Oftalmologia - Vol. 36: pp.

51-56

Artigo Original

Avaliação da Espessura Macular e da Camada

das Fibras Nervosas da Retina na Ambliopia por
Tomografia de Coerência Óptica
Lígia Ribeiro1, Eduardo Saraiva1, Marisa Oliveira2, Rosário Varandas3, Luís Agrelos4
1
Interno do Internato Complementar de Oftalmologia CHVNGaia/Espinho; 2Ortoptista do CHVNGaia/Espinho; 3Assistente Graduada de
Oftalmologia do CHVNGaia/Espinho; 4Director do Serviço de Oftalmologia do CHVNGaia/Espinho; Serviço Oftalmologia, Centro Hospitalar
Vila Nova de Gaia/Espinho EPE

Dr. Lígia Ribeiro

Serviço de Oftalmologia, Centro Hospitalar Vila Nova de Gaia/Espinho
Rua Conceição Fernandes 4434 502 Vila Nova de Gaia, Portugal
ligiamfr@gmail.com

Trabalho apresentado:
Poster: 36th Annual Meeting of the European Paediatric Ophthalmological Society, Outubro 2010, Bad Nauheim, Alemanha
Comunicação oral: 53º Congresso Português de Oftalmologia, Dezembro 2010, Vilamoura

Os autores afirmam que não têm qualquer conflito de interesse com o tema abordado no artigo ou qualquer equipamento mencionado.
Declaram que o artigo é original e que não foi previamente publicado, nem aguarda publicação noutra revista. Transferem a partir da
presente data todos os direitos de autor em caso de publicação na revista da Sociedade Portuguesa de Oftalmologia.

RESUMO

Objectivos: (1) Determinar se a camada das fibras nervosas da retina (CFNR), a espessura ma-
cular (EM) ou o volume foveal (VF) em doentes com ambliopia unilateral de diferentes etio-
logias diferem entre o olho amblíope e o olho adelfo. (2) Testar a hipótese de CFNR, EM ou
VF de olhos com ambliopia estabelecida ser diferente de olhos com ambliopia potencialmente
reversível. (3) Revisão da literatura.
Métodos: Doentes com diagnóstico de ambliopia unilateral por estrabismo, anisometropia ou
ambos foram prospectivamente incluídos no estudo e divididos em 2 grupos: ambliopia estabe-
lecida e ambliopia em tratamento.Foi realizado exame oftalmológico completo incluindo melhor
acuidade visual corrigida, avaliação do alinhamento e da motilidade oculares e tomografia de
coerência óptica (StratusOCT) após dilatação para obtenção de mapas de espessura macular e
camada de fibras nervosas da retina em ambos os olhos.
Resultados: Vinte e um doentes (42 olhos) foram observados (10 sexo masculino, 11 sexo femi-
nino) com uma idade média de 14,85 ± 12,6 anos (5-45 anos). A espessura foveal mínima média
foi 7% menor nos olhos adelfos do que nos ambliopes (169 μm vs 156 μm, p=0.005). Olhos am-
blíopes também apresentaram mácula central (região diâmetro 1 mm) mais espessa, no entanto
esta diferença não foi estatisticamente significativa.
Conclusões: Descreveram-se na literatura alterações histopatológias no núcleo geniculado late-
ral e córtex visual mas permanece incerto se a retina também está afectada na ambliopia. Estudos
que observaram modificações retinianas na ambliopia permanecem inconclusivos e controver-
sos. No presente estudo obtivemos uma espessura foveal mínima significativamente maior no
olho amblíope relativamente ao olho normal.

Palavras-chave
Ambliopia, OCT, Espessura macular, Espessura camada fibras nervosas retina.

