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CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS, NATURAIS E TECNOLÓGICAS – CCENT

CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS LICENCIATURA

JAMYLA VANESSA DA SILVA

IDENTIFICAÇÃO DE FUNGOS LIQUENIZADOS DA FAMÍLIA

GRAPHIDACEAE EM SÃO JOÃO DO PARAÍSO - MA

Imperatriz – MA
2019
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JAMYLA VANESSA DA SILVA

IDENTIFICAÇÃO DE FUNGOS LIQUENIZADOS DA FAMÍLIA

GRAPHIDACEAE EM SÃO JOÃO DO PARAÍSO - MA
Projeto de Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao
Centro De Ciências Exatas, Naturais e Tecnológicas – CCENT,
da Universidade Estadual da Região Tocantina do Maranhão –
UEMASUL, para aprovação e desenvolvimento do Trabalho de
Conclusão de Curso do Curso de Ciências Biológicas
Licenciatura.

Orientadora: Dr.ª Iane Paula Rego Cunha Dias.

Imperatriz – MA
2019
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SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO .......................................................................................................... 4
2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA ............................................................................. 5
2.1 Aspectos morfológicos, anatômicos e químicos de Graphidaceae .................... 5
2.2 Graphidaceae para Brasil e Nordeste ................................................................. 5
3. OBJETIVOS ............................................................................................................... 9
3.1 Geral ....................................................................................................................... 9
3.2 Específicos.............................................................................................................. 9
4. METODOLOGIA....................................................................................................... 9
4.1 Local de coleta ....................................................................................................... 9
4.2 Coleta ................................................................................................................... 10
4.3 Herborização ....................................................................................................... 10
4.4 Análises morfológicas e anatômicas .................................................................. 10
4.5 Análises químicas ................................................................................................ 11
4.6 Identificação dos espécimes ................................................................................ 11
4.7 Descrições e ilustrações....................................................................................... 11
5. CRONOGRAMA DE ATIVIDADES ..................................................................... 11
6. RECURSOS .............................................................................................................. 12
6.1 Permantes ............................................................................................................ 12
6.2 Consumo .............................................................................................................. 12
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ....................................................................... 13
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1. INTRODUÇÃO
Os liquens são organismos formados pela simbiose entre um fungo (micobionte),
pertencente ao grupo Ascomycota ou Basidiomycota, e espécies de algas e/ou
cianobactérias, (fotobionte), estabelecendo uma unidade com morfologia estável,
complexa e peculiar, denominada de talo liquênico (ALEXOPOULOS et al. 1996; WILL-
WOLF et al. 2004; NASH 2008; KIRK et al. 2008).
Cerca de 20% de todos os fungos são liquenizados, o que representa quase metade
de todos os Ascomycota, em torno de 13.500 espécies, havendo apenas cerca de 20
espécies de Basidiomycota liquenizados (KIRK et al., 2001). Em contrapartida, existem
poucos basidiomicetos e deuteromicetos (fungos imperfeitos) liquenizados
(HONNEGER, 1991; NASH III, 1996). Estão presentes em aproximadamente, 8% da
superfície terrestre como a forma de vida dominante (ODUM, 2008).
Os fungos liquenizados possuem uma grande e específica quantidade de caracteres
morfológicos, anatômicos e químicos que os diferenciam em várias ordens dentro do
Reino Fungi, muitas das quais exclusivas, decorrentes da simbiose com algas ou
cianobactérias, e que são de grande importância taxonômica (NASH III, 1996).
Os liquens produzem importantes metabólitos secundários, denominados ácidos
liquênicos que podem ser utilizados como compostos com atividades antitumorais,
alergênicas, antifúngicas, antimicrobianas e propriedades inibidoras do crescimento de
plantas (AHMADJIAN 1993; NASH 2008; ALEXOPOULOS et al. 1996; FLEIG et al.
2008).
A produção dessas substâncias, permite ao liquen sobreviver em ambientes mais
inóspitos. Devido a isso, estes organismos são encontrados desde os trópicos até as
regiões polares, onde são frequentemente a vegetação predominante, inclusive em
desertos e regiões neotropicais (GORIN et al., 1993). Vale destacar ainda que, os fungos
liquenizados conseguem sobreviver em condições de vida muito adversas devido à sua
capacidade de dessecamento rápido, oferecendo resistência a condições ambientais
extremas de temperatura e luz (RAVEN, 1996).
Além da variedade de adaptação dos liquens aos diferentes tipos de ambientes,
eles também são encontrados nos diferentes tipos de substrato, habitando em rochas,
solos, muros, vidros, troncos vivos, ou em decomposição (SEAWARD 1977; HALE
1983; NASH 1996). São definidas ainda, três categorias morfológicas do talo liquênico:
folioso, fruticoso e crostoso (NASH 2008; GOWARD et al. 1994), as quais variam desde
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forma muito simples até estruturas morfológicas e anatômicas muito complexas

