O Ophiocordyceps unilateralis pertence ao g�nero Ophiocordyceps, um g�nero de

fungos entomoparasitas, ou seja, que parasitam insetos. Este g�nero cont�m mais de
150 esp�cies descritas[1] e representa o t�xon mais diverso, morfologicamente e
ecologicamente da fam�lia Ophiocordycipitaceae[2], que por sua vez, pertence �
ordem Hypocreales, classe Sordariomycetes, filo Ascomycota e reino Fungi,
respectivamente.

Distribui��o
O O. unilateralis ocorre predominantemente em regi�es de florestas tropicais, assim
como seus hospedeiros, j� tendo sido relatado em regi�es remanescentes de Mata
Atl�ntica em Minas Gerais, na Zona da Mata[3]. Apesar de muitos trabalhos
publicados focados em O. unilateralis infectando formigas em habitats tropicais
tragam o consenso de que a ocorr�ncia dessa intera��o � pouco prov�vel em florestas
temperadas[4], outros trabalhos mais recentes relatam a ocorr�ncia de grandes
popula��es de formigas do g�nero Camponotus parasitadas pelo fungo O. unilateralis
nessa regi�o, demonstrando, portanto, sua ampla distribui��o geogr�fica nas
Am�ricas[5].

Morfologia

Esquema da morfologia de uma "formiga zumbi" infectada por O. unilateralis

Os esporos do O. unilateralis s�o excepcionalmente grandes tendo de 100�200 �m de
comprimento[6]. O estroma do fungo se apresenta na cor marrom escura e preta e
sempre emerge da regi�o cervical, dorsalmente na formiga. Os ascomas periteciais
(regi�o f�rtil) s�o globosos com cerca de 1 mm de comprimento e a por��o est�ril de
sustenta��o apresenta de 1 a 16 mm de comprimento[7].

Ciclo de vida
O fungo inicialmente se propaga pelo corpo da formiga do g�nero Camponotus e a
manipula atrav�s da contamina��o do seu SNC por metab�litos provenientes do
microrganismo[3], dessa forma a formiga deixa seu ninho e morre mordendo folhas de
arbustos ou de plantas herb�ceas, no caso do O. unilateralis.

Diferentes esp�cies do g�nero Ophiocordyceps, infectam diferentes esp�cies de

formigas e levam a diferentes s�ndromes comportamentais, levando a morte desses
insetos em diferentes locais que favore�am o crescimento do microrganismo em
quest�o, seja em galhos, gravetos ou at� mesmo enterradas em musgos, como ocorre
com a esp�cie O. kniphofioides[8][4].

Ap�s a morte da formiga, ocorre o desenvolvimento do corpo de frutifica��o no

animal, com a finalidade de dispers�o dos esporos do fungo. Ap�s 4 dias, surgem os
primeiros sinais do estroma, sendo que ap�s aproximadamente 20 dias ocorre o
amadurecimento sexual do corpo de frutifica��o do microrganismo, levando cerca de 4
semanas para que os parasitas maduros sofram superparasitismo por outros fungos[4].
Atrav�s da dispers�o de esporos ocorre a infec��o de novas formigas, geralmente a
formiga oper�ria morre perto do ninho e infecta seus irm�os, tratando-se de uma
transmiss�o intracol�nia.

A infec��o horizontal, ou seja, de um indiv�duo infectado de uma col�nia que leva �

infec��o de outra col�nia, � rara, isso porque os esporos sexuais desse fungo s�o
excepcionalmente grandes (100�200 �m de comprimento), sendo sua dispers�o pelo ar
pouco prov�vel, somado ao fato de que s�o raras as oper�rias que morrem muito
distantes dos seus ninhos[4].

Sobre o hospedeiro
Para completar todas as fases do seu ciclo de vida, o fungo O. unilateralis depende
da infec��o e manipula��o de uma formiga, que na maioria dos casos investigados s�o
do g�nero Camponotus.[9]
O g�nero Camponotus inclui as formigas comumente conhecidas como �formigas
carpinteiras�, esse nome refere-se � sua habilidade de cavar e esculpir a madeira
para a forma��o de suas col�nias. � o maior g�nero de formigas, em n�mero de
esp�cies, abrigando cerca de 200 esp�cies, contando apenas as que ocorrem na Regi�o
Neotropical. A hiperdiversidade e o polimorfismo presente nesse g�nero, geram
dificuldades aos pesquisadores para realizar a identifica��o taxon�mica.[9]

Dentre as formigas carpinteiras, preferencialmente a Colobopsis leonardi, � a mais

descrita como sendo parasitada por esse fungo.[9]

Comportamento e morfologia
Durante a intera��o do fungo O. unilateralis com a formiga hospedeira, Camponotus
leonardi, � muito conservado o tropismo de seus ninhos de dossel para vegeta��es
mais altas do sub-bosque. Em geral, o comportamento que antecede a morte � a
fixa��o atrav�s do aparato bucal na nervura principal da folha, localizada na face
abaxial de folhas de muda, localizadas, em m�dia, entre 3 e 25 cm acima do solo.
Tamb�m � bem descrito na literatura o potencial de epizootia do O. unilateralis, ou
seja, sua grande dissemina��o e acometimento de indiv�duos da mesma comunidade.
Sendo assim, considerando que o encerramento do ciclo do fungo est� associado ao
tropismo de seus hospedeiros para regi�es onde seu crescimento � �timo, � comum
encontrar nessas regi�es manchas de mortalidade, chamadas de �cemit�rios�.

