Análise de coerência na banda alfa do EEG durante foto-estimulação
D.V. de Campos, A. F. C. Infantosi, A.M.F.L. Miranda de Sá
Universidade Federal do Rio de Janeiro / Programa de Engenharia Biomédica,
Rio de Janeiro, Brasil
e-mail: afci@peb.ufrj.br
Abstract: The influence of intermittent photic
stimulation (IPS) in the alpha rhythm has been
investigated using spectral analysis before and
during stimulation and the coherence between EEG
and the periodic stimulation. The technique were
then applied to occipital (O1, O2), parietal (P3, P4)
and temporal (T5, T6) derivations of the EEG from
39 normal subjects and 15 epileptic patients (both
groups age range: 3 – 19 years) with IPS at 8, 10 and
12 Hz. The results show, for the majority on subjects
and patients, that stimulation in the alpha band at
rest lead to either a shift in alpha peak or its
reduction and appearance of new spectral peaks in
the IPS frequencies. The coherence measures
indicate synchronism of such peaks with stimulation
in the cortical areas investigated.
Palavras-chave: Fotoestimulação Intermitente, EEG
Quantitativo, Fotorrecrutamento.
Introdução
Potenciais evocados (PE) são respostas do sistema
nervoso à estimulação motora ou sensorial, sendo
compostos por uma seqüência de ondas caracterizadas
por sua latência, amplitude e polaridade. De acordo com
o tipo de estimulação, o potencial evocado é
classificado como visual (PEV), auditivo (PEA),
somato-sensitivo (PESS), também sendo encontrado em
alguns trabalhos o potencial evocado olfativo [1] e o
gustativo [2].
Como a resposta à estimulação normalmente tem
amplitude muito menor que o EEG espontâneo, para
que apresente consistência capaz de ser visualizada
realiza-se a média coerente, ou seja, várias épocas são
promediadas. Enquanto baixas intensidades requerem
elevado número de épocas de EEG para que seja
possível identificar o PE, intensidades elevadas podem
provocar danos aos receptores e tratos nervosos do
paciente, além de causarem uma redução na latência dos
picos (geralmente ocorre para estímulos de longa
duração).
Além da clássica análise visual, a aplicação de novas
tecnologias, da matemática e da análise dedutiva, tem
possibilitado o desenvolvimento de diversas técnicas e
modelos para analisar o EEG, evidenciando algumas
características e facilitando o trabalho de especialistas
no diagnóstico das condições neurofisiológicas através
1/4
do processamento do sinal EEG nos domínios físicos do
tempo, da freqüência e do tempo-freqüência [3].
Apesar da natureza não-linear, modelos lineares
podem ser aplicados a pequenos segmentos do EEG.
Mesmo com o desenvolvimento atual de técnicas
não-lineares, a análise no domínio da freqüência ainda é
a abordagem mais utilizada por pesquisadores e
desenvolvedores de sistemas para análise quantitativa
(qEEG) [4-7].
Atualmente inúmeros trabalhos estão sendo
desenvolvidos na área de processamento de sinais, com
o objetivo de encontrar padrões no sinal EEG que
possam alertar sobre problemas neurológicos futuros ou
detectar a ocorrência de determinadas condições
neurológicas de risco. Por ser não-invasiva, a técnica do
qEEG pode ser aplicada, por exemplo, na mensuração
dos efeitos farmacológicos no sistema nervoso central
[8].
O diagnóstico das epilepsias fotossensíveis,
geralmente é realizado utilizando o teste funcional da
fotoestimulação intermitente (FEI) e se limita à
verificação da presença ou ausência de respostas
fotoparoxísticas. Porém, a avaliação quantitativa dos
efeitos fotorrecrutantes não paroxísticos, em particular
em aspectos topográficos, tem se mostrado bastante
sensível ao estado funcional do cérebro em
desenvolvimento e nas alterações patológicas
decorrentes de doenças neurológicas destes pacientes.
Em crianças com epilepsias parciais, a menor
quantidade de picos fotorrecrutantes detectados nos
espectros do EEG das diferentes áreas (em relação à
população de crianças normais da mesma idade), assim
como a maior magnitude do fotorrecrutamento nas
baixas freqüências, sugere que estas características
espectrais de fotorrecrutamento podem refletir
prováveis problemas de maturação do cérebro, bem
como o efeito do tratamento farmacológico
anticonvulsivo [8].
Na avaliação quantitativa da resposta a
fotoestimulação intermitente (FEI), técnicas estatísticas
de detecção objetiva, no domínio da freqüência, têm se
mostrado promissoras por revelar alterações espectrais
significativas para algumas freqüências de estimulação
ou em seus harmônicos, aspecto este nem sempre
observável no espectro do EEG. Dentre estas técnicas
destacam-se o Teste F Espectral (TFE) [9] e a
Magnitude Quadrada da Coerência (MSC) [10]
CBEB 2008
aplicadas ao EEG de crianças normais e epilépticas 1

