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Insect Science (2022) 0, 1–11, DOI 10.1111/1744-7917.13049

ARTIGO ORIGINAL

Estabelecimento de Beauveria bassiana como um fungo endofítico

em plantas de batata e sua virulência contra a traça do tubérculo da batata,
Phthorimaea operculella (Lepidoptera: Gelechiidae)

Meng-Di Zhang1,*, Sheng-Yong Wu1,*, Jun-Jie Yan1, Stuart Reitz2 e Yu-Lin Gao1,3
1Laboratório-chave do Estado para Biologia de Doenças de Plantas e Pragas de Insetos, Instituto de Proteção de Plantas, Academia Chinesa de Agricultura
Ciências, Pequim, China; 2Department of Crop and Soil Sciences, Malheur Experiment Station, Oregon State University, Ontário, OR,
EUA e 3National Center of Excellence for Tuber and Root Crop Research, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Pequim, China

Resumo A mariposa do tubérculo da batata, Phthorimaea operculella, é a

praga no mundo e é difícil de controlar, pois as larvas são alimentadores internos na folhagem
e tubérculos. Fungos entomopatogênicos que colonizam plantas como endófitos têm propriedades letais e
efeitos patológicos subletais em pragas de insetos. Mostramos que Beauveria bassiana coloniza
as partes aéreas de plantas de batata por via endofítica após inoculação por meio de encharcamento do solo.
B. bassiana endofítica persistiu na folhagem de batata por mais de 50 dias pós-inoculação.
Os bioensaios indicaram que a folhagem de plantas de batata inoculadas com B. bassiana era patogênica
contra larvas de P. operculella. Experimentos subletais indicaram que B. bassiana afetou negativamente o
crescimento, desenvolvimento e reprodução de P. operculella. Experimentos de desenvolvimento mostraram
que o peso de pupas de P. operculella criadas em plantas de batata colonizadas de B. bassiana (4,25 mg)
foi significativamente menor do que aquelas criadas em
plantas de controlo não inoculadas (8,89 mg). Em comparação com larvas recém-fecundadas alimentadas com plantas
de controle, aquelas alimentadas com plantas inoculadas com B. bassiana tiveram sobrevivência significativamente menor,
com apenas 17,8% desenvolvendo-se para a fase adulta. Oviposição de fêmeas de P. operculella criadas
em plantas colonizadas endofíticamente de B. bassiana foi significativamente menor (35 ovos/fêmea)
do que os criados em plantas não inoculadas (115 ovos/fêmea). Este estudo demonstra
que a endofítica B. bassiana pode ser um potencial agente de controle biológico para o controle e
manejo de P. operculella. Comparação dos pesos das pupas de P. operculella criadas em batata
plantas inoculadas com a cepa B. bassiana GZGY-1-3 e em plantas de controle não tratadas,
as pupas das plantas controle foram significativamente mais pesadas do que as das plantas tratadas.

Palavras-chave Beauveria bassiana; biológico ao controle; colonização;

Phthorimaea operculella

Introdução solanáceas, especialmente batata, Solanum tuberosum

A traça do tubérculo da batata, Phthorimaea operculella (Zeller)
(Lepidoptera: Gelechiidae), é uma praga cosmopolita de
Correspondência: Yu-Lin Gao, Laboratório Chave do Estado para
Biologia de Doenças de Plantas e Pragas de Insetos, Instituto de Proteção
de Plantas, Academia Chinesa de Ciências Agrícolas, Pequim
100193, China. E-mail: gaoyulin@caas.cn
*Estes autores contribuíram igualmente para este trabalho.
L. (Fenemore, 1988). As larvas desta espécie minam as folhas,
caules, pecíolos e escavar túneis através de tubérculos de batata
(Gao, 2018). A praga infesta as plantas em todo o
estação de crescimento; no entanto, o dano mais significativo
resulta de larvas minando os tubérculos (Rondon et al.,
2009). Os túneis deixados por P. operculella em tubérculos contêm
frass e outros contaminantes secundários que podem ser uma
fonte potencial para infecções secundárias (doença da batata)
(Gao, 2018).

© 2022 Instituto de Zoologia, Academia Chinesa de Ciências.

