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DOI: 10.1002/jmv.25569
ARTIGO DE PESQUISA
1
Programa de Pós-Graduação em Epidemiologia e
Vigilância em Saúde, Evandro Chagas
Abstrato
Institute, Ananindeua, Pará, Brazil
A terapia imunossupressora causa grave comprometimento da defesa do hospedeiro e diarreia
2
Laboratório de Rotavírus, Seção de Virologia,
é uma complicação frequente em receptores de transplante renal. Este estudo teve como objetivo
Instituto Evandro Chagas, Vigilância Sanitária
Secretaria, Ministério da Saúde do Brasil, descrever a ocorrência de Rotavírus A (RVA) e Bocavírus Humano (HBoV) em amostras fecais de
Ananindeua, Pará, Brazil
pacientes imunossuprimidos submetidos a transplante renal no pós-transplante
3
Centro de Medicina Tropical, Federal
University of Pará, Belém, Pará, Brazil acompanhamento. Foi realizado um estudo longitudinal envolvendo uma coorte de 25 pacientes, selecionados
para transplante renal. Um total de 126 amostras fecais foram coletadas entre maio
Correspondence
Luana da Silva Soares, Virology Section, Evandro 2014 e maio de 2016. Técnicas moleculares foram utilizadas para detectar e caracterizar os
Chagas Institute, Health Surveillance Secretariat, Brazilian genótipos circulantes de RVA e HBoV e análises estatísticas foram aplicadas para verificar a
Ministry of Health, BR 316—KM 07, S/N, Levilândia,
67.030ÿ000 Ananindeua, Pará, Brazil. associação entre características epidemiológicas e clínicas. A prevalência de RVA e HBoV foi de
24% (6/25) e 40% (10/25), respectivamente. Entre os casos positivos para RVA e HBoV, a maioria
E-mail: luanasoares@iec.pa.gov.br
era do sexo feminino; não realizavam tratamento de água nem possuíam instalações de esgoto
adequadas. Os genótipos mais detectados foram RVA G3 (62,5%)
e HBoV-3 (95%). A análise filogenética das cepas de HBoV indicou que
amostras foram semelhantes às encontradas em países asiáticos e americanos. O presente
apontam a circulação desses agentes virais entre imunossuprimidos
indivíduos e esses achados possibilitarão a construção de novos conhecimentos e cuidados
perspectivas sobre a causa da diarreia nessa população.
PALAVRAS-CHAVE
renais.17
2.3 | Detecção e caracterização de RVA e HBoV
Outro agente viral que atualmente apresenta um potencial emergente é o
Bocavirus Humano (HBoV), mas seu papel no contexto das gastroenterites virais ainda
não foi totalmente elucidado . a família Parvoviridae, gênero Bocaparvovirus (https:// As suspensões fecais foram preparadas a 10% (v/v) em Tris Ca2+ 0,01 M tamponado,
talk.ictvonline.org/taxonomy/). Atualmente, quatro genótipos de HBoV foram pH 7,2, com extração subsequente do genoma viral conforme descrito anteriormente.23
identificados (HBoV-1 a -4) com base no nucleotídeo Para detecção de RVA, o RT-PCR quantitativo de uma etapa (RT-qPCR) A técnica24
foi realizada utilizando primers e sondas que amplificam uma região altamente
divergência da proteína do capsídeo VP1. O HBoV-1 é predominantemente encontrado amostras positivas foram submetidas a RT e nested-PCR.25 Para detecção de HBoV,
em amostras clínicas de pacientes com doenças respiratórias, foi realizada uma PCR seguida de nested-PCR26 utilizando primers que amplificam o
enquanto HBoV-2, HBoV-3 e HBoV-4 são detectados principalmente em infecções gene VP1, conforme Kapoor et al.26
gastrointestinais.19
Em relação aos indivíduos imunossuprimidos, existem Os produtos amplificados para ambos os vírus foram purificados com ExoSAP-
atualmente poucos estudos. Na Alemanha, um caso de uma criança com IT (Affymetrix Inc., Santa Clara, CA) e submetido à análise genômica
A infecção por HBoV após transplante de células-tronco hematopoiéticas foi sequenciamento usando os mesmos primers de nested-PCR junto com o
relatados, onde o vírus foi detectado em aspirados nasofaríngeos, amostras de sangue Kit comercial de sequenciamento de ciclo BigDye Terminator v.3.1 (Applied Biosystems,
e fezes . Foster City, CA). A eletroforese foi realizada no sequenciador automático ABI Prism
choque foi relatado devido a diarréia associada à disseminação 3130xl (Applied Biosystems).27
infecção por HBoV em uma criança imunocomprometida após transplante de fígado e Sequências nucleotídicas parciais de HBoV (576 pb) obtidas neste
