Micorriza Arbuscular: Papel, funcionamento e aplicação da simbiose

Orivaldo José Saggin Júnior e Eliane Maria Ribeiro da Silva

1. Introdução

Os problemas globais de degradação ambiental e de necessidade de produção agrícola sustentável e

ecologicamente correta enfatizam a necessidade de estudos sobre os processos microbiológicos do solo, pois
estes são parte essencial do funcionamento de todos ecossistemas terrestres. Os microrganismos do solo
desempenham um papel essencial na produtividade de ecossistemas agrícolas e no funcionamento dos
ecossistemas naturais, podendo este papel ser benéfico ou danoso (Siqueira e Franco, 1988). Entre os
microrganismos do solo com papel benéfico estão os fungos micorrízicos arbusculares, que incrementam o
estabelecimento e a nutrição vegetal na grande maioria dos ecossistemas terrestres (Allen, 1996). A
contribuição destes fungos para agricultura e para os ecossistemas naturais tem chamado a atenção dos
pesquisadores nos últimos 30 anos e, atualmente, também do público em geral, devido ao aumento da
importância dos processos naturais na produção agrícola e da necessidade de se reabilitar ecossistemas
destruídos pela atividade humana. Este capítulo enfocará os fungos micorrízicos arbusculares (FMAs), sua
associação simbiótica com as raízes das plantas denominada de Micorrizas arbusculares (MAs), e sua
importância como estratégia disponível para agricultura ecológica e recuperação ambiental.

2. Micorrizas

Micorrizas, palavra composta pelos radicais gregos “mykes”, fungo, e “rhizae”, raízes, designa
associações simbióticas não patogênicas entre fungos do solo e raízes de plantas, evoluídas em conjunto
desde os primórdios da ocupação terrestre pelo vegetais. Estas associações são praticamente universais nos
ecossistemas terrestres, pois a condição de raiz não associada é exceção na natureza (Harley, 1989). O não
estabelecimento desta simbiose é considerado um evento de evolução recente entre os vegetais, pois está
restrito a poucas famílias ou divisões taxonômicas de nível inferior a família (Trappe, 1987). Entre estas
excessões estão as famílias Brassicaceae, Caryophyllaceae e Chenopodiaceae e alguns representantes das
famílias Commelinaceae, Juncaceae, Proteaceae, Cuprecaceae, Cyperaceae, Polygonaceae, Resedaceae,
Urticaceae, Amaranthaceae e Portulareaceae (Harley e Smith, 1983).
A maioria das angiospermas, gymnospermas e pteridófitas e numerosas briófitas formam micorrizas,
entretanto, as micorrizas formadas por combinações de diferentes filos de fungos com diferentes grupos
plantas hospedeiras são distinguíveis morfologicamente, formando tipos anatômicos e funcionais de
micorrizas conhecidas como micorrizas arbusculares, ectomicorrizas, ectendomicorrizas, micorrizas
arbutóides, micorrizas ericóides e micorrizas orquidóides. Um resumo das características mais importantes
destes tipos de micorrizas encontra-se no quadro 1. No presente capítulo será considerado apenas as
micorrizas arbusculares devido a sua grande importância para os ecossistemas tropicais, onde são as mais
comuns, e também por serem as mais comuns entre as plantas com uso agrícola ou entre as plantas de
forma geral.
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Quadro 1. Características mais importantes dos diferentes tipos anatômicos-funcionais de micorrizas.

MICORRIZA ARBUSCULAR:

•Microsimbionte fúngico: Fungos asseptados, Glomeromicetos (<200 espécies). Exemplo de gêneros: Glomus, Acaulospora,

Gigaspora, Scutellospora.

•Macrosimbiontes vegetal: mais de 80% das plantas terrestres

•Colonização da raiz: Hifas penetram nas células do córtex radicular tanto entre as células como intracelularmente. Formam no

interior das células haustórios característicos denominados arbúsculos. Não modificam visualmente a morfologia da raiz.

• Estruturas características: Arbúsculos, vesículas e esporos

•Ecossistemas predominantes: É cosmopolita, mas predomina nos ecossistemas tropicais e são raros nos ecossistemas polares.

ECTOMICORRIZA:

•Microsimbionte fúngico: Fungos septados, Basidiomicetos e Ascomicetos (> 5000 espécies). Exemplo de gêneros: Amanita,

Russula, Lactarius, Laccaria, Cortinarius, Inocybe

•Macrosimbiontes vegetal: Gymnospermas, Angiospermas (> 2000 espécies)

•Colonização da raiz: Hifas não penetram nas células do córtex radicular. Crescem entre e ao redor das células formando a rede de

Hartig. Formam um manto fúngico que envolve a raiz. A morfologia da raiz é visualmente muito modificada.

• Estruturas características: Rede de Hartig, manto e rizomorfos

•Ecossistemas predominantes: Florestas temperadas e em algumas espécies tropicais.

ECTENDOMICORRIZA:

•Microsimbionte fúngico: Fungos septados, Basidiomicetos, raramente Ascomicetos. Exemplo de gênero: Wilcoxina (Ascomiceto)

•Macrosimbiontes vegetal: Gymnospermas, Angiospermas

•Colonização da raiz: Hifas penetram inter e intracelularmente nas células do córtex radicular, formando hifas enoveladas no interior

das células. Formam a rede de Hartig e um fino manto fúngico que envolve a raiz. A morfologia da raiz é visualmente muito

modificada.

• Estruturas características: Hifas enoveladas, Rede de Hartig e manto

•Ecossistemas predominantes: Florestas temperadas e em algumas espécies tropicais.

MICORRIZA ORQUIDÓIDE:

•Microsimbionte fúngico: Fungos septados, Basidiomicetos. Exemplo de gêneros: Rhizoctonia, Armillaria.

•Macrosimbiontes vegetal: Plantas da família orquidaceae

•Colonização da raiz: Todas orquídeas durante a germinação tem uma fase não-fotossintética que são dependentes de suprimento

externo de carbono, o qual é suprido pela associação. Na planta adulta a natureza e a extensão da colonização é bastante variável.

Hifas enoveladas e pelotões são formadas no interior das células do córtex radicular. Como Rhizoctonia é um potente patógeno, é

possível que as orquídeas tenham metabólitos secundários capazes de controlar o fungo.

• Estruturas características: Hifas enoveladas e pelotões

•Ecossistemas predominantes: Predomina nos ecossistemas tropicais.

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MICORRIZA ERICÓIDE:

•Microsimbionte fúngico: Fungos septados, Basidiomicetos e Ascomicetos. Exemplo de gênero: Hymenoscyphus (Ascomiceto)

•Macrosimbiontes vegetal: Plantas da ordem Ericales e da família Monotropaceae.

•Colonização da raiz: São endomicorrizas, mas alguns formam verdadeiras ectomicorrizas, mas a superfície das raízes possui menos

hifas do que uma típica ectomicorriza. As hifas crescem entre as células e invadem as células formando hifas enoveladas.

• Estruturas características: Hifas enoveladas

•Ecossistemas predominantes: Ecossistemas polares ou de grande altitude

MICORRIZA ARBUTÓIDE:

•Microsimbionte fúngico: Fungos septados, Basidiomicetos. Exemplo de gêneros: Cortinarius, Cenococcum

•Macrosimbiontes vegetal: Descrito em plantas do gênero Arbutus, ordem Ericales.

•Colonização da raiz: Similar a ectomicorrizas na morfologia radicular, formando a rede de Hartig. O manto pode ser bem organizado

como nas ectomicorrizas. As células da epiderme são colonizadas formando hifas enoveladas no interior, as quais desintegram sem

afetar a células, que podem ser colonizadas novamente.

