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Oecologia
https://doi.org/10.1007/s00442-018-4150-2

PESQUISA DO ALUNO EM DESTAQUE

Experimentos revelam que a heterogeneidade ambiental aumenta a riqueza de

espécies, mas raramente são projetados para detectar os mecanismos
subjacentes

Jean CG Ortega1· Sidinei M. Thomaz2· Luís M. Bini3

Recebido: 21 de julho de 2017 / Aceito: 23 de abril de 2018

© Springer-Verlag GmbH Alemanha, parte da Springer Nature 2018

Abstrato
A heterogeneidade ambiental (EH) desempenha um papel central nas hipóteses usadas para explicar as distribuições da
diversidade de espécies. Aqui, conduzimos uma meta-análise das relações de riqueza de espécies-EH (S-EH) relatadas para
estudos experimentais ou quase-experimentais. Controlamos a falta de independência entre os tamanhos de efeito e,
adicionalmente, realizamos uma meta-análise cumulativa. Descobrimos que EH tem um efeito positivo consistente na
riqueza de espécies. Esse padrão foi consistente em escalas espaciais, questões metodológicas e entre grupos e domínios
taxonômicos. Além disso, nossa meta-análise cumulativa destacou que uma relação S-EH positiva tem sido evidente por
quase duas décadas. No entanto, os experimentos muitas vezes não exploraram profundamente os mecanismos
subjacentes à relação positiva entre EH e riqueza de espécies. Tomados em conjunto,

Palavras-chaveDiversidade · Diversidade de espécies · Heterogeneidade de habitat · Meta-análise · Revisão sistemática

Introdução

A busca por mecanismos subjacentes à variação espacial e

Comunicado por Wayne Dawson.
Mostramos que os mecanismos subjacentes à relação riqueza
positiva-heterogeneidade ambiental ainda são pouco
compreendidos. Destacamos que aumentar nossa compreensão
desses mecanismos ajudará a explicar por que essa relação é tão
difundida.
Material eletrônico complementarA versão online deste artigo
(https://doi.org/10.1007/s00442-018-4150-2) contém material
suplementar, que está disponível para usuários autorizados.
* Jean CG Ortega
ortegajean@gmail.com
1
Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Ambientes
Aquáticos Continentais, Universidade Estadual de Maringá, Av.
Prof. Colombo, 5.790, Bloco G-90, Maringá, PR 87020-900,
Brasil
2
Núcleo de Pesquisas em Limnologia, Ictiologia e
Aquicultura, Universidade Estadual de Maringá,
Av. Colombo, 5.790, Bloco H-90, Maringá, PR 87020-900,
Brasil
3 Kovalenko et ai.2012).
Departamento de Ecologia, Universidade Federal de Goiás, Av.
Prof. Esperança, s/n, Campus Samambaia, Goiânia, GO
74690-900, Brasil
temporal na diversidade biológica tem sido um tema
recorrente na ecologia. Em um estudo pioneiro, MacArthur e
MacArthur (1961) observaram uma correlação positiva entre
“diversidade de altura da folhagem” e riqueza de espécies de
aves. Após este estudo, muitos outros testaram a hipótese de
uma correlação positiva entre heterogeneidade ambiental (EH)
e riqueza de espécies (S) (hipótese da heterogeneidade-
diversidade; por exemplo, Tews et al.2004e referências nele
contidas; Kovalenko et ai.2012). Esses estudos indicam que EH é
um correlato chave da riqueza de espécies (Stein et al.2014). A
relação entre S e EH tem sido atribuída a um conjunto de
mecanismos. Por exemplo, um aumento em EH pode melhorar
a coexistência de espécies enfraquecendo as interações
competitivas e aumentando a disponibilidade de refúgios
contra predadores e distúrbios (Warfe e Barmuta 2006;
MacKenzie e Cormier2012; Tokeshi e Arakaki 2012). Além disso,
um aumento na disponibilidade de energia com o aumento de
EH também foi relatado para explicar as relações positivas
entre S e EH (Taniguchi e Tokeshi 2004; Warfe e Barmuta2006;
Apesar da crescente evidência de uma relação S-EH
positiva, tanto de estudos primários quanto meta-analíticos

Vol.:(0123456789)