células-tronco hematopoiéticas alogênicas.21 No Brasil, o estudo foram alinhados e editados através do programa Bioedit (v.7.0.5.2) e então
a frequência de HBoV foi relatada em 0,4% dos pacientes transplantados de medula comparados com outras cepas depositadas no banco de dados GenBank (http://
óssea.22 www.ncbi.nlm.nih.gov), sob o seguinte
Nesse contexto, devido à carência de estudos, é necessário e números de acesso: MK533720-MK533739. Para filogenética
relevante verificar a ocorrência de RVA e HBoV em pacientes imunossuprimidos após Na análise, adotou-se o método Neighborÿjoining, onde a matriz de distâncias usando
transplante renal, para compreender os aspectos clínicos e epidemiológicos desses a fórmula de dois parâmetros de Kimura foi calculada a partir das sequências
MEGA (v.5.0.1). A análise de bootstrap foi realizada usando 2000 ao considerar o total de amostras fecais testadas, uma positividade de 21,4%
replica, obtendo resultados reprodutíveis e proporcionando maior foi encontrado (27/126). A prevalência global de coinfecção envolvendo HBoV e RVA
confiabilidade aos clusters. foi de 4% (5/126). No entanto, ao analisar apenas
Statistical Package for the Social Sciences (SPSS)28 v.20.0, foram submetidos
3.2 | Características epidemiológicas e clínicas
à análise descritiva para obter a prevalência da
resultados investigados. A análise bivariada foi realizada para verificar A análise bivariada foi realizada para demonstrar uma possível relação entre os
a associação entre variáveis independentes e RVA e HBoV aspectos epidemiológicos e o risco de infecção por RVA/HBoV, mas não foi
infecções. A análise foi realizada por meio do teste exato de Fisher ou G, observada correlação (Tabela 1). No entanto, foi
e valor de P < 0,05 foi considerado estatisticamente significativo. relataram que as infecções por tais agentes virais foram mais freqüentes em
A detecção de RVA foi relatada em 24% (6/25) dos indivíduos imunossuprimidos e casos de RVA, 50% (3/6) apresentaram diarreia e dor abdominal; 33,3% (2/6)
em 13,5% (17/126) das amostras fecais. Quanto à detecção de HBoV, foi observada apresentaram náuseas e sintomas respiratórios, como tosse,
uma frequência de 40% (10/25), e nariz escorrendo e dor de garganta. No que diz respeito à infecção por HBoV, o mais
FIGURA 1 História natural de infecções por RVA e HBoV observada em 25 pacientes submetidos a transplante renal que participaram de um estudo longitudinal em Belém,
Brasil
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TABELA 1 Associação entre aspectos epidemiológicos e infecção por RVA e HBoV em indivíduos imunossuprimidos após
transplante, 2014-2016
RVA (+) RVA (ÿ) Total HBoV (+) HBoV (ÿ) Total
<40 3 50 8 42.1 11 44 5 50 6 40 11 44
ÿ40 3 50 11 57,9 14 56 5 50 9 60 14 56
sintomas relatados foram diarréia (70%, 7/10) e náusea (60%, 6/ realizou o alinhamento de aminoácidos de sequências obtidas como mostrado em
10). Nenhum dos sintomas teve uma associação estatisticamente significativa Figura 2. As cepas RVA G1 mostraram substituição de aminoácidos (aa) em
com infecções. posições 19 (VÿL), 41 (FÿY/T), 45 (LÿF) e 49 (KÿR) quando
Foi possível descrever genótipos de RVA em 16 amostras, com RVA substituições. Para HBoV, a análise filogenética da proteína VP1
A cepa G3P[6] foi o genótipo mais frequente, responsável por 25% demonstraram que os espécimes de HBoV-3 agrupados em um cluster com
dos casos (4/16), seguido por G3P[8] (12,5%, 2/16), G1P[4] (6,25%, 1/ cepas da China, Tailândia, Estados Unidos e Brasil. o
16), G1P[8] (6,25%, 1/16) e G3P[4] (6,25%, 1/16). Relativo nucleotídeo e aa semelhança entre as cepas do presente estudo
HBoV, 20 amostras positivas foram genotipadas, com HBoV-1 e HBoV- variou de 98,3% a 99,2% e 96,8% a 100%, respectivamente; e
3 espécies encontradas com frequência de 5% (1/20) e 95% (19/20), quando comparado com outros isolados variou de 98% a 100% e
Com relação à excreção viral prolongada notou-se que em cinco (PTR-1-F10), foi agrupado com cepas asiáticas e brasileiras, com
pacientes durante o período de acompanhamento, onde o paciente no. 9 (PTR09) nucleotídeo e uma similaridade variando de 96,8% a 100% e 98,9%
excretado HBoV-3 por 11 meses e PTR22 excretado RVA por 9 para 99,7%, respectivamente (Figura 3).
