ISSN 0103-5150

Fisioter. Mov., Curitiba, v. 24, n. 3, p. 535-547, jul./set. 2011

Licenciado sob uma Licença Creative Commons

[T]

Potencial de ação: do estímulo à adaptação neural

[I]

Action potential: from excitation to neural adaptation

[A]

Eddy Krueger-Beck[a], Eduardo Mendonça Scheeren[b], Guilherme Nunes Nogueira-Neto[c],

Vera Lúcia da Silveira Nantes Button[d], Eduardo Borba Neves[e], Percy Nohama[f]

[a]
Fisioterapeuta, MSc em Engenharia Biomédica pela Universidade Tecnológica Federal do Paraná (UTFPR), Doutorando
em Engenharia Biomédica pela Universidade Tecnológica Federal do Paraná (UTFPR), Curitiba, PR - Brasil, e-mail:
kruegereddy@gmail.com
[b]
Educador físico, MSc em Ciências do Movimento Humano pela Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS),
Doutorando em Engenharia Biomédica pela Universidade Tecnológica Federal do Paraná (UTFPR), bolsista Capes,
Curitiba, PR - Brasil.
[c]
Engenheiro de computação, MSc em Engenharia Elétrica, Doutorando em Engenharia Biomédica pela Universidade
Estadual de Campinas (Unicamp), bolsista CNPq, Campinas, SP - Brasil.
[d]
Doutora, docente em Engenharia Biomédica pela Universidade Estadual de Campinas (Unicamp), Campinas, SP - Brasil.
[e]
Doutor em Engenharia Biomédica pela Universidade Federal do Rio de Janeiro (COPPE/UFRJ), docente do Centro
Universitário Campos de Andrade (Uniandrade), Curitiba, PR - Brasil.
[f]
Doutor em Engenharia Biomédica pela Universidade Estadual de Campinas (Unicamp), docente da Pontifícia
Universidade Católica do Paraná (PUCPR) e da Universidade Tecnológica Federal do Paraná (UTFPR), Curitiba, PR - Brasil.

[R]

Resumo
Introdução: O potencial de ação (PA) origina-se graças a uma perturbação do estado de repouso da mem-
brana celular, com consequente fluxo de íons, por meio da membrana e alteração da concentração iônica nos
meios intra e extracelular. Objetivos: Sintetizar o conhecimento científico acumulado até o presente sobre o
potencial de ação neural e o seu processo de adaptação sob aplicação de um estímulo constante. Materiais
e métodos: Busca realizada nas bases Springer, ScienceDirect, PubMed, IEEE Xplore, Google Acadêmico,
Portal de Periódicos da Capes, além de livros referentes ao assunto. O idioma de preferência selecionado
foi o inglês, com as keywords: action potential; adaptation; accommodation; rheobase; chronaxy; nerve im-
pulse. Efetuou-se a procura de artigos com uma janela de tempo de 1931 a 2010 e livros de 1791 a 2007.

Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47

 Krueger-Beck E, Scheeren EM, Nogueira-Neto GN, Button VLSN, Neves EB, Nohama P.
536

Resultados: Dos trabalhos selecionados, foram extraídas informações a respeito dos seguintes tópicos:
potencial de ação e suas fases; condução nervosa; reobase; cronaxia; acomodação; e adaptação neuronal.
Conclusão: Um estímulo que crie PA, se aplicado de maneira constante, pode reduzir a frequência de des-
polarizações em função do tempo e, consequentemente, adaptar a célula. O tempo que a célula demora, na
ausência de estímulos, para recuperar sua frequência original é definido como desadaptação. [#]
[P]

Palavras-chave: Potenciais de ação. Adaptação fisiológica. Cronaxia. Tecido nervoso. Canais iônicos. [#]
[B]

Abstract
Introduction: The action potential (AP) arises due to a disturbance of the resting state of the cell membrane
with consequent flow of ions across the membrane and ion concentration changes in intra and extra cellular
space. Objectives: This article aims to summarize the scientific knowledge accumulated to date on the
action potential and neural adaptation in the process of applying a constant stimulus. Materials and
methods: This is a literature review on the bases Springer, ScienceDirect, PubMed, IEEE Xplore, Google Scholar,
Capes Periodicals Portal as well as books on the topic. The selected preferred language was English with the
keywords: action potential; adaptation, accommodation; rheobase; chronaxy; nerve impulse. We conducted a
search of articles with a wide time window from 1931 to 2010 and books from 1791 to 2007. Results: In the
selected studies was extracted information about the following topics: action potential and its stages; nerve
conduction; rheobase; chronaxie, accommodation, and adaptation. Conclusion: A stimulus that creates AP,
if applied consistently, can reduce the frequency of depolarization as a function of time and, consequently, to
adapt the cell. The time it takes the cell in the absence of stimuli, to recover its original frequency, is defined
as a disadaptation. [#]
[K]

Keywords: Action potentials. Physiological adaptation. Chronaxy. Nerve tissue. Ion channels. [#]

Introdução Historicamente, as primeiras descobertas sobre

As células nervosas transmitem informações umas
para as outras por meio de impulsos elétricos deno-
minados potenciais de ação (PA) (1), tornando a co-
municação dos neurônios similar a uma rede de cir-
cuitos eletrônicos (2, 3). PAs ocorrem o tempo todo
em tecidos do corpo humano, coordenando suas
funções, seja no estado de vigília, dormindo e em ou-
tros estados comportamentais (4). Com o uso de ele-
trodos de Ag/AgCl (5) aderidos à superfície da pele
ou microeletrodos conectados diretamente ao tecido
nervoso(6), a atividade do PA pode ser mensurada
por meio de várias técnicas de medição de sinal, tais
como: eletro-oculografia (EOG), eletroencefalografia
(EEG), eletroretinografia (ERG), eletrocardiografia
(ECG), eletrococleografia (ECoG) e eletromiografia
(EMG) (7). O PA gerado no interior do corpo produz
um campo magnético perpendicular ao axônio, que
pode ser registrado exteriormente por aparelhos
como: magnetoencefalógrafo (MEG), magnetocardió-
grafo (MCG) e o SQUID (acrônimo do inglês Super
Conducting Quantum Interference Device) (8).
PA remontam a Claudius Galenus (129-199/217), que
corroborava com os princípios aristotélicos que di-
ziam que dos vasos sanguíneos do cérebro provinha a
psychic pneuma (ou spiritus animalis, que hoje corres-
ponde à atividade neural), conduzida pelos nervos até
os músculos, que eram “inflados” gerando a contração.
Após Galenus, foram criadas teorias similares, como a
de René Descartes (1596-1650), que acreditava que
os nervos movimentavam certo tipo de espírito por
entre seus “tubos”. Giovanni Alfonso Borelli (1608-
1679), considerado o pai da biomecânica moderna,
compactuava com a ideia de que um fluido, não um
espírito, percorria os nervos e inchava os músculos
provocando contração. William Gilbert (1544-1603)
construiu o primeiro eletroscópio e Otto von Guericke
(1602-1686) desenvolveu o primeiro gerador elétrico
que produzia eletricidade estática (a partir de fricção)
e que podia ser usado em experimentos com eletrici-
dade. Esses instrumentos possibilitaram o desenvol-
vimento de estudos em eletrofisiologia (9).
Luigi Galvani (1737-1798) foi o primeiro a de-
monstrar, indiretamente, a propagação do PA em

Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47


patas traseiras de rãs dissecadas (10). Seu sobrinho,
Giovanni Aldini (1762-1834), foi o primeiro a aplicar
estimulação elétrica em cadáveres frescos de crimi-
nosos executados. Postula-se que esse fato inspirou
a escritora Mary Shelley (1797-1851) a escrever o
livro Frankenstein ou o moderno Prometeu (11).
Johannes Peter Müller (1801-1858) afirmava
que a duração do impulso nervoso era tão rápida
que seria impossível mensurá-lo. Já seu discípulo,
Emil Heinrich du Bois-Reymond (1818-1896), con-
siderado por muitos como o pai da eletrofisiologia,
refutando as ideias de seu professor, mostrou em
1843 a existência de uma flutuação negativa (do ale-
mão negative schwankung) na tela do eletroscópio,
durante uma tetania muscular produzida pelo uso
do veneno estricnina (9, 11). Entre 1850 e 1852,
Hermann von Helmholtz (1821-1894), colega de
Bois-Reymond, determinou a velocidade de propa-
gação do impulso nervoso, cálculo realizado a partir
da distância entre os eletrodos e do tempo de atraso
que precedia a contração muscular (11).
Um assistente de Helmholtz, Julius Bernstein
(1839-1917), em torno de 1868, estudou a análise
temporal do PA em ascendência, latência e descen-
dência (9). O estudo revelou que o PA se move no
sentido do corpo do neurônio (soma) para a extre-
midade do axônio (terminal pré-sináptico), deno-
minada condução ortodrômica (1), que provém do
grego orto (certo) e dromos (pista), presente na
ativação eferente de fibras motoras e glandulares.
Quando a condução ocorre da extremidade do axô-
nio em sentido ao corpo do neurônio, denomina-se
transmissão antidrômica (contra a pista), presente
no sistema aferente sensitivo/sensorial (12).
Bernstein baseou-se no conceito de difusão de
gases de Nernst para explicar o PA. Ele postulou que
o PA ocorre em virtude da alta permeabilidade do K⁺
pela membrana celular comparado com outros íons, e
pela maior concentração do íon no meio intracelular
(MIC) em relação ao meio extracelular (MEC) (9). No
ano de 1902, Bernstein propôs que durante o PA a cé-
lula nervosa adquiriria uma polaridade que não ultra-
passava 0 mV (13). Keith Lucas (1879-1916) determi-
nou o “efeito tudo ou nada” do tecido muscular (14)
e Edgar D. Adrian (1889-1977) descobriu que esse
efeito também se aplicava ao tecido nervoso (15).
O fisiologista francês Louis Lapicque (1866-1952) es-
tudou a fundo os parâmetros necessários para a de-
flagração do PA em tecidos excitáveis em função da
amplitude (reobase) e do tempo (cronaxia) (16).
Potencial de ação
537
O biofísico Alan Lloyd Hodgkin (1914-1998) e
o fisiologista Andrew Fielding Huxley (1917-) de-
senvolveram, na década de 1940, a técnica voltage-
clamp, que isola a membrana celular para mensurar
o PA em axônio gigante de lula (Loligo brasiliensis).
Posteriormente, em 1963, foram laureados com o
neurofisiologista Sir John Carew Eccles (1903-1997)
com o Prêmio Nobel de Fisiologia e Medicina (13).
Hodgkin e Huxley (HH) corroboraram que o PA pode
atingir no MIC uma amplitude aproximada de 40 mV
(13) e modelaram os canais iônicos presentes na mem-
brana celular como voltagem-dependentes (17). Essa
modelagem foi amplamente utilizada em muitos es-
tudos posteriores (18), como em fibras mielinizadas
de sapos (Xenopus laevis) (19), na membrana iônica
dos neurônios auditivos da cóclea de mamíferos (20)
ou mesmo para modelagens com uso de estimulação
elétrica (21). Erwin Neher (1944-) e Bert Sakmann
(1942-) realizavam experiências com a técnica patch-
clamp (22), isolando um único canal dependente de
tensão elétrica de músculos denervados de sapos
(23) e acabaram sendo laureados com o Prêmio Nobel
de Fisiologia/Medicina em 1991.
O PA comporta-se de maneiras diferentes diante
de diferentes estímulos físicos; quando um estímulo
é muito lento, não rápido e intenso o suficiente para
despolarizar a célula, acontece o fenômeno da acomo-
dação (24, 25). A redução da frequência (de disparo da
despolarização) após a exposição a um estímulo fí-
sico prolongado, como toque (26), alongamento mus-
cular (27, 28), exposição a odores (29) e estimula-
ção elétrica (30, 31), caracteriza a adaptação (32,
33). A recuperação da adaptação (desadaptação)
ocorre após o cessar do estímulo, e demora até que
a frequência dos estímulos volte a ser normal (34),
salvo quando ocorre transdução genética, como na
plasticidade sináptica (14, 35). O presente estudo
trata de uma revisão da literatura sobre o desen-
cadeamento e a propagação do PA e o consequente
processo de adaptação celular.
Materiais e métodos
A busca de informações foi realizada nas ba-
ses Springer, ScienceDirect, PubMed, IEEE Xplore,
Google Acadêmico e Portal de Periódicos da Capes e
livros sobre o assunto. O idioma de preferência sele-
cionado foi o inglês, com as keywords: action poten-
tial; adaptation; accommodation; rheobase; chronaxy;
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47
 Krueger-Beck E, Scheeren EM, Nogueira-Neto GN, Button VLSN, Neves EB, Nohama P.
538

