem sido baseada em presumíveis caracteres morfológicos
diagnósticos. No entanto, os diagnósticos morfológicos propostos por
Percequillo et al. (2008) não foram suficientes para explicar a variação
detectada no material disponível para o presente estudo. Assim, para
abranger a faixa de variação observada, os caracteres definidos por
Percequillo et al. (2008) foram redefinidos. Para os 3 caracteres
qualitativos analisados, 2 ou mais estados de caracteres estavam
presentes em quase todas as amostras de Cerradomys do nordeste do
Brasil. Com exceção da profundidade das fossas palatinas, que não
apresentou um padrão claro de variação entre as amostras, esses
caracteres exibem um padrão de mudança gradual de frequência nas
populações do norte em direção ao sul da Bahia. Indivíduos localizados
no extremo norte da distribuição geralmente apresentam vacuidades
esfenopalatinas com borda anterior visível e pouca ou nenhuma
penetração do basicfenóide, conferindo às vacuidades um aspecto mais
curto. Por outro lado, indivíduos de populações localizadas no extremo
sul geralmente exibem vacuidades esfenopalatinas aparentemente mais
longas, sem borda anterior visível e delimitadas pelo osso basefenóide.
Embora essas configurações fossem semelhantes aos caracteres
morfologicamente diagnósticos propostos por Percequillo et al. (2008),
a presença de mais de 1 estado para cada caractere entre indivíduos da
mesma localidade ao longo de todo o transecto é evidência de que as
populações referentes a C. vivoi ou C. langguthi não são diagnosticáveis
usando apenas características qualitativas cranianas. Portanto, esses
caracteres não são úteis para estabelecer os limites geográficos desses
2 táxons.
Tanto o PCA quanto o CVA mostram uma grande sobreposição nas
pontuações dos indivíduos que representam as amostras avaliadas. Essa
similaridade morfométrica geral também é evidente no notável
sobreposição de faixas de medição craniana entre amostras diferentes
(Informações de suporte S1). Isso concorda com outras análises
morfométricas de espécies de Cerradomys , nas quais as faixas de
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1610 REVISTA DE MAMMALOGIA

(Percequillo et al. 2008; Bonvicino et al. 2014; Tavares et al. 2015).

As distribuições dos escores das amostras de Cerradomys do

nordeste do Brasil ao longo de PC2 e CV1 refletem a variação na
forma dos crânios. Correlações vetoriais entre as variáveis originais e
PC2 e CV1 revelam que as variáveis que contribuem para esse
padrão de variação entre as amostras estão relacionadas ao
comprimento do crânio, especialmente a porção anterior (por exemplo,
IFL) e à largura do crânio (por exemplo , ZB). Assim, as amostras
localizadas ao norte têm crânios ligeiramente mais curtos e largos,
enquanto as amostras mais ao sul têm crânios ligeiramente mais
longos e finos. Uma explicação provável para explicar os padrões
documentados de variação em tamanho e forma em amostras de
dj
Fig. 7.—Caracteres qualitativos: a) ilustração do crânio de um espécime de Cerradomys em vista ventral, com destaque para a região da fossa
mesopterigóidea. b) Detalhes da região da fossa mesopterigóidea: PA = palato; MF = fossa mesopterigoide; pf = fossa palatina; sv = vacuidades
esfenopalatinas; psp = osso pré-fenóide; bsp = osso basefenóide; e pbs = sutura pré-esfenóide-basisfenóide. Visibilidade da borda anterior das
vacuidades esfenopalatinas: c) borda anterior das vacuidades visível, posterior ao palato (seta); d) borda anterior das cavidades ocultas, anterior ao
palato. Basisfenóide delimitando as vacuidades esfenopalatinas: e) borda posterior das vacuidades esfenopalatinas coterminal com a margem
posterior do osso basicenóide. f) Vazios esfenopalatinos estendem-se além da margem posterior do basisfenóide. g) Vazios esfenopalatinos se
estendem bem além da margem posterior do osso basisfenóide. Escala = 10 mm.

as medições cranianas de C. vivoi e C. langguthi são sobrepostas
Cerradomys pode estar relacionada à heterocronia. Indivíduos adultos das localidades
atribuídos a C. langguthi, possuem crânios mais curtos e largos, com
a região rostral subdesenvolvida em relação à caixa craniana.
Isso resulta em crânios adultos mais semelhantes aos observados em
indivíduos mais jovens de Cerradomys spp. As amostras atribuídas a
C. vivoi, por sua vez, possuem uma região rostral relativamente longa
e bem desenvolvida, o que torna os crânios longos e esguios em
aparência semelhante à observada em indivíduos adultos da maioria
dos roedores sigmodontíneos (por exemplo, Voss 1991; Hingst -
Zaher 2000). Esta tendência de desenvolvimento rostral também é
expressa pelo grau de desenvolvimento das vacuidades
esfenopalatinas, que são mais longas nas amostras do sul referentes a C. vivoi.
Os centróides de pontuação do CVA1 para amostras de
Cerradomys são estruturados em 2 grupos principais, com as amostras
do Ceará, Paraíba e Pernambuco apresentando as maiores
pontuações do e as
norte,
amostras do estado da Bahia apresentando as menores. O observad
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ha
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CACCAVO E OLIVEIRA—LIMITES MORFOLÓGICOS ENTRE CERRADOMIAS
d
j
Fig. 8.—Diagramas de barras com as frequências relativas dos 3 caracteres
qualitativos. a) Presença de osso basicenóide na delimitação das vacuidades: Preto:
borda posterior das vacuidades esfenopalatinas co-terminal com a margem posterior
do osso basicenóide. Cinza: as vacuidades do dente da esfenopala se estendem
além da margem posterior do basisfenóide.