durante FEI, bem como ao EEG obtido durante kˆcrit

2
 1   M 1 (4)
estimulação auditiva [5] e somato-sensitiva [6].
As alterações da energia da banda alfa através da onde  é nível de significância.
FEI têm sido observadas em pacientes com doença de
Alzheimer, doenças cerebrovasculares, enxaqueca, entre Materiais e Métodos
outras [11]. Estudos com indivíduos normais indicaram
haver um decréscimo da intensidade da energia na Uma casuística de 39 voluntários normais
banda alfa, bem como o recrutamento desta energia para (masculino: 20, feminino: 19), e 15 pacientes
o harmônico da FEI mais próximo do pico de alfa. (masculino: 11, feminino: 4) com epilepsia parcial de
Assim, o objetivo deste estudo é aplicar a técnica MSC distintos focos epilépticos sob tratamento
para comparar as respostas à FEI nas áreas occipitais e anticonvulsivo, ambos os grupos na faixa etária de 3-19
imediatamente adjacentes em sujeitos normais e anos, foi investigada neste trabalho. Os pais ou
pacientes epilépticos na banda alfa. Os resultados responsáveis assinaram o Termo de Consentimento
poderão auxiliar na pesquisa, diagnóstico e prognóstico Livre e Esclarecido, aprovado pelo Comitê de Ética do
de pacientes epilépticos. Instituto Fernandes Figueira (IFF).
Os indivíduos de ambos os grupos foram
Magnitude Quadrática da Coerência estimulados por FEI nas freqüências de 8, 10 e 12 Hz,
com a fonte de lampejos (luz branca) posicionada a
A Magnitude Quadrática da Coerência,  yx ( f ) , que
2
25 cm dos olhos. Durante as sessões de estimulação
indica a parcela do valor médio quadrático da saída y[n] com duração de 16 a 30 s, intercaladas por períodos sem
devido à entrada x[n] para uma dada freqüência f , pode estimulação com mesma duração, foram mantidos com
se estimada como: os olhos fechados, relaxados e acordados. O EEG
2 multicanal foi adquirido com os eletrodos posicionados
M
de acordo com o Sistema Internacional 10-20 e tendo
Y ( f ) X
i 1
i
*
i (f)
como referência o lóbulo auricular ipsilateral, sendo
ˆ yx2 ( f )  M M
(1) efetivamente utilizadas as derivações occipitais (O2,
 Yi ( f ) 
2 2
Xi( f ) O1), parietais (P4, P3) e temporal posterior (T6, T5). Os
i 1 i 1
sinais EEG foram filtrados (FPB de 0,3 a 70 Hz) e então
onde Yi ( f ) e X i ( f ) representam a DFT da i-ésima digitalizados a 256 Hz (conversor analógico-digital de
época dos sinais y[n] e x[n], e M representa o número de 12 bits).
épocas utilizadas. As densidades espectrais de potência do EEG antes e
Nos casos em que a estimulação (x[n]) é durante FEI foram estimadas usando-se o periodograma
determinística e periódica, X i ( f ) é idêntico em todas as de Bartlett com M = 5 sub-trechos de 2 s de duração.
épocas e a Magnitude Quadrática da Coerência entre Para a maioria dos sujeitos normais e pacientes
x[n] e y[n], depende apenas de Yi ( f ) , podendo ser epilépticos, o máximo da estimativa da DEP do EEG
expressa por: sem estimulação foi observado na faixa de freqüência
M
2 alfa nas áreas occipitais, variando de 7,5 - 11 Hz.

i 1
Yi ( f )
A k y  f  foi calculada usando M = 5 sub-trechos. O
ˆ2
MSC ( f )  M (2) valor crítico da MSC, para o nível de significância
M  Yi ( f )
2
ˆ2
 = 5%, foi estimado obtendo-se k crit = 0,53. Então, a
i 1
hipótese nula de ausência de resposta (H0) foi testada
Assim, a coerência estimada (MSC), que é comparando-se os valores obtidos com o valor crítico,
independente do sinal periódico, pode ser denotada por
para k y  f   k crit aceitou-se H0 de não haver alterações
ˆ2 ˆ2
kˆ 2  f  , que na presença de tal sinal periódico de entrada
y
espectrais durante estimulação (ausência de respostas
possui a seguinte distribuição: evocadas).