(por exemplo, Taniguchi et al.2003; Haddad e cols.2009;
Burlakova et ai.2012; Nanjo et ai.2014; Stein e outros.2014),
evidências contrárias também podem ser encontradas na
literatura. Por exemplo, relações unimodais S-EH foram
detectadas (Dibble et al.1996; por exemplo, Flecker e Taylor
2004). Isso pode ser explicado por possíveis efeitos negativos
do EH no S após o EH ultrapassar um limite além do qual
condições heterogêneas podem restringir a exploração do
habitat devido a restrições morfológicas (Dibble et al.1996;
McAbendroth et ai.2005; Gibb e Parr2013). Além disso, alguns
estudos descobriram que EH não influencia S de forma alguma
(por exemplo, Grenouillet et al. 2002; Reynolds e outros.2007;
Gundale et ai.2011). Há também uma sugestão de que relações
positivas podem resultar de artefatos metodológicos, como
efeitos de área (Matias et al. 2010) ou diferenças na abundância
(efeito de amostragem passiva; ver Grenouillet et al.2002)
porque habitats com maior EH tendem a ter uma maior
abundância de organismos (Taniguchi e Tokeshi2004).
Mesmo que se assuma a predominância de uma relação S-EH
positiva, a magnitude dessa relação pode variar dependendo de
vários fatores ecológicos (por exemplo, tipo de ecossistema e taxa)
e metodológicos (por exemplo, desenho do estudo e tipo de EH; ver
Stein e Kreft2015). Uma lista não exaustiva desses fatores pode ser
apresentada a seguir. Estudos anteriores observaram, por exemplo,
que a relação S-EH se torna mais forte com o aumento da
granulação espacial (Tews et al.2004; Tamme e outros.2010; Stein e
outros.2014). Isso é esperado porque a heterogeneidade nas
condições ambientais aumenta com o tamanho da unidade de
amostragem (Van Rensburg et al.2002). A força da relação S-EH
também pode depender do tipo de ecossistema, como aquático ou
terrestre. De acordo com Tokeshi e Arakaki (2012), alimentadores
de partículas que colonizam substratos são mais comuns em
ecossistemas aquáticos do que em terrestres e esses organismos
são particularmente sensíveis a variações nas correntes de água.
Além disso, os mecanismos de cima para baixo tendem a ser mais
fortes em ambientes aquáticos do que em ambientes terrestres
porque os autotróficos têm um tamanho corporal menor no
primeiro tipo de ecossistema (Shurin et al.2006; Rip e McCann2011).
Portanto, refúgios contra a predação fornecidos por habitats
heterogêneos podem ter um efeito maior em ambientes aquáticos
do que em ambientes terrestres (Tokeshi e Arakaki2012). Por outro
lado, altas taxas de predação por predadores de emboscada/senta
e espera em ambientes mais heterogêneos (por exemplo, Petry et
al.2010) poderia diminuir o efeito de EH sobre S em ecossistemas
aquáticos. Em vista dessas forças opostas, não se sabe se a relação
S-EH é mais forte em ecossistemas terrestres ou aquáticos.
O desenho do estudo é outro fator que pode explicar a variação na
força das relações S-EH. Em contraste com os estudos observacionais, os
estudos experimentais, por sua própria natureza, controlam múltiplos
fatores de confusão (por exemplo, variação no tamanho da unidade de
amostragem e outros fatores conhecidos por se correlacionarem com S;
Vieira et al.2007; Matias e cols.2010;
13
Oecologia
Loke e Todd2016). Portanto, pode-se esperar que a associação
entre S e EH seja mais forte em estudos experimentais do que em
estudos observacionais. Independentemente dessa previsão,
resumir os resultados de estudos experimentais, em escalas
espaciais menores, também ajudaria a resolver o debate sobre a
direção da relação entre S e EH (mas não os mecanismos
subjacentes; veja abaixo). Além do desenho do estudo, outras
escolhas metodológicas também podem afetar nossa capacidade
de detectar relações S-EH. Por exemplo, experimentos realizados
em ecossistemas terrestres e aquáticos encontraram uma relação
positiva entre a riqueza de espécies e as variáveis que descrevem a
EH física (por exemplo, variação topográfica; Vivian-Smith1997;
Schneck e Melo2012). No entanto, outros estudos descobriram que
a riqueza de espécies de plantas não estava relacionada à EH
quando diferentes fatores ambientais foram usados para
manipular essa variável (tipo misto de EH: manipulação de
topografia e heterogeneidade química; Baer et al.2004). Como
outro exemplo, Reynolds et al. (2007) observaram que a
variabilidade na concentração de nutrientes não afetou a riqueza de
espécies vegetais.
Meta-análises anteriores avaliando as relações S-EH
incluíram apenas estudos em grupos taxonômicos únicos
(Lundholm2009; Tamme e outros.2010) ou estudos
observacionais conduzidos em grandes escalas espaciais em
reinos terrestres (Stein et al.2014). No entanto, para testar a
generalidade da relação S-EH, estudos de síntese de pesquisa
também devem considerar estudos experimentais conduzidos
em pequenas escalas espaciais e em ambientes aquáticos.
Além disso, até onde sabemos, revisões quantitativas
anteriores não avaliaram criticamente como e se os estudos
primários testaram os mecanismos ecológicos que poderiam
potencialmente explicar as relações S-EH. Em nosso estudo,
buscamos abordar essas lacunas realizando uma meta-análise
para testar se existe uma relação positiva entre S e EH. Como
incluímos dados experimentais e quase-experimentais, de
diferentes domínios (águas interiores, marinhas ou terrestres),
táxons e tipos de EH, nosso estudo é um passo importante para
testar a generalidade da relação S-EH. Testamos a hipótese de
que a força da relação entre EH e S aumentaria com a escala
espacial e seria maior nos reinos aquáticos do que nos reinos
terrestres (embora o contrário possa ser verdadeiro; veja
acima). Também previmos que a força da relação entre EH e S
seria maior em experimentos que controlavam os mecanismos
que afetam a riqueza de espécies do que em experimentos que
não o faziam. Exploramos como os tamanhos de efeito
variaram entre grupos taxonômicos e tipos de
heterogeneidade ambiental. Também exploramos como os
tamanhos de efeito que medem a relação S-EH variaram com o
tempo usando uma meta-análise cumulativa. Finalmente,
conduzimos uma revisão sistemática para explorar quais (e
quantos) mecanismos foram controlados nos experimentos e
invocados para explicar as relações S-EH nos estudos primários.
Oecologia
Métodos
Protocolo de pesquisa
Realizamos uma busca sistemática em 03 de julho de 2015 no
banco de dados Web of Science (agora administrado pela
Clarivate Analytics). Modificamos os termos e combinações
usados por Stein et al. (2014) (Recurso on-line 1). Excluímos
alguns termos referentes a EH que estão associados a estudos
conduzidos em grandes escalas espaciais e ambientes
terrestres apenas (por exemplo, “aspecto”, “índice de diferença
normalizada de vegetação”, “uso da terra”). No campo “Tópico”,
considerando todos os anos, usamos 44 termos referentes a EH
e, usando operadores booleanos, os combinamos com termos
associados a medidas de diversidade e estudos experimentais
(Recurso Online 1).
Focamos nossa metanálise em estudos experimentais ou
“quase-experimentais”. Retemos estudos que (i) manipularam
experimentalmente a EH no campo (por exemplo, Nanjo et al.2014)
ou em condições de laboratório (por exemplo, Nakaoka et al.2008).
Para estudos quase-experimentais, incluímos aqueles que (ii)
amostraram aleatoriamente ou (iii) amostraram dados com
contrastes planejados (por exemplo, um par de amostras, uma
classificada como heterogênea e a outra como controle
homogêneo). Exemplos de tais estudos incluem aqueles que fazem
medições de EH e riqueza em amostras distribuídas aleatoriamente
Figura 1Resumo das etapas da revisão sistemática.aItens de relatório
preferidos para revisões sistemáticas e meta-análises (PRISMA; Moher et
al.2009) fluxograma resumindo as fases de inclusão e exclusão do
estudo.bCritérios de exclusão do estudo para triagem de resumo e texto
completo (observe as quebras noy-eixo no painelb).WSIsem informações
suficientes,OSTopinião, simulação ou estudos teóricos,BLElivro, carta,
editorial ou errata,L/Alinguagem/acessi-
em uma região (por exemplo, Torre et al.2014) e estudos que
mediram a riqueza de um grupo taxonômico em condições
homogêneas e heterogêneas (por exemplo, Ruiz-Delgado et al.
2015). Incluímos apenas estudos nos quais os níveis de HE foram
determinados.
Nossa pesquisa identificou 1.565 artigos, com 1.469
recuperados da Web of Science; os outros 96 foram incluídos
porque foram usados por quatro revisões sistemáticas
encontradas em nossa pesquisa na Web of Science (Fig.1a).
Onze estudos duplicados foram excluídos. Depois de ler os
resumos dos 1.554 estudos restantes, excluímos 1.038 porque,
entre outras razões, incluíam apenas dados observacionais ou
porque estavam fora do escopo de nossa revisão (fig.1b; para
razões específicas para a exclusão de cada estudo, consulte o
recurso on-line 2). Lemos o texto completo de 516 artigos e
excluímos 374 que, entre outras razões, não forneciam
informações suficientes para inclusão em nossa metanálise,
eram observacionais ou não abordavam as relações S-EH (fig.1
b). Também excluímos estudos que se basearam em índices de
diversidade, riqueza rarefeita e não forneceram dados de
riqueza observada. Em resumo, 142 estudos foram usados
para a metanálise (fig.1).
Compilação de dados
Os estudos incluídos em nossa meta-análise avaliaram a
relação entre S e EH usando comparações de médias
restrição de idade,RWDrevisão sem dados. *Onze estudos foram publicados
separadamente, mas os dados foram coletados nas mesmas unidades de
amostragem. Portanto, consideramos na síntese como cinco estudos.
**Excluímos revisões sistemáticas de nossa meta-análise, mas os 94 estudos
incluídos nessas revisões tiveram seu texto completo avaliado para
elegibilidade (ou seja, foram incluídos como artigos resultantes de outras
fontes no painela)
13