Vol. 36 - Nº 1 - Janeiro-Março 2012 | 51

Lígia Ribeiro, Eduardo Saraiva, Marisa Oliveira, Rosário Varandas, Luís Agrelos

ABSTRACT

Macula and Nerve Fiber Layer Thickness in Amblyopia: An optical

coherence tomography study
Purpose: (1) To determine whether retinal nerve fiber layer (RNFL), macular thickness (MT) and
foveal volume (FV) in patients with unilateral amblyopia of different etiologies differ between the
amblyopic and sound eye. (2) To test the hypothesis that RNFL, MT or FV from eyes with establi-
shed amblyopia differ from those with potentially reversible amblyopia. (3) Review of the literature.
Methods: Patients were prospectively recruited with the diagnosis of unilateral strabismic amblyo-
pia, anisometropic amblyopia, or both. They were divided in two groups: well-established amblyo-
pia and under-treatment amblyopia. A detailed eye examination was conducted, including refractive
error, determination of best-corrected visual acuity, ocular motility and alignment evaluation and
optical coherence tomography (StratusOCT) through dilated pupils to obtain maps of macular and
RNFL thicknesses of sound and amblyopic eyes.
Results: Twenty-one patients (42 eyes) were examined (10 male, 11 female), the mean age was
14,85 ± 12,6 years (range 5-45). Mean foveal minimum thickness was 7% lower in the sound eyes
than in the amblyopic eyes (169 μm vs 156 μm, p=0.005). Amblyopic eyes also had slightly thicker
central macula (1mm diameter region), although these differences were not statistically significant.
Conclusions: Histopathologic changes in the lateral geniculate nucleus and visual cortex have been
reported but it remains unclear whether the retina is also affected in amblyopia. Studies that have
observed the presence of retinal modifications in amblyopic eyes remain inconclusive and contro-
versial. In our study foveal minimum thickness was significantly greater in the amblyopic than in
the normal eyes.

Key-words
Amblyopia, OCT, Macular thickness, Retinal nerve fiber layer thickness.

Introdução
Ambliopia define-se como uma acuidade visual diminuída
com ínicio em indivíduos visualmente imaturos, tipicamente
com idade inferior a 7 anos, não atribuível a anomalias es-
truturais. Com uma incidência de cerca de 3%, a ambliopia é
classificada de acordo com a causa responsável pelo compro-
metimento da visão: refractiva, estrabismo e/ou de privação.
A origem fisiológica do defeito tem sido extensivamente
investigada usando modelos animais. Respostas neuronais
anormais formam encontradas no córtex visual primário
(correspondendo ao córtex estriado,área 17 de Brodmann),
onde ocorre convergência binocular excitatória. Estruturas
de processamento monocular e mais distais como a retina e
o núcleo geniculado lateral (NGL) eram consideradas fun-
cionalmente normais, apesar de terem sido observadas alte-
rações histológicas no NGL. Recentemente Hess e colabora-
dores1 usando imagens de ressonância magnética funcional
em indivíduos com ambliopia de diferentes etiologias, de-
monstraram défices funcionais ao nível talâmico, no NGL.
Estes resultados vieram reequacionar o modelo que baseava
a ambliopia numa disfunção puramente cortical.
Estudos que observaram a presença de modificaçõe re-
tinianas em olhos amblíopes permanecem inconclusivos e
controversos2-10. Alguns autores sugeriram que a ambliopia
pode afectar a maturação pós-natal da retina, incluindo a
normal redução das células ganglionares retinianas, o que
levaria a um aumento mensurável da espessura da camada
de fibras nervosas da retina (CFNR) nos olhos afectados2.
No entanto, apesar de nalgumas séries se ter observado um
aumento da espessura da CFNR2, outros não obtiveram
diferenças significativas3.
O objectivo do presente trabalho é determinar, através
de imagens de tomografia de coerência óptica (OCT), se a
camada das fibras nervosas da retina (CFNR), a espessura
macular (EM) ou o volume foveal (VF) em doentes com
ambliopia unilateral de várias etiologias diferem entre o
olho amblíope e o olho adelfo. Testar a hipótese destes
parâmetros em olhos com ambliopia estabelecida serem
diferentes de olhos com ambliopia potencialmente rever-
sível. E finalmente, fazer uma breve revisão bibliográfica
dos estudos mais recentes que utilizaram OCT para avaliar
alterações retinianas na ambliopia.