• Estruturas características: Hifas enoveladas, Rede de Hartig e manto

•Ecossistemas predominantes: Ecossistemas polares ou de grande altitude

3. Micorrizas Arbusculares

a) Conceito e importância das MAs

As MAs são simbioses entre raízes de plantas e fungos do solo do filo Glomeromycota (Schüßler et al.,
2001) caracterizada pela presença endógena de arbúsculos nas células do córtex radicular. São as mais
comuns micorrizas da natureza, sendo encontrada na maioria das plantas e na maioria dos ecossistemas
terrestres desde os polares, até os tropicais úmidos ou desérticos. Em torno de 60% das angiospermas
formam MAs (Trappe 1987, estudando 3% das angiospermas), além de também se associarem a
gymnospermas, pteridófitas e briófitas. Isto se deve ao fato das MAs terem se originado quando as primeiras
plantas colonizaram o ambiente terrestre a pelo menos 460 milhões de anos (Redecker et al., 2000a) e os
dois parceiros da simbiose terem evoluído em conjunto (Remy et al., 1994). Em contraste com as
ectomicorrizas, segunda micorriza em importância, que possuem muitas espécies de fungos para
relativamente poucas espécies hospedeiras vegetais (Quadro 1), as MAs apresentam um pequeno grupo de
fungos que colonizam sem especificidade a maioria das plantas terrestres do planeta.

b) Estabelecimento da simbiose

O estabelecimento da simbiose micorrízica arbuscular resulta de uma seqüência complexa de

interações entre as hifas fúngicas e as células das raízes que levam ao estabelecimento da simbiose
funcional e mutualista. Entre estas interações estão estímulos químicos e quimiotropismo para germinação e
direcionamento das hifas no solo. Reconhecimento de sinais moleculares para a formação de apressórios na
superfície das raízes. Regulação funcional e compatibilidade entre a planta e o fungo, envolvendo,
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provavelmente, hormônios e proteínas específicas, para a colonização do córtex radicular e formação de

estruturas fúngicas específicas como arbúsculo, vesículas e esporos (Siqueira et al., 1991). Todos estes
passos são modulados pelo ambiente, particularmente pela disponibilidade de nutrientes no solo (Koide e
Schreiner, 1992). Quando tudo está de acordo, ocorre uma perfeita integração morfológica, fisiológica,
bioquímica e funcional resultado da evolução conjunta dos genomas da planta e do fungo, havendo uma
dependência essencial do fungo pela planta (biotrofismo obrigatório) e uma dependência em diferentes
graus da planta pelo fungo (dependência micorrízica).

Partes de uma micorriza arbuscular

Micélio extraradical
Esporo P
novo
Hifas absorvendo
Desenho: O.J. Saggin Júnior

água e nutrientes
Esporo
Uma raiz cortada:
Apressório Pêlo radicular
Hifa enrolada Epiderme

Vesícula (para Córtex

armazenar reservas
Endoderme
Floema
Arbúsculo (para Xilema
“trocar” nutrientes
com a planta)
Infecção secundária

Figura 1. Ilustração das partes de uma micorriza arbuscular.

A figura 1 ilustra as partes de uma MA funcional. Uma hifa infectiva, originada de qualquer esporo que
germinou ou mesmo de um pedaço de micélio fúngico ligado a algum fragmento de raiz, forma um
apressório na superfície da raiz, que é por onde a penetração ocorre (Ponto de infecção). A hifa então
cresce entre as células e dentro delas, criando enovelamentos dentro das células (hifas enroladas), e
finalmente se diferenciando em arbúsculos e vesículas. Arbúsculos são espécies de haustórios originados de
ramificações dicotômicas sucessivas das hifas, num grau de subdivisão que a hifa fica com aparência de uma
pequena árvore, daí a origem de seu nome. Os arbúsculos são formados exclusivamente dentro das células
do córtex radicular, invaginando a plasmalema sem a romper, o que caracteriza uma simbiose sem estado
patogênico. Estas estruturas são os principais pontos de troca de carboidratos e nutrientes minerais entre os
parceiros da simbiose, pois é o ponto onde existe maior superfície de contato entre os dois. Neste ponto
micélio extraradicular se espalha pelo solo e auxilia a planta na absorção de nutrientes. Ocorrem as
infecções secundárias através de novos pontos de entrada das hifas do micélio externo nas raízes. As
vesículas são estruturas globosas apenas não sendo formadas pelos fungos da família Gigasporaceae. São
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formadas posteriormente aos arbúsculos dentro ou entre as células corticais. Acredita-se que servem como
órgãos de armazenamento e, possivelmente, também como propágulos. Os esporos são formados tanto
dentro como fora das raízes. São típicos propágulos apresentando estrutura resistente e, as vezes,
dormência. As estruturas fúngicas formadas no interior das raízes, genericamente chamadas de colonização
micorrízica, não ultrapassam a endoderme, portanto não atingem os vasos condutores das raízes,
característica esta que também evidencia o caráter não patogênico da simbiose.

c) Classificação dos FMAs

A taxonomia destes fungos recentemente tem sofrido sensíveis alterações pelo avanço do uso de
técnicas moleculares no estudo de sua filogenia. Os fungos micorrízicos eram até o ano passado
classificados como pertencentes a ordem Glomales (Morton e Benny 1990), filo Zygomycota. Todo os fungos
desta ordem eram fungos micorrízicos, portanto, fungos que obtém carbono pela sua simbiose obrigatória
com as raízes de plantas, sem fase sexual conhecida e que produzem arbúsculos nas células corticais da
raiz. Atualmente estes fungos foram classificados em um novo filo, Glomeromycota, juntamente com um
fungo não micorrízico, Geosiphon pyriformis, que forma também simbiose obrigatória com cianobactérias do
gênero Nostoc, porém neste caso o fungo é o macrosimbionte e a alga verde-azulada é o microsimbionte.
(Schüßler et al., 2001).

Na história da taxonomia destes fungos, o primeiro gênero a ser descrito foi Glomus (Tulasne e
Tulasne, 1845), contendo duas espécies, Glomus microcarpum e Glomus macrocarpum. Este gênero foi
considerado pelos irmãos Louis René e Charles Tulasne como bastante similar aos fungos do gênero
Endogone que pertencia a família Tuberaceae na época (http://invam.caf.wvu.edu). O segundo gênero a ser
descrito foi Sclerocystis (Berkeley e Broome, 1875). Numa revisão taxonômica, Thaxter (1922) transferiu
todas as espécies de Glomus para o gênero Endogone, família Endogonaceae, Classe Mucorales, filo
Zygomycota, mas manteve o gênero Sclerocystis. Fez isto baseado na simples semelhança morfológica dos
zigosporos, esporos sexuais dos fungos do gênero Endogone formados pela união de dois gametângios, os
quais lembram vagamente os esporos assexuais de FMAs.

Uma primeira classificação que forneceu uma base taxonômica para os FMAs foi feita por Gerdemann
e Trappe, em 1974, mantendo-os dentro da família Endogonaceae. Nesta classificação os FMAs foram
novamente trazidos para os gêneros Glomus e Sclerocystis e foram criados dois novos gêneros, Acaulospora
e Gigaspora, além dos gêneros não micorrízicos desta família, Endogone, Glaziella e Modicella. Estes dois
últimos gêneros foram posteriormente excluídos da família Endogonaceae (Trappe e Schenck, 1982; Gibson
et al., 1986) e o gênero Acaulospora foi subdividido com a criação do gênero Entrophospora (Ames e
Schneider, 1979), assim como gênero Gigaspora com a criação do gênero Scutellospora (Walker e Sanders,
1986). No final da década de 80 apenas o gênero Endogone, com fungos não micorrízicos, pertenciam a
mesma família dos FMAs, de modo que Pirozynski e Dalpé (1989) criam a família Glomaceae de FMAs.
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Em 1990, Morton e Benny estabeleceram nova classificação, baseados em dados morfológicos dos
FMAs, removendo-os da ordem Endogonales e colocando-os em uma nova ordem, Glomales, ainda dentro
do filo Zygomycota. Todos os fungos desta ordem formavam simbioses mutualistas com as raízes das
plantas e formavam arbúsculos, assim acreditava-se terem um ancestral comum tendo origem monofilética.
Dentro desta ordem, Morton e Benny (1990) criaram duas subordens, Gigasporineae e Glomineae. A
subordem Gigasporineae, composta pela única família Gigasporaceae, continha os gêneros Gigaspora e
Scutellospora, cujos esporos são formados sobre uma hifa suspensora bulbosa e formam vesículas extra-
radiculares denominadas células auxiliares, mas não formam vesículas intra-radiculares típicas. A subordem
Glomineae era formada por duas famílias, Glomaceae, com os gêneros Glomus e Sclerocystis e a
Acaulosporaceae, com os gêneros Acaulospora e Entrophospora. Os fungos dessa subordem formam
vesículas intra-radiculares típicas e apresentam esporos de paredes grossas denominados clamidosporos.