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2 M.- D. Zhang et al.
A rápida expansão do comércio internacional promoveu a
disseminação da P. operculella pelos continentes (Gao
& Zhou, 2020). A P. operculella tornou-se amplamente distribuída em
países do Sul, Centro e
América do Norte, África, Oceania e Ásia. A partir de 2020,
mais de 90 países relataram a presença desta praga
(Rondo, 2020). É especialmente problemático em países em
desenvolvimento nos trópicos e subtrópicos, onde é o
praga de insetos mais prejudicial de batatas de campo e armazenamento
(Gao, 2018).
Na China, as principais medidas de controle para P. operculella
tem havido aplicações de sintéticos de amplo espectro em secticidas,
como carbamatos e piretróides (Du et al.,
2006). No entanto, a entrega de inseticidas às larvas
é difícil uma vez que as larvas tenham escavado em tubérculos
(Rondo, 2010). Além disso, a eficácia de muitos
desses inseticidas foi diminuído devido à
rápido desenvolvimento de resistência em populações de P. operculella
ÿ
(Dogramacÿ & Tingey, 2008). Entre os métodos não químicos de
controle de pragas, o controle biológico por
fungos entomopatogênicos representam uma das opções mais
eficazes. Por exemplo, o fungo Muscodor al bus foi desenvolvido como
agente de controle microbiano contra
adultos e larvas de P. operculella em batatas armazenadas
(Lawrence & Neven, 2006). Além disso, Beauveria bassiana
(estirpe JLGZL-14) reduz o sucesso reprodutivo de
P. operculella sobrevivente e, portanto, a aplicação bem-sucedida de
B. bassiana pode reduzir a população subsequente
crescimento (Yuan et al., 2018). No entanto, os conídios fúngicos são
altamente sensível às condições ambientais, e deve ser
devidamente dispersos e entregues em substratos apropriados
para o controle eficaz de pragas (Jaronski, 2009; Dara et al.,
2017; Van Lenteren et al., 2017). Portanto, métodos de aplicação
eficazes que protejam os conídios fúngicos contra estresses ambientais
adversos devem ser desenvolvidos para promover o controle biológico
de P. operculella.
Vários fungos entomopatógenos são capazes de colonizar
plantas endofíticas (Ownley et al., 2008; Gurulingappa
et al., 2010; Sasan & Bidochka, 2012; Akutse et al.,
2013; Parsa et al., 2013; Mutune et al., 2016). Os fungos endofíticos
são fungos que existem nos tecidos vivos de uma planta sem causar
nenhum efeito deletério aparente na planta hospedeira (Petrini, 1991).
Dentre
fungos entomopatogênicos que podem colonizar plantas endofíticas
são B. bassiana, Isaria farinosa, Clonostachys
rosea, Chaetomium globosum e Metarhizium brun neum (Abou
Alhamed & Shebany, 2012; Murphy et al.,
2015; Bamasile et al., 2018).
Fungos entomopatogênicos podem colonizar plantas endofiticamente
por técnicas de inoculação artificial, como
através de curativos de sementes, imersão de sementes, pulverizações foliares ou
métodos de encharcamento do solo. O sucesso com artificial em
© 2022 Instituto de Zoologia, Academia Chinesa de Ciências., 0, 1–11
a oculação permite o uso de fungos entomopatogênicos
como endófitos em medidas fitofarmacêuticas (Schulz &
Boyle, 2005). B. bassiana foi inoculada artificialmente
em muitas plantas econômicas importantes, incluindo o milho
(Zea mays), batata (S. tuberosum), soja (Glicina
max), fava (Vicia faba), tomate (Solanum lycoper sicum), algodão
(Gossypium spp.) e tabaco (Nicotiana
benthamiana) (Vega, 2018; Qin et al., 2020; Nishi et al.,
2021). Além disso, B. bassiana também demonstrou colonizar
endofíticamente raízes de mandioca após a inoculação
por encharcamento do solo (Qin et al., 2020).
A colonização endofítica de plantas por B. bassiana tem
proteção contra uma gama diversificada de pragas de insetos
(Vidal & Jaber, 2015; Mckinnon et al., 2016; Bamasile
e outros, 2018). A endofítica B. bassiana é conhecida por reduzir
o crescimento e a reprodução de certas larvas de lepidópteros (Barta,
2018; Sánchez-Rodríguez et al., 2018). No entanto , o efeito de B.
bassiana como endófitos em P. oper culella permanece desconhecido.
Os objetivos do presente estudo foram, portanto,
determinar se o isolado de B. bassiana , GZGY-1-3,
poderia colonizar plantas de batata endofítica usando um solo
drench e avaliar sua patogenicidade como endófito, bem como
determinar seus efeitos subletais sobre
larvas e adultos de P. operculella.
Materiais e métodos
Estirpe fúngica
O isolado GZGY-1-3 de B. bassiana foi utilizado em
experimentos por causa de sua patogenicidade demonstrada
contra larvas de P. operculella (Yuan et al., 2018). este
estirpe é depositada no China General Microbiological Culture
Collection Center, No. 9254; Número de acesso do GenBank
KP994951. Foi derivado de Ostrinia
furnacalis (Guenée) (Lepidoptera: Crambidae) coletados
na província de Guizhou, China. Os conídios foram produzidos
em meio formador de esporos (2% de farinha de milho, 1% de trigo
farelo em pó, 0,5% de triptona, 2% de ágar em pó, 0,5% de pó de
esfacelo de ci cada, 0,3% de KH2PO4, 0,1% de MgSO4·7H2O,
0,1% NH4NO3), que foi mantido a 24 ± 1°C sob escuridão contínua.
Os conídios para experimentos foram colhidos a partir de 14 dias
culturas. As concentrações de conídios foram determinadas
com um hemocitômetro visualizado com uma óptica de 400x
microscópio (Olympus BX51, Olympus America Inc.,
http://www.Olympusmicro.com). As concentrações foram
ajustado para 1,0 × 108 conídios/mL (2,22 × 108 unidades formadoras
de colônias [ufc]/g) com 0,05% de Tween-80 em estéril
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Controle biológico da traça do tubérculo da batata 3