Branco: os vazios esfenopalatinos estendem-se bem além da margem posterior do
osso basisfenóide. b) Posição da borda anterior das lacunas em relação ao palato:
Preto: borda anterior das lacunas ocultas, anterior ao palato. Branco: borda anterior
das lacunas visíveis, posterior ao palato. c) Profundidade das fossas palatinas: Preto:
fossas muito profundas. Cinza: fossas profundas.
Branco: fossas rasas. As amostras são agrupadas por estado e as siglas referem-se
ao estado onde as amostras foram coletadas. As amostras são ordenadas de norte
(N, à esquerda) para sul (S, à direita).
estrutura parece coincidir com as 2 espécies de Cerradomys
proposto para ocorrer no nordeste do Brasil. No entanto, as
Isabel)
descontinuidades entre os escores de AVC das amostras coincidem com o maior
1611
distâncias geográficas (acima de 300 km) entre amostras subseqüentes
no transecto norte-sul analisado neste estudo. Tais descontinuidades
podem constituir artefatos causados por lacunas de amostragem.
Assim, propomos que com a inclusão de amostras intermediárias da
porção central do estado do Ceará e do estado de Sergipe, uma conexão
entre os grupos seria estabelecida, formando um padrão de mudança
gradual, semelhante ao observado na base de dados qualitativos. A
tendência de aumento gradual nas dimensões médias do corpo e do
crânio de norte a sul entre as espécies de Cerradomys do leste do Brasil
(e um padrão semelhante de variação em relação ao número diploide)
foi detectada pela primeira vez por Percequillo et al (2008). Portanto, as
dimensões do crânio não fornecem características inequívocas para a
discriminação entre C. vivoi e C. langguthi, uma vez que a variação
nessas características ocorre gradualmente ao longo de um transecto
norte-sul no nordeste do Brasil e aparentemente não reflete a estrutura
genética das populações como 2 espécies distintas.
O teste de Mantel comparando as matrizes de distâncias morfológicas
e geográficas indica que os padrões de variação morfológica entre
populações seguem um modelo de isolamento por distância, indivíduos
de localidades próximas são mais semelhantes entre si do que indivíduos
de localidades distantes, independente da atribuição de espécies. Uma
consequência desse padrão é que, em uma grande extensão geográfica,
como no Nordeste do Brasil, as diferenças encontradas entre as
populações remotas são antes os extremos de um gradiente revelado
entre as populações intermediárias. Este padrão suporta nossa afirmação
de que as diferenças morfológicas sutis encontradas entre as amostras
de Cerradomys do nordeste do Brasil não são o resultado de
descontinuidades, mas provavelmente o resultado da distância
geográfica entre as amostras.
Uma tendência semelhante de divergência fenotípica foi observada para
as populações de C. vivoi, C. subflavus e C. goytaca no leste do Brasil
(Tavares et al. 2015), sugerindo que esse continuum morfológico se
estende ao longo da distribuição geográfica das espécies atribuído ao
“Clado do Leste Brasileiro” de Cerradomys.
Portanto, as análises neste estudo sugerem que os dados morfológicos
não refletem o arranjo das populações de Cerradomys do nordeste do
Brasil em 2 espécies distintas.
Alternativamente, a variação nas características morfológicas
cranianas qualitativas e quantitativas entre as populações de Cerradomys
parece estar relacionada a diferenças no tamanho dos indivíduos. Em
regiões mais quentes, a variação geográfica de tamanho está
frequentemente relacionada à quantidade de recursos, que geralmente
está relacionada à disponibilidade de chuvas. A precipitação tem sido
considerada igualmente importante, ou como um determinante mais
importante do tamanho do corpo, do que a temperatura em regiões secas (Yom-Tov
Este parece ser o caso de Cerradomys, habitante de vegetação aberta,
principalmente as populações aqui estudadas que estão associadas ao
bioma Caatinga (Percequillo et al. 2008).
Dentre os biomas brasileiros, a Caatinga é o mais seco, caracterizado
por baixa precipitação (268–800mm) e com um longo período de seca
anual (Ab'Sáber 2003). A interpolação de localidades de amostragem no
mapa retratando a duração da estação seca no nordeste do Brasil
(Informações de Apoio S2) mostra que a amostra do norte do Ceará
(São Benedito) está sujeita a 7–8 meses secos/ano; localidades centrais
no transecto variam de 6 meses secos/ano (Crato, Triunfo, Princesa
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1612 REVISTA DE MAMMALOGIA
a 4–5 meses secos/ano nas localidades do leste pernambucano
(Pesqueira, Caruaru, Garanhuns). As localidades do estado de Alagoas
variaram de 6 meses secos/ano (Palmeira dos Índios e Limoeiro de
Anadia) a 3 meses secos/ano (Quebrangulo, Viçosa). Por fim, as
localidades baianas variam de 6 meses secos/
ano (Seabra, Serrinha, Jequié, Conquista) a 1–2 meses secos/
ano (Feira de Santana).
Em sua descrição de C. vivoi e C. langguthi, Percequillo et al. (2008)
listaram evidências adicionais para seu reconhecimento, além das
diferenças morfológicas. Eles compararam sequências do gene
mitocondrial Cytb de indivíduos de 1 localidade representando C.
langguthi, e 2 localidades representando C. vivoi; sendo a amostra de
C. langguthi separada das 2 localidades de C. vivoi por pelo menos 960
km. Uma divergência genética de 5,7% foi encontrada entre os
haplotipos C. vivoi e C. langguthi (Percequillo et al. 2008). Resultados
semelhantes foram obtidos por Bonvicino et al. (2014) e Tavares et al.