4 | DISCUSSÃO
Não foi possível realizar a análise filogenética para RVA gastroenterite tem sido descrita em vários cenários, incluindo o Brasil.29-31
uma vez que os fragmentos gerados para os genes VP7 e VP4 eram pequenos A prevalência global de RVA e HBoV associada a doenças gastrointestinais
(193 e 214 pb, respectivamente) e de difícil análise, embora infecção é de aproximadamente 40% e 6%, respectivamente.32,33
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TABELA 2 Principais sintomas relatados por indivíduos imunossuprimidos após transplante renal em relação à infecção por RVA, Belém-PA,
2014-2016
RVA (+) RVA (ÿ) Total HBoV (+) HBoV (ÿ) Total
estudos associados a pacientes imunossuprimidos após transplante renal data, a detecção de HBoV tem sido realizada principalmente em
ção são escassos, assim como o conhecimento de aspectos clínicos e epidemiológicos amostras do trato respiratório. No Brasil, a prevalência de 0,4% foi
aspectos de tais infecções neste grupo específico de indivíduos. Dentro disto relatados em pacientes após transplante de medula óssea e nenhum
contexto, o presente estudo observou uma alta prevalência de RVA (24%, 6/ casos positivos em pacientes transplantados renais na cidade de São Paulo.22
25) entre os transplantados e 13,5% (17/126) das amostras fecais, Ao analisar o perfil epidemiológico dos pacientes infectados
achados discordantes dos relatados em outros estudos com com RVA e HBoV, percebeu-se que não houve
receptores de órgãos na Áustria, onde a frequência variou de 0,8% a significância para qualquer uma das variáveis analisadas. No presente estudo, foi
1,5%.15,16 Essa divergência pode ser devido às diferentes metodologias observaram que entre os pacientes RVA positivos, todos eram adultos, com 40
empregado desde na Áustria testes imunocromatográficos e immu anos de idade média e maioritariamente do sexo feminino (83,3%). Esses resultados são
ensaios não enzimáticos foram usados para a detecção de RVA, enquanto RT-qPCR diferente dos encontrados na Áustria, onde a idade média dos infectados
foi utilizado no presente estudo, que é uma metodologia mais sensível em pacientes adultos foi de 49,8 anos; sendo mais prevalente no sexo masculino
explicadas por peculiaridades socioeconômicas, ambientais e sanitárias Em relação ao abastecimento de água, a frequência de positividade foi a mesma
de cada região. em ambos os grupos analisados. Diferentes descobertas foram relatadas no Rio
Em relação à infecção pelo HBoV, a frequência foi de 21,4% (27/126), Branco, Acre, onde a infecção por RVA foi significativamente associada
que foi ligeiramente inferior ao relatado entre os nigerianos (29%) com abastecimento público de água para uso doméstico.34 Ao analisar o
e crianças tunisianas (33%) com paralisia flácida não pólio.26 O destinação de resíduos, observou-se que entre os casos positivos, 66,7%
convergência desses dados pode ser esclarecida usando o mesmo PCR o fez por meio de rede geral de esgoto e fossa séptica. Os resultados
metodologia em ambos os estudos. Entre os indivíduos transplantados, para diferem dos descritos em Rio Branco, Acre, onde 21,3% da
TABELA 3 Excreção prolongada de HBoV e RVA em amostras coletadas de receptores de transplante renal, Belém-PA, 2014-2016
PTR09 09/2014- 08/2015 F2, F3, F4, F5, F8, F9, F10 HBoV HBoV-3
FIGURA 2 Alinhamento das sequências de aminoácidos deduzidas dos genes VP7 e VP8* de RVA isolado em comparação com cepas de vacina (Rotarix e RotaTeq)
indivíduos infectados não possuíam rede de esgoto adequada e foram positivamente transplantados de medula óssea e a detecção de HBoV foi realizada apenas em uma
Em relação à infecção pelo HBoV, observou-se que não houve observado entre os estudos pode ser esclarecido por diferentes tipos de