Fig. 1 Colonização da folhagem pelo endofítico Beauveria bassiana. (A) A posição das folhas selecionadas. (B) Recuperação de GZGY 1-3 endofítico de
fragmentos de tecido foliar. (C) Porcentagem média de colonização (média ± SD) das seções foliares superiores e inferiores por Beauveria bassiana
GZGY-1-3 aos 7, 14, 21 e 50 dias após a inoculação (testes de classificação de sinal de Wilcoxon, *P < 0,05, ** P < 0,01).

agua. A germinação de conídios ultrapassou 90%, conforme câmaras ronmentais (MLR-351H, SANYO Electric Co., Ltd.,
determinado pelos métodos de Yuan et al. (2018). Moriguchi City, Osaka, Japão) sob condições controladas de
26 ± 1°C, 12:12 h L:D e 70% ± 10% RH. P. operculella foi
criado por mais de três gerações para garantir a homogeneidade
Cultivo de plantas e sua inoculação com fungos
das culturas antes de seu uso em experimentos. Recém-
nascidos da colônia foram coletados para uso experimental.
Tubérculos-semente de batata (cv 'Xiabodi', com a superfície
dos tubérculos esterilizados em etanol 70% por 30 s, lavados
com água estéril por 2 min e depois secos em capela de fluxo
laminar) foram cultivados em vasos plásticos de 15 cm (o peso
Avaliação da colonização endofítica de plantas de batata por
do solo em cada vaso foi de 330 g, o substrato do solo consistiu
B. bassiana
de uma mistura de nutrientes solo-vermiculita em partes iguais
1 : 1 e não esterilizado ou autoclavado, e não houve aporte
A colonização endofítica de folhas de batata por B. bassiana
extra durante o crescimento da planta, exceto água) mantida
foi observada na parte superior (três folhas novas próximas à
em uma câmara de crescimento walk-in (26 ± 1 °C, 12 : 12 h
posição apical: a segunda, terceira e quarta folhas foram
L :D e 30% ± 10% RH). Quando os botões cresceram até cerca
coletadas) e inferior (três folhas próximas à posição mais baixa)
de 5 cm no solo, as plantas foram inoculadas com B. bassiana
de cada planta ( Fig. 1A). As folhas foram cuidadosamente
encharcando o solo com 30 mL de uma suspensão de conídios
extirpadas do caule, lavadas com água da torneira, mergulhadas
(1,0 × 108 conídios/mL) uma vez por dia durante 7 dias
em Tween-80 a 0,05% por 2 min e, em seguida, esterilizadas
consecutivos. O número de UFC de B. bassiana (2,22 × 108 na superfície em etanol a 70% por 2 min. Após a esterilização
UFC/g) foi determinado seguindo o método de Zhang et al.
da superfície em etanol, as folhas foram imersas em hipoclorito
(2019). Após 1 dia de incubação, as plantas de batata foram
de sódio a 1,5% por 3 min, enxaguadas com água destilada
então usadas para os experimentos. Plantas tratadas com 30
estéril três vezes e depois secas em papel toalha estéril por 30
mL de uma solução aquosa de 0,05% v/v de Tween-80 por 7
s. As lâminas foliares foram então cortadas em pedaços de 1 ×
dias serviram como controle. Os experimentos foram repetidos
1 cm sob uma capela de fluxo laminar e as seções foram
no tempo com novo inóculo e novos lotes de plantas e insetos.
colocadas em placas de ágar batata dextrose. Além disso, a
água do último enxágue foi banhada para avaliar a confiabilidade
do procedimento de esterilização da superfície (Bamisile et al.,
Insetos 2018). As placas foram incubadas a 26 ± 1 °C por 10 dias, após
o que se observou a presença de endófitos (Bamisile et al.,
Phthorimaea operculella foi obtida de uma colônia de 2018).
laboratório no Instituto de Proteção de Plantas, em Pequim. A colonização das plantas foi registrada pela contagem do
A colônia foi criada em plantas de batata em ambiente artificial número de seções foliares (n = 20 tanto da parte superior quanto