(2015). Bonvicino et al (2014) usaram as mesmas sequências de
Percequillo et al. (2008) e acrescentou mais 1 sequência para C.
langguthi, também da Paraíba, e outra sequência para C. vivoi, também
de Minas Gerais. Eles calcularam uma divergência genética de 4,7%
entre C. langguthi e um clado formado pela mistura de haplótipos de C.
vivoi, C. subflavus e C. goytaca. Tavares e outros. (2015) incluíram
uma sequência adicional para C. langguthi de Pernambuco e uma
sequência adicional para C. vivoi da Bahia, em suas análises. Seus
resultados mostraram 6,1% de divergência genética entre C. langguthi
e C. vivoi e 4,8%/4,9% de divergência entre C. langguthi e C. subflavus/
C. goy taca. Embora superior à divergência sugerida como tipicamente
intraespecífica para espécies de mamíferos (ou seja, < 2%), uma
distância genética em torno de 5% classificaria as populações como
candidatas para uma pesquisa mais refinada, usando informações
morfológicas e outros genes (Bradley e Baker 2001). Tanto Percequillo
et al. (2008) e Bonvicino et al. (2014) também forneceram distâncias
genéticas entre espécies irmãs de Cerradomys – 9,2% entre C. marinhus
e C. maracajuensis – que é quase o dobro da encontrada entre C. vivoi
e C. langguthi. Algumas outras questões tornam desaconselhável o uso
exclusivo dessa informação para o reconhecimento de espécies: A
ocorrência de filopatria é comum em fêmeas de mamíferos, incluindo
roedores (Greenwood 1980; Johnson 1986), e pode aumentar os níveis
de divergência entre sequências intraespecíficas de DNA mitocondrial,
levando ao reconhecimento de diferentes grupos de haplótipos como
espécies distintas (Ben Slimen et al. 2008). O uso de dados de vários
genes não ligados é então recomendado para mitigar o problema de
incongruência entre árvores genéticas e árvores de espécies (Zachos
2009; Fujita et al.
2012; Cevada et ai. 2013).
Recentemente, inferências filogenéticas foram usadas para estimar
os tempos de divergência entre as espécies de Cerradomys (Tavares
et al. 2015), sugerindo que o “Clado do Leste Brasileiro” divergiu de
outras espécies do gênero no final do Plioceno, entre 3,6 e 2,58 milhões
de anos antes do presente (MYBP), e sua irradiação iniciou-se no início
do Pleistoceno, entre 0,7 e 1,7 MYBP, com a divisão de C. langguthi.
Essa diferenciação relativamente recente seria uma explicação provável
para as semelhanças craniométricas gerais entre C. langguthi e C.
vivoi, e
ha
B
d
suas semelhanças com outras espécies do “clado brasileiro oriental”,
contrastando com as claras diferenças morfológicas exibidas em relação
a outras espécies de Cerradomys, como C. scotti
e C. maracajuensis (Percequillo et al. 2008; Tavares et al. 2015).
j
Percequillo et ai. (2008) também usaram diferenças cariotípicas para
distinguir C. vivoi e C. langguthi. As diferenças no número e na forma
dos cromossomos têm sido usadas há décadas como indicadores para
o reconhecimento de linhagens evolutivas distintas em mamíferos e
em seu reconhecimento como espécies diferentes. Entre todas as
evidências consideradas nas descrições, as diferenças cariotípicas
parecem ser as mais consistentes para distinguir C. vivoi de C.
langguthi (respectivamente, 2n = 50–51 e FN = 62– 66; e 2n = 48–50 e
FN = 56—Bonvicino et al. 2014). Ambos os rearranjos robertsonianos,
que explicariam a variação no número diploide, e as inversões
pericêntricas, responsáveis pelas mudanças no número fundamental
(Patton e Sherwood 1983), são necessários para explicar essas
diferenças cariotípicas. Embora a presença de rearranjos cromossômicos
aparentemente tenha pouco efeito sobre o fitness híbrido, eles podem
promover a supressão da recombinação, causada por problemas
mecânicos de pareamento, assim como pode causar erros na
segregação cromossômica (Patton e Sherwood 1983; Rieseberg
2001 ) . Assim, os rearranjos cromossômicos responsáveis pelas
diferenças entre o número diploide e o número de braços autossômicos
de C. vivoi e C. langguthi podem reduzir o fluxo gênico e facilitar o
isolamento entre essas duas formas.
Detectamos uma grande quantidade de variação craniana entre as
amostras de Cerradomys do transecto norte-sul no nordeste do Brasil.
No entanto, nenhum conjunto de estados de caracteres ou medições foi
inequivocamente consistente com as diferenças cariotípicas entre C.
vivoi e C. langguthi. Assim, não é possível no momento identificar
indivíduos como C. vivoi ou C. langguthi apenas pela morfologia, sendo
necessária a observação do cariótipo. No entanto, os dados citogenéticos
disponíveis para essas espécies são baseados em amostras escassas,
que estão geograficamente dispersas e isoladas (C. vivoi) ou agrupadas,
cobrindo uma pequena área (C. langguthi). Essa amostragem limitada
pode não ter retratado a variação citogenética das populações
nordestinas de Cerradomys de forma homogênea. A necessidade de
informações citogenéticas para distinguir entre C. vivoi e C. languthi
significa que a identidade dos indivíduos com base apenas na morfologia
não pode ser assegurada. Nesse sentido, as populações do estado de
Alagoas merecem atenção especial. Eles estão localizados entre as
distribuições atribuídas a C. vivoi e C. langguthi e apresentam caracteres
morfológicos intermediários aos que seriam típicos das duas espécies.