(controle vs grupos de tratamento) ou análises de correlação.
Extraímos os tamanhos de amostra, medidas de tendência central
(média ou mediana) e dispersão (intervalo, desvio padrão, erro
padrão ou intervalo de confiança) dos grupos de controle e
tratamento de estudos com base em comparações de médias
(Rosenthal e DiMatteo2001; Borenstein et ai.2009). Utilizamos as
equações de Hozo et al. (2005) para estimar as médias e desvios
padrão de estudos que forneceram valores medianos e de
intervalo. Extraímos os tamanhos das amostras e os coeficientes de
correlação de Pearson de estudos que usaram análises de
correlação. Quando esses dados faltavam, usamos outras
estatísticas (touFvalores, graus de liberdade e tamanho da amostra)
para estimar tamanhos de efeito (Rosenthal e DiMatteo2001; Lipsey
e Wilson2001).
Classificamos os estudos nos seguintes grupos em
termos de domínios: águas interiores, domínio
marinho ou terrestre. Quanto aos grupos
taxonômicos, foram formados os seguintes grupos:
microrganismos (amebas, microcrustáceos e rotíferos
perifíticos), plantas (algas, macrófitas aquáticas,
plantas vasculares terrestres), invertebrados e
vertebrados, bem como invertebrados/vertebrados e
fauna/flora (nestes dois últimos casos, estudos
primários avaliaram as relações S-EH para diferentes
grupos de organismos). Em relação ao tipo de
estudo, foram considerados os seguintes grupos:
experimental ou quase-experimental (contrastes
randomizados ou planejados). Também registramos
dados sobre a granulação espacial (área da unidade
amostral onde a heterogeneidade foi medida) dos
artigos ou de autores contatados.
Também classificamos os estudos com base no tipo
de EH (modificado de Stein et al.2014quadro): biótico,
químico, físico ou misto (EH misto incluiu uma
combinação de EH biótico e físico). As adaptações que
fizemos não mudaram as de Stein et al. (2014).
Agrupamos as medidas de EH baseadas na cobertura da
terra, vegetação ou fornecidas por espécies animais
como EH bióticas. Os animais podem aumentar a EH em
diferentes escalas espaciais simplesmente por causa de
sua presença (por exemplo, mexilhões; Burlakova et al.
2012) ou porque transformam ativamente seus habitats.
Por exemplo, os castores constroem canais e transferem
a vegetação para zonas húmidas, aumentando a EH à
escala da paisagem (Hood e Larson 2014). Classificamos
os estudos como medindo EH física quando
quantificaram mudanças no tipo de substrato,
topografia ou microtopografia. Classificamos os estudos
como medindo EH químico quando eles mediram
diferenças nas concentrações de nutrientes, tipo de
distribuição de nutrientes (uniforme ou
13
Oecologia
distribuição homogênea e heterogênea; por exemplo, Eilts et al.
2011) e pH. Devido à pequena escala dos estudos incluídos em
nossa meta-análise, não encontramos estudos avaliando o efeito do
EH climático na riqueza de espécies (sensu Stein et al.2014).
Finalmente, classificamos os estudos como medindo EH mista
quando eles misturaram duas ou mais categorias (por exemplo,
índices que combinam EH física e biótica).
Tamanhos de efeito, meta-regressão e análises de subgrupo
Como a maioria dos estudos primários usou diferenças entre
médias (127 estudos), calculamos o g de Hedges como uma medida
do tamanho do efeito, bem como sua variância, usando fórmulas
padrão (Borenstein et al.2009). Para 16 estudos,touFvalores e
coeficientes de correlação de Pearson foram usados para estimar
o d de Cohen (detalhes metodológicos podem ser encontrados no
Recurso Online 3 e em Dunlap et al.1996; Ray e Shadish1996;
Borenstein et ai.2009). Em seguida, convertemos d para g de
Hedges (Borenstein et al.2009). Valores de g positivos indicam que
há um aumento na riqueza de espécies de condições homogêneas
para heterogêneas. Modelamos a variação nos tamanhos de efeito
entre os estudos usando um modelo de efeitos aleatórios, que
assume que os tamanhos de efeito reais variam entre os estudos
(Borenstein et al.2009; Nakagawa e Santos2012).
Detectamos diferentes formas de dependência estatística entre
tamanhos de efeito em nosso conjunto de dados. Por exemplo, existem
estudos que calcularam diferentes tamanhos de efeito para diferentes
grupos taxonômicos ou mediram mais de um tipo de EH usando as
mesmas unidades de amostragem (Borenstein et al.2009; Hedges e
outros.2010; Tanner-Smith e Tipton2014). Além disso, a dependência
também ocorreu porque comparamos diferentes níveis de tratamento
com EH a um único controle experimental. O uso direto desses
tamanhos de efeito dependentes distorce as estimativas do tamanho de
efeito médio ponderado e sua variância (Hedges et al. 2010; Tanner-
Smith e Tipton2014). Usamos um método robusto de estimativa de
variância (RVE; Hedges et al.2010) para incorporar todos os tamanhos de
efeito sem enviesar as estimativas de tamanho de efeito médio
ponderado e heterogeneidade entre os estudos. Essa abordagem requer
um coeficiente de correlação que descreve a covariação entre os
tamanhos de efeito dentro do estudo (ρ). Nós usamos umρvalor de 0,8 e
realizou uma análise de sensibilidade (variandoρvalores de 0 a 1) para
avaliar o impacto dessa escolha nas estimativas dos parâmetros.
Avaliamos a relação entre tamanhos de efeito e moderadores
(grão espacial, domínio, táxon, tipo EH e se o experimento
controlava outros mecanismos (uma variável fictícia)) usando uma
meta-regressão (Borenstein et al.2009). nós registramos10
granulação espacial transformada antes da análise. Relatamos T2e
EU2estatísticas, como medidas de heterogeneidade do modelo de