(PURVIS, 2000).
Os liquens crostosos, representam a maioria das espécies liquênicas,
principalmente em regiões tropicais, o que compreende aproximadamente 75% das
espécies conhecidas de fungos liquenizados (AHMADJIAN, 1993). Entretanto, apesar de
sua imensa representatividade, os liquens crostosos são o grupo menos conhecido,
principalmente em regiões tropicais e subtropicais (DAL FORNO, 2009). Não possuem
córtex inferior e aderem ao substrato por toda sua superfície inferior através das hifas da
medula (BÜDEL; SCHEIDEGGER, 1996; RYAN; BUNGARDTZ; NASH, 2002;
MARCELLI, 2006).

2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA
2.1 Aspectos morfológicos, anatômicos e químicos de Graphidaceae
A família Graphidaceae apresenta talo crostoso cujo fotobionte é uma alga verde
(Chlorophyta) (KIRK et al., 2001). Ela possui cerca de 1000 espécies e ocorre
principalmente em regiões tropicais e subtropicais do mundo, frequentemente sobre
troncos e ramos de árvores e arbustos e raramente sobre folhas, rocha ou solo (STAIGER,
2005; STAIGER; KALB; GRUBE, 2006).
O talo pode ser contínuo, formando uma crosta sem interrupções e bem
delimitada, ou descontínuo, com uma superfície quebrada, porém rimoso (quando essa
superfície não está separada em placas) ou areolado (com a presença de placas poligonais
arredondadas, colocadas lado a lado irregularmente) (MARCELLI, 2006). Além disso,
pode haver a existência de córtex superior, onde a superfície do talo é compacta e
ligeiramente brilhante, ou a superfície apresenta aspecto áspero e farinhoso, quando o
córtex superior é ausente (LÜCKING; ARCHER; APTROOT, 2009).
A coloração do talo varia entre branco, cinza pálido até verde oliva e marrom
escuro (WIRTH; HALE, 1978). Vale destacar que as colorações claras se dá pela presença
de cristais de oxalato de cálcio presentes entre e acima da camada de algas, ao passo que,
quando estes cristais se encontram abaixo da camada algal a tonalidade do talo é verde
oliva. (LÜCKING; ARCHER; APTROOT, 2009). Raramente ocorre a formação de
propágulos simbióticos e poucas espécies apresentam sorédios ou isídios, como é o caso
de Graphis lueckingii Dal-Forno e Eliasaro) e Graphis isidiata (Hale) Lücking),
respectivamente (LÜCKING; ARCHER; APTROOT, 2009; DAL-FORNO;
ELIASARO, 2010a).
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Comumente, a formação de ascóporos caracteriza a reprodução das espécies e

algumas apresentam apotécios circulares, porém, a maioria delas caracterizam-se por
possuírem ascomas alongados, chamados de lirelas. As lirelas podem apresentar-se
isoladamente ou agrupadas em um estroma ou pseudoestroma, e podem variar de simples
a ramificada (DAL-FORNO, 2009). Ainda conforme Dal-Forno (2009), as lirelas
apresentam características de grande importância taxonômica, tais como comprimento e
espessura, variando de longas a finas até pequenas e espessas.
Quanto ao seu comprimento e ramificação é possível notar seis padrões diferentes:
arredondadas e não ramificadas; muito curtas e não ramificadas; curtas e espaçadamente
ramificadas; alongadas e irregularmente ramificadas; muito longas e radialmente
ramificadas; e curtas e estreladamente ramificadas. (LÜCKING, ARCHER &
APTROOT, 2009).
Os lábios das lirelas são formados pelo excípulo próprio, o qual pode apresentar
carbonização apical, quando esta é restrita ao ápice, lateral, estende-se lateralmente no
excípulo e não envolve sua base, ou completamente carbonizado (WIRTH; HALE, 1963,
1978; STAIGER, 2002; LÜCKING et al., 2008). Além disso, as lirelas podem ser
classificadas em convergentes ou divergentes conforme a convergência dos lábios e
exposição do disco. Quando os lábios das lirelas são convergentes, o disco himenial
geralmente está oculto e, quando divergentes, o disco se apresenta exposto (WIRTH;
HALE, 1978). Ainda no que concerne, lábios das lirelas podem apresentar estrias, que
podem estar relacionadas a regeneração do himênio (WIRTH E HALE (1978); STAIGER
(2002).
No que diz respeito a posição da lirela no nível do talo, esta pode ser classificada
em imersas, quando o himênio encontra-se abaixo ou no nível da superfície do talo;
erumpentes, metade superior do himênio acima do nível do talo; proeminentes, himênio
totalmente acima do talo ou pelo menos maior parte dele; sésseis, com base constrita no
talo (LÜCKING et al., 2008).
Em Graphidaceae, o himênio apresenta reação negativa ao iodo, raramente
tomando uma coloração azul pálido na lateral. Além disso, em meio a suas paráfises
podem ou não ocorrer gotas de óleo (LÜCKING et al., 2008), quando isso ocorre, ele é
denominado insperso. O epitécio ocorre em algumas espécies, geralmente naquelas onde
o disco é exposto, apresentando-se escurecido (WIRTH; HALE, 1978). As paráfises em
geral possuem ápice liso e não são ramificadas, podendo haver anastomose nas pontas ou
em volta dos ascos. Podem ser hialinas ou amarronzadas e apresentam cerca de 1 a 2 μm
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de espessura (STAIGER, 2002). Filamentos laterais que emergem do excípulo lateral e