Infelizmente, dados cariotípicos dessa grande área não estão
disponíveis, o que torna a identificação dessas populações
“intermediárias” mais problemática. Esta falta de informação torna
impossível determinar se estas populações fazem parte de 1 das 2
espécies descritas ou representam uma zona de contacto e possível
hibridação, o que poderia explicar a sua condição morfológica
intermédia. As populações que apresentam morfologia intermediária
também podem representar uma espécie desconhecida se seu cariótipo
for distinto de C. vivoi e C. langguthi. essas possibilidades
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ha
B
CACCAVO E OLIVEIRA—LIMITES MORFOLÓGICOS ENTRE CERRADOMIAS
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tornam a identidade das populações alagoanas importante para o
entendimento da história evolutiva do gênero. Da mesma forma,
descrições de cariótipos e análises de dados moleculares para mais
localidades são necessárias para entender as relações filogenéticas e
suas possíveis implicações para o arranjo taxonômico de Cerradomys.
Como as populações de cariótipo desconhecido não podem ser
corretamente associadas aos nomes específicos, não é possível estimar
com precisão as distribuições geográficas dos táxons de Cerradomys no
nordeste do Brasil.
Com base em nossos resultados, 2 aspectos que podem melhorar a
aplicação dessa abordagem em pesquisas futuras podem ser identificados
e destacados a seguir: Primeiro, os estudos devem usar diferentes
conjuntos de caracteres das mesmas amostras de organismos (Puorto et al . Palmeira dos Índios, 11—Limoeiro de Anadia, 12—Serrinha, 13—Feira
2001; Edwards e Knowles 2014), pois permite a correspondência entre
os padrões encontrados para cada conjunto de informações, ou seja,
quais estados morfológicos estão relacionados a quais cariótipos e/ou
haplótipos moleculares. Este procedimento reduziria a necessidade de
generalização quanto aos padrões obtidos pelas diferentes fontes de
caracteres e permitiria avaliar os fatores que podem influenciar a variação
nos diferentes conjuntos de caracteres. Em segundo lugar, tais estudos
devem usar uma amostragem com ampla cobertura geográfica para
todos os diferentes conjuntos de dados, pois isso forneceria uma melhor
compreensão dos padrões de variação de caracteres entre as
populações, abordando adequadamente a variação intra e interespecífica
(DeSalle et al. 2005), permitindo assim a exploração das questões
evolutivas em questão.
Agradecimentos
Uma versão preliminar deste estudo foi submetida como monografia por
AC em cumprimento parcial dos requisitos para um B.Sc. Bacharel em
Biologia pela Universidade Federal do Rio de Janeiro. Agradecemos aos
membros da comissão, L. Pessôa, R. Moratelli, M. Lúcia Lorini e W.
Tavares, pela leitura crítica da monografia e pelas diversas sugestões
que contribuíram para este artigo. Os autores gostariam de agradecer a
S. Maris Franco por sua ajuda no acesso aos espécimes de SNP na
Coleção de Mamíferos do Museu Nacional, A. Pierre Pozzobon por
algumas sugestões críticas em uma versão anterior do manuscrito e a P.
Gonçalves por sua ajuda com estatísticas e algumas sugestões que
contribuíram para este artigo. Por fim, agradecemos a revisão cuidadosa
de uma versão anterior deste manuscrito por 2 revisores anônimos. Este
estudo contou com bolsas de pesquisa do Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) para JAO (processos
306935/2010-4 e 308271/2013-0) e de graduação (Programa Institucional
de Bolsa de Iniciação Científica, Pibic/
CNPq/UFRJ) bolsista AC.
Informações de suporte
O documento de informações de suporte está vinculado a este script de
manual e está disponível no Journal of Mammalogy online (jmam
mal.oxfordjournals.org). O material consiste em dados fornecidos pelo
autor que são publicados para beneficiar o leitor. o postado
1613
o material não é copiado. O conteúdo de todos os dados de suporte são
de responsabilidade exclusiva dos autores. Dúvidas ou mensagens
sobre erros devem ser endereçadas ao autor.
Informações de Apoio S1.—Estatística descritiva das medidas do crânio
para as 16 amostras geográficas de Cerradomys
j
do nordeste do Brasil medidos no presente estudo.
Informações de Apoio S2.—Distribuição dos períodos de seca no
Nordeste do Brasil, com base nos dados do Instituto Brasileiro de
Geografia e Estatística (IBGE), disponível em: ftp://
geoftp.ibge.gov.br/mapas_tematicos/mapas_murais/. Os pontos pretos
representam as amostras utilizadas neste estudo: 1—São Benedito, 2—
Crato, 3—Princesa Isabel, 4—Triunfo, 5—Caruaru, 6—
Pesqueira, 7—Garanhuns, 8—Quebrangulo, 9—Viçosa, 10—
de Santana, 14—Seabra, 15—Jequié, e 16—
Vitória da Conquista.
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Enviado em 27 de novembro de 2015. Aceito em 29 de junho de 2016.
O Editor Associado foi Duke Rogers.
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CACCAVO E OLIVEIRA—LIMITES MORFOLÓGICOS ENTRE CERRADOMIAS 1615

Apêndice I
Espécimes examinados.—Os espécimes de Cerradomys são
listados por localidade, em ordem geográfica de norte a sul; cada
indivíduo é identificado pelo seu número de catálogo na coleção
(?3), 15286 (ÿ3), 15287 (ÿ4), 15295 (ÿ3), 15296 (ÿ3), 15649 (?4),
15696 (?5), 15718 (ÿ4), 15719 (ÿ 3), 15721 (ÿ3), 15723 (ÿ4), 15724
(?3), 15725 (ÿ4), 15726 (ÿ5), 15731 (ÿ3), 15733 (ÿ4), 15734 (ÿ4) ,
15735 (ÿ4), 15738 (ÿ3), 15739 (ÿ5); 15740 (ÿ3), 15742 (ÿ5), 15744
(ÿ3), 15745 (ÿ5), 15748 (ÿ3), 15749 (ÿ3), 15750 (ÿ5), 15752 (ÿ4),

j
de mamíferos do Museu Nacional ou pelo número SNP original
17759 ( ÿ3), 17760 (ÿ5), 17762 (ÿ4), 17763 (ÿ3), 17764 (ÿ3), 17767
seguido do sexo (ÿ para macho, ÿ para fêmea e “?” quando esta
(?3), 17768 (ÿ3), 17769 (ÿ4), 17770 (ÿ3 ), 17772 (ÿ4), 17775 (ÿ3),
informação não estava disponível) e classe de idade relativa . Os
17776 (ÿ3), 17778 (ÿ3), 17781 (ÿ3), 17782 (ÿ3), 17783 (ÿ3), 17784
espécimes usados apenas em análises qualitativas não estão
(ÿ5), 17785 (ÿ3), 17787 (ÿ4), 17790 (ÿ5), 17792 (ÿ3), 17794 (ÿ4),
sublinhados, os usados apenas em análises quantitativas estão
17799 (ÿ3), 17800 (ÿ3), 17801 (ÿ3), 17803 ( ÿ3), 17804 (ÿ3), 17805
sublinhados e os usados em análises qualitativas e quantitativas estão sublinhados duplos.