meta-regressão.T2é a variância entre os estudos e aEU2representa a
proporção da variância entre os estudos que poderia ser
potencialmente explicada pelos moderadores (Borenstein et al.2009
). Também relatamos um pseudocoeficiente
Oecologia
de determinação (pseudo-R2), que indica a proporção da
variância explicada pelos moderadores (Borenstein et al.
2009).
Como alguns níveis de moderadores tinham tamanhos de
amostra pequenos (ou seja, menos de 40 estudos; Hedges et al.
2010), usamos uma pequena correção amostral dos graus de
liberdade (Tipton2015). Excluímos estudos que não forneceram
grãos espaciais ou níveis moderadores com menos de seis estudos
de nossas estimativas de parâmetros de meta-regressão (mas
usamos todos os estudos para calcular o tamanho do efeito médio
ponderado). Excluímos esses níveis porque, com graus de liberdade
abaixo desse limite, a taxa de erro tipo I é substancialmente inflada
(Tipton2015). Também estimamos correlações entre variáveis
moderadoras, porque a inclusão de moderadores colineares em
modelos de meta-regressão afeta as estimativas de parâmetros
(Kostantopoulos e Hedges2009). Essa análise indicou que todas as
correlações eram baixas (<|0,3|) e, portanto, a colinearidade não
era um problema em nossos dados (Recurso Online 4: Tabela S1).
Também realizamos uma análise de subgrupo (Borenstein et al. 2009
) para avaliar como os tamanhos de efeito variaram entre os níveis de
cada variável moderadora. Corrigimos o nível de significância usando o
método de Bonferroni para reduzir a probabilidade de cometer erros do
tipo I. Também usamos o método RVE com uma pequena correção de
amostra nas análises de subgrupo para controlar a dependência entre
os tamanhos de efeito. Removemos a interceptação desses modelos de
subgrupo RVE; assim, os coeficientes do modelo foram estimativas de
tamanhos de efeito médios para cada nível de subgrupo (Stein et al.2014
).
Metanálise cumulativa
Também conduzimos uma meta-análise cumulativa para detectar
tendências temporais nos tamanhos de efeito (Leimu e Koricheva
2004; Borenstein et ai.2009). Em uma meta-análise cumulativa, os
tamanhos de efeito são incluídos cumulativamente na análise,
seguindo uma ordem predeterminada, para estimar
sucessivamente os tamanhos de efeito médios ponderados (Leimu
e Koricheva2004). Ordenamos os estudos de acordo com o ano de
publicação; assim, a primeira estimativa foi feita apenas com dados
do estudo mais antigo, a segunda com os dois mais antigos, etc.,
até a última estimativa, que incluiu todos os 142 estudos. Também
usamos o método RVE na meta-análise cumulativa para controlar a
dependência entre os tamanhos de efeito.
Viés de publicação
Avaliamos o viés de publicação usando o método trim-and-fill
(Duval e Tweedie2000) e o número à prova de falhas Orwin
(OFSN doravante; Orwin1983). O método trim-andfill é um
método iterativo onde as assimetrias em um gráfico de funil
são identificadas (a distribuição desigual de tamanhos de efeito
em torno do tamanho de efeito médio ponderado indica uma
viés de publicação). Em cada iteração, os estudos com o efeito mais
alto e a precisão mais baixa (ou seja, erros padrão mais altos) em
um gráfico de funil são removidos. Posteriormente, o tamanho
médio ponderado do efeito é recalculado até que a distribuição dos
tamanhos de efeito seja simétrica em torno do tamanho médio
ponderado do efeito (Borenstein et al.2009). O número de estudos
removidos para obter uma distribuição simétrica em um gráfico de
funil corresponde ao número de estudos ausentes devido a um
possível viés de publicação. Então, para estimar a variância do novo
tamanho de efeito médio ponderado, os estudos removidos são
reinseridos junto com seus tamanhos de efeito “espelho”
correspondentes, que teoricamente não foram publicados (Duval e
Tweedie2000; Borenstein et ai.2009). O OFSN estima o número de
estudos necessários para diminuir o tamanho do efeito médio
observado para um valor predeterminado (Orwin 1983). Usamos
tamanhos de efeito iguais a 0,01, 0,22 e 0,44 para calcular OFSNs.
Esses valores correspondem, respectivamente, a tamanhos de
efeito próximos de zero e a 1/4 e 1/2 do efeito cumulativo que
estimamos (ver “Resultados”). Aplicamos os métodos trim-and-fill e
OFSN seguindo duas abordagens para controlar a falta de
independência entre os tamanhos de efeito. Primeiro, calculamos o
tamanho médio do efeito e a variância para cada estudo e, em
seguida, calculamos os valores trimand-fill e OFSN. Em segundo
lugar, reamostramos aleatoriamente um tamanho de efeito e sua
variância de cada estudo. Em seguida, calculamos os valores de
trim-and-fill e OFSN. Usamos 999 reamostragens na última
abordagem.
Realizamos todas as análises no ambiente R (R Core
Team2015). Usamos o pacote 'robumeta' (Fisher e Tipton
2015) para o RVE e análises de sensibilidade e o pacote
'metafor' (Viechtbauer2010) para as análises de viés de
publicação.
Análise dos mecanismos subjacentes à
relação S-EH
A partir de cada estudo, registramos se os autores
controlaram os mecanismos que podem ter influenciado as
relações S-EH, como área (fornecida pelos níveis de EH para
colonização das espécies), abundância (manipulação do
número de indivíduos em cada tratamento, uso da
abundância como uma covariável e curvas de rarefação) e a
presença (ou abundância/quantidade) de predadores ou
recursos (alimentos ou nutrientes). Especificamente,
contamos o número de mecanismos contabilizados nos
projetos experimentais e, na seção de discussão dos
artigos, o número de mecanismos invocados para explicar
as relações S-EH (Recurso Online 2).
13
 Oecologia

