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Público do NIH J
Periodontol. Manuscrito do autor; disponível no PMC 2007 em 27 de setembro.
Publicado na forma final editada
como: J Periodontol. Maio de 2006; 77(5): 821–825.

Periodontite e proteína C reativa plasmática durante a gravidez

P
Waranuch Pitiphat*,†,‡, Kaumudi J. Joshipura*,†,§, Janet W. Rich-Edwards†,||,¶, Paige L.
Williams#, Chester W. Douglass*,† e Matthew W. Gillman||,**

*Departamento de Política e Epidemiologia de Saúde Bucal, Harvard School of Dental Medicine, Boston, MA.
†Departamento de Epidemiologia, Escola de Saúde Pública de Harvard, Boston, MA. ‡Departamento de Odontologia
Comunitária, Faculdade de Odontologia, Universidade Khon Kaen, Khon Kaen, Tailândia. §Divisão de Saúde Pública
Odontológica, Faculdade de Odontologia, Universidade de Porto Rico, San Juan, Porto Rico. ||Departamento de
Atendimento Ambulatorial e Prevenção, Harvard Medical School e Harvard Pilgrim Health Care, Boston, MA. ¶Laboratório
Channing, Harvard Medical School e Brigham and Women's Hospital, Boston, MA. #Departamento de Bioestatística,
Escola de Saúde Pública de Harvard. **Departamento de Nutrição, Escola de Saúde Pública de Harvard.

Abstrato
do
Antecedentes - A periodontite tem sido associada ao aumento do risco de resultados adversos na
gravidez e concentrações elevadas de proteína C reativa (PCR) em adultas não grávidas. Examinamos
a relação entre periodontite e PCR entre mulheres que forneceram radiografias dentárias e tiveram sangue
coletado durante o início da gravidez, excluindo fumantes e pacientes diabéticos.

Métodos — Do Projeto Viva, um estudo de coorte em andamento, medimos a PCR plasmática em 35 indivíduos
com periodontite (ou seja, pelo menos um local com ÿ3 mm de perda óssea alveolar) e uma amostra aleatória
de 66 indivíduos periodontalmente saudáveis, pareados por idade e raça /etnia. Realizamos análise de regressão
linear com níveis de PCR transformados em log como resultado.

Resultados — O nível médio (± SE) de PCR foi 65% maior (intervalo de confiança de 95%: -2%, 180%; P =
0,06) em mulheres com periodontite (2,46 ± 0,52 mg/l) do que em controles (1,49 ± 0,22). mg/l), ajustando para
fatores relacionados aos níveis de PCR, incluindo idade, raça/etnia, índice de massa corporal pré-gestacional,
ingestão de álcool, escolaridade, renda e idade gestacional na coleta de sangue.

Conclusões – Esses achados sugerem que a periodontite pode aumentar os níveis de PCR na gravidez.
A PCR poderia potencialmente mediar a associação de periodontite com resultados adversos da gravidez.

Palavras-chave

Proteína C-reativa; inflamação; periodontite; plasma; gravidez

A proteína C reativa (PCR) é um reagente de fase aguda sintetizado pelo fígado em resposta às citocinas
inflamatórias interleucina (IL) -6, IL-1 e fator de necrose tumoral alfa.1 Os níveis circulantes de PCR são
um marcador de doença sistêmica inflamação e estão associadas à doença periodontal, 2,3 uma infecção
bacteriana crônica associada à elevação de citocinas pró-inflamatórias e prostaglandinas.4 A
imunoglobulina G elevada induzida por espécies bacterianas associadas a doenças periodontais
destrutivas está associada ao aumento da PCR.5 Periodontal não cirúrgica padrão a terapia resultou
em uma diminuição nos níveis séricos de PCR.6

As evidências que apoiam a associação entre periodontite e PCR baseiam-se apenas em estudos em
homens e mulheres não grávidas. Não existem estudos sobre periodontite e PCR em gestantes. Esta é
uma área importante para estudo porque a inflamação sistêmica desempenha um papel importante