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4 M.- D. Zhang et al.
Fig. 2 Taxas de sobrevivência específicas de estágio de idade (sxj) de Phthorimaea
operculella criado em (A) batata inoculada com Beauveria bassiana
plantas ou (B) plantas de controle não tratadas.
partes inferiores por planta) que apresentaram presença de B. bassiana
crescimento fúngico/micélio (Muvea et al., 2014). A presença de colônias
fúngicas para cortes esterilizados na superfície foi
pontuado como positivo apenas quando os micélios cresceram a partir de
tecidos internos. Para confirmar ainda se os endófitos em crescimento vieram
dos tratamentos de inoculação, lâminas de
os endófitos foram comparados com lâminas preparadas a partir de
as placas mãe para similaridade morfológica. Observamos a colonização aos
7, 14, 21 e 50 dias pós-inoculação (dpi, após a conclusão dos tratamentos
de encharcamento do solo) usando conjuntos independentes de plantas de
batata para cada
período pós-inoculação. Foram 10 repetições de cada
tratamento de inoculação e experimentos foram repetidos
10 vezes.
Efeitos de plantas de batata inoculadas com B. bassiana sobre
mortalidade de P. operculella
Para determinar se plantas de batata inoculadas com B. bassiana
foram patogênicos contra larvas de P. operculella , comparamos a mortalidade
das larvas quando alimentadas com
plantas não inoculadas. Nestes bioensaios, 2 tratamentos
foram usados: (1) exposição de primeiros ínstares recém-eclodidos
(recém-nascidos) para se alimentar de batata inoculada com B. bassiana
plantas mantidas em gaiolas de malha de nylon (50 × 50 × 50 cm); e
(2) exposição de primeiros ínstares recém-fechados para se alimentar de
plantas não tratadas. Vinte e quatro neonatos foram colocados em cada
plantar. As plantas foram mantidas individualmente em gaiolas de malha de nylon
(50 × 50 × 50 cm) em uma câmara ambiental. Dez
foram utilizadas plantas de cada tratamento, e cada larva foi
considerado como uma replicação. Mortalidade de P. operculella
foi monitorada diariamente até 14 dias após a infestação. Sobre
detecção, cadáveres de larvas foram extirpados da folhagem e a superfície
esterilizada, como descrito acima. Cadáveres
foram colocados individualmente em placas de Petri plásticas (9 cm di
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Fig. 3 Avaliação da virulência de Beauveria bassiana
contra Phthorimaea operculella quando as larvas foram inicialmente expostas a
plantas tratadas ou controle após a eclosão larval. O navio sobrevivente de larvas
em plantas tratadas é mostrado em linha marrom; navio sobrevivente de larvas
em plantas de controle é mostrado em linha preta (Kaplan-
estimadores de Meier, teste de log-rank, curvas de Kaplan–Meier).
ametro), e selado com filme plástico. Se fossem observados micélios nas
larvas, o inseto era classificado como infectado por
B. bassiana.
Efeitos do endofítico B. bassiana no desenvolvimento,
sobrevivência e fecundidade de P. operculella
Para avaliar os efeitos subletais de plantas de batata inoculadas com B.
bassiana no desenvolvimento e fecundidade de P. operculella, outro
experimento foi realizado
em uma câmara de crescimento walk-in, como descrito acima. Usando uma
escova macia, 60 primeiros ínstares recém-eclodidos foram transferidos para
três plantas de batata em média que haviam sido inoculadas com B. bassiana
7 dias antes (cerca de 30 cm),
como descrito acima. Larvas no grupo controle (n = 60)
foram colocados em plantas não tratadas. Todas as plantas foram colocadas
individualmente em gaiolas de malha de nylon (50 × 50 × 50 cm) e
realizada em uma câmara ambiental.
Após a pupa, as pupas foram colocadas individualmente em
Tubos de centrífuga de 2 mL. A sobrevivência e o desenvolvimento de larvas
e pupas foram observados diariamente seguindo os métodos
descrito por Guo et al. (2020). Após a eclosão dos adultos, machos e fêmeas
individuais foram colocados juntos em plástico
recipientes (14 cm de altura x 6 cm de diâmetro) e a oviposição foi registrada
contando diariamente o número de ovos
colocado em uma folha de papel de filtro colocada na parte inferior de cada
recipiente. Os papéis de filtro foram substituídos diariamente. Os adultos eram
fornecido com uma solução de açúcar a 10% como fonte de alimento.
As observações para cada par de acasalamento continuaram até a morte da
fêmea. Este ensaio foi repetido três vezes (P.
operculella 60 × 3 = 180, plantas de B. bassiana : 3 × 3 = 9,
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Controle biológico da traça do tubérculo da batata 5