 kˆ y2 ( f ) 
kˆ y2  f  ~ ncbeta 1, ( M  1),2M
 1  kˆ y2 ( f ) 

A distribuição de amostragem de kˆ y2  f  para o caso
de coerência zero é obtido igualando o parâmetro de
não-centralidade em (3) a zero, resultando na expressão
da distribuição beta padrão com parâmetros p = 1 e
q = (M – 1). Assim sendo, os valores críticos de kˆ 2  f 
são obtidos como:
Resultados
(3)
Ambos os grupos em estudo apresentam a banda alfa
compreendida entre 7,5–11 Hz. Nas estimativas
espectrais de potência da derivação O1, mostrada na
Figura 1, sujeitos normais com FEI a 8 Hz, observa-se
forte atenuação do alfa (em torno de 10,5 Hz) enquanto
y
que sua energia é redistribuída para um novo pico
(8 Hz) da freqüência de estimulação. Estimulando-se a
10 Hz, é observado o deslocamento do pico na faixa de
alfa para a freqüência de 10 Hz. Com FEI a 12 Hz, o

2/4 CBEB 2008

pico do alfa apresenta atenuação em relação ao EEG de
repouso, similar ao ocorrido para FEI a 8 Hz.
Ainda na Figura 1, os valores de k y  f  superiores
ˆ2
ao valor crítico indicam que os picos das estimativas
espectrais, nas freqüências de estimulação e seus
harmônicos, estão sincronizados com a estimulação.
Os espectros de potência da derivação O1, Figura 2,
dos pacientes epilépticos com FEI a 8 Hz, também
mostram atenuação do alfa (9 Hz) tendo sua energia
recrutada para a freqüência de estimulação (8 Hz).
Estimulando-se a 10 Hz, não é observado o
Conforme observado, a kˆ y2  f  apresentou
diminuição na coerência à medida que a região
considerada se desloca em direção às regiões frontais.
Os resultados da comparação das medianas de cada
perfil de respostas para cada freqüência de FEI e seus
harmônicos até o quinto, realizada pelo Teste WMW,
não indicaram haver diferença estatística relevante nas
derivações occipitais e naquelas localizadas nas regiões
mais posteriores.
1 1 1
0.8 0.8 0.8

deslocamento do pico na faixa de alfa que ocorreu para 0.6 0.6 0.6

Sxx(f)

Sxx(f)

Sxx(f)
os sujeitos normais e a energia do alfa se soma a energia 0.4 0.4 0.4

do estímulo resultando em um valor maior nesta FEI. 0.2 0.2 0.2

Com fotoestimulação a 12 Hz, o pico do alfa apresenta 0

6 8 10 12 14
0
6 8 10 12 14
0
6 8 10 12 14
Freqüência Freqüência Freqüência
atenuação tendo sua energia recrutada para a freqüência
de FEI. Na mesma figura, os valores de k y  f 
1 1
ˆ2 0.8 0.8

superiores ao valor crítico indicam que os pacientes 0.6 0.6

ky(f)

ky(f)

ky(f)
2

2
0.4 0.4 0.4
epilépticos, tal qual os sujeitos normais, apresentam
0.2 0.2 0.2
respostas ao estímulo visual sincronizadas com a 0 0 0
estimulação. 6 8 10 12
Freqüência
14 6 8 10 12
Freqüência
14 6 8 10 12
Freqüência
14

Considerando a hipótese nula de ausência de Figura 1 – Estimativa espectral normalizada do espectro

resposta a FEI, foram investigadas as derivações
occipitais e adjacentes. Na região occipital, FEI a 8 Hz,
os sujeitos normais apresentaram maior rejeição a H0
(O1: 72%, O2: 80% dos sujeitos) em relação ao
pacientes epilépticos (O1:54%, O2:47% dos pacientes).
Nas regiões parietais investigadas, os indivíduos
normais resultaram em (P3:54%, P4:59%), enquanto
de potência de sinais EEG em O1 antes (tracejado) e
durante (contínuo) FEI a 8, 10 e 12 Hz do indivíduo
N#3. ( k y  f  durante FEI mostrado abaixo de cada
ˆ2
espectro (valor crítico = linha horizontal contínua).
1 1 1

que para os epilépticos a k y  f  , detectou 47% dos

0.8 0.8 0.8
ˆ2 0.6 0.6 0.6
Sxx(f)

Sxx(f)