nerve impulse. Efetuou-se a procura de artigos com produzam dor. O mecanismo luminoso é ativado por
uma janela de tempo ampla, de 1931 a 2010, e livros fótons que incidem na retina. Todos os exemplos
de 1791 a 2007. Foram descartados três trabalhos descritos fazem a transdução (37) desses fenôme-
relacionados à adaptação conhecida como plastici- nos físicos em PAs (36, 38).
dade neuronal, por se entender que esse fenômeno As membranas celulares são semipermeáveis (39)
está ligado a processos de aprendizagem e ocorre permitindo a passagem de apenas algumas subs-
por estímulos repetidos e de longa duração, afas- tâncias como Na⁺, K⁺, Cl⁻, Ca⁺⁺, proteínas e glicose,
tando-se do foco deste estudo. Após a realização das entre outras (7, 40). A Tabela 2 apresenta a concen-
buscas nas bases de dados, foram lidos os abstracts tração de Na⁺ K⁺ e Cl⁻ no MIC e MEC expressa em
e eliminadas as duplicações. Dos trabalhos selecio- mM e mEq/L de axônio gigante de lula (39).
nados, foram extraídas informações a respeito dos Pela equação de Nernst (40), cada substância
seguintes tópicos: potencial de ação e suas fases, apresenta uma diferença de potencial entre MIC e
condução nervosa, reobase, cronaxia, acomodação MEC graças à diferença de concentração entre os meios
e adaptação neuronal. (5). Em virtude dessa diferença de concentração e
pelo efeito denominado equilíbrio de Gibbs-Donnan
(39, 41), a membrana celular mantém-se polarizada.
Resultados O potencial de repouso da célula é de aproximada-
mente − 70mV (Gráfico 1) (19, 28), encontrado por
Foram selecionados os trabalhos que versavam meio da equação (1) (7, 40) de Goldman-Hodgkin-
sobre PA e o processo de adaptação celular. O artigo Katz (17, 42), sendo T a temperatura em Kelvin; F o
foi escrito a partir de 23 livros, 51 artigos encontra- número de Faraday estipulado em 96.500 Cb/mol;
dos no Google Acadêmico, 1 artigo do IEEE Xplore, 8 Px a permeabilidade de cada íon; e R a constante
artigos da ScienceDirect e 9 artigos da base Springer,
totalizando 92 referências.
Tabela 1 - Classificação da fibra nervosa em função do
diâmetro e velocidade de condução
Potencial de ação e suas fases
Fibra nervosa Diâmetro ( μm) Velocidade (m/s)
A fibra nervosa é classificada em função de seu Aα 15 100
diâmetro (Ø) e velocidade (V). Quanto maior o di-
Aβ 8 50
âmetro, maior é a velocidade de condução nervosa.
Joseph Erlanger (1874-1965) e Herbert Gasser (1888- Aγ 5 20
1963), ganhadores do Prêmio Nobel de 1944 (14), Aδ 3 15
apresentam a classificação dos tipos de fibra ner- B 3 7
vosa em função de seu diâmetro e velocidade de C 0,5 1
condução (Tabela 1). Como critério de comparação,
o diâmetro médio do axônio gigante de lula é de 0,5 Fonte: Adaptado de Schmidt et al. (36).
mm (13).
O PA pode propagar-se em dois sentidos princi-
pais: de fora do sistema nervoso central (SNC) em Tabela 2 - Concentração de sódio, potássio e cloro no meio
direção ao SNC (aferente) e vice-versa (eferente). intra e extracelular de axônio gigante de lula
Diversos são os mecanismos de deflagração do PA.
Por exemplo, a ativação mecânica está presente na MIC MEC
pressão sobre a pele (ou como toque e vibração so- mM mEq/L mM mEq/L
nora) e na pressão sanguínea sobre os barorrecep-
tores localizados nas artérias carótidas. A ativação [Na+] 50 10 440 142
química está presente no paladar e olfato, enquanto [K ]+
400 140 20 4
o frio e o calor são mecanismos de ativação térmica. [Cl−] 52 4 560 103
A ativação de mecanismos álgicos é decorrente de
cortes e queimaduras, dentre outras situações que Fonte: Adaptado de Schmidt et al. (36).

Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47


universal dos gases, 8.314 J/mol K. A equação de
Goldman-Hodgkin-Katz foi confeccionada a partir da
equação de Nernst (43).
RT [Na]i PNa + [K]i PK + [Cl]i PCl
Vm = − ln 
F [Na]e PNa [K ]e PK + [Cl]e PCl
O PA ocorre na faixa de milissegundos (44), com
frequências que variam de 20 Hz (1) até milhares de
Hertz (36). Iniciado pela entrada abrupta do Na⁺ no
MIC, em virtude da diferença de concentração com
o MEC, termina com a saída do K⁺ e a consequente
repolarização da célula (45). A diferença de concen-
tração dos íons nos meios intra e extracelular pode
ser modelada por meio de um circuito eletrônico
como um capacitor, de aproximadamente 0,9 a 2
μF/cm² (6, 45), que acumula energia e, em um de-
terminado momento, descarrega-se por meio de um
resistor (24) em paralelo; o MIC tem uma resistivi-
dade aproximada de 0,6 Ω.m (46) e a resistência da
membrana celular varia entre 1 e 5 kΩ/cm² (6).
Todo íon tem o seu canal (47) específico na mem-
brana permeável, sendo este dependente da dife-
rença de potencial; outra substância, geralmente ou-
tro íon, funciona como bloqueador do canal. O pre-
cursor do PA na fibra nervosa é o íon Na⁺, tendo
como bloqueador de seu canal o íon Ca⁺⁺ (48). O canal
iônico do Na⁺ apresenta, segundo hipóteses de HH,
comportas de ativação (m, n e h), sendo a comporta
h responsável pela inativação do canal (33,49). Por
possuir uma concentração mais baixa no MIC que no
MEC (48), resultando em um gradiente de potencial
elétrico (40) entre o MIC e MEC (50), o Na⁺ tende a
entrar, com isso, tem-se uma variação no potencial
elétrico. O limiar de despolarização (LD) é de 15
mV em relação à tensão da membrana polarizada
(Grafico 1); se essa variação ficar entre 10 e 15 mV
ocorrerá um potencial graduado (45). O potencial
graduado, local ou eletrotônico (36), percorre me-
nos de 0,3 mm na fibra nervosa com rápida atenua-
ção(3), retornando rapidamente ao potencial origi-
nal da célula polarizada (51).
A corrente do íon Na⁺ (19) é representada pela
equação (2), sendo INa a corrente de Na⁺, gNa a con-
dutância ao Na⁺, V representa a tensão da membrana
e VNa a tensão de Na⁺. A mesma modelagem mate-
mática aplica-se para a corrente de K⁺ (24) como
mostra a equação (3). Já a condutância ao íon Na⁺
(52) é expressa pela equação (4), onde gNaM é uma
Potencial de ação
539
constante; m³ representa uma comporta de ativação
e h representa uma comporta de inativação (44).
I Na = g Na (V − VNa ) (2)
 (1) I K = g K (V − VK ) (3)
g Na = g NaM × m³ × h (4)
Em um determinado momento o Na⁺ quebra o
bloqueio de Ca⁺⁺ e adentra abruptamente para o MIC,
despolarizando a célula (24, 43) e aumentando a
diferença de potencial da membrana a um platô de
40 mV (Gráfico 1) nas fibras Aα (13). Já nas mais
adelgaçadas, o platô não ultrapassa 0 mV. O valor
entre 0 mV e + 40 mV é definido como overshoot
(51). Na despolarização, a permeabilidade do Na⁺ é
3,5 vezes maior que a permeabilidade do K⁺ (19).
Estudos recentes mostram que a corrente de Na⁺
é abrupta e com menos atraso em relação ao que
postulavam HH (44); em neurônios centrais de ma-
míferos, a corrente de Na⁺ é ativada sem atraso em
comparação aos anfíbios (52). Em decorrência da
corrente de Na⁺, a membrana celular apresentará
uma variação entre 80 mV (1) e 100 mV (45) (de-
pendendo do diâmetro da fibra), produzindo um pe-
ríodo refratário absoluto (Gráfico 1) (24, 53) no qual
um novo estímulo não conseguirá deflagrar outro
PA nesse intervalo (efeito tudo ou nada) (51).
Após o período refratário absoluto, ocorre a saída
do íon K⁺ (54), onde a membrana eleva seu limiar
de despolarização, necessitando de maior corrente
para que ocorra uma nova despolarização (55). O pro-
cesso de inativação reduz gradativamente a permea-
bilidade do Na⁺ após ter ocorrido a despolarização
da membrana, esse evento é conhecido como perí-
odo refratário relativo (Gráfico 1) (24). O tempo de
inativação estará quase completo quando a tensão
na membrana for menor que − 30 mV (24). Um pulso
de Na⁺ aplicado logo no início do período refratário
relativo apresenta uma condutância de apenas 37%
quando comparado ao seu valor no período refratá-
rio absoluto. Entretanto, a tensão da membrana não
sofre grande variação. Após 35 ms, a condutância
do Na⁺ retorna exponencialmente ao seu valor má-
ximo (33). Em nervos mielinizados de coelhos, por
exemplo, esse tempo de inativação é de duas a três
vezes maior que em sapos (56).
Descobriu-se que a rápida entrada de Na⁺ na cé-
lula reduz e atrasa o início da corrente de K⁺ em
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47
 Krueger-Beck E, Scheeren EM, Nogueira-Neto GN, Button VLSN, Neves EB, Nohama P.
540
axônios amielinizados das fibras musgosas do hipo-
campo de ratos, o que minimiza a sobreposição de
seus respectivos influxos e difere dos apresentados
por HH. Mesmo sendo em tecido amielinizado do
SNC, os autores propõem que uma economia de pro-
cessos neurais está associada à evolução (57). A dura-
ção do PA não é a mesma para todos os neurônios. Por
exemplo, os neurônios que secretam dopamina têm
um período refratário relativo maior que as células
piramidais CA1 do hipocampo e maior ainda quando
comparado às células de Purkinje do cerebelo (51).
Ao final da saída dos íons K⁺ ocorre o intumes-
cimento da célula em virtude do acúmulo de ânions
no MIC (58). Ocorre a ativação da bomba de Na⁺-K⁺-
ATPase (28, 40), que contribui para a manutenção
do potencial de repouso da célula (59), liberando três
íons de Na⁺ para o MEC a cada dois íons de K⁺ para
o MIC (48). O afluxo de ânions para o MIC gera hi-
perpolarização, deixando o MIC mais negativo que o
rotineiro, definindo o estado ulterior negativo, sendo
mais difícil de despolarizar a célula nesse momento
(50). Consequentemente, ocorre o estado ulterior
positivo, ocasionando um leve aumento na tensão da
membrana no MIC, antes que retorne ao seu estado
de polarização original (38). Os eventos que com-
preendem o PA estão ilustrados no Gráfico 1.
PRA PRR
+ 40
0 A
mV
LD
− 55
PL
− 70
UN UP
PM
ms
Gráfico 1 - Potencial de ação e suas fases
Legenda: mV = 10-3V; PM = potencial de membrana; LD = limiar
de despolarização; PL = potencial local; PRA = potencial
refratário absoluto; PRR = período refratário relativo; UN =
estado ulterior negativo; UP = estado ulterior positivo.
Fonte: Dados da pesquisa.
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47
Condução nervosa
Em um sinal eferente, o PA origina-se no cone do
axônio (3), que é o corpo do neurônio adelgaçando-
se no axônio. A condução nervosa ocorre de maneira
saltatória (58, 60) nas fibras mielinizadas, por meio
da despolarização dos nódulos de Ranvier (NR) (61).
A função da mielina é servir como um isolante elétrico
aumentando a velocidade da condução nervosa (48).
O PA também pode ser deflagrado quando uma esti-
mulação elétrica é aplicada no internódulo, porém,
o PA terá menor amplitude. Em nervos isquiáticos
de rãs, Huxley e Stämpfli (1949) mostraram que a
amplitude do PA reduz à medida que se aproxima
do internódulo e aumenta quando se aproxima do
nódulo, chegando ao seu máximo ao atingi-lo. O PA
sofre um atraso no NR graças ao fato de que essas re-
giões apresentam condutância e capacitância maio-
res que nos internódulos. Internamente, não existe
atraso na geração do PA em um internódulo; já quan-
do atingem o NR, ocorre um pequeno atraso na ge-
ração do PA (60).
A partir da modelagem matemática da membrana
da célula nervosa, constatou-se que o axônio gigante
de lula não é um bom condutor de eletricidade (51).
Sugeriu-se, então, que modelos como o de HH, entre
outros, deveriam ser revisados. Face ao estudo reali-
zado, a forma mais indicada deveria estar de acordo
com a equação [5], onde D pode ser considerado
como a dimensão fractal (em vários módulos) da ses-
são do axônio e A é a área do condutor (62).
1
R~ (5)
D/(D + 1)
O PA dura poucos milissegundos, mas em casos
particulares pode durar até dias em razão das al-
terações bioquímicas, como da proteína G no MIC.
Um exemplo desse tipo de receptor é o N-methyl-d-
aspartate (NMDA) do neurotransmissor glutamato
(63), localizado na Cornu Ammonis (50) do hipo-
campo, região encefálica correspondente à memó-
ria (55, 64).
Reobase, cronaxia e acomodação
Reobase é o estímulo elétrico de amplitude mí-
nima (25) para despolarizar uma célula excitável (12,