Resultados variou de − 8,48 a 14,79. Entre os 1070 tamanhos de efeito, 377

Relação entre S e EH em estudos
experimentais e efeitos de moderadores
Registramos 1.070 tamanhos de efeito de 142 estudos. Cada estudo
relatou de 1 a 76 tamanhos de efeito e tamanhos de efeito
Figura 2Variação das relações entre riqueza de espécies e heterogeneidade
ambiental. Círculos e linhas horizontais representam tamanhos de efeito (G de
Hedges) e seu intervalo de confiança de 95% (CI95). O losango fechado indica o
tamanho do efeito médio ponderado (linha tracejada) e seu IC95estimado com
base em uma estimativa de variância robusta. A linha sólida indica um efeito
igual a zero. Tamanhos de efeito com seu IC superior95
limites menores que zero estão em vermelho. Tamanhos de efeito com seu IC mais
baixo95limites maiores que zero estão em azul, e aqueles com IC95que inclui um
efeito igual a zero estão em preto. A versão colorida desta figura está disponível
online
foram positivos e 77 mostraram efeitos negativos de EH na
riqueza, enquanto o intervalo de confiança de 95% (IC95) de 616
tamanhos de efeito incluiu zero. Estimamos um tamanho de
efeito médio ponderado positivo e altamente significativo com
base em um RVE (Hedges' g ± CI95= 0,89 ± 0,18;t136= 10,00, P<
0,01; Figo.2).
Estimamos uma alta heterogeneidade entre os tamanhos de
efeito (T2= 1,14;EU2= 83,99%). No entanto, o modelo geral de
metarregressão, incluindo todas as variáveis moderadoras, não
explicou a heterogeneidade entre os tamanhos de efeito (pseudo- R
2= 0; Mesa1). Estudos que controlavam pelo menos um mecanismo
tendiam a ter tamanhos de efeito médios mais altos do que aqueles
que não controlavam outros mecanismos, mas essas diferenças
não eram estatisticamente significativas (t=1,77, df = 48,00,P=0,08).
Os tamanhos de efeito médios ponderados e as estimativas de
parâmetros de meta-regressão foram robustos para a escolha dos
valores de correlação usados para estimar pesos ao considerar a
dependência entre tamanhos de efeito (Recurso Online 4: Tabelas
S2, S3).
Os tamanhos de efeito médios nos diferentes subgrupos
variaram de 0,31 a 1,69 e todos foram significativamente
diferentes de zero (Fig.3). Esses resultados mudaram pouco
após o controle de vários testes usando a correção de
Bonferroni. Especificamente, os tamanhos médios de efeito não
foram mais diferentes de zero apenas nos subgrupos fauna
mista, EH misto e EH químico.
Metanálise cumulativa
A meta-análise cumulativa indicou que os resultados dos
estudos publicados até 1998 já haviam fornecido um tamanho
de efeito médio ponderado positivo e significativo (fig.4).

tabela 1Efeitos de variáveis

Variável Estimativa dfS SE CI95baixo CI95acima t p
moderadoras na relação entre
riqueza de espécies e Interceptar 0,32 25,72 0,48 − 0,67 13h30 0,66 0,52
heterogeneidade ambiental
Log10 (grão) − 0,05 34,69 0,06 − 0,17 0,06 − 0,97 0,34
Reino (marinho) 0,31 35,94 0,31 − 0,32 0,93 1,00 0,32
Reino (terrestre) 0,21 30,54 0,33 − 0,46 0,88 0,64 0,52
Taxa (invertebrados/vertebrados) 0,66 7,13 0,64 − 0,85 2.17 1.02 0,34
Taxa (plantas) − 0,18 20,07 0,31 − 0,83 0,48 − 0,56 0,58
Taxa (vertebrados) 0,26 24,29 0,31 − 0,39 0,90 0,82 0,42
Tipo EH (químico) − 0,50 11,97 0,33 − 1,22 0,22 − 1,51 0,16
Tipo EH (misto) − 0,28 11,36 0,33 − 0,99 0,44 − 0,84 0,42
Tipo EH (físico) 0,12 25,72 0,28 − 0,45 0,69 0,43 0,67
Controle de mecanismo adicional (sim) 0,42 48,00 0,24 − 0,06 0,90 1,77 0,08