Em 2000 e 2001, novas modificações ocorreram na classificação destes fungos, porém agora
baseadas nas informações filogenéticas obtidas com dados moleculares e em dados morfológicos da
ontogenia dos esporos destes fungos. Morton (2000) coloca em dúvidas o carácter monofilético de Glomales
sugerindo que as subordens Gigasporineae e Glomineae não teriam ancentrais comuns, mas apenas
características morfológicas e simbióticas convergentes no processo evolutivo. Redecker et al. (2000b)
extinguiram o gênero Sclerocystis concluindo a transferência das espécies deste gênero para o gênero
Glomus, a qual tinha sido iniciada por Almeida & Schenck (1990), criando-se um gênero bastante numeroso
em relação aos demais, e acreditando-se que este gênero tenha uma origem monofilética. Morton e
Redecker (2001) criaram duas novas famílias em Glomales, Archaeosporaceae e Paraglomaceae, cada uma
com um gênero, Archaeospora e Paraglomus, respectivamente. As espécies destas novas famílias
apresentam características de ontogenia dos esporos e características moleculares que não as encaixam
dentro das famílias Glomaceae e Acaulosporaceae. As novas famílias são consideradas terem uma posição
filogenética ancestral às famílias Glomaceae e Acaulosporaceae (Figura 2).

Então, ainda em 2001, Schwarzott et al. baseados na análise de seqüenciamento quase total de
pequenas subunidades do gene rRNA (SSU rRNA), verificaram que o gênero Glomus não é monofilético e
como se supunha provavelmente poderá ser subdividido em vários gêneros (Walker, 1992) ou até mesmo
em várias famílias (Simon et al., 1993). Entretanto estes autores sustentam a hipótese de que os FMAs
tenham uma origem monofilética, possuindo um ancestral comum. Propõem, então a divisão da família
Glomaceae em pelo menos em três famílias, sendo uma delas mais próxima filogeneticamente de
Acaulosporaceae e Gigasporaceae, denominada de Diversisporaceae. Propõem também que família
Archaeosporaceae é parafilética e a inclusão da família Geosiphonaceae, contendo o fungo não micorrízico
Geosiphon pyrifomis.
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Figura 2. Filogenia dos FMAs segundo Morton e Redecker (2001). Notar origem de diferentes ancestrais de
Glomineae e Gisgasporineae, origem monofilética de Glomaceae e caráter mais ancestral de
Paraglomaceae e Archaesporaceae.(Fonte: http://invam.caf.wvu.edu)

Esta nova divisão de famílias entra em conflito com o esquema existente de divisões taxonômicas em níveis

superiores a famílias (Morton e Benny, 1990; Morton e Redecker, 2001). Além disto, a posição taxonômica destes fungos

dentro do reino Fungi nunca foi questionada, embora o filo Zygomycota seja considerado incapaz de sustentar uma

classificação filogenética, devido a seu agrupamento não natural onde se colocou artificialmente os fungos mais

primitivos. Assim, Schüßler et al. (2001), baseado na análise de sequências de SSU-rRNA, verificaram que os FMAS não

se relacionam com nenhum membro do filo Zygomycota, mas que provavelmente dividem um ancestral comum com os

filos Ascomycota e Basidiomycota. De modo que estes autores colocam os FMAs juntamente com a família

Geosiphonaceae (não micorrízica) dentro de um novo filo, Glomeromycota, composto por fungos simbiontes obrigatórios

que formam endomicorrizas arbusculares ou endocitobioses com organismos fotossintéticos (Figura 3). Pararelamente os

autores propõem uma correção ortográfica para designações taxonômicas derivadas do genitivo de Glomus, que
segundo eles é Glomeris. Assim a nomenclatura proposta pelos autores usa o prefixo “Glomer” em vez do prefixo “Glom”

usado até então.

O filo Glomeromycota possui quatro ordens, Paraglomerales, Archaeosporales, Diversisporales e Glomerales

(Figura 4.). A ordem Paraglomerales possui uma única família Paraglomeraceae, antiga família Paraglomaceae. A ordem

Archaeosporales tem a família Geosiphonaceae (não micorrízica) e a família Archaeoporaceae, com uma possível futura

divisão em duas famílias não nomeadas por ser parafilética. A ordem Diversisporales engloba as famílias pré-existentes

Acaulosporaceae e Gigasporaceae e uma família inédida a Diversiporaceae, formadas com membros da antiga família
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Glomaceae. A ordem Glomerales, inclui a maioria dos membros da antiga família Glomaceae, mas deverá ser dividida em

pelo menos duas famílias ainda não nomeadas, chamadas de Glomeraceae Grupo-Glomus A (Composta pelos fungos

agrupados junto a Glomus mosseae), e Glomeraceae Grupo-Glomus B (Composta pelos fungos agrupados junto a

Glomus etunicatum).

Figura 3. Filogenia do reino Fungi baseado em sequências SSU rRNA. Notar a possibilidade de um ancestral comum

entre Glomeromycota, Ascomycota e Basidiomycota. Fonte: Schüßler et al. (2001)

É evidente que modificações tão drásticas e recentes na classificação dos FMAs deverão passar por um período

de ajustes e de aceitação no meio científico, mas é irreversível o processo de mudança. A classificação proposta por

Schüßler et al. (2001), nos ajuda a compreender alguns aspectos antes considerados sem ligação. Ignorava-se, por

exemplo, a possibilidade de um ancestral comum entre fungos que formam outros tipos de micorrizas (Basidiomicetos e

Ascomicetos) e os FMAs. Também a inclusão do fungo Geosiphon pyrifomis, que forma uma endosimbiose com
cianobactérias, no mesmo agrupamento dos FMAs mostra a possibilidade de tipos ancestrais de simbiose entre fungos e

organismos fotoautotróficos, talvez refletindo um estágio evolucionário primitivo da associação micorrízica arbuscular

quando as plantas ainda não colonizavam a terra e as cianobactérias eram prevalecentes no planeta (Schüßler et al.,

2001).
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Figura 4. Estrutura taxonômica proposta do filo Glomeromycota baseado na análise de sequências SSU
rRNA. (Fonte Schüßler et al. (2001)

4. O papel nutricional das MAs.

O papel das MAs na nutrição de plantas em solos de baixa fertilidade ou em ambientes estressantes é
uma das mais excitantes áreas de pesquisa e com grande potencial para aplicação prática em agricultura
ecológica e recuperação de ambientes. Um dos estudos pioneiros com FMAs mostrou que a inoculação de
maçãs com esporocarpos retirados do solo promovia benefícios nutricionais a planta (Mosse, 1957).
Posteriormente outros estudos mostraram a importância dos FMAs em aumentar a absorção de nutrientes,
particularmente de fósforo, em solos de baixa fertilidade (Gerdemann, 1964; Daft e Nicolson, 1966). O
aumento do interesse sobre o papel nutricional destes fungos ocorreu a partir da década de 70, quando
quando Kleinschmidt e Gerdemann (1972) mostraram que mudas de citros dependiam do benefício
nutricional dos FMAS para crescerem. Estes autores comprovaram que o raquitismo que mudas de citros
apresentavam quando se fumigava o solo dos viveiros não era devido a um efeito tóxico do fumigante, como
se pensava na época, e sim, devido a eliminação dos FMAs pela fumigação.
Os benefícios nutricionais da MAs resultam de interações dinâmicas e complexas entre as raízes e o
micélio fúngico moduladas pelo ambiente. Estas interações não são totalmente claras mas resultam de
alguns mecanismos básicos que melhoram a nutrição das plantas: a) aumento da absorção de vários
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nutrientes; b) sinergismo aumentando a fixação biológica de N2; c) alterações fisiológicas na raízes e d)

alterações rizosféricas.