Sxx(f)
pacientes em P3 e 40% na derivação P4; para ambas as 0.4 0.4 0.4

derivações os dois primeiros harmônicos foram mais 0.2 0.2 0.2

0 0 0
significativos. Nas derivações temporais T5 (normais: 6 8 10 12
Freqüência
14 6 8 10 12
Freqüência
14 6 8 10 12
Freqüência
14

49%, epilépticos: 54%) e T6 (normais: 59%, epilépticos:

54%). A predominância de maior número de detecções 0.8 0.8 0.8
se manteve nos dois primeiros harmônicos da 0.6 0.6 0.6
ky(f)

ky(f)

ky(f)
freqüência de estimulação para ambos os grupos.
2

0.4 0.4 0.4

Quando estimulados a 10 Hz, na região occipital, os 0.2 0.2 0.2

resultados para os sujeitos normais (O1: 80%, O2: 72%) 0

6 8 10 12 14
0
6 8 10 12 14
0
6 8 10 12 14
apresentaram valores ligeiramente superiores em Freqüência Freqüência Freqüência

relação ao pacientes epilépticos (O1 e O2: 67%). Esta
tendência de diminuição dos epilépticos manteve-se nas
regiões parietais (normais-P3: 41%, P4: 44%;
epilépticos-P3: 27%, P4: 43%). Nas derivações T5
(normais: 49%, epilépticos: 40%) e T6 (normais: 57%,
epilépticos: 74%). O maior número de detecções
também ocorreu nos dois primeiros harmônicos da
freqüência de estimulação para ambos os grupos.
No limite superior da banda alfa (12 Hz), os sujeitos
normais apresentaram coerência superior ao valor
crítico em O1: 85%, O2: 87%, P3: 57%, P4: 69%, T5:
62% e T6: 57%, enquanto que os pacientes epilépticos
rejeitaram a hipótese nula em valores percentuais
inferiores (O1: 60%, O2: 74%, P3: 34%, P4: 40%, T5:
40% e T6: 34%). O maior número de rejeição a H0
permaneceu para os dois primeiros harmônicos da
freqüência de estimulação em ambos os grupos.
Figura 2 – Estimativa espectral normalizada do espectro
de potência de sinais EEG em O1 antes (tracejado) e
durante (contínuo) FEI a 8, 10 e 12 Hz do indivíduo
E#4. ( k y  f  durante FEI mostrado abaixo de cada
ˆ2
espectro (valor crítico = linha horizontal contínua).
Discussão e Conclusão
Embora a detecção de resposta fotorrecrutante tenha
ocorrido nas demais regiões cerebrais analisadas, em
geral, a maior taxa de detecção ocorreu na região
occipital, o que concorda com Lazarev et al. [8, 9]. A
kˆ y2  f  , apresentou atenuação na banda alfa tendo sua
energia recrutada para a freqüência de estimulação, o
que concorda com Rau et. al. [11] e com trabalho
anterior [7] realizado com 14 indivíduos normais, onde
foi observado que a energia da banda alfa é recrutada

3/4 CBEB 2008

para o harmônico da freqüência de estimulação mais
próximo. Também que esta atenuação ocorre sempre
para harmônicos da freqüência de estimulação
coincidentes com umas das freqüências da banda alfa. A
FEI tem sua influência diminuída à medida que se afasta
da banda alfa.
Conforme trabalho anterior [7], a influência da FEI
no ritmo alfa resultou, para a maioria dos sujeitos
normais, em deslocamentos no pico deste ritmo ou à sua
redução associada ao aparecimento de novos picos
espectrais nas freqüências harmônicas. Os resultados de
kˆ y2  f  sugerem menor ativação nas regiões adjacentes
ao córtex visual, diminuindo a medida que se afastam
desta região, para ambos os grupos.
Contudo, para os epilépticos, esta redução foi menos
evidente. Esse resultado, concorda com [12], o qual
reporta tender a coerência no hemisfério ipsilateral ao
foco epiléptico a se reduzir durante crises epilépticas no
lóbulo temporal. Levando-se em conta que a FEI pode
ser considerada uma forma de ativação do EEG, o
menor recrutamento nesses pacientes, medido por
kˆ y2  f  durante estimulação, seria explicado. Entretanto,
devido à reduzida casuística de pacientes epilépticos,
investigações adicionais são ainda necessárias.
Os resultados da técnica espectral MSC empregada
na obtenção de informação mais objetiva e detalhada do
EEG, pode ser considerada como uma ferramenta
auxiliar nos estudos de EEG quantitativo e na análise,
diagnóstico e prognóstico de pacientes epilépticos.
Agradecimentos
Ao CNPq e FAPERJ pelo apoio financeiro e ao
Instituto Fernandes Figueira pelos sinais coletados.
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