A variável resposta foi a estimativa dos parâmetros g de Hedges e meta-regressão com base em uma estimativa de
variância robusta. As variáveis moderadoras foram a granulação espacial de cada estudo, domínio onde o estudo foi
conduzido, qual táxon e tipo de heterogeneidade ambiental (EH) foi medido e se o experimento controlou mecanismos
adicionais ou não. Os níveis de referência para cada variável categórica são “águas interiores” para Reino;
“invertebrados” para Taxa; “biótico” para tipo EH e “não” para controle de mecanismos adicionais. Graus de liberdade de
Satterthwaite (dfS), erro padrão (SE), limites inferior e superior do intervalo de confiança de 95% (CI95baixo e alto,
respectivamente) são dados para cada estimativa de parâmetro

13
Oecologia

Fig. 3Variação das relações de riqueza de espécies–heterogeneidade
ambiental em diferentes reinos, grupos taxonômicos, tipo de
heterogeneidade ambiental (EH) e se o experimento controlou mecanismos
adicionais. Os círculos e as linhas horizontais representam o tamanho do
efeito médio ponderado (G de Hedges) e o intervalo de confiança de 95% (CI95)
estimado com base em uma estimativa de variância robusta para cada
nível de subgrupo. A linha sólida indica um efeito igual a zero. Omitimos os
níveis de subgrupo microrganismos e fauna/flora devido ao pequeno número
de estudos (menos de seis estudos). O número de estudos/número de
tamanhos de efeito dependentes está entre parênteses. Os asteriscos indicam
os tamanhos de efeito médios significativamente maiores que zero

Além disso, um tamanho de efeito médio ponderado e

intervalo de confiança semelhantes aos estimados com todos
os estudos já poderiam ter sido observados considerando
estudos publicados até 2008.

Viés de publicação

Nossos resultados são robustos ao número de estudos

potencialmente ausentes (Recurso Online 5: Fig. S1; Tabela S4). Os
resultados do método trim-and-fill realizado com efeitos médios no
nível do estudo ou por reamostragem de um tamanho de efeito por
estudo para controlar a dependência indicam que potencialmente
perdemos dois estudos. O impacto dos estudos ausentes no
tamanho do efeito médio ponderado foi baixo (ou seja, seus
intervalos de confiança se sobrepõem aos que observamos e
ambos os tamanhos de efeito médios ponderados permanecem
positivos mesmo quando incorporam o viés de publicação; Recurso
on-line 5: Tabela S4). Com base na análise OFSN, seria necessário
incluir aproximadamente 200, 540 e mais de 14.000 estudos com
um tamanho de efeito médio de zero para reduzir nosso tamanho Fig. 4 Variação temporal na riqueza de espécies – heteroambiental
de efeito observado para 1/2 ou 1/4 de seu valor ou próximo de relações genéticas usando meta-análise cumulativa. Os círculos abertos
zero efeito, respectivamente. indicam tamanhos de efeito médios ponderados que não diferiram de zero;
Os círculos fechados indicam tamanhos de efeito médios ponderados que
foram maiores que zero. As linhas horizontais indicam os intervalos de
Frequência de mecanismos subjacentes à confiança de 95% (IC95). A linha sólida indica um tamanho de efeito de zero. A
relação S-EH linha tracejada e o losango fechado indicam o tamanho do efeito médio
ponderado e seu IC95estimado de todos os estudos com base em uma
estimativa de variância robusta. Observe que noy-escala de eixo não é
Encontramos um grande número de estudos que apenas
uniforme, mas representa a quantidade de estudos por ano incluídos
manipularam ou mediram EH, sem controlar outros seguindo nossos critérios de inclusão (as maiores distâncias entre as marcas
mecanismos que poderiam afetar as relações S-EH (fig.5a). indicam um maior número de estudos por ano)