(ÿ3), 17810 (ÿ4), 18034 (ÿ4), 18035 (ÿ3), 18036 (ÿ3), 18038 (?3),
Ceará—São Benedito: 12601 (ÿ5), 12608 (?4), 12621 (ÿ4), 12622
18043 (ÿ5 ), 18047 (ÿ3), 18048 (ÿ3), 18263 (?4), 27355 (ÿ3), 27356
(ÿ4); 12623 (ÿ3), 12624 (ÿ4), 12626 (ÿ4), 12628 (ÿ3), 12629 (ÿ5),
(ÿ3), 27357 (ÿ3), 27358 (ÿ3), 27359 (ÿ4), 27360 (ÿ3); Caruaru:
12630 (ÿ3), 12633 (ÿ3); 12672 (ÿ3); 12681 (?3), 12685 (?3), 12686
11997 (ÿ3), 11999 (ÿ3), 12001 (ÿ4), 12005 (ÿ4), 12014 (ÿ4), 12081
(?3), 12695 (ÿ3), 12704 (?3), 12710 (ÿ4), 14651 (ÿ4), 14654 (ÿ5);
(ÿ3), 12082 (ÿ4), 12088 (ÿ4), 12092 (ÿ4), 12095 (ÿ4), 12098 (ÿ3),
17723 (ÿ3), 17726 (ÿ4), 17728 (ÿ4), 17729 (ÿ3), 17730 (ÿ3); 17731
12103 (ÿ4), 12105 (ÿ4), 12106 (ÿ3), 12107 (?3), 12110 (ÿ3), 12115
(ÿ3), 17732 (ÿ3), 17733 (ÿ3), 17735 (ÿ3); 17737 (ÿ3), 17739 (ÿ3);
( ÿ4), 12116 (ÿ5), 12117 (ÿ3), 12121 (ÿ4), 12133 (ÿ3), 12135 (ÿ3),
17740 (ÿ3), 17741 (ÿ3); 17742 (ÿ3); 17743 (ÿ3), 17744 (ÿ3), 17745
12140 (ÿ3), 12141 (ÿ4), 12146 (ÿ4 ), 12148 (ÿ3), 12154 (ÿ5), 12158
(ÿ4), 17747 (ÿ3), 17748 (ÿ3), 17750 (ÿ3), 17757 (ÿ3), 17758 (ÿ3);
(ÿ4), 18032 (ÿ3), 18033 (ÿ3); Pesqueira: 12250 (ÿ3), 12253 (?3),
18123 (ÿ4); 18135 (?3), 18151 (ÿ5); Crato: 6720 (ÿ4), 7739 (?4),
12254 (ÿ3), 12255 (ÿ3), 12256 (ÿ3), 12257 (?3), 12258 (ÿ3), 12259
7801 (ÿ3), 7802 (ÿ3), 7804 (ÿ3), 7805 (ÿ3), 7807 (ÿ4), 7809 (ÿ3),
(ÿ4), 12260 (ÿ3), 12262 (ÿ3), 12263 (ÿ3), 12264 (ÿ3), 12265 (ÿ3),
7810 (ÿ3), 7812 (?3), 10169 (?3), 10171 (ÿ3), 10172 (ÿ3), 10176
12266 (ÿ4); 12267 (ÿ3), 12268 (ÿ3), 12269 (ÿ4), 12270 (ÿ3), 12271
(ÿ3), 10179 (ÿ4); 10180 (?3), 10181 (ÿ3), 10184 (ÿ3), 10186 (ÿ4),
(?3), 12273 (ÿ4), 12274 (ÿ3), 12275 (ÿ3), 12277 ( ÿ3), 12278 (ÿ3);
12757 (?4), 12779 (ÿ4), 12782 (ÿ5), 12784 (?3), 16064 ( ÿ4), 16065
12279 (ÿ3), 12280 (ÿ3), 12281 (ÿ3), 12283 (ÿ3), 12285 (ÿ4), 12286
(ÿ3), 16066 (ÿ3), 16067 (ÿ4), 16068 (ÿ3), 16069 (ÿ4), 16070 (ÿ3),
(ÿ3), 12287 (?4), 12288 (ÿ3), 12289 ( ?3), 12290 (?4), 12291 (ÿ4),
16071 (ÿ3); 16072 (ÿ3), 16073 (ÿ3), 16075 (ÿ4), 16076 (ÿ4), 16077
12293 (ÿ3), 12295 (ÿ3), 12297 (ÿ4), 12298 (ÿ4); 12299 (ÿ5), 12302
(ÿ3), 16079 (ÿ4), 16080 (ÿ4), 16081 (ÿ3), 16082 ( ÿ3), 16083 (ÿ4);