diferença entre faixa etária e positividade foi maior no sexo feminino (70%). Em São indivíduos analisados, bem como amostras coletadas e metodologia
Paulo, ao analisar amostras respiratórias de pacientes empregado. Em Belém, a maioria dos indivíduos eram adultos assintomáticos. Dentro
de diferentes grupos de risco, observou-se que 88,9% eram crianças e 55,6% eram Índia, o estudo foi desenvolvido com crianças hospitalizadas com
do sexo masculino.22 sintomas gastrointestinais. Na cidade de São Paulo foram coletadas amostras de
Ao analisar o perfil clínico, percebeu-se que a maioria dos indivíduos era swab, lavado ou aspirado nasal, o que apenas justifica a
assintomática. Entre os casos positivos para RVA, as queixas mais relatadas foram ocorrência de sintomas respiratórios.
diarreia e dor abdominal (50%), náuseas e sintomas respiratórios (33,3%), não O genótipo de RVA mais frequente foi G3P[6] (25%), corroborando com os
havendo significância estatística para nenhum dos sintomas avaliados. Esses achados achados na Nigéria com 24,5% das crianças <5 anos com gastroenterite.37 Também,
são diferentes daqueles relatados entre os receptores de transplante renal na França, de forma convergente, estudos foram realizados na região amazônica entre
onde 50% dos pacientes apresentaram sintomas de diarreia e 50% relataram apenas hospitalizados crianças, onde esse genótipo foi relatado em uma frequência de 15%
febre.35 a 20%.31,34 Quanto aos genótipos HBoV, HBoV-3 e HBV-1 foram encontrados em
Com relação aos sintomas relatados em casos positivos para HBoV, nenhum 95% e 5% das amostras fecais, respectivamente, sem HBoV-2
dos sintomas avaliados também esteve associado à infecção. Dentro e detecção de HBoV-4. Diferentes achados foram descritos na Rússia,
um estudo realizado na Índia, descobriu-se que entre HBoV positivo onde HBoV-1 foi relatado em 38,7% dos espécimes e HBoV-3 em 1,6%.38 Na região
dos casos, 100% apresentavam diarreia, 90% febre, 74% desidratação e 58% Centro-Oeste do Brasil, a frequência de detecção de HBoV-1 foi maior (91,7%), em
vômito.36 Na cidade de São Paulo, verificou-se que tosse e comparação com HBoV-3 (8,3% ).39 Muitos
coriza foram os sintomas relatados por um paciente adulto investigações relataram que o HBoV-2 é predominantemente encontrado em
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FIGURA 3 Análise filogenética da proteína VP1 de cepas brasileiras de HBoV. O nível de suporte de bootstrap é indicado em cada nó (valores <70% foram
omitidos) com base na análise de junção de vizinhos de 2.000 replicações. As cepas de HBoV analisadas neste estudo estão em negrito
amostras de fezes, caso contrário, este genótipo não foi detectado no entre as crianças com imunodeficiência, na cidade do Rio de Janeiro
presente estudo, da mesma forma, o HBoV-4, que é menor, não foi detectado (1,5%).43 Ao avaliar apenas as amostras positivas para HBoV e RVA, a
quando comparado com outros genótipos em todo o mundo.19,33,40-42 coinfecção foi relatada em 18,5% (5/27) dos casos, sendo menor quando
Neste estudo, observou-se uma frequência de coinfecção de 4% (5/126) comparada ao descrito dados no Brasil (33,3% para 64,3%)39,44 e Rússia
entre as amostras testadas, resultado semelhante ao relatado no Brasil (32,1%).38
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As monoinfecções por HBoV são raras e a infecção por HBoV mostra uma ORCID
pacientes transplantados, onde esse evento não foi observado.35 Em contraste, a 1. Sementilli A, David DR, Malheiros D, et al. Patologia do transplante renal: achados
excreção prolongada de RVA por 35 dias foi previamente relatada em um paciente morfológicos principais e como laudar as biópsias. J Bras Patol Med Lab. 2008;44(4):293ÿ
espécie, a semelhança foi observada com cepas que circulavam no pâncreas-rim: progresso até o momento. Drogas. 2010;70(7):793-804.