13

O controle de abundância de organismos (“efeitos de
amostragem”) foi a categoria mais frequente, seguida pelo
controle experimental de área disponível para colonização,
recursos (alimentos ou nutrientes) e predação. Embora os
estudos que controlaram os mecanismos potenciais que
poderiam alterar as relações S-EH invocassem um número
semelhante de mecanismos para explicar seus resultados (de 1
a 3 mecanismos), os estudos que não controlaram nenhum
mecanismo adicional invocaram até 11 mecanismos diferentes
para explicar seus resultados (Fig.5b).
Discussão
Nossos resultados mostram que a riqueza de espécies está
positivamente correlacionada com EH. Mais importante, esse
padrão não depende de granulação espacial, reinos, grupos
taxonômicos, tipo de EH ou desenho experimental. Também é
digno de nota que a meta-análise cumulativa destaca que uma
correlação positiva entre EH e riqueza de espécies tem sido
evidente por quase duas décadas.
Relação entre S e EH em estudos
experimentais
Verificamos que os resultados obtidos por Stein et al. (2014), que
analisaram apenas estudos observacionais no reino terrestre,
também se aplicam a estudos experimentais realizados em
Fig. 5aNúmero de estudos por categorias de mecanismos controlados
na análise das relações entre heterogeneidade ambiental e riqueza de
espécies (S–EH). Observe a quebra no eixo y no painel a).b Número de
mecanismos invocados para explicar os resultados (extraídos da seção
de discussão de cada estudo primário) em relação ao número de
mecanismos controlados no experimento. Nenhum: não con-
13
Oecologia
escalas espaciais menores em reinos terrestres e aquáticos. Em
geral, nossa estimativa combinada da força da relação entre S e
EH foi menor do que a obtida por Stein et al. (2014) (G de
coberturas ± CI95= 1,30 ± 0,16, após conversão do Z de Fisher
obtido por Stein et al. (2014) em Hedges' g). A consistência dos
resultados obtidos por abordagens observacionais e
experimentais merece atenção porque, em geral, esperamos
que os padrões ecológicos dependam de diferentes fatores,
incluindo escolhas metodológicas (por exemplo, Caruso et al.
2017) e fatores ecologicamente relevantes, como escala (Levin
1992), grupos taxonômicos (Crouzeilles et al.2016) e tipos de
ecossistemas (Hillebrand 2004; Shurin et ai.2006). Também
descobrimos que os experimentos que controlam os
mecanismos subjacentes das relações S-EH tendiam, embora
não significativamente, a ter tamanhos de efeito maiores (ou
seja, relações S-EH mais fortes) do que projetos quase
experimentais ou aqueles que apenas manipulam os níveis de
EH. Assim, nossos resultados, juntamente com os de Stein et al.
(2014), sugerem que a relação S-EH é consideravelmente geral.
Esses resultados consistentes indicam que EH pode ser
considerado com confiança como um correlato confiável da
riqueza de espécies, com um nível semelhante de suporte
empírico observado para outros padrões ecológicos, como
curvas de área de espécies (Drakare et al.2006; Sólymos e Lele
2012) e gradientes de diversidade latitudinal (Hillebrand2004).
Este raciocínio implica que EH é uma variável chave que deve
ser incluída em modelos com o objetivo de prever a variação da
diversidade em diferentes escalas espaciais e temporais.
controle para quaisquer mecanismos que possam influenciar as relações S-
EH. Abundância: controle dos efeitos da abundância como covariável ou via
rarefação. Área: controle da área disponível para colonização. Recursos:
manipulação da quantidade, diversidade ou previsibilidade dos recursos
(alimentos ou nutrientes). Predação: manipulação da presença ou abundância
de predadores
Oecologia
As categorias que utilizamos para classificar os tipos de HE
foram diferentes das utilizadas por Stein et al. (2014). Em nossa
análise, por exemplo, agrupamos a cobertura da terra e as medidas
de EH da vegetação (sensu Stein et al.2014) como EH biótico,
enquanto Stein et al. (2014) os modelou separadamente. Apesar
dessas diferenças na categorização dos tipos de HE, nossos
resultados foram semelhantes aos encontrados por Stein et al. (
2014), o que dá mais suporte aos padrões identificados. Além disso,
observamos uma proporção maior de tamanhos de efeito negativo
do que na meta-análise realizada por Stein et al. (2014). Isso pode
estar relacionado ao menor grão espacial usado em estudos
experimentais (Tamme et al.2010; Stein e outros.2014). Grãos
espaciais menores podem levar a relações S-EH negativas devido a
um processo análogo à fragmentação da paisagem (Tews et al.2004
; Tamme e outros. 2010), o que diminui a riqueza de espécies ao
reduzir as áreas e aumentar o isolamento entre as manchas. Este
processo reduz a dispersão entre as populações locais, o que por
sua vez pode diminuir as taxas de recolonização após extinções
locais (Haddad et al.2015). Embora maior isolamento em associação
com níveis mais altos de EH possa ser um artefato experimental
(por exemplo, o estabelecimento de estruturas heterogêneas que
não são comuns na natureza), a percepção de EH em grãos
menores pode variar entre diferentes grupos taxonômicos (Tews et
al.2004) e organismos com diferentes tamanhos corporais
(Hutchings et al.2003; McAbendroth et ai.2005). Ambas as hipóteses
(artefato experimental ou percepção de EH variando entre os
grupos biológicos) podem explicar a maior proporção de tamanhos
de efeito negativo em nosso estudo. Além disso, observamos
poucos estudos relatando relações não lineares entre S e EH (por
exemplo, Stewart et al.2003), sugerindo que essa forma de resposta
é rara tanto em estudos experimentais quanto em estudos
observacionais (Stein et al.2014). No entanto, não podemos
descartar a possibilidade de que nossos critérios de busca, focados
em estudos experimentais, possam ter excluído aqueles que
consideravam valores extremos de EH e, portanto, eram mais
propensos a detectar relações não lineares entre S e EH.
Como em qualquer revisão sistemática, nossas inferências são
restritas ao universo de estudos selecionados de acordo com os
critérios de inclusão que adotamos (Borenstein et al.2009;
Koricheva e Gurevitch2014; Recurso on-line 2). Uma possível falha
de nossa revisão foi a exclusão de estudos que usaram apenas a
riqueza de espécies rarefeitas. A inclusão desta informação poderia
ajudar a elucidar os efeitos de EH independente dos efeitos de
possíveis artefatos associados com a abundância individual (ou seja,
amostragem passiva; por exemplo, Grenouillet et al.2002). No
entanto, calculamos um tamanho de efeito médio ponderado para
dez estudos que usaram riqueza rarefeita (consulte o recurso on-
line 2). O resultado (g±CI de Hedges95=1,04±0,81) foi semelhante à
estimativa geral (ver “Resultados”), indicando a robustez dessa
lacuna potencial.
Efeitos de moderadores na relação S-EH em
estudos experimentais
Ao contrário de nossas hipóteses, descobrimos que a relação entre
EH e S é tão forte que esse padrão emerge independentemente do
tipo de domínio, grupo taxonômico e da forma como EH foi
medido. Quanto à hipótese de um tamanho de efeito maior nos
reinos aquáticos do que nos reinos terrestres, os resultados
indicaram que nosso raciocínio estava incorreto ou muito simplista.
Considerando os outros moderadores que usamos de forma
exploratória e depois de usar o critério conservador de Bonferroni
para testes múltiplos, descobrimos que para fauna mista (ou seja,
riqueza de taxa de vertebrados e invertebrados), EH mista e EH
química, os tamanhos de efeito não diferem de zero. O baixo
número de estudos para esses subgrupos pode explicar a falta de
significância estatística. No entanto, não podemos descartar a
possibilidade de que o uso de diferentes grupos taxonômicos possa
mascarar as relações S-EH. Por exemplo, há evidências de que os
efeitos do EH no S variam em função do tamanho do corpo
(McAbendroth et al.2005). Assim, um possível efeito positivo da EH
em organismos menores pode ser anulado se esses organismos
forem incluídos em uma análise em conjunto com organismos
maiores, para os quais o efeito da EH pode teoricamente ser nulo
ou até negativo.
A granulação espacial dos estudos não explicou a variação nos
tamanhos dos efeitos. Esse achado difere daqueles obtidos em
observacionais anteriores (Tamme et al.2010; Stein e outros.2014) e
estudos experimentais em plantas terrestres (Lundholm 2009;
Tamme e outros.2010). Esse contraste provavelmente é explicado
por diferenças nos métodos de estimativa (por exemplo, Tamme et
al. (2010) não controlou a dependência entre os tamanhos de
efeito). De fato, reanalisamos Tamme et al. (2010) conjunto de
dados experimental, após controlar a dependência entre os
tamanhos de efeito (RVE; Hedges et al.2010) e, ao fazer isso, a
relação entre o tamanho do efeito e a granulação não foi detectada
(Recurso Online 6: Tabela S5).
Metanálise cumulativa e frequência
de mecanismos subjacentes à relação S-EH
Nossa meta-análise cumulativa indicou que os tamanhos de
efeito tornaram-se consistentemente positivos após 1998. Essa
descoberta indica que os experimentos conduzidos após
aquele ano apenas adicionaram dados a uma conclusão que já
era robusta por quase duas décadas. Além disso, com base nos
estudos realizados até 2008, seria possível obter um tamanho
de efeito médio ponderado semelhante ao estimado para todos
os estudos. Vale ressaltar que, embora uma relação S-EH
positiva tenha sido reconhecida há muito tempo, parece que os
mecanismos subjacentes que explicam esse padrão foram
ignorados. De fato, a maioria dos estudos incluídos em nossa
meta-análise não testou mecanismos que pudessem explicar a
relação S-EH. Esses estudos invocaram até 11 mecanismos
13