(ÿ4), 12304 (?5), 12306 (?3), 12308 (ÿ3), 15678 (ÿ4); 15680 (?4),
16084 (ÿ4), 16085 (ÿ5), 16087 (ÿ3), 16091 (ÿ3), 16092 (ÿ4), 16097
15682 (ÿ3), 15683 (ÿ5), 15685 (ÿ4), 15686 (ÿ3); 15687 (ÿ3), 16088
(ÿ3), 16099 (ÿ3), 16101 (ÿ3), 16102 ( ÿ3), 16103 (ÿ4), 16105 (ÿ4),
(ÿ3), 16089 (ÿ4); 16090 (?4), 16100 (?3), 16104 (?3), 16111 (?3),
16106 (ÿ3), 16107 (ÿ4), 16108 (ÿ4), 16110 (ÿ3), 16112 (ÿ5), 17851
17711 (?5), 17712 (?3), 17719 (ÿ3); 17720 (ÿ3), 17888 (ÿ5), 17890
(ÿ3 ), 17856 (ÿ3), 17860 (ÿ3), 17861 (ÿ5), 17864 (ÿ3); 17882 (?3),
(ÿ3), 17891 (ÿ3); 17892 (ÿ3), 17893 (ÿ4), 17895 (ÿ5); Garanhuns:
17986 (ÿ4), 17987 (ÿ3), 17988 (ÿ5), 17989 (ÿ3), 17990 (ÿ4); 17991
12031 (ÿ4); 12033 (ÿ3) ÿ4), 12047 (ÿ4); 12048 (ÿ4), 12049 (ÿ5);
(ÿ4), 17992 (ÿ3); 17993 (ÿ3), 17994 (ÿ5), 17995 (ÿ4); 17997 (ÿ5);
12051 (ÿ3), 12054 (ÿ5); 12055 (ÿ3); 12056 (ÿ3), 12057 (ÿ3); 12059
17999 (ÿ3), 18000 (ÿ3), 18001 (ÿ3), 18002 (ÿ3), 18003 (ÿ5), 18004
(ÿ3); 12060 (?3), 12061 (ÿ4), 12062 (ÿ4); 12063 (ÿ3), 12065 (ÿ5),
(ÿ4), 18005 (ÿ3), 18006 (ÿ4), 18007 ( ÿ4), 18008 (ÿ3), 18009 (ÿ3),
12066 (ÿ5), 12068 (ÿ3), 12070 (ÿ4); 12071 (ÿ3), 12073 (ÿ3), 12074
18010 (ÿ4), 18011 (ÿ3); 18012 (ÿ5), 18013 (ÿ3), 18014 (ÿ4); 18015
(ÿ4), 12076 (ÿ3), 12077 (ÿ3), 12078 (ÿ3), 12079 (?5), 12080 (ÿ3),
(ÿ3), CR700 (ÿ3), CR2346 (?4).
12327 ( ÿ4), 12329 (ÿ4), 12331 (ÿ3); 12332 (ÿ5); 12333 (ÿ3), 12334
(ÿ3), 12335 (ÿ3), 12337 (ÿ3), 12338 (ÿ3), 12344 (ÿ3), 12345 (ÿ3),
12346 (ÿ3), 12347 ( ?3), 12348 (ÿ3), 17693 (ÿ3), 17694 (?3), 17695
(ÿ3), 17696 (?3), 17697 (ÿ3), 17699 (ÿ3); 17700 (?3), 17968 (ÿ3),
Paraíba—Princesa Isabel: 12231 (?3), 15118 (?3), 15144 (?4),
17973 (ÿ3), 17976 (ÿ4); 17977 (ÿ3), 17978 (ÿ3), 17981 (ÿ3), 17982
15164 (?3); 15168 (?3), 15170 (?3), 15174 (?3), 15261 (?4), TR4660
(ÿ3), 18314 (ÿ3).
(?3), 12216 (ÿ3), 12230 (ÿ3), 15720 (ÿ3), 15746 ( ÿ3), 17779 (ÿ3),
12178 (ÿ3), 17789 (ÿ3), 14497 (ÿ3), TR3155 (ÿ3), 15741 (ÿ4),
12168 (ÿ4), 12232 (ÿ5 ), 12180 (ÿ3), 12208 (ÿ3); 12209 (ÿ3); 15257
(ÿ3); 15272 (ÿ3); 17771 (ÿ3); 18037 (ÿ3); 15143 (ÿ3); TR3097 (ÿ3),
17773 (ÿ4); 12167 (ÿ4), 12233 (ÿ4); 12244 (ÿ4), 15262 (ÿ4), 15730
(ÿ4); 12174 (ÿ5).
