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HHS Public Access Autor

manuscrito .
atual LimitepsicolManuscrito do autor; disponível no PMC 2020 01 de outubro.
Publicado na forma final editada como:
atual Limite psicol . Outubro de 2019; 29: 199–204. doi:10.1016/j.copsyc.2019.03.011.

Déficits de atenção na ambliopia

Preeti Verghese1, The

Smith Kettlewell Eye Research Institute, San Francisco CA (preeti@ski.org)

Suzanne P McKee, The

Smith Kettlewell Eye Research Institute, San Francisco CA (suzanne@ski.org)

Dennis M Levi

Optometry and Vision Science, University of California Berkeley, CA (dmlevi@berkeley.edu)

Abstrato
A ambliopia é uma anormalidade do neurodesenvolvimento associada a déficits em uma ampla gama de tarefas
visuais de baixo e alto nível. Isto é particularmente verdadeiro na ambliopia estrábica, onde a fixação é instável
e há um aumento da frequência de microssacadas. À luz da estreita associação entre movimentos oculares
e atenção, propomos uma nova hipótese: que o custo da fixação instável na ambliopia é um déficit na
atenção seletiva. O aumento da latência para sacadas e o tempo de resposta manual com a visão do olho
amblíope é consistente com a atenção sendo distraída por movimentos oculares de fixação indesejados.
Revisamos outros déficits de atenção na ambliopia e discutimos se eles são explicados pela instabilidade da
fixação ou se envolvem uma forma de negligência ou supressão da entrada visual do olho amblíope.

Palavras-chave

estrabismo; microssacadas; latência sacádica; latência manual; aglomeração; piscar de atenção; sinalização;
tempo de decisão perceptual

A ambliopia (“olho preguiçoso”) é uma anormalidade de desenvolvimento comum que resulta na perda
da acuidade visual em um olho que não pode ser corrigida por óculos ou lentes de contato. Normalmente,
a acuidade do outro olho é normal. Historicamente, o déficit amblíope tem sido atribuído a perdas neurais
no córtex visual inicial, principalmente V1 [1,2,3**]. Embora o dano ao córtex estriado e extraestriado
indubitavelmente contribua para a perda ambliópica, nesta revisão apresentamos um conjunto de evidências
de que a latência da resposta é significativamente afetada na ambliopia, sugerindo um déficit mais amplo
do que o processamento visual. A latência de resposta tem sido freqüentemente usada como uma
métrica de atenção em estudos que vão desde as clássicas tarefas de sinalização de Posner
[4] até o desempenho em tarefas de busca visual. Propomos que o aumento da latência para sacádicos e
respostas manuais na ambliopia é devido a um déficit de atenção decorrente de má fixação

1.Autor correspondente.
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estabilidade e aumento da frequência de microssacadas, e trabalhos de revisão que sugerem que esses
fatores impactam a dinâmica e a alocação espacial da atenção seletiva.

Atenção e movimentos oculares

Goldberg e Wurtz [5] demonstraram uma forte associação entre os movimentos oculares e a atenção.
Eles mostraram que as células nas camadas superficiais do colículo superior respondem mais fortemente
quando o animal atende a esse local e prepara uma sacada para um estímulo dentro do campo de resposta,
em comparação com quando o animal fixa ou prepara uma sacada para um local fora da resposta
campo. Rizzolatti e colegas [6**] propuseram a “teoria pré-motora da atenção”, segundo a qual a atenção
está fortemente ligada ao objetivo sacádico e as mesmas redes corticais controlam a atenção, bem
como os movimentos oculares. Esta proposta ousada é apoiada por estudos neurofisiológicos
em primatas de comportamento acordado, bem como estudos de neuroimagem funcional em humanos
que mostram que as mesmas estruturas corticais no córtex frontal, parietal e extraestriado estão
envolvidas na atenção aberta e encoberta [7-11].