Correspondência: Dr. Waranuch Pitiphat, Departamento de Odontologia Comunitária, Faculdade de Odontologia, Universidade Khon
Kaen, 123 Friendship Highway, Muang District, Khon Kaen 40002, Tailândia. Fax: 66-43-202-862; e-mail: waranuch@kku.ac.th.
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na patogênese do parto prematuro. A PCR tem sido associada a resultados adversos na gravidez,
incluindo pré-eclâmpsia,7 restrição de crescimento intrauterino8 e parto prematuro.9 Infecções
Página 2

crônicas como infecção intrauterina e corioamnionite estão associadas ao nascimento prematuro10 e a

níveis elevados de PCR.11 Além disso, a doença periodontal tem sido associada a risco aumentado de
baixo peso ao nascer prematuro,12 baixo peso ao nascer13 e nascimento prematuro.14
Portanto, a PCR pode ser um mediador plausível da associação entre periodontite e resultados
adversos da gravidez. O objetivo deste estudo foi examinar a relação entre periodontite e níveis
plasmáticos de PCR em mulheres grávidas.

MATERIAIS E MÉTODOS
Participantes do estudo
O Projeto Viva é um estudo de coorte prospectivo para avaliar o papel da dieta gestacional e dos
fatores sociais nos resultados da gravidez e na saúde infantil. Entre 22 de abril de 1999 e 31 de julho
de 2002, recrutamos mulheres que compareceram à sua primeira consulta pré-natal na Harvard
Vanguard Medical Associates, um consultório de grupo multilocal no leste de Massachusetts. Os
critérios de elegibilidade incluíram gravidez única, realização de pré-natal inicial até a 22ª semana de
gestação e fluência na língua inglesa. Detalhes de recrutamento e acompanhamento estão
disponíveis em outros lugares.15 Em resumo, 2.128 participantes deram à luz um bebê vivo, e 1.666
delas responderam a um questionário odontológico no segundo trimestre de gravidez. Destes,
do
1.501 (90,1%) relataram ter realizado radiografias dentárias nos últimos 5 anos. Pelo menos 8 meses
após o parto, escrevemos a 1.010 destas 1.501 mulheres ainda inscritas no Projeto Viva para obter o
seu consentimento para obtermos radiografias dos seus dentistas. Entre outubro de 2001 e abril de
2003, 386 mulheres (38,2%) forneceram consentimento por escrito. Enviamos solicitações aos dentistas
e obtivemos radiografias de 299 desses 386 participantes.

Os sujeitos elegíveis para a presente análise foram mulheres que forneceram radiografias dentárias e
também tiveram amostras de plasma colhidas no início da gravidez (N = 243). Excluímos 20 mulheres
que fumaram durante os 3 meses anteriores ao conhecimento da gravidez e duas mulheres que tinham
diabetes para evitar efeitos de confusão desses fatores. Das 221 mulheres elegíveis, 35 (15,8%)
tinham periodontite (pelo menos um local com ÿ3 mm de perda óssea alveolar). Incluímos todos
os casos de periodontite e uma amostra aleatória de controles periodontalmente saudáveis. Os
controles foram pareados por frequência por idade dentro de 5 anos e raça/etnia com um a dois
controles por caso, resultando em 66 controles. Entre os participantes selecionados, cinco casos de
periodontite e nove controles forneceram radiografias tiradas após a coleta da amostra de sangue.
Incluímos esses participantes na análise primária porque as radiografias tiradas no mesmo indivíduo
dentro de 5 anos mostraram padrões semelhantes de perda óssea alveolar.16 Este estudo foi
aprovado pelos Institutional Review Boards da Harvard Medical School e da Harvard Pilgrim Health Care.

Avaliação da Periodontite

Um dentista calibrado (WP) leu todas as radiografias usando uma sonda periodontal padrão com
marcação de Williams, †† uma caixa de visualização e uma lupa para auxiliar na avaliação detalhada
dos pontos de referência. Medimos a perda óssea alveolar em todos os 16 dentes posteriores (excluindo
terceiros molares) e registramos em milímetros a distância entre a junção amelocementária e a crista
alveolar nos locais mesial e distal de cada dente. Se o mesmo local fosse visto em mais de uma
radiografia, então a leitura mais grave era registrada. Para avaliar a confiabilidade das
medidas, 10% das radiografias foram lidas aleatoriamente duas vezes com intervalo de pelo menos
uma semana. A correlação de Spearman para confiabilidade intraexaminador foi de 0,91. A perda
óssea radiográfica ÿ2 mm tem sido comumente considerada evidência de periodontite.17 Usamos
um ponto de corte mais rigoroso de ÿ3 mm para minimizar o efeito do erro de medição aleatório.18

††Hitachi 911, Hu-Friedy, Chicago, IL.