As altera��es comportamentais dentro do hospedeiro pela rela��o de parasitismo cria

indiv�duos considerados �zumbis� visto que causam o abandono completo de suas
fun��es dentro da col�nia, entendida dentro da �rea dos insetos sociais como
aptid�o inclusiva, para a migra��o para os cemit�rios. Sendo assim, h� a abdica��o
involunt�ria de qualquer ganho de aptid�o inclusiva, e ainda, redu��o da aptid�o
dos demais membros da comunidade de forma geral, j� que na maioria dos casos, o
local de morte coincide com as �reas de forrageamento da pr�pria col�nia, expondo-a
aos esporos do O. unilateralis maduro e ao in�cio de novos ciclos de parasitismo.
[10]

As formigas parasitadas possuem forrageamento solit�rio e irregular, descrito na

literatura como um �passeio b�bado�, sob mudas e plantas de baixo porte no sub-
bosque, apresentam convuls�es e espasmos irregularmente espa�ados como
comportamento sintom�tico da intera��o, o que ocasiona frequentemente a queda do
substrato em que se localiza.[10]

O encerramento da vida das �formigas zumbis� ocorre no momento da mordida,

comportamento muito conservado dentro da intera��o e bastante espec�fico em todas
as condi��es e contextos ambientais em que acontece. O evento da mordida marca a
morte das formigas e inicia a fase de desenvolvimento do O. unilateralis, an�lises
histol�gicas demonstraram um processo de "enraizamento" dos corpos das hifas entre
as fibras musculares, circulando o c�rebro e gl�ndula p�s-far�ngea, bem como, no
atrofiamento e estiramento do m�sculo das mand�bulas durante o processo da mordida
final. Os mecanismos que elucidam os mecanismos da morte e fixa��o no substrato
preferencial s�o pouco compreendidos, no entanto, tudo indica que est�o associados
� indu��o de uma car�ncia energ�tica nos sarc�meros da musculatura da mand�bula
atrav�s da redu��o significativa de mitoc�ndrias e ret�culo sarcoplasm�tico. Posto
isso, h� um comprometimento do trabalho associado ao fluxo de �ons e descontra��o
dos m�sculos mandibulares, induzindo o aspecto de mand�bula travada.[10]

As formigas d�o a �mordida final� na nervura da face abaxial das folhas por volta
do meio-dia, indicando que a luz solar direta ou indireta, bem como a umidade e
temperatura t�picas desse momento podem ser gatilhos para seu desencadeamento. Elas
morrem cerca de 6 horas depois, e o crescimento completo do fungo ocorre de 2 a 3
dias post mortem, quando hifas emergem das membranas intersegmentares e levam �
forma��o do ped�nculo na parte posterior da cabe�a da formiga.[10]
Altura em que os hospedeiros s�o encontrados
Estudos demonstram que existe uma altura ideal para que a formiga suba em uma
�rvore e se fixe em uma folha ou em seu tronco. Essa altura apresenta os fatores
microclim�ticos de luz, temperatura e umidade que otimizam e garantem ao fungo
completar o seu ciclo de vida.[11]

Assim, a altura em que formigas s�o encontradas mortas, t�m o potencial de ser um
indicativo das caracter�sticas ecol�gicas necess�rias para o desenvolvimento e
esporula��o do fungo. As pesquisas tamb�m apontam a import�ncia de compreendermos
que os efeitos da umidade no desenvolvimento do fungo devem levar em conta as
caracter�sticas do hospedeiro, no caso as formigas, a sua morfologia.[11]

Mecanismos de defesa
Com o intuito de se defender dos parasitas, as formigas possuem alguns dos chamados
"mecanismos de defesa".

Pode ser feita uma limpeza ou remo��o de indiv�duos parasitados do ninho, a fim de
controlar a propaga��o dos parasitas, a chamada imunidade social.
Tamb�m h� o mecanismo conhecido como "grooming"[12], que � quando os indiv�duos, a
fim de proteger suas col�nias, colaboram na retirada de esporos de fungos e de
parasitas do corpo de um dos integrantes desse grupo. Como exemplo, podemos citar
as formigas do g�nero Lasius, que lambem umas as outras como t�tica para a extra��o
f�ngica[13].
Ademais, h� o desenvolvimento de um mecanismo nomeado de castra��o. Nele, iremos
observar a ocorr�ncia do parasitismo nos pr�prios fungos que parasitam as formigas
(superparasitismo), transformando-as, mais tarde, em "zumbis". Esses parasitas
tamb�m pertencem ao Reino Fungi, e tem como uma de suas fun��es a inibi��o da
s�ntese de esporos do fungo hospedeiro, influenciando posteriormente na reprodu��o
e continuidade do ciclo de vida dos Ophiocordyceps, assim como na dispers�o e
origem de novos indiv�duos da esp�cie parasita respons�vel pelo fen�meno descrito
previamente, as "formigas-zumbi", se tornando, ent�o, um colaborador em um dos
m�todos de defesa desenvolvidos pela comunidade social das formigas hospedeiras.