A associação entre os movimentos oculares e a atenção é evidente mesmo quando os observadores são
obrigados a manter a fixação e atender secretamente a um local sugerido. Hafed e Clark [12*] mostraram
que durante uma tarefa de atenção encoberta, os observadores tendem a fazer pequenos movimentos
oculares (microssacadas com amplitude < 1°) na direção da sugestão. Além disso, os estímulos que
aparecem em um local congruente com a direção de uma microssacada são discriminados melhor do que
aqueles em locais incongruentes, reforçando ainda mais a ligação entre os movimentos oculares
sacádicos e a atenção ([13], mesmo quando os observadores são obrigados a fixar e prestar
atenção secretamente.

O custo atencional da instabilidade fixacional

Indivíduos com ambliopia, particularmente aqueles com estrabismo, têm baixa estabilidade de fixação em
seus olhos amblíopes [14, 15–16, 17*, 18–20]. Em tarefas que requerem fixação, a posição do olho amblíope
tende a desviar-se da fixação e a frequência e amplitude das microssacadas é maior do que no
outro olho. Isso é particularmente verdadeiro para amblíopes estrabísticos, independentemente de
a visão ser binocular ou apenas com o olho amblíope [17*, 21]. Criticamente, Chung et al. [14] usaram
imagens da retina em um oftalmoscópio a laser de varredura para mostrar que a maior
magnitude de erro (a diferença entre a posição de aterrissagem da microssacada em relação ao
locus do marcador de fixação na retina) foi o maior contribuinte para a instabilidade da fixação do
amblíope olho no estrabismo.
Portanto, em vez de corrigir o desvio, o aumento da magnitude do erro muitas vezes afastava o olho de
sua posição de pouso pretendida. Para amblíopes estrabísmicos, o drift e as microssacadas
associadas são principalmente horizontais [22; veja também 14 Fig. 1], enquanto que para amblíopes
anisométricos os padrões de deriva são mais como um passeio aleatório, então o desvio líquido da fixação
é menor (23; 14).

O cerne da nossa proposta é que essa instabilidade de fixação se manifesta como um distrator de atenção
[24]. O acoplamento típico de atenção e movimentos oculares implica que, quando ocorre uma microssacada,
a atenção está ligada à localização do objetivo da sacada [25**]. Com o aumento da frequência de
microssacadas na ambliopia, a atenção está sendo continuamente deslocada de um local para outro.

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outro, e está menos disponível para responder ao aparecimento de um estímulo. Isso causa atrasos
quando o observador amblíope é solicitado a manter a fixação em um marcador e responder o
mais rápido possível ao aparecimento de um estímulo, pois a vigilância é comprometida por
microssacadas frequentes [26]. Esse componente distrativo da atenção pode se aplicar a todas
as latências motoras, incluindo olhos e mãos. Outro fator que afeta a latência sacádica é o
período refratário para sacadas de cerca de 150 ms [27,28], que coloca um limite inferior na rapidez
com que o olho pode se mover após uma microssacada anterior. Trabalhos anteriores com
observadores não amblíopes mostram que as microssacadas aumentam o tempo de iniciação de
uma sacada: a latência sacádica aumenta em 40 ms quando as microssacadas ocorrem dentro de
150 ms antes da apresentação de um alvo de sacada [29]. Assim, o aumento da frequência de
microssacadas na ambliopia pode adicionar um atraso adicional à latência sacádica, pois é mais
provável que o olho esteja em um período refratário relacionado à sacada a qualquer momento.