52 | Revista da Sociedade Portuguesa de Oftalmologia

 Avaliação da Espessura Macular e da Camada das Fibras Nervosas da Retina na Ambliopia por Tomografia de Coerência Óptica
Material e Métodos
Foram prospectivamente incluídos 21 doentes obser-
vados em consulta de oftalmologia pediátrica e estrabismo
com ambliopia unilateral (diferença de melhor acuidade vi-
sual corrigida entre os dois olhos ≥ 2 linhas na escala de
Snellen). Doentes com estrabismo manifesto no cover test
ou história de cirurgia de estrabismo foram classificados
como ambliopias por estrabismo. Anisometropia foi defini-
da como uma diferença > 2D esfera ou > 1.5D cilindro entre
os dois olhos.
Posteriormente foram dividos em 2 grupos: ambliopia
estabelecida e ambliopia considerada potencialmente rever-
sível (crianças com idade inferior a 9 anos em tratamento).
Realizou-se exame oftalmológico completo incluindo
melhor acuidade visual corrigida, avaliação do alinhamento
e da motilidade oculares e tomografia de coerência óptica
(StratusOCTTM, Carl Zeiss Meditec, Dublin, CA) após dila-
tação para obtenção de mapas de espessura macular e cama-
da de fibras nervosas da retina em ambos os olhos (figura 1).
Foram apenas incluídos exames com boa qualidade de ima-
gem (Sinal Strength ≥ 7).
Indivíduos com doença ocular orgânica, história ou
evidência de cirurgia intraocular, catarata, glaucoma, tra-
tamento laser, doenças retinianas ou do nervo óptico, bem
como crianças não colaborantes na realização de OCT foram
excluídas. Erros refractivos elevados, definidos como equi-
valente esférico > ±6 D ou astigmatismo > ±3.5 D foram
considerados critérios de exclusão.
A análise estatística foi realizada usando SPSS (Statisti-
cal Package for Social SciencesTM) para WindowsTM versão
Fig. 1 | Análise da CFNR peripapilar e Macular de uma doente do sexo feminino, 9 anos de idade, com ambliopia anisometrópica (acui-
dades visuais 0.2 OD e 0.8 OE).
17.0, os valores médios dos diferente parâmetros foram
comparados usando o teste t-Student (valores de p< 0,05 fo-
ram considerados estatisticamente significativos).
Resultados
Esta série de 21 doentes (42 olhos) com ambliopia uni-
lateral consistiu em 10 indivíduos do sexo masculino e 11
do sexo feminino, cujas idades variaram entre os 5 e os 45
anos, média de 14,85 (± 12,6) anos. O olho amblíope era o
esquerdo em 52,4%.
Onze doentes (52,4%) apresentavam ambliopia por es-
trabismo, 7 (33,3%) ambliopia por anisometropia e os res-
tantes 3 (14,3%) considerados de causa mista. A acuidade
visual média no olho amblíope foi 0,30 ± 0,19 (0,05 – 0,65)
comparada com uma acuidade visual média de 0,9 ± 0,11
(0,7 – 1,0) do olho contralateral. Onze doentes (52,4%) fo-
ram classificados como tendo uma ambliopia com potencial
de recuperação.
A espessura foveal mínima média foi 7% menor nos olhos
adelfos do que nos ambliopes (169 μm vs 156 μm, p=0,005).
Olhos amblíopes também apresentaram mácula central (re-
gião diâmetro 1 mm) mais espessa, no entanto esta diferença
não foi estatisticamente significativa (p=0,167). A diferença
na espessura da CFNR peripapilar e o volume foveal entre
olhos amblíopes e adelfos foi insignificante (tabela 1).
Comparando separadamente os grupos por etiologia da
ambliopia, apenas no grupo do estrabismo a diferença da
espessura foveal se manteve estatisticamente significativa
(p=0,010) (tabela 2).
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Lígia Ribeiro, Eduardo Saraiva, Marisa Oliveira, Rosário Varandas, Luís Agrelos

Tabela 1 | Diferenças nos valores médios dos parâmetros de OCT entre olhos amblíopes e olhos adelfos

Média ± DP T-test
Parâmetros do OCT Diferença
Olho Amblíope Olho adelfo (valor p )

Foveal 168,7±18,8 156,2± 20,3 12,5 0,005*

Espessura macular (μm) n=21
Mácula Central 202,2± 17,5 199,0± 18,0 3,19 0,167
3
Volume macular total (mm ) n= 21 7,23± 0,33 7,18± 0,29 0,05 0,263