Fig. 4 Micoses visíveis em cadáveres de Phthorimaea operculella que se alimentaram de plantas de batata inoculadas com Beauveria bassiana como larvas. (UMA)
Larvas, (B) pupas e (C) adultos.

plantas controle: 3 × 3 = 9), e cada larva recém-eclodida foi considerada

como uma repetição. Como os recém-nascidos recém-nascidos foram obtidos
uniformemente do papel de ovo e o estágio de ovo foi de cerca de 3 a 4 dias,
consideramos a duração do estágio de ovo em 4 dias neste ensaio.

Efeitos de plantas de batata inoculadas com B. bassiana no peso pupal de

P. operculella

Para avaliar os efeitos da B. bassiana endofítica no peso das pupas, as

plantas foram tratadas como descrito acima.
Larvas recém-fecundadas foram transferidas para B. bassiana inoculadas
e plantas de batata controle mantidas em gaiolas de malha de nylon (50 ×
50 × 50 cm) usando uma escova macia. As plantas foram mantidas em uma
câmara ambiental walk-in.

Uma vez que as larvas atingiram o estágio de pupa, 40 pupas de cada

tratamento foram coletadas aleatoriamente e pesadas individualmente em
uma balança Eletrobalança (Mettler Toledo, Xangai, China). Havia cinco
plantas replicadas para cada tratamento.

Análise estatística

A proporção de plantas colonizadas e o peso das pupas foram analisados

usando testes de classificação de sinal de Wilcoxon. As análises estatísticas
foram realizadas com a função wilcoxsign_test no ambiente do software R
(v.4.0.3).
O software GraphPad Prism 7.00 (GraphPad Software, San Diego, CA,
EUA) foi usado para avaliar os bioensaios de virulência (estimadores Kaplan– Fig. 5 Taxas de sobrevivência específicas por idade (lx) e fecundidade (mx)
Meier, teste log-rank). Os dados de história de vida foram analisados com de Phthorimaea operculella criadas em plantas de batata inoculadas com
base em uma tabela de vida de 2 sexos por estágio de idade (Chi, 1988) Beauveria bassiana (A) e em plantas de controle não tratadas (B).
construída usando o programa de computador TWO-SEX-MSChart (Chi,
2015). A taxa de sobrevivência (sxj; x = idade, j = estágio), a taxa de
sobrevivência específica para a idade (lx) e a fecundidade específica para a e plantas não inoculadas, respectivamente. As curvas da taxa de
idade (mx) foram calculadas seguindo os métodos de Chi e Liu (1985), com sobrevivência do estágio de idade (sxj) mostram a probabilidade de um
base em dados para cada um de toda a coorte criada a partir de inoculados indivíduo sobreviver até a idade x e desenvolver-se até o estágio j (Fig.
2A, B). A sobreposição das curvas de sobrevivência específicas do estágio é