Aumento das latências sacádicas na ambliopia

As latências sacádica e manual são mais lentas na ambliopia estrábica [15,24,30–35, 36**].
Von Noorden [37] foi o primeiro a mostrar latência aumentada de respostas manuais ao visualizar um
alvo central (em vez de periférico) com o olho amblíope. Ele também mostrou que o atraso é ainda
maior quando o olho amblíope é testado em condições de fixação binocular.
Este atraso adicional pode ser o resultado da supressão interocular do olho amblíope pelo outro olho
dominante [37]. O atraso no tempo de reação sacádico e manual está fortemente correlacionado
com a redução da acuidade no olho amblíope [24,32]. No entanto, o aumento do atraso não é
simplesmente uma consequência da redução da acuidade ou da sensibilidade ao contraste. Por
exemplo, Levi et al. [31] estudaram essa diferença de latência manual em função do contraste e
ajustaram os dados com uma função de potência prevista pela lei de Pieron [38,39]. Seu estudo
mostrou que, embora os tempos de resposta diminuíssem com o aumento do contraste em ambos os
olhos, o olho amblíope precisava de maior contraste para atingir o tempo de resposta assintótico.
McKee e outros. [24] consideraram a possibilidade de que o maior contraste exigido pelo olho
amblíope pode simplesmente refletir sua menor sensibilidade e que as funções de latência versus
contraste se sobreporiam se a latência fosse plotada contra múltiplos limiares de contraste em cada
olho (contraste efetivo). Eles redistribuíram os dados de um observador de Levi et al. [32] e mostraram
que enquanto as funções para os dois olhos quase se sobrepunham, ainda havia uma diferença
irredutível na latência assintótica para os tempos de resposta manual, com o olho amblíope tendo uma latência 46 ms maior.
Para investigar essa diferença persistente minuciosamente, Gambacorta et al. [36**] examinaram
a latência para sacadas e mãos quando os contrastes efetivos nos dois olhos foram igualados.
Eles mediram a latência vs. contraste efetivo para ambos os amblíopes anisometrópicos e
estrabísticos e descobriram que igualar o contraste faz com que a função latência vs. contraste efetivo
se sobreponha para amblíopes anisometrópicos e alguns estrabísticos, especialmente para latências
manuais. No entanto, para outros amblíopes estrabísticos, o olho amblíope tem um atraso adicional
em relação ao olho não amblíope de cerca de 75 ms para sacadas e um atraso de cerca de metade
desse valor para latências manuais. Além disso, Gambacorta et al. [31**] também mostraram que
os tempos de reação sacádica e manual são altamente correlacionados (> 0,9) no olho
amblíope, o que indica que fatores comuns estão produzindo um atraso em ambos os sistemas
motores. Eles argumentam que o fator comum envolve a atenção, em que o aumento da
frequência de microssacadas em amblíopes estrabísticos desvia a atenção de eventos como

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início do alvo, resultando em um aumento das latências sacádica e manual. As microssacadas

frequentes também aumentam o tempo em que o olho amblíope está em um período refratário a uma
sacada anterior. Assim, a latência sacádica sofre de dois fatores, ambos devidos às microssacadas —
atenção distraída e período refratário motor — e, portanto, apresenta um atraso maior do que a
latência manual.

A contribuição de microssacadas para atrasos na latência sacádica seria minimizada se a demanda

por fixação constante fosse removida, desligando o ponto de fixação antes do início do alvo do teste,
como no efeito 'gap'? Os ambliopes estrabísticos mostram a melhora normal do 'gap' na latência
sacádica em ambos os olhos normais e amblíopes, mas a diferença interocular na latência sacádica
permanece essencialmente inalterada pela introdução de um gap entre o ponto de fixação e o
alvo (36**). Talvez o padrão de desvio seguido de sacadas corretivas ocorra em amblíopes estrabísticos,
mesmo na ausência de um alvo de fixação. De fato, Schor e Hallmark [19] observaram grandes desvios
e sacadas quando seus observadores estrábicos tentavam manter a fixação no escuro com seus olhos
amblíopes.

Outros déficits de atenção na ambliopia

A baixa sensibilidade ao contraste e a distração da atenção pelo aumento da frequência de microssacadas
são responsáveis por todos os atrasos no tempo de reação, ou poderia haver outros fatores que
impõem uma lentidão geral no processamento da entrada do olho amblíope? Por exemplo,
mostramos que o tempo para uma sugestão atingir o pico de eficácia é retardado na ambliopia
estrábica [40]. Isso é verdade tanto para as pistas periféricas quanto para as centrais. O atraso do
amblíope em relação ao outro olho foi maior na apresentação binocular, quando os estímulos podiam
aparecer aleatoriamente em qualquer um dos olhos, em comparação com a apresentação monocular,
quando os estímulos apareciam em um olho por um bloco de tentativas. No entanto, Roberts et
al. [41] não encontraram atraso significativo no tempo de resposta para o olho amblíope
versus o outro olho para participantes anisometrópicos ou estrabísticos. Diferenças nos estímulos
usados podem explicar o diferente padrão de resultados: os estímulos de Roberts et al. [41] foram
desmascarados e os observadores não estavam sob nenhuma pressão de tempo para responder,
resultando em latências superiores a 1 s. Mais importante, apenas 4 dos 14 participantes eram
amblíopes e, desses 4 participantes amblíopes, apenas um era estrabístico.