a) Aumento da absorção de nutrientes

O aumento da absorção de nutrientes, especiamente de P, é considerado o fator primário do benefício

nutricional das MAs, pois muitas vezes o efeito dos FMAs sobre o crescimento das plantas pode ser
substituído pela aplicação de nutrientes, principalmente aplicação de fósforo (Clark e Zeto, 2000). O papel
primário do aumento de absorção de nutrientes deve-se ao micélio externo às raízes, apesar de na maioria
dos estudos com FMAs seja quantificado a colonização intraradicular destes fungos. O quanto que os
diferentes fungos diferem quanto ao volume e extensão de seu micélio externo e quanto que a planta
hospedeira e o ambiente afetam estes fatores, são questões que ainda permanecem em aberto. O micélio
externo contribui para o aumento de absorção basicamente por dois mecanismos físicos: a) aumento da
superfície de absorção em contato com o solo e b) aumento do volume e extensão do solo explorado em
busca de nutrientes.
O aumento da superfície de contato com o solo é o mecanismo mais importante, pois a absorção ativa
é um processo químico de fluxo de nutrientes que depende do contato entre a membrana plasmática e os
íons em solução (Smith e Smith, 1990). As hifas aderem e seguem o contorno das partículas do solo se
moldando a elas mais facilmente que as raízes e pêlos radiculares (O´Keefe e Sylvia, 1992). Não apenas a
proximidade às partículas do solo é importante para aumentar a absorção. Temos que considerar
principalmente o aumento de superfície específica de absorção que as hifas promovem. Hifas finas de FMAs
possuem aproximadamente entre 2-10 µm de diâmetro, alcançando pouco mais de 20 µm naquelas
consideradas grossas (Sylvia, 1992; Baláz e Vosátka, 2001). Enquanto pêlos radiculares geralmente tem
diâmetro superior a 10 µm e as raízes geralmente tem diâmetro superior a 100 µm (Baylis, 1975). O fato
das hifas serem muito mais finas que as raízes faz com que elas tenham uma superfície muito maior quando
se compara volumes iguais de raízes e hifas. Portanto, as hifas são muito mais eficientes na criação de
superfície de contato, pois o fazem com um gasto de carbono (energia) muito menor que as raízes. Torna-se
lógico porque para a planta é muito melhor investir em micorriza do que em produção de raízes.
O comprimento de hifa no solo pode chegar até a mais de 500 m por cada 1 cm de raiz (Sylvia,
1992). Isto representa uma enorme contribuição para a área superficial de absorção. Porém para
exemplificar a contribuição vamos imaginar uma situação mais modesta. Um pequeno segmento de 1 cm de
raíz com 1 mm de diâmetro ligado a segmentos de hifas de 20 µm de diâmetro, totalizando 6 cm de
comprimento de hifa (Figura 5). Esta modesta quantia de hifa representaria um aumento de 12% na
superfície de absorção deste segmento de raiz. Pedersen e Sylvia (1996) relatam a possibilidade de um
aumento de até 1800% na superfície de absorção e que, em média, 1% de aumento na superfície de
absorção aumenta em mais de 150% o influxo de P.
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1 mm π .1 mm

Raiz 10 mm 10 mm 31,4 mm2

7,854mm3

20 µm π . 0,02 mm 12%

Hifa 60 mm 60 mm 3,8 mm2

0,019 mm3

Figura 5. Exemplo de contribuição do micélio extraradicular para aumento da superfície de absorção. Um

segmento de hifa com um volume mais de 400 vezes menor que o segmento de raiz, possui uma
superfície apenas 8 vezes menor e pode representar mais de 12% de aumento de superfície de
absorção, quando somado com a raíz.

O aumento do volume e extensão do solo explorado pelo micélio externo também tem grande
importância no aumento da absorção. Hifas podem ser extender além da zona de depleção de nutrientes
que se forma ao redor das raízes absorventes. Nesta região ocorre a redução de concentração
particularmente de fósforo por ser o nutriente que apresenta menor velocidade de transporte na solução do
solo e pouca disponibilidade em comparação com a demanda da planta. As raízes absorvem rapidamente os
íons fosfatos que estão na sua proximidade, e a solução do solo não consegue equilibrar a concentração
nesta região devido ao transporte lento e à baixa concentração de P na sua composição. Desta forma os
FMAs podem auxiliar grandemente na absorção deste nutriente indo absorve-lo além da zona de depleção, e
explorando um maior volume de solo em sua busca (Figura 6). Hifas de FMAs podem se desenvolver até
distâncias bastante grande das raízes tendo sido medido em até 11 cm de distância após quase 50 dias de
crescimento (Pedersen e Sylvia, 1996).
 12

Pêlo radicular
Hifas

Raiz não micorrizada Raiz micorrizada

Zona de depleção de P
Solo com pouco P disponível Solo com pouco P disponível

Figura 6. Figura representando a zona de depleção de P (Cor-de-rosa) formada em torno das raízes
absorventes em um solo com pouco P disponível (verde). A extensão do micélio externo dos
FMAs ultrapassa esta zona de esgotamento nas raízes micorrizadas (amarelo) favorecendo a
absorção deste nutriente.

Estes dois mecanismos principais de auxílio a absorção de nutrientes, o aumento de superfície de

absorção e o aumento do volume de solo explorado, são importantes para absorção de qualquer nutriente.
Principalmente para aqueles que estão em baixa concentração na solução do solo ou que apresentam
lentidão de transporte no solo. A absorção do nutriente na hifa dos FMAs promove sua proteção contra
lixiviação, adsorção ou outro fenômeno que poderia levá-lo a ficar não disponível para as raízes. Sempre que
o transporte do nutriente da solução do solo para as raízes seja mais rápido via micélio micorrízico do que
via solo, os FMAs estarão promovendo benefício nutricional para as plantas (Pedersen e Sylvia, 1996).

b) Sinergismos com sistemas biológicos fixadores de N2

Diversos estudos tem mostrado que os FMAs tem papel significativo também na absorção de N,
particularmente na forma do íon NH4+ que é menos móvel no solo (veja a revisão de Clark e Zeto, 2000).
Contudo, nos estudos envolvendo sistemas biológicos de fixação de N2 têm-se costumeiramente verificado
uma relação sinergística, particularmente naquelas que envolve a formação da simbiose tripla FMA-
leguminosa-rizóbio. Foi demonstrado que em leguminosa mutante com gene não micorrízico (myc-), a
expressão deste gene estava associado ao gene nod- que expressa a não nodulação (Duc et al., 1989;
Gianinazzi-Pearson, 1996). Este fato mostra o quão próximo são as relações entre a formação de micorrizas
e a formação de nódulos, provavelmente havendo partes do controle genético comum entre os mecanismos
(Borisov et al., 2000).
As interações que existem na formação da simbiose tripla ocorrem em termos do padrão nutricional
da planta e seu fornecimento de energia para os simbiontes, e em termos da interação direta entre os
simbiontes na formação desenvolvimento e funcionamento da simbiose tripla. O benefício nutricional dos
FMAs permite que as plantas estejam melhor nutridas com P e micronutrientes essenciais para a formação
dos nódulos e para o funcionamento da fixação biológica de N2. Sabe-se que além do P, também a absorção
de Cu , Zn e Mo favorecem a nodulação e a fixação de N2 (Pacovsky, 1986). Além disto, a atividade da
redutase do nitrato (RN), da sintase da glutamina (GS) da sintase da glutamato-ferredoxina (Fd-GOGAT) e
da carboxilase fosfoenolpiruvato (PEPC) é maior em plantas bem nutridas de P, de modo que plantas
 13

micorrizadas em solo deficiente de P podem apresentar uma maior atividade destas enzimas favorecendo a
assimilação do N (Pereira et al., 1996). A respeito da interação direta entre os simbiontes na formação e
funcionamento da simbiose tripla, sabe-se que tanto a formação da simbiose com rizóbios, quanto a com
FMAs são governadas por extensa sinalização molecular induzindo mudanças na expressão de genes e nos
processos celulares entre a planta e os microssimbiontes. Entretanto a natureza da sinalização molecular e a
percepção de sua ação sobre o processo de estabelecimento e funcionamento da simbiose com FMAs é
ainda grandemente desconhecido. Evidências sugerem que o processo de sinalização nos FMAs seja próximo
da sinalização existente entre rizóbios e raízes (Gianinazzi-Pearson, 1996) e isto pode tornar os processos na
simbiose tripla dependente dos mesmos sinalizadores tanto para FMAs quanto para rizóbios. Pesquisas
futuras poderão elucidar mais este aspecto da interação entre FMAs e rizóbios. Outros efeitos interativos na
simbiose tripla são aqueles que são mediados pela planta hospedeira, como por exemplo uma economia de
carbono e uma maior eficiência do uso de fotossintatos na planta com a simbiose tripla (ver revisão de
Barea et al., 1992), e aqueles cujo os microsimbiontes podem se auxiliar (Vazquez et al., 2001b) ou
competir (Reinhard et al., 1992) no funcionamento da simbiose tripla e até mesmo no processo de
colonização da planta hospedeira.

c) Modificações fisiológicas nas raízes.