para explicar seus resultados (Recurso Online 2), indicando que a
maioria dos estudos interpretou seus resultados usando inferências
baseadas no trabalho de outros. O pequeno número de estudos
que delinearam experimentos com o objetivo de elucidar os
mecanismos subjacentes é uma lacuna importante. Embora o efeito
de EH em S seja conhecido desde o final da década de 1990, nosso
conhecimento sobre os mecanismos subjacentes à relação S-EH
ainda é limitado. Uma lista não exaustiva de mecanismos
potencialmente envolvidos em uma relação S-EH positiva inclui os
efeitos de área, abundância, disponibilidade de recursos e refúgio
contra predadores (Fig.5). Estudos recentes também levantaram
novas hipóteses sobre essa relação (por exemplo, tamanho
dependente (Hutchings et al.2003) ou respostas dependentes
tróficas (Haddad et al.2009)). Quer esses mecanismos atuem juntos
ou não, até que ponto cada mecanismo e suas interações explicam
diferenças na riqueza de espécies entre diferentes níveis de EH
ainda são questões a serem exploradas.
Um experimento ideal que lançaria luz sobre os
mecanismos subjacentes às relações S-EH deve (i)
manipular os níveis de EH, (ii) controlar os efeitos de
confusão (área e abundância), (iii) manipular a
disponibilidade de recursos e (iv) manipular a pressão de
predação . Existem bons exemplos de experimentos
manipulando alguns desses mecanismos (ver Fig.5b). Por
exemplo, Vieira et al. (2007) e Loke e Todd (2016) EH físico
manipulado, mantendo a área constante; ambos os
trabalhos descobriram que a riqueza de espécies aumentou
de níveis homogêneos para níveis mais heterogêneos e,
pelo menos, o efeito da área foi descartado. Possíveis
melhorias nesses projetos podem ser o uso de gaiolas para
manipular a presença de predadores ou a adição de
recursos. Cruzar a presença do predador e a
disponibilidade de recursos, e controlar as variáveis de
confusão (área e abundância) forneceria a evidência mais
forte das relações causais subjacentes aos efeitos da EH na
riqueza de espécies. Reconhecemos os desafios financeiros
e logísticos na realização de estudos com desenhos mais
complexos. No entanto, precisamos deixar de conduzir
experimentos que manipulam os níveis de EH, que podem
detectar apenas padrões,1964)).
Conclusões
Em conclusão, nossa análise indica que a relação positiva S-EH pode
ser considerada uma “regra universal” em ecologia, abrangendo
pequenas e grandes escalas espaciais, reinos terrestres e aquáticos
e múltiplos táxons. Em geral, essa conclusão é alcançada porque
essa relação se aplica a diferentes reinos e grupos de organismos e
é encontrada tanto em observações (Stein et al.2014) e estudos
experimentais (nossos resultados). Em geral, esses resultados
apóiam o crescente corpo de evidências de que a homogeneização
do habitat é um fator-chave do
13
Oecologia
perda de biodiversidade (McKinney2006; Poff et ai.2007; Hewitt e outros.
2010e referências nele contidas). Além disso, uma relação positiva entre
riqueza de espécies e heterogeneidade de habitat tem sido
demonstrada por pelo menos duas décadas. No entanto, os mecanismos
subjacentes a esta relação ainda requerem uma investigação mais
aprofundada.
ReconhecimentosAgradecemos calorosamente a DK Petsch e HS Santana por
suas críticas a uma versão inicial deste manuscrito. Agradecemos aos dois
revisores anônimos, W. Dawson e KL Gross, por seus comentários
construtivos sobre o manuscrito. Agradecemos também a todos os autores
que gentil e prontamente forneceram informações adicionais sobre seus
estudos. A JCGO agradece ao Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico pela bolsa de estudos. A SMT e a LMB agradecem
especialmente ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e
Tecnológico por seu financiamento contínuo por meio de uma Bolsa de
Produtividade em Pesquisa.
Declaração de contribuição do autorJCGO, SMT e LMB conceberam a
ideia e desenharam o protocolo de busca. O JCGO realizou a busca de
estudos, triou e extraiu as informações dos estudos. LMB projetou a
estrutura de análises estatísticas. JCGO realizou análises estatísticas e
escreveu a primeira versão do manuscrito. Todos os autores
contribuíram substancialmente para a versão final do manuscrito.
Conformidade com os padrões éticos
Conflito de interessesOs autores declaram não haver conflito de
interesses.
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