Os déficits de atenção devido à instabilidade de fixação na ambliopia estrábica podem não ser a
história toda. É claro que a ambliopia está associada ao desempenho prejudicado em tarefas que
requerem atenção, como rastreamento de múltiplos objetos [42] ou detecção da mudança na direção do
movimento de múltiplas trajetórias, particularmente quando a magnitude da mudança é pequena [43].
Estudos sugerem que, no caso de ambliopia estrábica, atender a uma sugestão produz um realce
menor para entrada no olho amblíope. Hou e colegas de trabalho [44] mediram as respostas SSVEP
a entradas nos olhos amblíopes e nas áreas corticais estriadas e extra-estriadas, enquanto os
participantes foram orientados a atender a um estímulo à direita ou à esquerda. Em seu estudo, os
amblíopes estrábicos mostraram menor modulação atencional a uma sugestão do que os controles e
as respostas V1 foram diminuídas para entradas no olho amblíope [44]. As respostas extra
estriadas foram diminuídas para entradas nos olhos amblíope e contralateral. Não está claro se
esse ganho reduzido está relacionado ao atraso comum que existe para tempos de reação sacádicos e
manuais ou se existe um mecanismo adicional que diminui o peso da entrada

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do olho amblíope de modo que esteja em um estado de negligência atencional [45]. Em outro estudo
que examinou o efeito de uma pista de atenção, Pham, Carrasco e Kiorpes [46] mediram a discriminação
de direção em função do contraste em macacos com ambliopia. O animal recebeu uma dica válida para
a localização da única grade vertical entre sete manchas de orientações diferentes ou forneceu uma dica
neutra não informativa. O desempenho em macacos amblíopes em resposta a uma sugestão de atenção
aumentou tanto o ganho de contraste quanto o ganho de resposta.
No entanto, para macacos estrábicos, uma dica válida no olho amblíope não aumentou o ganho de
resposta ao nível do outro olho com uma dica neutra. Assim, enquanto o olho amblíope pode se
beneficiar de uma sugestão de atenção, a resposta à sugestão não compensa a menor sensibilidade
do olho amblíope. O Hou et al. [44] e Pham et al. [46] estudos sugerem que a entrada do olho amblíope
pode ser habitualmente diminuída.

Outros estudos, como recursos de contagem insuficiente em uma tarefa de julgamento de

numerosidade [47] ao visualizar com o olho amblíope, também apontam para déficits de atenção.
Uma possibilidade é que, quando o número de recursos é grande (>5), os observadores não conseguem
desviar a atenção para outro cluster para subitizar e estimar o número dentro do tempo de exibição
limitado usando seu olho amblíope. Sharma et ai. [47] testaram especificamente se estender o
intervalo de teste de 200 ms para 1 segundo e remover a máscara aliviou o déficit de subcontagem.
O déficit de subcontagem diminuiu ligeiramente, mas não atingiu o desempenho do outro olho,
sugerindo que talvez haja mais do que um custo de mudança temporal para o déficit de atenção na
ambliopia.