A cinética de absorção de nutrientes pode ser bem diferentes entre plantas micorrizadas e não
micorrizadas (Pedersen e Sylvia, 1996). As informações sugerem que os parâmetros km (Concentração do
nutriente na solução do solo na qual a taxa de absorção é metade da taxa de influxo máximo), Imax (Taxa de
influxo máxima do nutriente na raiz) e Cmin (mínima concentração na solução do solo em que o nutriente
possa ser absorvido) podem ser modificadas nas plantas micorrizadas. Plantas com FMAs podem exibir maior
taxa de absorção atribuída a maiores taxa de Imax e podem apresentar menor Km indicando maior eficiência
na absorção (Sharma et al., 1999). Podem também absorver nutriente numa menor Cmin na solução do solo,
como já observado nas ectomicorrizas (Pacheco e Cambraia, 1992). Esta influência pode direta sobre a
fisiologia das raízes absorventes ou indireta devido aos próprios parâmetros cinéticos de absorção das hifas
que provavelmente são diferentes dos das raízes.
As MAs embora não provoquem alterações morfológicas visuais no sistema radicular, podem alterar a
fisiologia do sistema radicular provocando modificações na arquitetura, taxa de crescimento e extensão e
longevidade das raízes. A maioria dos trabalhos que estima a relação raiz/parte aérea mostra uma
diminuição nessa relação, o que indica um sistema radicular mais desenvolvido nas plantas micorrizadas, e
possivelmente mais ramificado e bem distribuído no solo. Alguns trabalhos demonstraram que a inoculação
micorrízica aumenta a ramificação, bem como o número e a extensão das raízes secundárias (Berta et al.,
1995; Schellenbaum et al., 1991). A inoculação de milho com Glomus intraradices resultou em significante
aumento na porcentagem de raízes laterais finas apenas 10 dias após a inoculação apesar de não haver
modificações no peso das raízes em relação ao controle não inoculado (Kaldorf e Ludwig-Müller, 2000). Este
efeito coincidiu com o aumento da síntese de ácido indol-butírico (IBA).
 14

d) Alterações rizosféricas

A maior parte de informações indicam que os FMAs têm acesso às mesmas fontes de P que a planta,
porém certamente exploram estas fontes mais eficazmente (Bolan, 1991). Apenas o fato de aumentarem
sensivelmente a absorção de P, abaixando a sua concentração na solução do solo, já implica em maior
solubilização de P da fase sólida para que o equilíbrio químico entre as fases sólida e líquida do solo seja
mantido. Porém o aumento na disponibilidade de fontes menos solúveis de P também tem sido atribuída aos
FMAs. Alguns estudos mostram que plantas micorrizadas conseguem crescer melhor na presença de fontes
inorgânicas insolúveis de P como hidroxiapatita (Paraskevopoulou-Paroussi et al., 1997) e até mesmo de
fontes orgânicas de P, como farinha de osso (Kahiluoto and Vestberg, 1998). As hifas de FMAs pode exsudar
substâncias orgânicas que podem auxiliar na disponibilização de nutrientes que estão na forma insolúvel ou
orgânica (Marschner, 1998). A disponibilidade de nutrientes, particularmente P, pode ser alterada pelas
mudanças de pH na rizosfera. Esta mudança pode ser causada pela maior absorção de cátions promovida
pelo fungos micorrízicos e pela exudação de ácidos orgânicos, sendo este último efeito é bastante relatado
nas ectomicorrizas (Hinsinger, 2001). Um efeito solubilizador indireto provavelmente é obtido pelo estímulo
dos FMAs a outros microrganismos com capacidade de solubilizar nutrientes em formas insolúveis
(Muthukumar et al., 2001), porém, existem poucos estudos que atestam um efeito solubilizador direto dos
FMAs. Por exemplo, muitos trabalhos vem mostrando um aumento da atividade de enzimas extracelulares
como as fosfatases na rizosfera de plantas micorrizadas, sem comprovar o efeito solubilizador dos FMAs.
Entretanto, em trabalho recente, o efeito direto das hifas extraradicais de Glomus intraradices em hidrolizar
fosfatos orgânicos através de enzimas extracelulares foi comprovado (Koide e Kabir, 2000).

5) Papel não nutricional das MAs

A presença do fungo nas raízes altera a bioquímica do carbono na planta (Schwab et al., 1991; Smith
e Gianinazzi-Pearson, 1988), o que pode resultar em vários modificações fisiológicas e metabólicas como: a)
aumento do número organelas celulares; b) modificação da atividade enzimática; c) aumento da abertura
estomatal; d) Maior taxa de respiração e absorção de CO2; e) aumento de exsudatos radiculares; f)
mudança no conteúdo de amino-ácidos e ácidos graxos bem como de metabólitos secundários. Estas
modificações podem afetar as relações hídricas da planta aumentando a sua tolerância aos estresses
causados pela seca (Vazquez et al., 2001a) e a eficiência fotossintética (Acosta-Avalos et al., 1996). Embora
os mecanismos fisiológicos exatos destas modificações induzidas pelos FMAs não sejam conhecidos eles tem
grande importância agrícola e ecológica.
Os FMAS também influenciam grandemente a microbiota associada a rizosfera das plantas, tanto os
patógenos quanto aqueles benéficos. Em muitos casos os FMAs reduzem os danos causados por patógenos
radiculares melhorando o vigor e nutrição das plantas. O controle de doenças pelos FMAs não ocorre pela
indução de resistência. O efeitos mais comum é o aumento da tolerância das plantas e a amenização dos
danos provocados por patógenos radiculares (Azcon-Aguilar e Barea, 1996). Podem produzir efeitos
antagônicos aos patógenos, sendo isto relatado particularmente no ataque de nematóides (Pandey, 2000). O
 15

aumento da produção de metabólitos secundários podem induzir a antagonismo a pragas e patógenos

também da parte áerea (Paiva et al., 1994).

6) Funcionamento da simbiose

A simbiose micorrízica comporta-se como uma mistura heterogênea trifásica, onde todos os componentes, o
solo, a planta e o fungo, estão em contato sem se misturar. Porém nas MAs ocorre uma íntima interação
entre as fases da mistura e o sistema se torna complexo, com cada componente afetando o outro de
diversas formas (Figura 7).

Fungo
Fungo

En
Nu
.

erg
etc

triçã
Fungo

ia
ão
Al

oe

ef
aç
,
pH

at.
Fungo
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So

lo

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P la

Pla nta
So

Pla
lo

nta
So lo
lo
So

P la
lo

Nutrientes e água
Matéria orgânica

Figura 7. Representação esquemática da interação entre os componentes de uma micorriza.

Cada componente afeta a micorriza de diferentes maneiras, porém o que vai mais influenciar o
funcionamento da simbiose é a dependência micorrízica da planta, a eficiência simbiótica do fungo e a
disponibilidade de fósforo do solo.

a) Dependência micorrízica da planta hospedeira

É de grande importância para a aplicação prática das MAs conhecer o quanto a planta de interesse
depende desta associação simbiótica para o seu crescimento normal. Para algumas espécies conhece-se sua
dependência, como por exemplo, os citros (Menge et al., 1978a) e o cafeeiro (Saggin Júnior e Siqueira,
1996). Porém, para a maioria delas, principalmente as nativas de interesse em reflorestamento, não se tem
noção de quanto dependem das MAs. A dependência micorrízica (DM) em relação às micorrizas arbusculares
foi comprovada pela primeira vez no trabalho histórico de Kleinschimidt e Gerdemann em 1972 (figura 8),
onde verificaram que plantas de limão não conseguiam se desenvolver em solo fumigado com brometo de
metila sem a adição de esporocarpos de Glomus mosseae.
 16

Gm C/ filtr. S/ filtr.
Figura 8. Comprovação da dependência micorrízica de citros. Da esquerda para direita: Plantas inoculadas
com Glomus mosseae, plantas não inoculadas com adição do filtrado do inóculo micorrízico e sem
adição do filtrado (Fonte: Kleinschmidt e Gerdemann,1972).