Espessura CFNR (μm) n=18 115,6± 12,7 113,3± 11,3 2,29 0,395
DP = desvio padrão CFNR = camada das fibras nervosas da retina
* p<0,05 estatisticamente significativo pelo Student’s t-test

Tabela 2 | Diferenças nos valores médios dos parâmetros de OCT entre olhos amblíopes e olhos adelfos por etiologia
da ambliopia

Média ± DP Média ± DP
T-test T-test
Parâmetros de OCT Ambliopia Olho adelfo Dif Ambliopia Olho adelfo Dif
(valor p ) (valor p )
estrabismo n=11 refractiva n=7

Foveal 167,0±22,2 151,1±20,0 15,9 0,010* 171,7±12,6 159,4±12,1 12,3 0,182

Espessura
macular (μm) Mácula
197,2±15,0 194,0±16,6 0,15 0,097 210,6±15,6 202,1±8,1 8,4 0,097
Central

Volume macular total (mm3) 7,22±0,33 7,23±0,33 -0,01 0,800 7,21±0,35 7,04±,0,18 0,17 0,147

Espessura CFNR (μm) 112,4±13,4 110,4±12,6 2,00 0,200 121,2±13,7 112,9±7,1 8,32 0,131
DP = Desvio padrão Dif = Diferença CFNR= camada das fibras nervosas da retina
* p<0,05 estatisticamente significativo pelo Student’s t-test

Tabela 3 | Diferenças nos valores médios dos parâmetros de OCT entre olhos com ambliopia estabelecida e olhos com
ambliopia potencialmente reversível

Média ± DP
T-test
Parâmetros do OCT Ambliopia Ambliopia potencialmente Diferença
(valor p )
estabelecida (n=10) reversível (n=11)

Foveal 175,4±13,4 162,6± 21,5 12,8 0,123

Espessura macular (μm)
Mácula Central 209,5± 18,6 195,5± 14,2 13,9 0,067

Volume macular total (mm3) 7,23± 0,38 7,22± 0,28 0,01 0,936

Espessura CFNR (μm) 114,2± 10,6 117,3± 15,5 -3,02 0,395

DP = desvio padrão CFNR = camada das fibras nervosas da retina
* p<0,05 estatisticamente significativo pelo Student’s t-test

Não houve diferença estatisticamente significativa nos
valores médios de todos os parâmetros de OCT estudados
entre olhos com amblíopia estabelecida e ambliopia poten-
cialmente reversível (P>0,05) (tabela 3).
Discussão
O processo ambliogénico parece ocorrer a vários níveis
da via visual. Défices funcionais envolvendo as células do
córtex visual primário e núcleo geniculado lateral que re-
cebem aferências do olho ambliogénico têm sido descritas.
No entanto, o envolvimento retiniano secundário permanece
controverso.
A tomografia de coerência óptica é um teste não inva-
sivo, de não contacto no qual a espessura da camada das
fibras nervosas da retina peripapilares e da região macular
podem ser medidas. O StratusOCTTM integra uma base de
dados normativa, no entanto, inclui apenas indivíduos com

54 | Revista da Sociedade Portuguesa de Oftalmologia

 Avaliação da Espessura Macular e da Camada das Fibras Nervosas da Retina na Ambliopia por Tomografia de Coerência Óptica

Tabela 4 | Estudos publicados sobre espessura da camada das fibras nervosas da retina, espessura macular e volume macular
com OCT

Ano / Autores N Idade (anos) Resultados

Olhos amblíopes vs olhos normais:
2010
15 7 – 14 • EM 226,9±11,4 vs 176,7±14,8 p<0,001* (dif 50,2)
Liu et al5
• EF 201,5±17,9 vs 153,8±17,6 p<0,001* (dif 47,7)

Olhos amblíopes vs olhos adelfos (grupo estrabismo):

• EM 267±14 vs 253±14 p=0,005* (dif 14)
2009 15,2 • VF 2,57±0,16 vs 2,43±0,16 p=0,001* (dif 0,14)
40
Dickmann et al6 (5 – 56) • CFNR 93±13 vs 92±14 p=0,21 (dif 1)
Não foram observadas diferenças no grupo anisometropia.
Não houve correlação entre acuidade visual e parâmetros OCT.