Alagoas—Quebrângulo: 17967 (?4), 17951 (?5), 12715 (?3),
14851 (?4), 15065 (ÿ4), 15059 (ÿ3), 15081 (ÿ3), 15053 (ÿ5 ), 12734
Pernambuco—Triunfo: 12022 (ÿ3), N12025 (ÿ5), 12029 (ÿ3),
(?3), 12713 (?5), 12759 (?3), 15235 (?5), 15211 (?3), 14860 (?4),
12175 (?3), 12189 (ÿ3), 12195 (ÿ5); 12200 (ÿ3), 12201 (ÿ3), 12217
12720 (ÿ3), 15187 (ÿ3), 15181 (ÿ3), 15209 (ÿ4), 15199 (ÿ4), 14884
(ÿ3), 12222 (ÿ3), 12227 (ÿ4), 15103 (ÿ3), 15112 (?3), 15133 (ÿ4),
(ÿ3), 14868 (ÿ4), 14826 (ÿ3), 14823 (ÿ4); 14749 (ÿ3), 14715 (ÿ4),
15145 ( ?3), 15146 (ÿ3), 15154 (ÿ3), 15155 (ÿ3), 15156 (ÿ4), 15157
14713 (ÿ4), 15648 (ÿ4), 15769 (ÿ5), 17835 (ÿ3), 15079 (ÿ5); Viçosa:
(ÿ3), 15158 (ÿ3); 15162 (ÿ3), 15163 (ÿ3), 15165 (ÿ3), 15167 (ÿ4),
12138 (?3), 12143 (ÿ4), 12163 (ÿ3), 12181 (ÿ3), 12182 (?4), 12183
15176 (?3), 15251 (ÿ3), 15254 (ÿ3), 15256 (ÿ3), 15259 ( ?3), 15267
(ÿ3), 12186 (ÿ3), 12205 (?3), 12718 (?3), 12763 (?3), 12769 (?3),
(ÿ3), 15270 (ÿ4), 15273 (ÿ3), 15275 (ÿ4); 15277 (?3), 15278 (ÿ3),
12774 (ÿ3),
15282 (ÿ3), 15283
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1616 REVISTA DE MAMMALOGIA
12777 (?3), 14712 (ÿ3), 14716 (ÿ3), 14718 (ÿ4), 14829 (ÿ3),
14840 (ÿ3), 14854 (ÿ3), 14856 (?3), 14857 ( ÿ3), 14879 (ÿ3),
14885 (ÿ3), 14888 (ÿ3), 14889 (ÿ5); 14891 (ÿ5), 14892 (ÿ5),
15054 (ÿ5); 15060 (ÿ3); 15066 (ÿ3), 15067 (ÿ5), 15069 (ÿ3);
15071 (ÿ3), 15073 (ÿ3), 15076 (ÿ3), 15078 (ÿ3), 15099 (ÿ4),
15101 (ÿ3), 15104 (ÿ3), 15126 (?3), 15127 ( ÿ3), 15129 (ÿ3),
15130 (ÿ3), 15134 (ÿ3); 15136 (ÿ3); 15138 (ÿ3), 15139 (ÿ3),
15150 (ÿ3), 15171 (ÿ3), 15192 (?3), 15197 (ÿ3), 15198 (ÿ4),
15200 (ÿ5), 15201 ( ?3), 15202 (ÿ5); 15206 (ÿ3), 15208 (ÿ3),
15214 (ÿ3), 15217 (ÿ3), 15218 (ÿ3), 15220 (ÿ3), 15236 (ÿ5),
15767 (ÿ5), 17703 ( ÿ5), 17816 (ÿ3), 17819 (ÿ4), 17831 (ÿ4),
17833 (ÿ4), 17834 (ÿ4), 17961 (?5); Palmeira dos Índios:
12649 (ÿ3), 12656 (?3), 12658 (ÿ3), 12666 (?3), 14675 (ÿ4),
14680 (ÿ5), 14852 (ÿ4), 14895 (ÿ3 ), 14907 (ÿ4), 14908 (ÿ3),
14918 (ÿ4), 14931 (ÿ4), 14974 (ÿ3), 15013 (ÿ3), 15027 (ÿ5);
15030 (ÿ4); 15050 (?4), 15052 (ÿ3), 15638 (ÿ4), 15645 (ÿ3);
15646 (ÿ3); 15647 (ÿ3), 17943 (?4), 17944 (?3), 17946 (?3),
17956 (?4), 17965 (?4), 18238 (?5), 18242 (?3), 18247 ( ?4);
Limoeiro de Anadia: 12650 (ÿ3); 12652 (?4), 12654 (?3),
12744 (ÿ3), 14659 (ÿ4), 14664 (ÿ3), 14666 (?4), 14670 (ÿ3),
14671 (ÿ3), 14678 ( ÿ3), 14681 (ÿ3), 14686 (ÿ3), 14692 (ÿ3),
14696 (ÿ4), 14707 (ÿ4), 14709 (ÿ4), 14748 (ÿ4), 14812 (ÿ5 ),
14814 (ÿ3), 14818 (ÿ3), 14837 (ÿ3), 14838 (ÿ5), 14867 (ÿ3),
14875 (ÿ3), 14890 (ÿ5); 14893 (ÿ5), 14900 (ÿ4), 14902 (ÿ5);
14911 (ÿ4), 14917 (ÿ5), 14922 (?4), 14930 (?3), 14936 (ÿ3),
14949 (ÿ3), 14953 (ÿ3), 14955 (ÿ5); 14963 (ÿ3), 14969 (ÿ3),
14985 (ÿ3), 14987 (ÿ3), 14990 (ÿ3), 14995 (ÿ3), 14998 (ÿ4);
14999 (ÿ4), 15000 (ÿ3), 15002 (ÿ5), 15008 (ÿ4), 15014 (ÿ3),
15022 (ÿ3), 15023 (ÿ3), 15024 (ÿ3), 15025 ( ÿ3), 15028 (?3),
15029 (?4), 15031 (ÿ4); 15032 (?3), 15035 (ÿ4), 15036 (ÿ3),
15037 (?3), 15038 (?3), 15040 (?3), 15041 (ÿ3), 15042 (ÿ5);
15043 (ÿ3), 15044 (ÿ3), 15046 (?4), 15049 (ÿ3), 15051 (?3),
15191 (ÿ3), 15194 (?3), 15196 (?5), 15631 ( ÿ3), 15660 (ÿ4),
15671 (ÿ3), 15673 (ÿ3).