49), quando se aplica um pulso de longa duração
(300 ms). Cronaxia é definida como a menor duração
de pulso para deflagrar um PA (5), com um estímulo
configurado com o dobro da amplitude da reobase.
O diâmetro do axônio é inversamente proporcional à
cronaxia, assim, quanto maior o diâmetro do axônio,
menor a duração do pulso elétrico necessário para
despolarizar a célula (65). Já a reobase é inversa-
mente proporcional à duração do pulso, sendo ne-
cessária uma amplitude de estímulo maior quanto
menor for a duração do pulso (5).
A acomodação decorre do incremento lento de
amplitude (ao nível sublimiar) (5) em função do
tempo, fazendo com que a célula aumente o seu LD
(66) gerando apenas um potencial graduado e não
um PA (67). Estudos em sapos indicaram que os
gânglios espinais possuem rápida acomodação, ne-
cessitando de um incremento de amplitude muito
rápido para evitar-se acomodação, ao passo que os
gânglios simpáticos apresentam menor grau de aco-
modação e os motoneurônios muito menos depen-
dência de um incremento rápido na amplitude para
evitar a acomodação (25). O baixo grau de acomo-
dação em motoneurônios possivelmente deve-se à
dependência da troca de condutância do K⁺ na fase
de inativação do Na⁺.
Adaptação neuronal
Diferentemente da acomodação que ocorre antes
da primeira despolarização da célula, um estímulo
físico específico, aplicado sobre um receptor neuro-
nal, logo alcança o seu platô e tem sua frequência
de PAs reduzida em função do tempo (68), tanto no
tecido nervoso periférico (66) como central (69).
A sensibilidade (37) de uma célula nervosa diante de
um estímulo contínuo ou repetitivo (constante den-
tro de um padrão) é definida como adaptação ou ha-
bituação (42), decorrente do aumento do seu limiar
de despolarização (29) sem deflagrar novos PAs,
como ilustra o Gráfico 2. O termo em inglês “spike
frequency adaptation” é utilizado por alguns auto-
res com o significado de adaptação (70, 71).
Logo após a aplicação de um estímulo elétrico
constante para a despolarização da célula nervosa,
existe uma rápida queda (~0,1s) na frequência de des-
polarização, denominada de adaptação inicial. Após
esse evento, a frequência começa a decair lentamente
de forma exponencial, caracterizando a adaptação
Potencial de ação
541
PA EE
(mV) (V)
EE
LD
Tempo
Gráfico 2 - Adaptação do potencial de ação sobre um estí-
mulo prolongado
Legenda: PA = potencial de ação; EE = estímulo elétrico (traço
cheio); LD = limiar de despolarização (linha com traço e
ponto), linha tracejada representa o potencial de repouso
do PA e a ausência de estimulação elétrica.
Fonte: Dados da pesquisa.
tardia (72). A adaptação inicial do motoneurônio
pode ocorrer graças ao aumento da condutância do
K⁺ (73), enquanto a adaptação tardia parece estar
ligada à inativação dos canais iônicos de Na⁺ (33,
66). O bloqueio bioquímico da bomba de Na⁺-K⁺-
ATPase não influencia na adaptação do motoneurô-
nio em qualquer fase (72).
Os corpúsculos de Paccini são exemplos de re-
ceptores de rápida adaptação (66), as terminações
de Ruffini são de adaptação lenta (74), assim como
os nociceptores (38), de temperatura (68) e adapta-
ção em receptores olfatórios, que são ativados por
meio de substâncias químicas (75). A recuperação
da adaptação (desadaptação) corresponde ao inter-
valo de tempo após a adaptação no qual a célula não
sofre qualquer estímulo e retorna ao seu limiar de
despolarização original (29). A variação da ampli-
tude do estímulo apresenta-se como forma de retar-
dar a adaptação (68).
A adaptação existe em mecanoceptores (32,76)
como o órgão tendinoso de Golgi (28). No fuso mus-
cular, as fibras anuloespirais (primárias) da bolsa
nuclear (tipo Ia), que registram o comportamento
dinâmico do músculo (32), são de rápida adaptação.
Já as fibras secundárias (tipo II), que medem o mús-
culo de forma estática, são de adaptação lenta (55)
graças ao fato de serem utilizadas por longo tempo,
como os músculos responsáveis por manterem o
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47
 Krueger-Beck E, Scheeren EM, Nogueira-Neto GN, Button VLSN, Neves EB, Nohama P.
542
corpo humano em posição ortostática. No fuso mus-
cular do sapo (77), o alongamento muscular em fun-
ção do tempo resulta em diminuição da frequência
de PA (78, 79).
Estudou-se a adaptação de nervos cutâneos de
sapos diante da estimulação proporcionada por jatos
de ar. Decorridos 22s após o estímulo, a frequência
de impulsos decaía mais da metade, de aproxima-
damente 150 Hz para 60 Hz (26). Gray e Matthews
(1951) estudaram a adaptação de corpúsculos de
Paccini do mesentério de gatos. Mostraram que a
fibra nervosa, exposta a um estímulo mecânico que
aumenta linearmente, adapta-se muito mais rapi-
damente quando comparada a um estímulo elétrico
aplicado da mesma maneira sobre o nervo corres-
pondente ao corpúsculo de Paccini (27). Esses re-
sultados mostram que diferentes estímulos físicos
têm respostas de adaptação diferenciadas sobre o
mesmo receptor.
Por meio do músculo estriado esquelético ex vivo
de gato, relacionou-se o nível de tensão de estimu-
lação elétrica, que não deflagrasse uma contração
muscular, com o alongamento mecânico resultante
para verificar a resposta do fuso muscular. Com a
estimulação elétrica, a frequência do fuso muscular
manteve-se em 27 Hz com variação de 10% do va-
lor inicial, durante todo o experimento (1,4s). Com
o alongamento muscular, o receptor alcançou ini-
cialmente 92 Hz e em 0,3s decaiu para 25 Hz e se
manteve durante o resto do tempo (1,4s de tempo
total). Esses resultados tiveram um comportamento
similar em todas as amostras (N = 20) (31). E suge-
rem um comportamento diferenciado do fuso mus-
cular em relação ao comprimento muscular.
Em estudo com células olfatórias, demonstrou-
se que o tempo de adaptação e desadaptação varia
de 500ms até 10s, criando uma analogia com a
eletrônica de uma banda passante (faixa de atuação
do sinal) (80) de 500ms a 10s. A equação (6) re-
produz esse tipo de adaptação, onde WTa é o peso
da função (porcentagem do aumento do limiar de
despolarização), Ta representa a fase de adaptação,
t é tempo de início do estímulo até o ponto de maior
aumento do limiar de despolarização. Esse limiar
eleva-se exponencialmente. Para a desadaptação,
utiliza-se a equação (7).
0.55 × 1.5 (0.1 × t)
WTa =
∑ WTa
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47
0.55 × 1.5 [0.1 × (T − t)]
WTd = (7)
∑ WTd
Sendo WTd o peso da função em relação ao re-
torno do limiar de despolarização ao seu valor ori-
ginal (em porcentagem a partir do valor no início
da desadaptação), T o período da amostra (desde o
início do estímulo) e t o tempo a partir do tempo
máximo de Ta da equação [6]. O tempo de retorno
da adaptação decai exponencialmente em função do
tempo, conforme Moore (29).
Em outro estudo, estimulou-se eletricamente
com frequências de 4 e 8 Hz numa e intensidades na
faixa de 0,1-0,5 mA sobre o rostro de roedores (pró-
ximo à vibrissa) (30). O tempo de adaptação no nú-
cleo ventral póstero-medial (NVPM) (81) do tálamo
foi medido e comparado ao tempo de adaptação
das células em barril do córtex somatossensorial
primário (81). Com 4 Hz em 5s de aplicação, o nú-
cleo ventral póstero-medial apresentou adaptação
da amplitude que reduzia de 31% ± 9% em com-
paração aos 79% ± 6% do córtex somatossensorial
primário. O NVPM tem um tempo de desadaptação
médio de 5s para retornar ao valor de 95% (valor
normalizado em 100%); já o SI demorava 13s para
obter o mesmo efeito. Com estímulos elétricos em
8 Hz e 2,5s, o núcleo ventral póstero-medial mos-
trou uma redução de 70% ± 6% de sua amplitude
e o SI 93% ± 5%, com um tempo de recuperação
muito rápido (para atingir os 95%) no núcleo ven-
tral póstero-medial (aproximadamente 1s) contra
aproximadamente 22s no córtex somatossensorial
primário. A tensão da membrana cortical não sofreu
variação no estado polarizado, apresentando − 61,7
± 1,3 mV previamente à estimulação, contra − 62,1
± 1,4 mV logo após a adaptação, mostrando que a
hiperpolarização não ocorre em nível cortical (30).
A adaptação dos motoneurônios e dos interneu-
rônios em tartarugas com aplicação da estimula-
ção elétrica durante 30s é descrita de modo simi-
lar na literatura. Nos primeiros 5s de estímulos, a
frequência decai em torno de 33%, e depois conti-
nuava decaindo durante os próximos 25s, até atingir
uma redução em frequência de aproximadamente
40% (82). A adaptação do motoneurônio tem um de-
caimento exponencial, sendo modelada pela equa-
ção (8):
(6)
f = k + A1e
− t τ1
+ A2e
− t τ2
+ … + A ne
− t τn
(8)