2009 9,2 Olhos amblíopes vs olhos adelfos:

37
Repka et al8 (7 – 12) • CFNR 111,4±10,4 vs 109,6±11,4 p=0,13 (dif 1,8 μm)
EF 5 μm maior no olho amblíope do que olho adelfo p< 0,05*; diferença mais
acentuada no gupo com 6 anos (6,9 μm) do que no de 12 anos (4,2 μm).
Diferenças na EF e EM maiores em crianças amblíopes não tratados (9,2 μm) do
53 que tratadas (0,3 μm) mas sem significado estatístico p>0,05.
2009 2 grupos:
(3185 grupo Sem diferença na CFNR.
Huynh et al7 6 e 12 anos
control) Olhos amblíopes vs grupo controlo:
• EM 199,1 vs 193,1 p>0,05 (dif 12,1)
• EF 170,7 vs 158,6 p=0,01* (dif 6,0)
• VM 6,81 vs 6,90 p>0,05 (dif -0,09)
Olhos amblíopes vs grupo controlo:
• EF 158,8± vs 157,4 p=0,551 (dif 1,4)
26
2006 8 • CFNR 108,8V11,3 vs 107,2±16,2 p=0,615 (dif 1,6)
(42 grupo
Kee et al9 (4 – 12) Olhos com ambliopia por anisometropia vs estrabismo:
controlo)
• EF 146,5±26,2 vs 173,1±34,1 p=0,046* (dif -68,6)
• CFNR 112,9±10,8 vs 92,8±25,2 p=0,034* (dif 20,1)
Olhos com ambliopia por anisometropia vs olhos adelfos:
2005 7,7
31 • EM 252,5±13,7 vs 249,7±13,3 p>0,05 (dif 2,8)
Yoon et al4 (5 – 12)
• CFNR 115,2±9,7 vs 109,6±8,4 p=0,019* (dif 5,6)
Olhos amblíopes vs olhos adelfos:
• CFNR 106,9±20,2 vs 104,3±17,8 p=0,52 (dif 2,6)
2005 10,4
14 • EF 199,9±18,8 vs 181,4±40,3 p=0,53 (dif 18,5)
Altintas et al3 (5 – 18)
• VM 7,01±0,41 vs 6,97±0,47 p=0,96 (dif 0,04)
• EM 221,3±24,7 vs 201,6±30,5 p=0,69 (dif 19,7)
Olhos amblíopes vs olhos adelfos:
2004 26 • CFNR total 136,6±16,5 vs 128,9±19,9 p=0,003* (dif 7,7)
38
Yen et al2 (6 – 75) • CFNR grupo estrabismo 131,5±12,6 vs 128,3±21,5 p=0,085 (dif 3,2)
• CFNR grupo anisometropia 142,2±18,6 vs 129,7±18,5 p<0,001* (dif 13,5)
EM: Espessura Macula central 1mm (μm); EF: Espessura foveal (μm); CFNR:Espessura camada fibras nervosas retina (μm); VM: Volume Macular (mm3); Dif=diferença
* p estatisticamente significativo

idade igual ou superior a 18 anos.
Estudo anteriores com OCT na ambliopia reportaram
resultados variados (tabela 4). Trabalhos publicados sobre
a CFNR peripapilares relatam invariavelmente um aumento
da espessura em olhos amblíopes, mas apenas significativo
em dois estudos2,4.
Yen e col.2 encontraram uma CFNR mais espessa (7,7
μm) em olhos amblíopes comparados com os olhos con-
tralaterais; quando analisada por etiologias, esta diferença
só se manteve significativa no grupo com ambliopia por
anisometropia. Numa série de 31 indivíduos com amblio-
pia por anisometropia a espessura da CFNR foi 5,6 μm
maior nos olhos amblíopes comparativamente com os olhos
adelfos4.
No nosso estudo e, em concordância com alguns dos
estudos publicados, a CFNR peripapilar foi cerca de 2 μm
mais espessa nos olhos amblíopes, sendo esta diferença mais
acentuada na ambliopia por anisometropia (8 μm) isolada-
mente, no entanto não é significativa.
Uma teoria biológica interessante para explicar as