A DM foi definida pela primeira vez por Gerdemann (1975) como sendo “o grau que a planta depende
da condição micorrízica para obter seu crescimento e produção máxima, em um certo nível de fertilidade do
solo”. Esta definição foi baseada no conhecimento, já existente na época, de que a maioria das espécies
vegetais podem crescer sem micorrizas caso sejam bastante fertilizadas, principalmente com fósforo
(Gerdemann, 1968; Mosse, 1973). Posteriormente, Janos (1988) redifiniu DM como "a incapacidade da
planta hospedeira de crescer sem micorrizas em um dado nível de fertilidade do solo". Esta definição de
Janos, desvincula o conceito de DM da resposta a inoculação com FMAs. Neste conceito, a planta não
precisa mostrar seu crescimento e produção máxima (resposta máxima a inoculação) para mostrar seu grau
de dependência, ligando a dependência a incapacidade da planta crescer sem micorriza em uma certa
condição de fertilidade.
Hoje sabe-se que a DM é uma característica que depende exclusivamente do genoma da planta
sendo, portanto, uma característica herdável (Hetrick et al., 1992a; 1993; 1995; 1996). Esta característica
varia de acordo com a influência de outras características genéticas da planta como exigência nutricional,
eficiência de absorção das raízes, taxa de crescimento, reserva de nutrientes da semente e abundância,
distribuição e morfologia do sistema radicular (Graham e Syvertsen, 1985; Janos, 1987). Dentre estas
características a primeira a ser relacionada com a DM foi a morfologia das raízes (Baylis, 1975), porém tem-
se verificado que as diferenças de DM devido às características morfológicas das raízes são mais sutis do
que foi previsto por Baylis (Hetrick et al., 1991; 1992b), sendo esta relação mais importante quando a planta
cresce em ecossistemas temperados que possuem solos de alta fertilidade. Isto indica que as outras
características genéticas que influenciam a DM são importantes, e que a morfologia do sistema radicular não
pode ser empregada como boa indicadora da DM das plantas, principalmente em solos tropicais de baixa
fertilidade (Saggin Júnior, 1997; Siqueira e Saggin Júnior, 2001).
 17

Tentativas de quantificar a DM expressando-a por relações percentuais entre as massas das plantas
micorrizadas e plantas não micorrizadas (Menge et al., 1978a; Plenchette et al., 1983) não obtiveram
sucesso, pois estas relações exprimem a resposta da planta à inoculação em um certo nível de fertilidade do
solo (Janos, 1988) não refletindo o que seria a caracterísitica genética de DM da planta, a qual independe da
fertilidade do solo (Siqueira e Saggin Júnior, 2001). A resposta das plantas à micorrização reflete a eficiência
do fungo inoculado, o funcionamento da simbiose e o potencial de produtividade da planta em função da
inoculação em uma dada condição de fertilidade do solo. Aparentemente a distinção entre resposta às
micorrizas e DM é tênue, mas têm grande importância para o uso prático da inoculação de FMAs, pois a
sobrevivência da planta depois da germinação, sua adaptação a ambiente novos após transplante e sua
competitividade no ecossistema são fatores relacionados com sua DM, enquanto que a produtividade
resultante da inoculação, a escolha do inoculante mais apropriado e a dosagem correta de fertilizantes estão
relacionados com sua resposta à micorrização.
Diante disto, podemos redefinir dependência micorrízica como sendo o grau de necessidade da
simbiose micorrízica que a planta apresenta para sobreviver e crescer independente do nível de fertilidade
do solo. Enquanto que resposta à micorriza é o quanto que uma planta micorrizada cresce ou produz mais
que uma não micorrizada devido a seu estado simbiótico, em determinado nível de fertilidade. A
dependência dificilmente pode ser quantificada, mas pode ser estimada pelo nível de P na solução do solo
necessário para “substituir” a micorriza (Figura 9) , conforme proposto por Janos (1988). Quanto maior este
nível, mais dependente de micorrizas a planta é. Também pode ser categorizada em diferentes graus
conforme proposto por Habte e Manjunath (1991), baseando-se na resposta à inoculação em diferentes
condições de disponibilidade de P (Figura 10). A categorização deste autores, embora apresente
imperfeições, particularmente para algumas espécies nativas (Siqueira e Saggin Júnior, 2001), pode ser
melhorada e servir como um bom e prático indicador de DM. A resposta à micorrização pode ser
quantificada pelas expressões de Menge et al. (1978a) ou Plenchette et al. (1983) apesar destas
originalmente terem sido imaginadas quantificar DM.

b) Eficiência simbiótica do FMA

Os FMAs não tem especificidade à planta hospedeira, mas diferentes combinações de fungos e
hospedeiros tem o funcionamento da simbiose bastante diverso. Isto basicamente se deve ao fato dos FMAs
apresentarem diferentes capacidades de promover o crescimento de uma mesma espécie de planta (Smith e
Gianinazzi-Pearson, 1988). A capacidade do FMA de beneficiar a planta é muitas vezes chamado de
efetividade simbiótica (do inglês “effectiveness”) ou eficácia simbiótica, mas conforme sugerido por Lígia
Abramides Testa, ex-revisora de vernáculo da Revista Brasileira de Ciência do Solo, devemos tratar mais
corretamente esta habilidade dos FMAs por "eficiência simbiótica" (Saggin Júnior e Siqueira, 1995).
 18

Sem micorrizas
Micorrizada
Massa seca

P na solução do solo

T T’
Figura 9. Proposta de Janos (1988) para a estimação da dependência micorrízica. O nível de P na solução do
solo equivalente ao início da resposta ao P de plantas sem micorrizas (T) ou o nível de P na
solução que que não haja diferença de crescimento entre plantas micorrizadas e sem micorrizas
(T´) indicam a DM da planta.

Sem micorrizas
Massa seca

Micorrizada

P na solução do solo
Categorias de DM 0,02 0,2 mg.L-1
Extremamente dependente >75% > 0%*
Altamente dependente 50-75% = 0%
Moderadamente dependente 25-50% = 0%
Marginalmente dependente <25% = 0%
Não dependente = 0% = 0%
*Resposta às micorrizas quantificada conforme Plenchette et al. (1983)

Figura 10. Categorias de DM propostas por Habte e Manjunath (1991) baseadas na resposta às micorrizas
em dois níveis de P na solução do solo.
 19

Características que levam um FMA ser eficiente são de em uma ampla faixa de condições
ambientais, principalmente de disponibilidade de P no solo, colonizar rápida e extensivamente as raízes;
competir com outros FMAs e microrganismos pelos sítios de infecção e absorção de nutrientes; formar
rapidamente um extenso e ramificado micélio extra-radicular; absorver nutrientes mais rapidamente e mais
eficientemente que as plantas; transferir eficientemente os nutrientes absorvidos para a planta; promover
benefícios não nutricionais à planta, como agregação e estabilização do solo, modificações fisiológicas, alívio
de estresses, entre outros. Para uma avaliação direta da eficiência simbiótica (ES) de um FMA seria
necessário avaliar mecanismos fisiológicos e bioquímicos envolvidos na absorção e no funcionamento da
simbiose. Avaliações dos parâmetros cinéticos de absorção do micélio externo, do consumo de fotossintatos
pelo fungo ou quantificação dos nutrientes absorvidos via micélio seriam formas de medir a eficiência de
diferentes FMAs. Entretanto são váriáveis ainda não inteiramente estudadas e de difícil avaliação prática
(Smith et al., 1994), de forma que na maioria dos estudos a ES é avaliada indiretamente através das
respostas da planta à inoculação de diferentes fungos.
Diante da intenção de uso dos FMAs na agricultura, deve-se priorizar a seleção de fungos com
elevada ES para condições específicas de clima, solo e manejo cultural nos quais eles deverão ser utilizados.
Quanto mais ampla a adaptação dos FMAs a estas condições maior a sua ES. Fungos que apresentem
elevada ES em diferentes avaliações podem ser utilizados em condições menos específicas de clima, solo e
cultura. Na busca de FMAs de alta ES, adaptados a condições edafo-climáticas e culturais, têm-se isolado
fungos indígenas do próprio ecossistema em que se pretende aplicá-los (Menge, 1983; Saggin Júnior e
Siqueira, 1996). Os diferentes isolados devem ser avaliados quanto a resposta que sua inoculação promove
na planta de interesse, preferencialmente sob diferentes condições. Sieverding (1991) sugere que os testes
de ES devam ser feitos primeiramente sob competição com outros organismos do solo, incluindo outros
FMAs. Depois, os isolados selecionados por competirem eficientemente serão avaliados sob diferentes
condições edáficas (pH, P, N, K, salinidade, temperatura e estresse hídrico), a fim de obter isolados que
tenham características compatíveis com o objetivo da seleção.
A capacidade de esporular é tido com um importante critério de seleção de FMAs (Abbott e Robson,
1981; 1985) pois a esporulação é ligada a capacidade de persistência do FMA após a inoculação. A
persistência é considerada uma vantagem pois, na maioria das vezes, a inoculação das mudas é a única
oportunidade de introdução de FMAs em uma cultura. Além disto, o fungo selecionado deve produzir
bastante propágulos para produção de inoculantes, e estes propágulos devem ser resistentes ao
ressecamento e às técnicas de armazenamento e aplicação do inoculante. Assim, além da avaliação da ES
em diferentes condições, a persistência tem sido utilizada também como critério de seleção de FMAs. A
persitência é resultado da competição, tolerância a fatores do solo e do ambiente, e da capacidade do fungo
de se espalhar no solo, de esporular e produzir propágulos. Entretanto, pode-se estar causando o mesmo
problema que hoje se verifica em relação a rizóbios no Brasil. As seleções de rizóbios buscaram estirpes
competitivas e agressivas de modo que a maioria dos inoculante comerciais de rizóbios para soja no Brasil
contém estirpes de Bradyrhizobium japonicum e B. elkanii. Porém quando se busca a introdução de outras
estirpes eficientes em fixar nitrogênio, como as estirpes de crescimento rápido de Sinorhizobium fredii, estas
não competem com a estirpe B. elkanii SEMIA 5019 em solos ácidos, inviabilizando sua recomendação para
uso em inoculante comercial (Hungria et al., 2001).
 20