se estendem horizontalmente para o himênio, são chamados de perifisóides e ocorrem em
apenas três gêneros: Acanthothecis, Carbacanthographis e Fissurina (STAIGER, 2002).
Os ascósporos apresentam uma grande variação no tamanho, de 6 a 300 μm
(WIRTH; HALE, 1978) e podem ser transversalmente septados, submuriformes (quando
algumas células possuem septos longitudinais), terminalmente muriformes (apenas os
ápices dos ascósporos são muriformes) e muriformes. Os ascósporos têm coloração
hialina ou marrom e podem ser amiloides (quando apresentam reação positiva ao iodo,
colorindo-se de azul, violeta ou marrom avermelhado) ou não (FEUERSTEIN, 2014).
Em Graphidaceae são encontrados diversos metabólitos secundários, tais como
os ácidos norestíctico, estíctico, salazínico, protocetrárico psorômico, lecanórico
(característico de Dyplolabia), liquexantonas e antraquinonas que apresentam
importância taxonômica (STAIGER, 2002).
2.2 Graphidaceae para Brasil e Nordeste
Para o Brasil, os primeiros registros da família Graphidaceae apareceram em
1827, na obra Icones selectae plantarum cryptogamicarum, onde Martius apresentou dez
espécies que foram coletadas nos estados do Pará e Bahia (MARTIUS, 1827). Com base
no material coletado por Martius, foram registadas ainda 45 espécies para os mesmo
estados, entretanto esse registro foi feito por Eschweiler (1833).
No Rio de Janeiro, foram registradas 78 espécies do gênero Graphis, sendo que
33 foram novas para a ciência. Tal registro foi feito por Krempelhuber (1876). Vainio
(1890) mencionou 42 espécies de Graphis para os estados de Minas Gerais e Rio
de Janeiro, entre essas, 14 novas para a ciência. Além disso, também descreveu o gênero
Acanthothecium Vain. (Acanthothecis) e neste, três novas espécies.
Redinger realizou o principal trabalho específico de Graphidaceae para o Brasil,
onde estudou exemplares coletados nos estados de Bahia, Rio Grande do Sul, São Paulo,
Rio de Janeiro, Minas Gerais e Mato Grosso (REDINGER, 1933a, 1933b, 1935). Nestes
trabalhos, foram reconhecidas 227 espécies.
Entretanto, a partir de 1978, citações acerca da família foram feitas apenas em
levantamentos e estudos ecológicos nos estados do Rio Grande do Sul por (OSORIO;
HOMRICH, 1978; OSORIO; HOMRICH; CITADINI–ZANETTE, 1980; OSORIO,
1981, 1985; OSORIO; AGUIAR; HOMRICH, 1981; ZANETTE et al., 1981; OSORIO;
FLEIG, 1982, 1983, 1985, 1987, 1989, 1991, 1994; OSORIO; HOMRICH; FLEIG, 1982;
FLEIG, 1988, 1990, 1995; OSORIO; AGUIAR; MARTAU, 1997; MAZZITELLI;
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KÄFFER; CARDOSO, 1999; FLEIG; GRUNINGER, 2000; MARTINS, 2006) e São