Onde t representa tempo (em segundos) após o
primeiro spike do sinal, k é constante de equilíbrio
(quando a frequência passa de um exponencial para
outra), A₁ … An (Hz) são as amplitudes de cada ex-
ponencial, e τ1 e τn são constantes de tempo, con-
forme Gorman et al. (82).
Em sanguessugas, estimulando eletricamente o
motoneurônio, independente da intensidade apli-
cada (0,5; 1; 1,5; 2 nA), a frequência de despolari-
zação do sinal decaía 50% em 1s após a aplicação
(83). Na adaptação de motoneurônios do nervo
hipoglosso de ratazanas durante a aplicação de es-
timulação elétrica constante de 60s, ocorria uma
redução de ~30 Hz para ~22 Hz nos primeiros 10s
de estimulação, e depois a frequência continuava a
decair suavemente nos 50s restantes (72).
O músculo estriado esquelético é dividido basi-
camente em fibras do tipo F (ou II) de rápida con-
tração/fadiga muscular e do tipo S (ou I) de lenta
contração/fadiga muscular (84). Em contração iso-
métrica, as frequências de disparo dos motoneurô-
nios ficam entre 20 Hz e 50 Hz; fibras musculares
com maior número de fibras S apresentam menores
frequências; o contrário ocorre com as fibras F (85).
Na contração isométrica, o intervalo de pulso é in-
crementado, reduzindo, assim, a frequência do sinal
(86). A adaptação é mais pronunciada em motoneu-
rônios de fibras F do que S (87). Em humanos, com
uma contração voluntária sustentada durante 60s,
a frequência do motoneurônio decai de 27 Hz para
14 Hz (88). A inibição central provocada pela célula
de Renshaw (inibitória) na medula espinal pode in-
fluenciar no declínio da frequência do motoneurô-
nio durante a fadiga muscular (87) e não somente
por fatores da fibra nervosa em atividade.
Usando eletrodo intracelular localizado no mús-
culo gastrocnêmio medial de gatos anestesiados,
aplicou-se estimulação elétrica com frequência de
burst em 40 Hz, durante um período de 4 min, con-
tinuamente; o sinal foi adquirido nos motoneurô-
nios. Demonstrou-se que a aplicação do estímulo
prolongado fez com que a frequência do PA tivesse
um decremento de aproximadamente 50% nos 30s
iniciais, quando então começava a decair muito len-
tamente até o final dos 4 min, sem alteração da am-
plitude do sinal (89). Repetindo o mesmo estudo,
mas com diferenciação entre os tipos de fibras mus-
culares, observou-se que as fibras F apresentavam
decaimento da frequência de disparo mais rapida-
mente que as fibras S. Com os valores normalizados,
Potencial de ação
543
para o primeiro minuto de estimulação, a adaptação
das fibras rápidas provocou uma queda de 60% da
força, acompanhando o declínio da frequência; o
mesmo não ocorreu com as fibras S (90) e tanto a
frequência como a força variaram muito pouco no
primeiro minuto. Por meio da eletromiografia, de-
monstrou-se que em contração voluntária de mús-
culo deltoide existe uma forte correlação negativa
entre o disparo do motoneurônio e o desenvolvi-
mento de força na fibra muscular (91). Novamente
com gatos anestesiados, avaliou-se a adaptação dos
motoneurônios de músculos do tipo F e S diante de
uma estimulação elétrica constante. Durante a esti-
mulação elétrica mantida durante 240s, um moto-
neurônio tipo F apresentou redução de ~30 Hz para
~3 Hz ao final do período de estimulação, enquanto
o motoneurônio de uma fibra tipo S apresentou re-
dução de ~20 Hz para ~15 Hz ao final do experi-
mento (92), demonstrando que a redução da frequên-
cia do motoneurônio é análoga à fadiga muscular.
Conclusão
O potencial de ação representa o meio de comu-
nicação do tecido nervoso com outros tipos de teci-
dos, em funções como coordenar um movimento ou
secretar um hormônio na circulação sanguínea, den-
tre outras tantas atividades. Vários são os estágios
que compreendem a geração do potencial de ação,
podendo este ser eliciado a partir de vários estímu-
los físicos. Estímulos que criem PAs são aplicados de
maneira constante, reduzem a frequência de despo-
larização em função do tempo e, consequentemen-
te, levam a célula à adaptação, diferenciando-se do
evento de acomodação, em que o limiar de despola-
rização eleva-se antes do primeiro potencial de ação.
A elevação do limiar de despolarização apresenta-
se como uma das condições que geram a adaptação
do potencial de ação. Por intermédio de modela-
gens matemáticas, pode-se formular o resultado da
adaptação sobre um determinado tecido nervoso e
sua futura desadaptação. O fenômeno da adaptação
também ocorre nos fusos musculares e motoneurô-
nios durante a estimulação elétrica, podendo ser per-
cebido em conjunto com a fadiga muscular, graças à
relação intrínseca existente entre fadiga muscular e
adaptação do motoneurônio. Há uma enorme dificul-
dade em se relacionar a resposta motora com um dos
dois eventos, tendo em vista a sua complexibilidade.
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47
 Krueger-Beck E, Scheeren EM, Nogueira-Neto GN, Button VLSN, Neves EB, Nohama P.
544
A adaptação do neurônio sob a aplicação de estímu-
los constantes tem elevado potencial de aplicação na
reabilitação de portadores de lesões neurológicas.
A aplicação desse conhecimento em sistemas de es-
timulação elétrica funcional, por exemplo, contribui
na elaboração de estratégia de controle do estimula-
dor (sistema em malha fechada).
Agradecimentos
Os autores gostariam de agradecer à Capes (mes-
trado e doutorado) e ao CNPq (doutorado) pelas bol-
sas concedidas para a realização deste trabalho.
Referências
1. Popovic MR, Thrasher TA. Neuroprostheses. In:
Bowlin GL, Wnek G, editors. Encyclopedia of biomate-
rials and biomedical engineering. New York: Informa
Healthcare; 2004. p. 1056-65.
2. Laughlin SB, Sejnowski TJ. Communication in neuro-
nal networks. Science. 2003;301(5641):1870-4.
3. Marmarelis VZ. Signal transformation and coding in
neural systems. IEEE Trans Biomed Eng. 1989;36(1):
15-24.
4. Sheeba V, Gu H, Sharma VK, O'Dowd DK, Holmes TC.
Circadian-and light-dependent regulation of resting
membrane potential and spontaneous action poten-
tial firing of Drosophila circadian pacemaker neu-
rons. J Neurophysiol. 2008;99(2):976-88.
5. Merrill DR, Bikson M, Jefferys JGR. Electrical stimula-
tion of excitable tissue: design of efficacious and safe
protocols. J Neurosci Methods. 2005; 141(2):171-98.
6. DiLorenzo DJ, Bronzino JD. Neuroengineering. Boca
Raton, FL: CRC Press; 2007.
7. Northrop RB. Analysis and application of analog elec-
tronic circuits to biomedical instrumentation. Boca
Raton, FL: CRC; 2004.
8. Barnes FS, Greenebaum B. Handbook of biological
effects of electromagnetic fields. 3rd ed. Boca Raton,
FL: CRC; 2006.
9. Bennett MR. The early history of the synapse: from
Plato to Sherrington. Brain Res Bull. 1999;50(2):
95-118.
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47
10. Galvani L. De viribus electricitatis in motu muscu-
lari commentarius. Bon Sci Art Inst Acad Comm.
1791;363-418.
11. Verkhratsky A, Krishtal OA, Petersen OH. From Galvani
to patch clamp: the development of electrophysiol-
ogy. Pflugers Arch. 2006;453(3):233-47.
12. Robinson AJ, Snyder-Mackler L. Eletrofisiologia clí-
nica: eletroterapia e teste eletrofisiológico. 2a ed.
Porto Alegre: Artmed; 2001.
13. Mudado MA, Moreira TH, Cruz JS. O início da era dos
canais iônicos. Ciência Hoje. 2003;33(193):56-8.
14. Cooper SJ. Donald O. Hebb's synapse and learning
rule: a history and commentary. Neurosci Biobehav
Rev. 2005;28(8):851-74.
15. Adrian ED. The all-or-none principle in nerve. J
Physiol. 1914;47(6):460-74.
16. Brunel N, van Rossum MCW. Lapicque’s 1907 paper:
from frogs to integrate-and-fire. Biological Cybernetics
2007;97(5):337-9.
17. Hille B. Ionic channels of excitable membranes. 2nd
ed. Sunderland: Sinauer; 1991.
18. Rudolph M, Pospischil M, Timofeev I, Destexhe A.
Inhibition determines membrane potential dynamics
and controls action potential generation in awake and
sleeping cat cortex. J Neurosci. 2007;27(20):5280-90.
19. Frankenhaeuser B, Huxley AF. The action potential in
the myelinated nerve fibre of Xenopus laevis as com-
puted on the basis of voltage clamp data. J Physiol.
1964;171(2):302-15.
20. Cartee LA. Evaluation of a model of the cochlear neu-
ral membrane. II: comparison of model and physio-
logical measures of membrane properties measured
in response to intrameatal electrical stimulation.
Hearing Research. 2000;146(1-2):153-66.
21. Jiang W, Tsang KM, Hua Z. Hopf bifurcation in the
Hodgkin–Huxley model exposed to ELF electrical field.
Chaos, Solitons and Fractals. 2004;20(4):759-64.
22. Sakmann B, Neher E. Patch clamp techniques for stu-
dying ionic channels in excitable membranes. Annu
Rev Physiol. 1984;46(1):455-72.
23. Neher E, Sakmann B. Single-channel currents re-
corded from membrane of denervated frog muscle
fibers. Nature. 1976;260(5554):799-802.