Como a disponibilidade de fósforo no solo é um dos fatores mais importantes sobre o funcionamento
da simbiose, é ideal que a ES de diferentes isolados fúngicos seja avaliada sob diferentes níveis deste
nutriente no solo (Saggin Júnior e Siqueira,1995). Estes autores sugerem que quanto mais ampla a faixa de
P no solo que o fungo micorrízico mantém a simbiose com natureza mutualista, maior é o seu potencial de
uso na agricultura. Esta faixa foi denominada pelos autores por "faixa de mutualismo" (Figura 11).

Sem micorrizas

Micorrizada
Massa seca

Área de BM
Benefício ES (%)= X 100
micorrízico Benefício Área de BP
(BM) do P (BP)

P aplicado no solo

X1Faixa de mutualismo X2
Figura 11. Representação das áreas de benefício micorrízico e benefício do P passíveis de serem estimadas
por cálculo integral a partir de curvas de plantas micorrizadas e não micorrizadas. A faixa de
mutualismo representa a faixa de P aplicado no solo que o fungo mantém a natureza mutualista
da simbiose. ES(%) é uma estimativa percentual da eficiência simbiótica do fungo micorrízico
baseado nas áreas de BM e BP.

Saggin Júnior e Siqueira (1995) propuseram uma metodologia para avaliar a ES de isolados de FMAs
avaliando a mesma na presença de FMAs indígenas do solo. A ES de cada isolado é estimada pela relação
percentual entre o benefício que este promove à planta e o benefício que a planta sem o fungo obtém da
adição de fósforo, denominados benefício micorrízico (BM) e benefício do P (BP). Estes valores são
estimados matematicamente através da integração das curva de resposta ao P das plantas micorrizadas e
sem micorrizas, respectivamente. Estes valores são representados pelas áreas verde e laranja na figura 11.
Esta estimativa de ES permite a diferenciação de isolados de FMAs pertencentes a uma mesma espécie
(Saggin Júnior e Siqueira, 1996). Além disto, os valores de ES possibilitam a categorização dos FMAs quanto
ao grau de eficiência que variam de baixa a alta. Isolados fúngicos com alta ES se adaptaram a condições
edáficas com grande variabilidade de P disponível, como ocorre geralmente nos ecossistemas agrícolas, e
promoverão o crescimento da planta tanto com alta quanto com baixa disponibilidade de fósforo no solo.
Isto é importante para haver mais segurança na recomendação da inoculação do isolado em diferentes
áreas. Também a adaptação do fungo em diferentes condições de P é importante quando se inocula mudas
onde freqüentemente emprega-se elevadas doses de P nos substratos, mas são transplantadas para solos
de menor fertilidade.
 21

c) Disponibilidade de fósforo no solo

A disponibilidade de P no solo é o fator edáfico mais importante sobre o funcionamento da simbiose

micorrízica. Partindo-se de um solo extremamente deficiente de P, uma pequena aplicação deste nutriente
pode levar a um aumento de colonização micorrízica, mas o efeito mais consistente e comum é da aplicação
de P no solo reduzir acentuadamente a colonização micorrízica (Saggin Júnior e Siqueira, 1996). Antes que
se verifique a ausência de colonização nas raízes pelo aumento de P no solo já não se verifica benefícios da
micorrização no crescimento da planta (Saggin Júnior, 1992).
Quando a planta se encontra bem nutrida de P, as MAs são dispensáveis. Os FMAs tornam-se uma
carga para a planta, pois esta gasta fotossintatos com eles sem que haja um benefício nutritivo adicional.
Neste caso é comum ocorrer um efeito depressivo no desenvolvimento da planta quando os FMAs estão
presentes. Um modelo conceitual destas relações é apresentado por Siqueira e Colozzi-Filho (1986), onde
discute-se a variação da natureza da simbiose que pode ser mutualista ou parasítica (Figura 12). Em solos
muito deficientes de P a simbiose apresenta natureza parasítica, pois o fungo drena fotossintatos da planta
sem conseguir retribuir com benefício nutricional. Quando a disponibilidade de P no solo é gradativamente
aumentada a simbiose ganha natureza mutualista, pois o dreno de fotossintatos que o fungos provoca é
grandemente compensado pela economia de energia que a planta tem em crescimento radicular e absorção
ativa e pelo aumento da fotossíntese. O resultado é que a planta micorrizada cresce muito mais que a sem
micorrizas. Porém se a disponibilidade de P no solo atinge valores altos de modo que planta sem micorrizas
consiga absorver tanto P quanto a micorrizada, o fungo torna-se novamente para planta um encargo
energético sem retorno em economia de energia para obtenção de P.

Dreno de Benefício
fotossintatos
P nutricional

Sem micorrizas

Micorrizada
Massa seca

Simbiose mutualista
Simbiose parasítica

P disponível no solo
1 10 100 300 mg.kg-1 Mehlich I

Figura 12. Modelo conceitual de variação da natureza da simbiose de acordo com a variação de P disponível
no solo.
 22

Segundo Siqueira e Colozzi-filho (1986) os níveis de P disponível no solo (usando o extrator Mehlich I)
onde se encontra as zonas de transição entre os estados, parasítico-mutualista e mutualista-parasítico, da
simbiose micorrízica estão entre 3 e 10 mg.kg-1 e entre 100 e 300 mg.kg-1, respectivamente. Os autores
estimaram estes valores para o cafeeiro, porém as faixas podem ser válidas para várias espécies vegetais.
Um indicativo disto é a faixa de P disponível onde se verifica a resposta máxima inoculação em diferentes
estudo que é entre 9 e 27 mg.kg-1 (Quadro 2).

Quadro 2. Revisão das faixas de P aplicado e P disponível onde ocorrem as respostas máximas para
inoculação em diferentes plantas.
Mudas de P aplicado P disponível Referências
-1
------------mg.kg ------------
Cafeeiro 87 24 Colozzi-Filho e Siqueira (1986)
Cafeeiro 80-160 --- Souza et al. (1991)
Cafeeiro 200 24 Saggin Júnior et al. (1994)
Cafeeiro 80-160 13-27 Vaast et al. (1996)
Citros 0 --- Antunes e Cardoso (1991)
Mamoeiro 87 --- Weber e Amorim (1994)
Jacarandá-da-bahia 0-50 --- Chaves et al. (1995)
Acacia mangium 120 18 Faria et al. (1996)
Fedegos e trema 30-60 9-21 Paron et al. (1997)
Limão cravo 100-200 --- Melloni et al. (2000)
Amplitude 0-200 9-27

Entretanto, estas faixas de transição serão grandemente alteradas pela eficência simbiótica do FMA,
conforme já discutido anteriormente e também pela capacidade que a planta tem de controlar a colonização
micorrízica e mante-la de acordo com o nível de disponibilidade de P no solo (Saggin Júnior e Siqueira,
1996). Este controle é via planta, porém mecanismo fisiológico e bioquímico do controle não se encontra
esclarecido. Em pepino o controle da colonização de Glomus intraradices é, em primeira instância, feito
através da redução da taxa de crescimento de unidades de infecção dentro das raízes. Neste momento o
número de pontos de infecção não são diferentes entre plantas com e sem P. Posteriormente, existe uma
redução na formação dos pontos de entrada secundários, enquanto que nas plantas sem P o número de
pontos de entrada secundários aumentam marcantemente. Com o crescimento das raízes, e reduzida
infecção secundária, as raízes apresentam menor percentagem de colonização que aquelas de plantas em
solo com pouco P disponível (Bruce et al., 1994).