Paulo (MARCELLI, 1990, 1992). Spielmann (2006) também mencionou 44
Graphidaceae para Rio Grande do Sul.
Staiger e Kalb (1999) estudaram espécimes com paráfises e perifisóides
verrucosos ou espinhosos pertencentes à Graphidaceae e citaram 24 espécies para o
Brasil. Staiger (2002) a partir de estudos realizados de exemplares coletados por Klaus
Klalb depositado em diversos herbários e dezenas de tipos ainda citou 99 espécies para o
país, sendo que 14 foram descritas como novas espécies.
No Estado do Paraná, foram realizados dois trabalhos de Graphidaceae com base
nas duas classificações da família: um com base na nova classificação até 2002 (sensu
Staiger), feito por Dal-Forno (2009), onde foram registradas 57 espécies, dentre as quais,
oito são novas para a ciência, e o outro com base na classificação de Rivas-Plata, Lücking
e Lumbsch (2012), no entanto, trabalhando especificamente com a tribo Graphideae, que
corresponde basicamente à definição de Graphidaceae sensu Staiger (2002), excluindo-
se apenas quatro gêneros da antiga classificação para a classificação atual (NUNES,
2015), realizado por Feuerstein (2014). Em seu trabalho foi identificado 36 espécies
distribuídas em oito gêneros, sendo dois novos registros para a América do Sul, uma para
o Brasil, 21 novos para o Paraná e sete novas espécies para a ciência (FEUERSTEIN &
ELIASARO, 2015; FEUERSTEIN et al., 2014).
Um novo gênero foi relatado para Rondônia e uma espécie da família
Graphidaceae, Malmographina plicosa (Meissn) Cáceres, Rivas Plata & Lücking
(CÁCERES et al., 2012). Recentemente, foram descritas um total de 200 espécies da
família, 122 novas registro para o estado, e 37 dos quais são novos para ciência
(CÁCERES et al., 2014a; CÁCERES et al., 2014b).
No que diz respeito a Região Nordeste, são poucos os trabalhos que mencionam a
família Graphidaceae. Em um trabalho realizado por Cárceres (2007) nos Estados de
Alagoas, Paraíba, Pernambuco, Rio Grande do Norte e Sergipe, foram citadas 77 espécies.
Menezes et al. (2011) também mencionou 10 espécies para o Estado de Alagoas.
Cáceres & Lücking, (2013) publicaram um artigo com descrições de uma
nova espécie no Estado de Sergipe, Acanthothecis sarcographoides M. Cáceres &
Lücking. No mesmo Estado Cáceres et al. (2014b) identificou 125 espécies de
Graphidaceae. Em trabalhos de dissertação realizados no nordeste, Cavalcante (2012)
identificou 21 espécies para o estado de Alagoas, Rodrigues (2012) mencionou 17
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espécies para Sergipe, Menezes (2013) no estado do Ceará cita 81 espécies e Leite (2013)
identificou 34 espécies da família Graphidaceae para o estado da Paraíba.
Contudo, para o Estado do Maranhão, apenas o trabalho de Nunes (2015) foi
realizado, onde foram identificadas 20 espécies pertencentes a nove gêneros.

3. OBJETIVOS
3.1 Geral
Realizar um levantamento de fungos liquenizados da família Graphidaceae em
São João do Paraíso, no Maranhão.
3.2 Específicos
 Elaborar chaves de identificação para os táxons encontrados;
 Contribuir com levantamento de dados sobre fungos liquenizados no estado do
Maranhão;
 Descrever e ilustrar todos os táxons em formato de flora.