O piscar de atenção é diferente na ambliopia [48]. O piscar parece ser menos sintonizado no olho amblíope,
embora a amostragem grosseira (100 ms) usada no estudo [48] não deixe claro se está atrasada. É
importante ressaltar que o padrão de erros é diferente dos controles.
Para a primeira letra-alvo (T1), os observadores que visualizam com o olho amblíope geralmente
relatam a letra que ocorreu antes de T1, sugerindo atrasos no processamento, de modo que a letra
anterior ainda estava sendo processada quando T1 apareceu. Este efeito é consistente com a dinâmica
alterada da atenção espacial. No entanto, ao relatar a segunda letra-alvo (T2), os observadores
amblíopes relatam letras que nunca foram apresentadas, sugerindo uma ligação errônea das
características das letras. Isso pode ser semelhante a um déficit na integração do contorno que
discutiremos mais tarde e pode parecer não relacionado ao aumento da frequência de microssacadas,
pois apenas uma letra foi apresentada por vez. No entanto, é possível que a supressão associada
às sacadas prolongue o tempo necessário para que as evidências se acumulem para chegar a
uma decisão perceptiva [49]. Além disso, os indivíduos amblíopes têm tempos de integração mais
longos para estímulos de maior frequência espacial [50] e apresentam aglomeração temporal [51],
ambos consistentes com períodos frequentes de supressão que podem atuar como “intervalos”.

Farzin e Norcia [52] relataram que, com a visão amblíope, os tempos de resposta de escolha para relatar
a localização de uma lacuna (esquerda/direita) em um Landolt C são mais longos. Eles interpretaram isso
como consequência de negligência atencional; no entanto, uma explicação alternativa pode
ser a integração espacial inadequada. A descoberta de que uma tarefa simples de tempo de resposta
não resultou em atrasos significativamente mais longos com a visão do olho amblíope pode ser
explicada pela dependência do tempo de resposta simples do contraste do estímulo - o alto contraste do
estímulo em Farzin e Norcia [52] provavelmente o tornou claramente visível ao olho amblíope dos observadores.

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Integração de contornos e aglomeração na ambliopia

Observadores normais podem encontrar facilmente um contorno formado por manchas de Gabor
aproximadamente colineares apresentadas em meio a um fundo denso de manchas orientadas
aleatoriamente. Humanos amblíopes mostram dificuldades em detectar contornos no ruído [53-58]. Esse
déficit não se deve à visibilidade reduzida ou ao aumento da incerteza posicional [59]. Uma explicação
possível é que o olho amblíope é prejudicado ao usar um contorno como uma sugestão. Para participantes
de controle, Verghese [60] mostrou que partes de um contorno agem como uma sugestão para outras partes
do contorno, de modo que a presença de duas ou mais manchas alinhadas aumenta a discriminação de
contraste para uma amostra de teste que se encontra ao longo do caminho implícito. Este efeito de autosugestão é diminuído na ambliopia [61
Enquanto os controles normais usam uma pista de contorno para encontrar o patch de teste em um local
desconhecido no ruído e discriminar seu contraste, os observadores amblíopes têm grande dificuldade
com a presença de ruído, mesmo quando o patch de teste está em um local fixo. Curiosamente, sua discriminação
de contraste não é prejudicada na ausência de ruído. Esses estudos sugerem que a integração espacial é
afetada na ambliopia e pode ser devido aos mesmos fatores subjacentes que resultam em zonas de
aglomeração anormalmente grandes na ambliopia. A aglomeração é o agrupamento espacial de informações
dentro de uma zona de aglomeração que prejudica a capacidade de detectar um objeto na periferia,
principalmente quando ele é flanqueado por outros objetos. A aglomeração representa um gargalo para o
reconhecimento e leitura de objetos na ambliopia [62,63]. Conforme observado acima, em observadores normais,
as microssacadas podem levar a mudanças na atenção; na medida em que mudanças atencionais
semelhantes ocorrem quando amblíopes estrábicos fazem grandes microssacadas, isso pode resultar em
aumento de aglomeração e erros de substituição (ou seja, relatar erroneamente um flanqueador em vez do
alvo) porque a atenção é erroneamente direcionada a um flanqueador e não ao alvo [64 ]. Por exemplo,
em uma tarefa de acuidade lotada com uma letra de 15 minutos de arco (20/60), uma microssacada de 15' pode
resultar em fixação (e/ou atenção) em um flanco adjacente.