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Coleção de dados

Cada participante forneceu uma amostra de sangue na visita inicial do estudo ou logo depois (6,4 a 14,9
semanas de gestação). As amostras de plasma foram armazenadas em EDTA, refrigeradas por várias horas
e depois transportadas em gelo para um laboratório central, onde foram centrifugadas, aliquotadas e
Página 3

congeladas em nitrogênio líquido até o momento da análise. Os participantes forneceram informações

demográficas e relacionadas à saúde por meio de entrevista na consulta pré-natal inicial e/ou questionários
autoaplicáveis preenchidos durante o início da gravidez.15 O índice de massa corporal (IMC) pré-gestacional
foi calculado dividindo o peso pré-gestacional em quilogramas pela altura em metros quadrados.
Estimamos a ingestão de álcool em gramas por dia durante o primeiro trimestre de gravidez a partir de um
questionário de frequência alimentar administrado no início do estudo.19 A idade gestacional foi
calculada a partir do último período menstrual (DUM). Quando a estimativa da DUM foi diferente da
estimativa ultrassonográfica do segundo trimestre em 10 dias ou mais, usamos a estimativa ultrassonográfica.

Análise laboratorial

As amostras de plasma foram descongeladas e analisadas para PCR de alta sensibilidade no Children's
Hospital, Boston, usando ensaios imunoturbidimétricos clinicamente validados em um analisador‡‡ com
reagentes e calibradores. §§ Este ensaio tem sensibilidade de 0,03 mg/l.20 Os coeficientes de variação
interensaios nas concentrações de 0,91, 3,07 e 13,38 mg/l foram de 2,81%, 1,61% e 1,1%,
respectivamente. Um técnico de laboratório que desconhecia a condição periodontal e o resultado da
do
gravidez dos participantes realizou todos os ensaios.

Análise Estatística

As diferenças entre casos de periodontite e controles foram comparadas usando testes t de duas amostras
ou teste de soma de postos de Wilcoxon para variáveis contínuas e teste exato de Fisher para variáveis
categóricas. Para avaliar a associação entre periodontite e PCR, realizamos análise de regressão
linear multivariada com níveis de PCR transformados em log como resultado, ajustando para fatores
conhecidos por afetar os níveis de PCR, incluindo idade (contínua), raça/etnia (branca versus outra), pré-
- IMC da gravidez (contínua), ingestão de álcool (contínua), ensino superior completo (sim/não), renda
familiar anual superior a US$ 70.000 (sim/não) e idade gestacional na coleta de sangue (contínua).
As médias ajustadas nos modelos multivariados foram calculadas utilizando procedimentos do método de
análise de variância dos mínimos quadrados com software estatístico,|||| mantendo todas as covariáveis
em seus valores médios. Ao tomar antilogs, transformamos essas médias de volta à escala original para
facilitar a interpretação. Os SEs das médias foram derivados usando o método delta.21 A diferença
percentual foi calculada a partir da média ajustada na escala original. Para garantir a temporalidade da
associação periodontite e PCR, repetimos a análise restrita às mulheres cujas radiografias foram realizadas
antes das coletas de sangue. Os modelos ajustados foram baseados em indivíduos para os quais estavam
disponíveis dados completos sobre todas as covariáveis de interesse. Todos os testes estatísticos foram
bicaudais.

RESULTADOS

Devido ao pareamento, as distribuições médias de idade e raça/etnia entre casos e não casos de
periodontite foram semelhantes (Tabela 1). As mulheres com periodontite eram mais propensas a ter
concluído a faculdade, a ter uma renda familiar anual superior a US$ 70.000, a ser mais magras e a praticar
menos exercícios do que as mulheres sem periodontite. A perda óssea alveolar média (± DP) foi maior
entre os casos de periodontite em comparação aos controles (1,48 ± 0,50 mm versus 0,75 ± 0,34 mm). Os
participantes que realizaram radiografias dentárias antes da coleta de sangue pareciam ser semelhantes a
todos os participantes incluídos no estudo no que diz respeito às características de interesse (dados não mostrados).