estado do Tocantins em 2014, período atual da pesquisa, bem como com cepas do
6. Helderman JH, Goral S. Complicações gastrointestinais de imunossupressão de plantas
trato respiratório relatadas na China.49,50
trans. J Am Soc Nephrol. 2002;13(1): 277-287.
É importante mencionar que o presente estudo apresentado
limitações devido ao número relativamente baixo de indivíduos acompanhados. 7. Coste JF, Vuiblet V, Moustapha B, et al. Diagnóstico microbiológico de diarreia grave em
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Ainda, tais achados apontam para a circulação desses agentes virais
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em indivíduos imunossuprimidos após transplante renal,
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suscetíveis a tais infecções, e esses achados possibilitarão a construção de novos
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conhecimentos e perspectivas de cuidado sobre a causa da diarreia nessa população.
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AGRADECIMENTOS 11. Troeger C, Khalil IA, Rao PC, et al. Vacinação contra rotavírus e a carga global de
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Os autores gostariam de agradecer aos pacientes incluídos neste estudo, 2018;172(10):958-965.
Hospital Ophir Loyola e a assistência técnica prestada pelo 12. Estes M, Greenberg H. Rotaviruses. In: Fields BN, Knipe DM, Howley PM, eds. Campos
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Secretaria de Vigilância Sanitária e Ministério da Saúde do Brasil.
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Os autores também agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
de rotavírus seis anos após a vigilância do licenciamento da vacina: há evidência de
Desenvolvimento Tecnológico (CNPq) concedendo bolsas. seleção de cepas a partir da pressão da vacina? Infect Genet Evol. 2014;28:446-461.
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CONFLITO DE INTERESSES
15. Stelzmueller I, Wiesmayr S, Eller M, et al. Enterocolite por infecção simultânea por
rotavírus e Clostridium difficile em transplante de órgãos sólidos adulto e pediátrico. J
Os autores declaram que não há conflito de interesses.
Gastrointest Surg. 2007;11(7):911-917.
16. Stelzmueller I, Wiesmayr S, Swenson BR, et al. Enterite por rotavírus em receptores de
CONTRIBUIÇÕES DO AUTOR transplante de órgãos sólidos: um problema subestimado?
Transplante Infect Dis. 2007;9(4):281-285.
LRPC, FCC, KLS, VPS e ETPJ: suporte em testes de triagem para vírus 17. Carena AA, Boughen S, Gagliard MI, et al. Diarreia aguda em transplantes renais e reno-
detecção de agentes. LRPC, PSL, SFSG e DAMB: genômica realizada pancreáticos. Medicamento. 2015;75(1):29-36.
18. Yin Y, Mason HJ, Sprengers D, Peppelenbosch MP, Pan Q.
sequenciamento. HHCP e IBC: participaram da análise dos dados. LRPC, JDPM, HRR
Rotavírus em transplante de órgãos: interações droga-vírus-hospedeiro. Am J
e LSS: participaram da redação do artigo e da realização da pesquisa. Todos os autores
Transplante. 2015;15(3):585-593.
deram aprovação para o 19. Schildgen O. Bocavirus humano: lições aprendidas até hoje. Patógenos.
versão do artigo. 2013;2(1):1-12.
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CASTRO E AL. | 2133
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