24. Hodgkin AL, Huxley AF. A quantitative description
of membrane current and its application to conduc-
tion and excitation in nerve. J Physiol. 1952;117(4):
500-44.
25. Stoney SD, Jr, Machne X. Mechanisms of accommoda-
tion in different types of frog neurons. J Gen Physiol.
1969;53(2):248-62.
26. Cattell MK, Hoagland H. Response of tactile receptors
to intermittent stimulation. J Physiol. 1931;72(4):
392-404.
27. Gray JAB, Matthews PBC. A comparison of the adapta-
tion of the Pacinian corpuscle with the accommoda-
tion of its own axon. J Physiol. 1951;114(4):454-64.
28. Fukami Y. Responses of isolated Golgi tendon organs
of the cat to muscle contraction and electrical stimu-
lation. J Physiol. 1981;318(1):429-43.
29. Moore PA. A model of the role of adaptation and disad-
aptation in olfactory receptor neurons: implications
for the coding of temporal and intensity patterns in
odor signals. Chem Senses. 1994;19(1):71-86.
30. Chung S, Li X, Nelson SB. Short-term depression at
thalamocortical synapses contributes to rapid adap-
tation of cortical sensory responses in vivo. Neuron.
2002;34(3):437-46.
31. Lippold OCJ, Nicholls JG, Redfearn JWT. Electrical and
mechanical factors in the adaptation of a mamma-
lian muscle spindle. J Physiol. 1960;153(2):209-17.
32. Hunt CC, Ottoson D. Impulse activity and receptor po-
tential of primary and secondary endings of isolated
mammalian muscle spindles. J Physiol. 1975;252(1):
259-81.
33. Hodgkin AL, Huxley AF. The dual effect of membrane
potential on sodium conductance in the giant axon
of Loligo. J Physiol. 1952;116(4):497-506.
34. Moore P, Atema J. A model of a temporal filter in
chemoreception to extract directional information
from a turbulent odor plume. Bio Bull. 1988;174(3):
355-63.
35. Rushton DN. Functional electrical stimulation and
rehabilitation – an hypothesis. Med Eng Phys. 2003;
25(1):75-8.
36. Schmidt R, Dudel J, Jänig W, Zimmermann M, Silva
JFA. Neurofisiologia. São Paulo: EPU; 1979.
Potencial de ação
545
37. Torre V, Ashmore JF, Lamb TD, Menini A. Transduction
and adaptation in sensory receptor cells. J Neurosci.
1995;15(12):7757-68.
38. Kandel ER, Jessell TM, Schwartz JH. Principles of
neural science. 3rd ed. New York: Elsevier; 1991.
39. Guyton AC. Fisiologia humana. 6a ed. Rio de Janeiro:
Guanabara Koogan; 1988.
40. Bahill T. Bioengineering – biomedical, medical, and
clinical engineering. Englewood Cliffs, NJ: Prentice
Hall; 1981.
41. Garcia EAC. Biofísica. São Paulo: Sarvier; 2002.
42. Malmivuo J, Plonsey R. Bioelectromagnetism, princi-
ples and applications of bioelectric and biomagnetic
fields. New York: Oxford University Press; 1995.
43. Hodgkin AL, Huxley AF. Currents carried by sodium
and potassium ions through the membrane of the
giant axon of Loligo. J Physiol. 1952;116(4):449-72.
44. Baranauskas G. Ionic channel function in action poten-
tial generation: current perspective. Mol Neurobiol.
2007;35(2):129-50.
45. Hodgkin AL, Huxley AF, Katz B. Measurement of cur-
rent-voltage relations in the membrane of the giant
axon of Loligo. J Physiol. 1952;116(4):424-48.
46. Okuno E, Caldas IL, Chow C. Física para ciências bio-
lógicas e biomédicas. São Paulo: Harbra; 1986.
47. Hille B. Ionic channels in excitable membranes. Cur-
rent problems and biophysical approaches. Biophys
J. 1978;22(2):283-94.
48. Guyton AC, Esbérard CA, de Araujo CLC. Neurociencia
básica: anatomia e fisiologia. 2a ed. Rio de Janeiro:
Guanabara Koogan; 1993.
49. Fitzhugh R. Impulses and physiological states in the-
oretical models of nerve membrane. Biophys J. 1961;
1(6):445-66.
50. Bear MF, Connors BW, Paradiso MA. Neurociências:
desvendando o sistema nervoso. 2a ed. Porto Alegre:
Artmed; 2002.
51. Bean BP. The action potential in mammalian central
neurons. Nat Rev Neurosci. 2007;8(6):451-65.
52. Baranauskas G, Martina M. Sodium currents activate
without a Hodgkin and Huxley-type delay in central
mammalian neurons. J Neurosci. 2006;26(2):671-84.
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47
 Krueger-Beck E, Scheeren EM, Nogueira-Neto GN, Button VLSN, Neves EB, Nohama P.
546
53. Heneine IF. Biofísica básica. São Paulo: Atheneu; 2000.
54. Hodgkin AL, Huxley AF. The components of mem-
brane conductance in the giant axon of Loligo. J
Physiol. 1952;116(4):473-96.
55. Davies A, Blakeley AGH, Kidd C. Fisiologia humana.
Porto Alegre: Artmed; 2002.
56. Chiu SY, Ritchie JM, Rogart RB, Stagg D. A quantita-
tive description of membrane currents in rabbit my-
elinated nerve. J Physiol. 1979;292(1):149-66.
57. Alle H, Roth A, Geiger JRP. Energy-efficient action po-
tentials in hippocampal mossy fibers. Science. 2009;
325(5946):1405-8.
58. Brandão ML. Psicofisiologia. São Paulo: Atheneu; 2000.
59. Sokolove PG, Cooke IM. Inhibition of impulse activity
in a sensory neuron by an electrogenic pump. J Gen
Physiol. 1971;57(2):125-63.
60. Huxley AF, Stämpfli R. Evidence for saltatory conduc-
tion in peripheral myelinated nerve fibres. J Physiol.
1949;108(3):315-39.
61. Rosenbluth J. A brief history of myelinated nerve fi-
bers: one hundred and fifty years of controversy. J
Neurocytol. 1999;28(4-5):251-62.
62. He JH. Resistance in cell membrane and nerve fiber.
Neurosci Lett. 2005;373(1):48-50.
63. Collingridge GL. The induction of N-methyl-D-aspar-
tate receptor-dependent long-term potentiation. Phil
Trans R Soc Lond B. 2003;358(1432):635-41.
64. Machado ABM. Neuroanatomia funcional. 2a ed. São
Paulo: Atheneu; 2006.
65. Barbara JG. Les heures sombres de la Neurophy-
siologie à Paris (1909-1939). La Lettre des Neuros-
ciences. 2005;29:3-6.
66. Loewenstein WR, Mendelson M. Components of re-
ceptor adaptation in a Pacinian corpuscle. J Physiol.
1965;177(3):377-97.
67. Tolkacheva EG, Anumonwo JMB, Jalife J. Action po-
tential duration restitution portraits of mamma-
lian ventricular myocytes: role of calcium current.
Biophys J. 2006;91(7):2735-45.
68. Deutsch S, Deutsch A. Understanding the nervous
system: an engineering perspective. New York: Wiley-
IEEE Press; 1993.
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47
69. Fleidervish IA, Friedman A, Gutnick MJ. Slow inac-
tivation of Na+ current and slow cumulative spike
adaptation in mouse and guinea-pig neocortical neu-
rones in slices. J Physiol. 1996;493(Pt 1):83-97.
70. Peron S, Gabbiani F. Spike frequency adaptation me-
diates looming stimulus selectivity in a collision-
detecting neuron. Nat Neurosci. 2009;12(3):318-26.
71. Gandevia SC, Enoka RM, McComas AJ, Stuart DG,
Thomas CK. Fatigue: neural and muscular mecha-
nisms. New York: Springer US; 1995.
72. Powers RK, Sawczuk A, Musick JR, Binder MD. Mul-
tiple mechanisms of spike-frequency adaptation in
motoneurones. J Physiol Paris. 1999;93(1-2):101-14.
73. Barrett EF, Barrett JN, Crill WE. Voltage-sensitive out-
ward currents in cat motoneurones. J Physiol. 1980;
304(1):251-76.
74. Juusola M, French AS. Adaptation properties of two
types of sensory neurons in a spider mechanorecep-
tor organ. J Neurophysiol. 1998;80(5):2781-4.
75. Reisert J, Matthews HR. Adaptation of the odour-
induced response in frog olfactory receptor cells. J
Physiol. 1999;519(3):801-13.
76. Juusola M, Seyfarth EA, French AS. Sodium-depen-
dent receptor current in a new mechanoreceptor
preparation. J Neurophysiol. 1994;72(6):3026-8.
77. Buller AJ. A model illustrating some aspects of muscle
spindle physiology. J Physiol. 1965;179(3):402-16.
78. Brokensha G, Westbury DR. Adaptation of the dis-
charge of frog muscle spindles following a stretch. J
Physiol. 1974;242(2):383-403.
79. Buller AJ, Nicholls JG, Ström G. Spontaneous fluctua-
tions of excitability in the muscle spindle of the frog.
J Physiol. 1953;122(2):409-18.
80. Thomas F. Principles of electric circuits, electron
flow version. 3rd ed. New York: Merrill; 1993.
81. Fanselow EE, Nicolelis MAL. Behavioral modulation
of tactile responses in the rat somatosensory sys-
tem. J Neurosci. 1999;19(17):7603-16.
82. Gorman RB, McDonagh JC, Hornby TG, Reinking RM,
Stuart DG. Measurement and nature of firing rate
adaptation in turtle spinal neurons. J Comp Physiol.
2005;191(7):583-603.