4. METODOLOGIA
4.1 Local de coleta
A Cidade de São João do Paraíso está a aproximadamente 114km de Imperatriz e
encontra-se inserida na Mesorregião Sul maranhense, na microrregião Porto Franco
compreendendo uma área de 2.053,8 km², com uma população de aproximadamente
10.814 habitantes e uma densidade demográfica de 5,27 habitantes/km² (IBGE, 2010).
Limita-se ao Norte com os municípios de Sítio Novo, Lajeado Novo e Porto Franco; ao
Sul com São Pedro dos Crentes e Estreito; a Leste com Sítio Novo e a Oeste com Porto
Franco (Google Maps, 2011).
O clima da região, segundo a classificação de Köppen, é tropical (AW’) subúmido
com dois períodos bem definidos: um chuvoso, que vai de novembro a abril, com médias
mensais superiores a 203 mm e outro seco, correspondente aos meses de maio a outubro.
(JORNAL DO TEMPO, 2011).
O relevo da região é formado pela depressão de Balsas, formado por um conjunto
de morfoesculturas rebaixadas, modeladas no sentido Leste-Oeste. É dominada por
chapadas com formas amplas e baixas, com maiores altitudes a Oeste, nas cabeceiras dos
rios, com cotas máximas alcançando os 350 metros (FEITOSA, 2006). Os cursos d’água
da região fazem parte da bacia hidrográfica do Tocantins e a vegetação da região é
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composta pelo cerrado que se caracteriza por apresentar troncos e galhos retorcidos e
suberizados (IMESC, 2008).
4.2 Coleta
A coleta dos exemplares deverá ser realizada com cuidado para que o material não
seja danificado e impossibilite a sua identificação. As amostras serão retiradas de todos
os tipos de substratos como troncos, galhos e rochas. Devem ser utilizados instrumentos
como facas e martelo.
O material coletado será posto em envelopes de papel com identificação parcial
dos caracteres morfológicos; para isso se faz necessário uma lupa de mão para auxiliar
nessa pré-identificação, além da identificação das características do local, data, número
da coleta e dados sobre o substrato onde o exemplar foi coletado.
4.3 Herborização
Após a coleta o material deverá ser posto para secar e, para eliminação de ovos
e pequenos animais que podem ser encontrados nos exemplares, serão submetidos a
baixas temperaturas em freezer por pelo menos duas semanas.
4.4 Análises morfológicas e anatômicas
A morfologia dos fungos liquenizados deverá ser feita com auxílio de microscópio
estereoscópico para observação detalhada de estruturas de importante valor taxonômico,
tais como: talo: presença ou ausência de córtex; cor; ascoma: apotécio ou lirela, solitária
ou em estroma; simples ou ramificada; tamanho; cor; disco exposto ou oculto; presença
e tipo de cobertura talina (lateral ou total), presença de pruína.
Para observação das estruturas anatômicas o material deverá ser cortado à mão
livre e os cortes observados ao microscópio óptico para identificação das estruturas
internas como: Talo: altura, presença de cristais. Ascoma: proeminente, erumpente,
séssil ou imersa; lábios inteiros ou crenados; lábios convergentes ou divergentes.
Excípulo: altura e carbonização (total, apical ou lateral). Himênio – incluindo epitécio e
hipotécio, quando presentes – (altura; largura; inspersão; cor). Paráfises: ramificação;
forma; espessura; cor; ápice liso ou espinhoso. Perifisóides: presença ou ausência; apíce
liso ou espinhoso. Ascósporos: septação; número de células; tamanho; forma; cor; reação
I; número por asco; relação entre o comprimento e a largura (número de vezes que é mais
longo do que largo).
Além disso, os cortes também receberão KOH a 10%, para análise da inspersão
do himênio e melhor observação das paráfises e perifisóides.
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4.5 Análises químicas

Para a identificação de metabólitos secundários, os quais possuem grande valor
taxonômico, serão realizados testes de coloração do talo e lirelas, onde será necessária a
utilização de dois reagentes: hidróxido de potássio a 10% (teste K) e hipoclorito de sódio
comercial a 40% (teste C). Ambos os testes (teste K e teste C) serão realizados
diretamente no talo sob microscópio estereoscópio e em seção transversal da lirela e do
talo sob microscópio óptico.
4.6 Identificação dos espécimes
Para a identificação dos espécimes serão utilizados dados da literatura específica,
dentre elas Archer (2000), Cáceres (2007), Dal-Forno (2009), Staiger (2002), Spiman
(2006), Lücking et al. (2008) e Redinger (1933a, 1933b, 1935), Wirth e Hale (1963,
1978).
4.7 Descrições e ilustrações
As descrições serão realizadas em formato de flora, tanto de gêneros quanto de
espécies. Além disso, serão elaboradas chaves de identificação para as espécies de
Graphidaceae encontradas na área de estudo.
Todas as espécies serão ilustradas em seu aspecto geral por meio de fotos.

5. CRONOGRAMA DE ATIVIDADES
MESES

ATIVIDADES Fevereiro Março Abril Maio Junho

Coleta/herborização X X

Revisão bibliográfica X X X X

Análises morfológicas E X X X
anatômicas
Análises químicas X X X

Identificação dos espécimes X X

Ilustrações X

Elaboração do TCC X X X X

Defesa do TCC X
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6. RECURSOS
Os recursos necessários para o desenvolvimento do projeto estão disponíveis no
Herbário e no Laboratório de Microbiologiada Universidade Estadual da Região
Tocantina do Maranhão – UEMASUL.
6.1 Permantes
 Microscópio estereoscópio
 Microscópio óptico

6.2 Consumo
 Lâminas de vidro
 Lamínulas
 Lâminas de inox
 Envelopes de papel
 Conta gota de plástico
 Hidróxido de potássio a 10%
 Hipoclorito de sódio a 40%
 Iodo
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