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6 M.- D. Zhang et al.

o resultado de taxas de desenvolvimento variáveis entre os indivíduos
(Guo et al., 2020). A taxa intrínseca de aumento (r)
foi estimado usando a fórmula de Euler-Lotka, com a
idade indexada a partir de 0 como segue (Goodman, 1982). A taxa finita
de aumento (ÿ), a taxa líquida de reprodução (R0),
e o tempo médio de geração (T) foram calculados individualmente.
mortalidade (Fig. 4A). Os micélios também foram vistos naqueles
insetos que 'sobreviveram' tempo suficiente para pupação ou adulto
eclosão (Fig. 4B, C).
Efeitos subletais de plantas de batata inoculadas com B. bassiana
no desenvolvimento, sobrevivência e fecundidade de P. operculella

Uma técnica de bootstrap foi usada para estimar as variâncias e erros

Os tempos de desenvolvimento larval (13,57 dias) e pupa (10,75 dias)
padrão dos parâmetros populacionais
foram significativamente maiores para os indivíduos
(Efron & Tibshirani, 1994; Huang & Chi, 2012). As diferenças entre
criados em plantas de batata inoculadas com B. bassiana do que para
plantas tratadas e controle foram estimadas
indivíduos criados em plantas não tratadas (larvas: 12,30 dias;
com um teste de bootstrap pareado.
pupas: 9,28 dias; todos os valores de P < 0,001, Tabela 1). Além disso,
havia significativamente menos larvas sobreviventes
Resultados (n = 60) e pupas (n = 32) em B. bassiana inoculadas
plantas do que em plantas não tratadas (larvas: 92; pupas: 83; todas
Colonização endofítica de B. bassiana em plantas de batata Valores de P < 0,001). Uma proporção significativamente maior de
pupas emergiram como adultos quando criadas a partir de plantas de controle
A esterilização da superfície mostrou-se bem sucedida no controle da
presença epífita de B. bassiana , pois nenhuma B.
bassiana foi detectada na última água destilada usada para
lave a superfície das folhas. Nenhuma B. bassiana foi isolada
das plantas de batata controle. No entanto, as plantas de batata
inoculados com B. bassiana foram colonizados endofiticamente (Fig. 1B,
C). Aos 7 dpi, a colonização de
seções foliares (90%) foi maior do que a da parte superior
seções de folhas (80,5%, teste de classificação sinalizada de Wilcoxon: V = 36,
P = 0,01356; Fig. 1C). Aos 14 e 21 dpi, a colonização
das seções foliares inferiores foi de 71,5% e 53,5%, respectivamente,
que foi significativamente maior do que a do
seções de folhas (52,5%, teste de classificação sinalizada de Wilcoxon: V = 55,
P = 0,005479; 41%, V = 45, P = 0,007086, respectivamente). Aos 50 dpi,
a colonização das seções foliares inferiores
(18%) ainda era significativamente maior do que a colonização de
as seções da folha superior (13,5%, Wilcoxon sinal-rank
teste: V = 33, P = 0,03636; Fig. 1C).

Efeitos do endofítico B. bassiana na mortalidade de P.

tampa

Plantas de batata inoculadas com B. bassiana via solo

encharcamento foram patogênicos contra larvas de P. operculella , pois
a sobrevivência de larvas expostas a plantas tratadas foi
inferior à sobrevivência de larvas expostas a plantas de controle
(Figura 2). Aos 13 dpi, a sobrevivência foi de apenas 4,6% para as larvas
expostas ao tecido vegetal colonizado endofiticamente por
B. bassiana; no entanto, a sobrevivência foi de 93,3% para larvas Fig. 6 Pesos das pupas (média ± SD) de Phthorimaea oper culella
expostas a plantas de controle não tratadas (Mantel-Cox log-rank criadas em plantas de batata inoculadas com Beauveria
teste: ÿ2 = 400,1, df = 1, P < 0,001; Figura 2). Como esperado, bassiana , GZGY-1-3, e em plantas de controle não tratadas.
cadáveres de larvas infectadas por B. bassiana tornaram-se cada vez Pupas das plantas controle foram significativamente mais pesadas do que
mais dessecados em 2-3 dias pós-mortalidade, e cadáveres aqueles de plantas tratadas com B. bassiana (testes de classificação de sinal de Wilcoxon,

tornou-se coberto por micélio branco após 4-5 dias após ***P < 0,001).