‡‡Roche Diagnostics, Indianápolis, IN. §§Denka

Seiken, Tóquio, Japão.
||||Instituto SAS, Cary, NC.

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O nível mediano de PCR foi de 2,23 mg/l (intervalo interquartil: 0,74 a 4,14) em mulheres grávidas com
periodontite e 1,46 mg/l (intervalo interquartil: 0,71 a 3,58) naquelas sem periodontite. Após ajuste
Página 4

para idade, raça/etnia, escolaridade, renda, IMC pré-gestacional, ingestão de álcool e idade gestacional na coleta
de sangue, o nível médio de PCR foi 65% maior (intervalo de confiança [IC] de 95%: ÿ2,2, 179,8; P = 0,06) em
mulheres com periodontite (2,46 mg/l) do que naquelas sem periodontite (1,49 mg/l). No geral, este modelo
explicou 27% da variabilidade nos níveis de PCR. Quando restringimos a análise apenas aos participantes
que tiveram radiografias tiradas antes da coleta de sangue, os resultados foram semelhantes, com diferença de
70% (IC 95%: -5,7, 205,4; P = 0,08) entre o grupo com periodontite (2,43 mg/l) e grupo controle (1,43 mg/l)
(Tabela 2).

DISCUSSÃO
Neste estudo, encontramos níveis de PCR 65% maiores entre gestantes com periodontite em comparação
com mulheres periodontalmente saudáveis, embora essa associação tenha apresentado um valor de P logo acima
do tradicional ponto de corte de 0,05 para significância estatística. Até onde sabemos, este é o primeiro estudo a
avaliar a associação entre periodontite e PCR em gestantes. O desenho prospectivo garantiu sequência
temporal. As radiografias neste estudo foram todas tiradas dentro de 5 anos após o parto. Demonstramos boa
concordância de periodontite diagnosticada radiograficamente entre radiografias posteriores tiradas com 5
anos de intervalo.16 Os resultados foram essencialmente semelhantes em análises incluindo ou excluindo 14
do
participantes que forneceram radiografias tiradas após a coleta da amostra de sangue. A classificação incorreta
do status da periodontite devido ao uso de radiografias preexistentes ou erro de medição do examinador foi
provavelmente aleatória e levaria apenas a uma subestimação do verdadeiro efeito. Levamos em consideração
muitos fatores que podem afetar os níveis de PCR, incluindo idade, renda, escolaridade, raça/etnia, tabagismo,
consumo de álcool, IMC, diabetes e idade gestacional no momento da coleta de sangue. Noventa por cento dos
participantes do Projeto Viva tinham radiografias dentárias, mas conseguimos obter radiografias de 30% dos
que foram contactados. Os participantes dos quais obtivemos radiografias tinham maior probabilidade de serem
brancos e terem status socioeconômico mais elevado em comparação com aqueles de toda a coorte (dados não
mostrados). É possível que os indivíduos com níveis socioeconómicos mais baixos e os afro-americanos tenham
menos probabilidades de fazer consultas dentárias e, portanto, de fazer radiografias e tenham maior probabilidade
de ter partos prematuros e bebés com baixo peso à nascença. No entanto, não há razão para esperar que a
associação de periodontite com PCR na nossa população de estudo seja diferente das associações em toda a
coorte ou na população em geral; os resultados do estudo devem, portanto, ser generalizáveis.