Vol. 36 - Nº 1 - Janeiro-Março 2012 | 55

Lígia Ribeiro, Eduardo Saraiva, Marisa Oliveira, Rosário Varandas, Luís Agrelos
diferenças observadas na CFNR em olhos com e sem am-
bliopia foi proposta por Yen e col.2. Segundo estes autores
a normal apoptose das células ganglionares retinianas está
comprometida na ambliopia, o que previsivelmente causaria
um aumento da espessura da CFNR. Alterações que afecta-
riam também a normal maturação da área macular, incluin-
do o movimento das fibras de Henle para longe da fovéola
resultando numa aumento da espessura foveal.
Uma série consituída por 15 crianças chinesas com am-
bliopia que não atingiram acuidade visual normal (20/20)
após tratamento, mostrou uma região macular (50,2 μm) e
foveal (47,7 μm) mais espessas do que olhos normais5. Di-
ckmann e col.6 obtiveram um volume foveal e uma espessu-
ra macular significativamente maiores no olho amblíope re-
lativamente ao olho adelfo apenas no grupo com ambliopia
por estrabismo, enquanto não houve diferença na espessura
da CFNR em qualquer dos grupos.
Um estudo de base populacional (The Sydney Chil-
dhood Eye Study)7 encontrou uma espessura foveal aumen-
tada em olhos amblíopes quando comparados com um grupo
controlo composto por 3815 crianças sem ambliopia. A di-
ferença na espessura foveal e macular entre olhos amblíopes
e olhos contralaterais foi maior em crianças que não recebe-
ram qualquer tratamento para a ambliopia comparativamen-
te com crianças tratadas. Não houve diferença na espessura
da CFNR peripapilares no mesmo estudo.
Altintas e col.3 compararam a espessura da CFNR pe-
ripapilares, espessuras foveal e macular e volume macular
entre o olho amblíope e o olho adelfo de 14 doentes, apesar
de todos os parâmetros serem marginalmente superiores no
olho amblíope nenhum obteve significado estatístico.
Os nossos dados sugerem que os olho amblíopes têm es-
pessura foveal aumentada comparativamente aos olhos com
acuidade visual normal, apoiando a teoria proposta por Yen.
Os valores de espessura foveal obtidos para a nossa amostra
foi camparável aos resultados de Huynh e col.7, mas meno-
res do que os reportados por Liu5.
Quando analisamos separadamente por etiologia, a es-
pessura foveal do grupo da ambliopia por estrabismo foi
o único parâmetro que se apresentou significativamente
aumentado no olho amblíope. Obtivemos espessuras se-
melhantes entre olhos com ambliopia estabelecida e poten-
cialmente reversível. Estes resultados devem ser vistos com
precaução devido ao pequeno número de indivíduos.
Os achados inconsistentes entre estudos podem em par-
te ser explicados pela utilização de diferentes modelos de
OCT, amostras relativamente pequenas e heterogéneas e a
falta de um grupo controlo de base populacional.
O nosso estudo tem algumas limitações, nomeadamente
ser um estudo transversal com uma amostra de tamanho re-
duzido e pouco homogénea, o que limitou a análise de sub-
grupos e a capacidade de indentificar correlações. Devido
à falta de uma base de dados pediátrica para comparação,
usamos o olho adelfo de cada paciente como controlo. Os
56 | Revista da Sociedade Portuguesa de Oftalmologia
valores que obtivemos nos vários parâmetros estudados são
semelhantes aos apresentados pelo grupo de Sydney, o úni-
co com dados de base populacional.
Em conclusão, este estudo explorou medidas objectivas
da retina na ambliopia e encontrou uma região foveal mais
espessa quando comparada com olho contralateral, usando
tomografia de coerência óptica. Não houve diferenças na es-
pessura da CFNR peripapilares.
São necessários estudos prospectivos em larga escala
para avaliar o efeito da espessura foveal na acuidade visual
das crianças, e mais importante, se crianças com espessura
foveal aumentada apresentam pior prognóstico visual, bem
como o efeito de um tratamento precoce/agressivo sobre es-
tes parâmetros.
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