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Tabela 1 Tempos de desenvolvimento, longevidade e fecundidade média de Phthorimaea operculella em Beauveria bassiana inoculada e
controlar plantas de batata.
B. bassiana
Tempo para completar a etapa
Fase de vida n (dias) média ± SE
– 4,00 ± 0,00
Ovo
Larva 60 13,57 ± 0,15a
Vermelho 32 10,75 ± 0,29a
Mulher adulta 9 6,11 ± 0,61b
Macho adulto 23 6,78 ± 0,39b
Ovos/fêmea
Fecundidade 9 35,11 ± 3,82b
Nota: Os valores seguidos pelas diferentes letras minúsculas em uma linha são significativamente diferentes usando o teste de bootstrap pareado (P < 0,001).
Tamanhos amostrais (n) são o número de indivíduos que completam cada estágio da vida.
(90,2%; fêmea: 39, macho: 44) do que quando
Plantas inoculadas com B. bassiana (53,3%; fêmea: 9;
masculino: 23; P < 0,001).
As longevidades adultas de fêmeas e machos foram significativamente
menores para indivíduos criados a partir de plantas inoculadas com B.
bassiana do que para indivíduos criados a partir de plantas de controle
plantas (Tabela 1; P < 0,001). A fecundidade das fêmeas
criados em plantas de batata inoculadas com B. bassiana terminou
70% menor que a fecundidade das fêmeas criadas no controle
plantas (P < 0,001, Tabela 1). Além disso, a micose foi evidente em larvas,
pupas e cadáveres adultos coletados de
Plantas de batata tratadas com B. bassiana (Fig. 4), mas a micose não foi
evidente em indivíduos criados a partir de controle
plantas.
A probabilidade de um recém-nascido recém-eclodido de P. oper culella
sobreviver até o estágio adulto diferiu marcadamente
entre os grupos tratado e controle, com 46,11% sobrevivendo até a idade
adulta no grupo controle, e apenas 17,78%
sobrevivendo até a idade adulta em coortes criadas em plantas inoculadas
com B. bassiana . Uma alta taxa de mortalidade de 66,67% ocorreu na
fase larval quando os indivíduos se alimentaram de
Plantas de batata inoculadas com B. bassiana (Tabela 1, Fig. 5A).
A taxa de sobrevivência específica para a idade (lx) e a fecundidade
específica para a idade (mx) estão representadas na Fig. 6. A curva de
sobrevivência específica para a idade (lx) descreve a mudança na sobrevivência
taxa da coorte com a idade e mostra que P. operculella
que se alimentaram de plantas de batata inoculadas com B. bassiana
experimentaram um rápido declínio na sobrevivência a partir do
quinto dia após a eclosão do adulto. A curva de fecundidade específica por
idade (mx) mostra que a reprodução começou aos 25 anos
e 24 dias para P. operculella criados em plantas de batata inoculadas e
não tratadas de B. bassiana , respectivamente. o
taxa máxima diária de oviposição para fêmeas criadas em
plantas de batata inoculadas com B. bassiana foi aos 37 dias com
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Controle biológico da traça do tubérculo da batata 7
Ao controle
Tempo para completar a etapa
n (dias) média ± SE
– 4,00 ± 0,00
92 12,30 ± 0,11b
83 9,28 ± 0,079b
39 10,51 ± 0,26a
44 13,50 ± 0,29a
Ovos/fêmea
39 115,03 ± 3,96a
fecundidade média de três ovos por fêmea, que foi
significativamente menor do que a média correspondente para P.
operculella que foram criados a partir de plantas não tratadas (27 d,
13 ovos por fêmea, P < 0,001).
Parâmetros populacionais de P. operculella alimentados com B.
plantas de batata inoculadas com bassiana
A taxa intrínseca de aumento (r), taxa finita de aumento
(ÿ), taxa reprodutiva líquida (R0) e tempo médio de geração
(T) de P. operculella alimentados com B. bassiana inoculados e
plantas de batata controle foram calculadas usando um bootstrap
método (Tabela 2). A análise estatística mostrou que o r para
P. operculella alimentado em plantas de batata inoculadas com B. bassiana
foi de 0,0181 por dia, o que foi significativamente menor do que
que para P. operculella alimentado em plantas de controle (0,1099 por
dia; P < 0,001). O ÿ e R0 para P. operculella alimentados com
As plantas de batata inoculadas com B. bassiana foram 1,0183 por dia
e 1,7556 filhotes por fêmea, respectivamente. Esses valores foram
significativamente menores do que os não tratados
(ÿ = 1,1161 por dia; R0 = 24,9222 descendentes por fêmea;
todos os valores de P < 0,001). Embora o sucesso reprodutivo
de P. operculella criados a partir de plantas controle foi maior
do que para aqueles criados a partir de plantas inoculadas com B. bassiana,
não houve diferença no tempo de geração (T) entre P. operculella criada
em B. bassiana inoculada ou
plantas de controle não tratadas (P = 0,1269).
Efeitos de plantas de batata inoculadas com B. bassiana em pupas
peso de P. operculella
A endofítica B. bassiana reduziu o peso pupal de
larvas sobreviventes de P. operculella . O peso das pupas
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8 M.- D. Zhang et al.