Os resultados são consistentes com estudos anteriores realizados entre homens e mulheres não grávidas.
A PCR foi maior em pessoas com doença periodontal em comparação com aquelas sem doença entre uma
amostra representativa de adultos dos EUA,2,22 adultos de minorias urbanas dos EUA, cinco adultos de meia-
idade,3,23,24 e pacientes em hemodiálise.25 Em um estudo de pacientes odontológicos, pacientes (idade média:
42 anos), os níveis plasmáticos medianos de PCR entre indivíduos controle com periodontite localizada e
indivíduos com periodontite generalizada foram 0,90, 1,30 e 1,45 mg/l, respectivamente.18

Sangramento gengival e cálculo foram associados à PCR em outro estudo,2 mas não avaliamos essas
condições. Utilizando um ensaio de alta sensibilidade, medimos a PCR em uma única amostra de sangue, o
que é razoável, pois há pouca variação sazonal26 ou diurna27 nos níveis de PCR.
Além disso, a maioria dos participantes do estudo apresentava níveis de PCR abaixo de 10 mg/l, o limite padrão
associado aos efeitos de fase aguda,28 reduzindo a possibilidade de os níveis de PCR terem aumentado conforme
resultado de infecções agudas ou trauma.

A associação entre PCR e periodontite na gravidez que observamos pode ou não ser causal. A PCR elevada
pode de fato ser causada por infecção e inflamação periodontal. Se for esse o caso, a PCR poderia amplificar a
resposta inflamatória através da ativação do complemento,

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dano tecidual e indução de citocinas inflamatórias em monócitos1 e, portanto, pode mediar a relação
entre periodontite e resultados adversos da gravidez. Alternativamente, a doença periodontal e a PCR
podem compartilhar um fator de risco comum que predispõe certos indivíduos a uma resposta
hiperinflamatória. O polimorfismo da IL-1, que está associado ao risco aumentado de periodontite,29
Página 5

também está associado a níveis elevados de PCR.30 A inflamação fetal contribui para a idade gestacional,31
e a relação entre os níveis fetais de PCR e o nascimento prematuro pode ser ainda mais forte do que para
PCR materna.

CONCLUSÃO
Estes resultados sugerem que a periodontite está associada ao aumento dos níveis plasmáticos de PCR no
início da gravidez e levantam a possibilidade de que a PCR possa mediar a associação da periodontite com
resultados adversos da gravidez.

Reconhecimentos

Os autores agradecem aos participantes do Projeto Viva e seus dentistas pela cooperação e à equipe do Projeto Viva pela assistência:
Katie Blackburn, Cheryl Foley, Sheryl Rifas, Stevan DeProsse, Rachel Fournier, Heather Brymer, Jennifer Dotson e Jody Senter. Os
autores também agradecem a John Page e Anwar Merchant pelas sugestões valiosas. Este estudo foi apoiado pelas bolsas DE14004,
HD34568 e HL68041 dos Institutos Nacionais de Saúde dos EUA e pela Fundação de Defeitos Congênitos March of Dimes. Dr.
Pitiphat foi apoiado pela Bolsa Real do Governo Tailandês enquanto conduzia esta pesquisa.
do
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tabela 1
Características dos participantes do estudo por status de periodontite (ÿ1 local com perda óssea alveolar ÿ3 mm)*

Periodontite
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Características Sim (N = 35) Não (N = 66) Valor P

Anos de idade) 35,7±3,6 35,2±3,8 <0,001

Raça/etnia (%) 1.000
Branco 82,9 84,9
Preto 5,7 4.6
Asiático americano 8,6 7.6
hispânico 2,9 3,0
Faculdade concluída (%) 97,1 80,6 0,030
Renda familiar anual >$70.000† (%) 85,7 76,9 0,430

Empregado (%)† 90,3 92,2 0,710

IMC pré-gravidez (kg/m2 ) 23,0 ± 5,1 24,3 ± 4,1 <0,001
Atividade física pré-gravidez† (horas/semana) 7,5 ± 5,4 8,4 ± 5,6 <0,001

Consumo de álcool (g/dia)† 2,3 ± 4,1 2,3 ± 2,7 <0,010

Idade gestacional na coleta de sangue (semanas) 9,1 ± 1,5 9,8 ± 1,5 <0,001
Perda óssea alveolar média (mm) 1,48 ± 0,50 0,75 ± 0,34 <0,001
Nível de PCR (mg/l) 0,680
Mediana 2,23 1,46
Intervalo interquartil 0,74 a 4,14 0,71 a 3,58

*
Dados apresentados como média ± DP, salvo indicação em contrário.

†
do
O número real varia um pouco devido à falta de dados.

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J Periodontologia. Manuscrito do autor; disponível no PMC 2007 em 27 de setembro.

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