7. Aplicação de Micorrizas Arbusculares

A sustentabilidade dos sistemas está fundamentada no tripé: biodiversidade, fluxo de energia e

ciclagem de nutrientes. Nos sistemas produtivos tem prevalecido a diminuição da biodiversidade, uma
aceleração do fluxo de energia e contínua remoção de nutrientes do sistema. Essas alterações, aliadas a
 23

outras ações antrópicas mais intensas como atividade de mineração, construção de barragens, estradas,
loteamentos etc., resulta na perda parcial e em alguns casos, perda total da fertilidade do solo.

A elevada acidez, associada à alta saturação de alumínio, baixa disponibilidade de nutrientes e

elevada capacidade de adsorsão de fósforo, são limitações que ocorrem em muitos dos solos tropicais.
Conseqüentemente, quantidades relativamente elevadas de fertilizantes fosfatados são requeridos para o
cultivo desses solos.
Devido a baixa fertilidade natural dos solos e aos altos preços dos fertilizantes industrializados, tem
sido dada ênfase ao estudo das associações de plantas com microrganismos que favoreçam o
aproveitamento de nutrientes em meio com baixa disponibilidade dos mesmos. Pesquisas agronômicas na
última década têm mostrado que as limitações à produção na região tropical são melhor evitadas através de
tecnologias baseadas em processos biológicos (Sieverding, 1991). Os efeitos dos fungos que formam
as micorrizas arbusculares (FMA) na utilização de fósforo e crescimento das plantas tem sido avaliados em
algumas culturas de interesse econômico, visando minimizar os custos das mesmas e maximizar a eficiência
de utilização dos fosfatos.
A aplicação de FMA, em larga escala, na agricultura é entretanto ainda restrita por esses
microrganismos serem biotróficos obrigatórios , o que limita a produção de inóculo. Porém, sua utilização em
culturas que passam pela fase de viveiros é viável.
Várias culturas olerícolas, espécies ornamentais e arbóreas são cultivadas, na fase de formação de
mudas em substrato desinfestado visando controlar patógenos prejudiciais às raízes e a germinação de
sementes de plantas invasoras. Os procedimentos de desinfestação, eliminam ou reduzem bastante os
propágulos de FMA, podendo limitar o desenvolvimento das mudas no viveiro e tornando necessária e viável
a inoculação com FMA efetivos. Nas culturas que não possuem essa característica, é importante o
conhecimento da influência das diversas praticas agrícolas na população de fungos nativos, visando o
manejo adequado dos mesmos.
A utilização da micorriza tem sido considerada há três décadas, como uma alternativa para a redução
no uso de insumos (fertilizantes e pesticidas) na agricultura, devido aos seus efeitos benéficos no
crescimento de plantas de interesse agronômico, florestal, hortícola e pastoril (Miranda & Miranda, 1997).
Contudo, para que estes benefícios sejam alcançados torna-se necessário uma melhor compreensão
da ecologia destes microorganismos, não estando claro ainda para diversas situações, como obter o máximo
benefício desta simbiose (Dodd et al., 1990).
Em geral, a população dos fungos micorrízicos arbusculares (FMA) é alta nos agrossistemas com uso
reduzido de agroquímicos, cultivo mínimo e rotação de culturas (Jasper et al., 1989). Essa população natural
é também diversificada, podendo ser encontrada em torno de cinco a seis espécies ou isolados convivendo
na mesma rizosfera (Brundrett, 1991). Em área remanescente da mineração de bauxita, em um povoamento
de cinco anos de Acacia mangium, Caproni (2001) encontrou 12 espécies de fungos micorrízicos
arbusculares . Algumas espécies, ou mesmo gênero predominam em relação às demais, conforme observado
por Cadet et al (2001) que, investigando a revegetação de áreas submetidas a pousio, encontraram
predominância de Glomus em todos os solos estudados.
 24

De acordo com Carrenho(1998), os gêneros Glomus e Acaulospora apresentam maior capacidade de

adaptação a solos submetidos a diferentes variações nos teores de matéria orgânica, calagem, textura ,entre
outros fatores, demonstrando terem espécies resistentes a pertubações ambientais.
É interessante observar práticas de consorciação de espécies ,onde as culturas companheiras possam
interagir, de modo a disponibilizar propágulos de fungos micorrízicos para espécies dependentes da
associação e que não sejam boas multiplicadoras de inóculo. Nesse aspecto vale destacar o trabalho de
Osonubi et al.,1995, onde leguminosas árbóreas inoculadas com FMA ,plantadas em sistema “alley
cropping”, beneficiaram a produção de raízes de mandioca plantada como cultura intercalar .
Outro aspecto a ser considerado é a rotação de culturas, onde espécies que não formam associações
com FMA não devem preceder culturas altamente dependentes da associação e que não passam pela fase
de viveiro, necessitando portanto dos propágulos nativos do solo para a colonização e produção.
Várias espécies, tais como café (Lopes,1980; Siqueira et al,1998), cacau (Azizah Chulan e Ragu,
1986), algodão(Price et al,1989), abacate (Menge et al., 1978b) e leguminosas arbóreas (Monteiro,1990)
entre outras, são beneficiadas pela associação com FMA.
Siqueira et al (1998) mostraram que três isolados de Glomus etunicatum aumentaram a produção de
café no campo acima de 50% em relação ao controle ,demonstrando que com a aplicação adequada de
fósforo no plantio, a pré colonização de mudas com o FMA selecionado favorece o desenvolvimento inicial da
cultura e a produtividade do café em solos de baixa fertilidade.
Uma área de aplicação de FMA é a que envolve a micropropagação de plantas que constitui
importante componente da biotecnologia agrícola. As espécies micropropagadas têm usos diversos variando
de flores, a porta enxerto de fruteiras, ou como espécies florestais.
Em porta enxertos de videira, Ravolanirina et al. (1989), mostraram que aumentos no crescimento
destes devido à presença de micorrizas eram maiores se a inoculação fosse feita na fase pós-vitro, mesmo
se a porcentagem de colonização fosse equivalente a inoculação precoce realizada in vitro.
A inoculação com FMA no início da fase de enraizamento tem sido válida para grande número de
plantas de importância econômica como a macieira (Branzanti et al., 1992), a pereira (Gianinazzi et al.,
1985), e a bananeira (Declerck et al., 1995).
O efeito benéfico da colonização com FMA tem persistido no campo com abacaxizeiro (Matos e Silva,
1998), videira (Ravolanirina et al., 1989),morangueiro(Vestberg, 1992).
Lovato et a (1996) revisam e discutem a micorrização de plantas micropropagadas concluindo que o
conhecimento e a experiência acumulados demonstram que a associação micorrízica deve ser usada na
produção de plantas micropropagadas sadias que sejam capazes de superar estresses e que assegurem
crescimento adequado mesmo diante de condições adversas.
Outro uso de FMA, é o que se refere à inoculação para a formação de mudas para recuperação de
áreas degradadas. Em geral, nestas áreas, a população de fungos micorrízicos nativos é baixa devido à
remoção dos horizontes superficiais, o que facilita o estabelecimento do fungo inoculado na fase de
formação das mudas, favorecendo o estabelecimento das plantas (Franco et al., 1992). Souza e Silva (1996)
discutem os aspectos envolvidos na inoculação de fungos micorrízicos em espécies usadas para a
recuperação de áreas degradadas, destacando o efeito benéfico da associação micorrízica na fixação
biológica de nitrogênio em espécies de leguminosas arbóreas.
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