Bahia—Serrinha: 12100 (?3), 14910 (ÿ3), 14948 (ÿ3),
14962 (ÿ3), 14971 (ÿ3); 14977 (ÿ3), 14981 (ÿ3); 14983 (ÿ3),
15006 (ÿ4); 15007 (ÿ3), 18064 (?4), 18066 (ÿ4), 18071 (ÿ4),
18072 (ÿ3), 18076 (ÿ3), 18077 (ÿ4), 18079 (ÿ3), 18080 ( ?3),
18084 (ÿ3), 18086 (ÿ3), 18087 (ÿ4), 18088 (?5), 18089 (ÿ3),
18090 (ÿ4), 18091 (ÿ4), 18092 (?4 ), N18093 (ÿ3), 18094
(ÿ3), 18096 (ÿ4), 18097 (ÿ5), 18099 (ÿ3), 18102 (ÿ3), 18106
(?4), 18107 (ÿ4), 18108 (ÿ4), 18109 (ÿ3); 18110 (ÿ3), 18111
(ÿ3); 18113 (ÿ5), 18114 (ÿ5), 18115 (ÿ3), 18116
ha
B
d
(ÿ3), 18117 (ÿ3), 18197 (ÿ3); 18198 (ÿ3), 18199 (ÿ3), 18200
(ÿ4), 18201 (ÿ3), 18202 (ÿ4), 18203 (ÿ4), 18204 (ÿ5), 18205
(ÿ3); 18206 (ÿ5); 18207 (ÿ5), 18211 (?3), 18214 (ÿ3), 18216
(ÿ3), 18219 (ÿ4), 18221 (ÿ5), 18223 (ÿ3), 18226 (ÿ3), 18228
( ÿ3), 18229 (ÿ3), 18232 (ÿ4); Feira de Santana: 9812 (ÿ3),
j
9816 (ÿ3), 12311 (ÿ3), 12313 (ÿ5); 12314 (ÿ5); 12317 (ÿ3),
12318 (ÿ5); 12320 (ÿ3), 12323 (ÿ4), 12324 (ÿ3), 12325 (?3),
12326 (ÿ3), 12339 (ÿ4); 12342 (?4), 12343 (ÿ5), 14841 (ÿ3),
14842 (ÿ3), 14843 (ÿ4), 14844 (ÿ5), 14845 (ÿ4), 14859 (ÿ3),
14896 ( ?3), 14898 (ÿ4); 14901 (ÿ5), 14906 (?3), 14912 (ÿ4),
14913 (ÿ3), 14929 (ÿ3), 14944 (ÿ3), 14945 (ÿ5), 14946 (ÿ5),
14947 ( ÿ4); 14950 (ÿ3), 14954 (?4), 14957 (?3), 14973 (ÿ4),
14978 (ÿ3), 14986 (ÿ4); 14992 (ÿ4); 14994 (ÿ4), 17924 (?4),
17925 (ÿ4); 17926 (ÿ4); 17932 (ÿ4); 17934 (ÿ3); 17935 (ÿ3),
17936 (ÿ3), 17937 (ÿ4), 18190 (ÿ4); 18192 (ÿ4), 18193 (ÿ4);
2F1309 (?3); Seabra: 2P1738 (ÿ3), 2P1740 (ÿ3), 2P1742
(ÿ3), 2P1754 (ÿ3), 2P1762 (ÿ5), 2P1766 (ÿ3), 2P1772 (ÿ4),
2P1799 (ÿ4), 2P1800 (ÿ4), 2P1802 (ÿ3), 2P1815 (ÿ3), 17686
(ÿ3), 9832 (?3), 14732 (ÿ4), 14737 (ÿ4), 14739 (ÿ3), 14743
( ÿ3), 14746 (?4), 15090 (ÿ4), 15093 (ÿ5), 15622 (?4), 17673
(ÿ3), 17675 (ÿ3), 17679 (ÿ3), 17681 (ÿ3 ), 17682 (ÿ3), 17683
(ÿ3), 17837 (ÿ5), 17838 (ÿ5), 17839 (?4); Jequié: 15705 (?3),
11996 (ÿ3), 14720 (ÿ3); 14721 (ÿ3), 14724 (ÿ3), 14725 (ÿ4),
14726 (ÿ3); 14729 (ÿ3), 14730 (ÿ4); 14733 (ÿ3), 14735 (ÿ4),
14736 (ÿ3); 14740 (ÿ3); 14741 (ÿ3), 14744 (ÿ3), 14811 (ÿ3),
14864 (ÿ3), 14877 (ÿ3); 14937 (ÿ3), 15017 (ÿ3), 15019 (ÿ3),
15708 (?3), 15714 (?3), 17909 (ÿ3), 17914 (ÿ3), 17916 (ÿ3);
17917 (ÿ3), 17919 (ÿ4), 17920 (ÿ4); 18166 (ÿ3); 18165 (ÿ5);
18168 (ÿ3), 18167 (ÿ5); 18172 (ÿ3), 18173 (ÿ3), 19339 (?4),
26989 (?4), 44337 (?5), 67555 (?5); Vitória da Conquista:
2C2398 (ÿ3), 8353 (?3), 9755 (ÿ5), 9759 (ÿ4), 9764 (ÿ4),
9766 (ÿ3), 9768 (ÿ4), 9771 (ÿ3 ), 9859 (ÿ3), 9895 (?4), 9896
(ÿ4), 9904 (?4), 9943 (?4), 9951 (ÿ3), 10004 (ÿ4), 10006 (ÿ3),
10467 (ÿ4), 12677 (ÿ4), 12678 (ÿ5), 12696 (ÿ4), 12699 (ÿ5),
17690 (ÿ3), 27435 (ÿ3), 27437 (ÿ3), 27442 ( ÿ4), 28674 (ÿ3),
28759 (ÿ3).
Cerradomys subflavus: Minas Gerais—Serra do Cipó:
31394 (ÿ4); Jaboticatubas: 13559 (ÿ4); Lagoa Santa: 4092
(ÿ3); 4217 (ÿ3), 4226 (ÿ3), 31386 (ÿ4), 13554 (ÿ5); Belo
Horizonte: 14563 (ÿ4), Ouro Preto: 13561 (ÿ5); Passos:
32748 (ÿ3).
Goiás—Anápolis: 4332 (ÿ3), 4344 (ÿ3), 4360 (ÿ4);
Itumbiara: 32446 (ÿ4).