83. Tian J, Iwasaki T, Friesen WO. Analysis of impulse
adaptation in motoneurons. J Comp Physiol. 2010;
196(2):123-36.
84. Marini M, Veicsteinas A. The exercised skeletal mus-
cle: a review. Eur J Translat Myology. 2010;20(3):
105-20.
85. Bellemare F, Woods JJ, Johansson R, Bigland-Ritchie B.
Motor-unit discharge rates in maximal voluntary con-
tractions of three human muscles. J Neurophysiol.
1983; 50(6):1380-92.
86. De Luca CJ, Forrest WJ. Some properties of motor
unit action potential trains recorded during constant
force isometric contractions in man. Kybernetik.
1973;12(3):160-8.
87. Gandevia SC. Neural control in human muscle fa-
tigue: changes in muscle afferents, moto neurones
and moto cortical drive. Acta Physiol Scand. 1998;
162(3):275-83.
88. Bigland-Ritchie B, Johansson R, Lippold OC, Smith
S, Woods JJ. Changes in motoneurone firing rates
during sustained maximal voluntary contractions. J
Physiol. 1983;340(1):335-46.
Potencial de ação
547
89. Kernell D, Monster AW. Time course and properties
of late adaptation in spinal motoneurones of the cat.
Exp Brain Res. 1982;46(2):191-6.
90. Kernell D, Monster AW. Motoneurone properties and
motor fatigue. Exp Brain Res. 1982;46(2):197-204.
91. De Luca CJ, LeFever RS, McCue MP, Xenakis AP. Be-
haviour of human motor units in different muscles
during linearly varying contractions. J Physiol. 1982;
329:113-28.
92. Spielmann JM, Laouris Y, Nordstrom MA, Robinson
GA, Reinking RM, Stuart DG. Adaptation of cat moto-
neurons to sustained and intermittent extracellular
activation. J Physiol. 1993;464(1):75-120.
Recebido: 22/02/2011
Received: 02/22/2011
Aprovado: 10/05/2011
Approved: 05/10/2011
Fisioter Mov. 2011 jul/set;24(3):535-47