Conclusão
Várias linhas de evidência apontam para déficits de atenção na ambliopia. Aqui, consideramos o quanto a
instabilidade da fixação e sua contribuição para distrair a atenção e aumentar os períodos refratários
relacionados à microssacada podem explicar esses déficits de atenção. Claramente, os déficits de
atenção devido à fixação instável são altamente consistentes com latências aumentadas para latências
sacádicas e manuais. Também é possível que os déficits de atenção relacionados à fixação contribuam para
fenômenos tão diversos quanto subcontagem, aumento de SOA para que uma sugestão seja eficaz, o
piscar de atenção, integração de contorno e déficits de aglomeração na ambliopia.
No entanto, existem claramente outros resultados, como ganho de resposta reduzido e modulação
atencional reduzida, que sugerem que os déficits relacionados à fixação não são toda a história e que o déficit
atencional na ambliopia pode envolver uma subestimação habitual da entrada do olho amblíope , uma forma de
negligência atencional.

Agradecimentos
Concessão NEI RO1EY020976

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Referências
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** Esta revisão examina as ligações entre déficits sensoriais na ambliopia e respostas de célula única
na área V1 e mostra que muitos déficits visuais na ambliopia não são facilmente capturados por uma simples
perda de sensibilidade ao contraste nos neurônios V1. Outros fatores, como maior ruído, menor eficiência
e agrupamento inadequado, desempenham um papel e podem envolver áreas corticais superiores. Esta revisão
indica que as perdas neurais corticais documentadas até agora não explicam completamente os déficits
visuais na ambliopia.
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vertical: evidências a favor de uma teoria pré-motora da atenção. Neuropsychologia 25: 31–40. [PubMed:
3574648] **Este é um estudo de referência que propôs a “teoria pré-motora da atenção” segundo a qual
a atenção aberta e encoberta (sem movimentos oculares) compartilham os mesmos mecanismos neurais.
Curiosamente, a teoria foi proposta para explicar as descobertas experimentais de que as latências manuais
eram mais longas em locais-alvo não sinalizados quando os observadores atendiam secretamente a um local sinalizado.
Os autores foram além dos dados para propor que uma sacada é planejada toda vez que uma pista indica um
local de destino, e a atenção acompanha o planejamento da sacada. Essa teoria pode explicar por que leva mais
tempo para responder manualmente quando o alvo não aparece no local indicado.
7. Corbetta M, Akbudak E, Conturo TE, Snyder AZ, Ollinger JM, Drury HA, Linenweber MR,
Petersen SE, Raichle ME, Van Essen DC, Shulman GL. (1998). Uma rede comum de áreas funcionais para
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Vision Res, 42(22): 2533–45. [PubMed: 12445847] * Este é o primeiro estudo a mostrar uma ligação entre
pequenos movimentos oculares durante a fixação (<1°) e a localização da atenção encoberta. A direção
dessas “micro” sacadas foi claramente tendenciosa para o local atendido, mostrando uma ligação entre
atenção e sacadas.

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binocularmente e mostra maior instabilidade em olhos amblíopes, não importa se a visão é monocular
(com o outro olho ou o olho amblíope) ou binocular. Isso é relevante para mostrar que a instabilidade da
fixação é um problema em condições reais de visualização binocular.
18. Maxwell GF, Lemij HG, Collewijn H. (1995). Conjugação de sacadas na ambliopia profunda.
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olhos foi perceptualmente igualado. Medições cuidadosas do tempo de resposta versus contraste efetivo
mostram que, mesmo nos contrastes mais altos, alguns amblíopes estrábicos apresentam um atraso
persistente nos tempos de resposta sacádico e manual. A correlação entre as latências sacádicas é alta (>0,9),
sugerindo um fator comum subjacente a essas duas modalidades. Os autores propõem que o aumento da
instabilidade fixacional na ambliopia estrábica distrai a atenção e é responsável por ambos os efeitos. Eles
também propõem que o atraso adicional para as latências sacádicas sobre as manuais pode ser devido ao
período refratário associado às sacadas.
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