Tabela 2 Parâmetros populacionais (média ± SE) de Phthorimaea operculella em plantas de batata inoculadas e testemunhas com Beauveria bassiana.

Parâmetro B. bassiana Ao controle

Taxa intrínseca de aumento, r (dÿ1) 0,0181 ± 0,0123 b 0,1099 ± 0,0051 a

Taxa finita de aumento, ÿ (dÿ1) 1,0183 ± 0,0124 b 1,1162 ± 0,0057 a

Taxa reprodutiva líquida, R0 (filhos) 1,7556 ± 0,5970 b 24,9222 ± 3,6403 a

Tempo médio de geração, T (d) 31,1005 ± 1,8026 a 29,2622 ± 0,1458 a

Nota: Os valores seguidos pelas diferentes letras minúsculas em uma linha são significativamente diferentes usando o teste de bootstrap pareado (P < 0,001).

criados em plantas de batata inoculadas com B. bassiana foi menor redução da alimentação e sobrevivência das larvas do bicho-mineiro
mais da metade do peso daqueles criados em plantas de controle não (Cameraria ohridella). Endofítico
tratadas (4,2 versus 8,8 mg, W = 0, P < 0,001, teste do qui-quadrado; B. bassiana em feijão (Phaseolus vulgaris) significativamente
Fig. 3). reduz a alimentação da larva do caule do feijão (Ophiomyia phaseoli) e
a oviposição subsequente (Mutune et al., 2016).
O tabaco colonizado por B. bassiana aumenta a resistência a
pulgões (Myzus persicae) (Qin et al., 2020). B. bassiana
Discussão
é eficaz contra pulgões via endofitism e retarda
infecção pelo vírus do enrolamento da folha da batata em tabaco (Fingu-Mabola
Inoculação artificial de fungos entomopatogênicos em
et ai., 2021).
plantas para formar associações endofíticas oferece uma gama de
Em nosso estudo, a B. bassiana endofítica não só apresentou alta
benefícios potenciais para o manejo de pragas (Qin et al., 2020).
patogenicidade para larvas de P. operculella , mas também
Ao contrário da ação direta dos fungos entomopatogênicos, sua
teve impactos subletais em indivíduos sobreviventes. Esses
ação como endófitos apresenta vários mecanismos de
efeitos subletais incluíram a desaceleração da taxa de desenvolvimento,
ação para reduzir a incidência de pragas. Um anterior
reduzindo o tamanho do corpo e reduzindo a fecundidade dos machos
estudo demonstrou que B. bassiana pode
fe. Esses efeitos biológicos se manifestaram na
colonizar todos os tecidos vegetativos da planta (Behie et al., 2015).
parâmetros populacionais de P. operculella. Apesar de alguns
Nossos resultados demonstram primeiramente que a linhagem B. bassiana
P. operculella foram capazes de desenvolver com sucesso
GZGY-1-3 pode colonizar endofiticamente batata aérea
em plantas inoculadas com B. bassiana, a probabilidade de
plantas após a inoculação do solo. No entanto, a retenção dele como
sobrevivência até a idade adulta foi significativamente menor para
endófito diminuiu ao longo do tempo, e também
indivíduos criados em plantas inoculadas do que para aqueles criados
diferem entre as folhas superiores e inferiores. A habilidade de
em plantas de controle. Encontramos indivíduos micosados em B.
colonizar com sucesso pode depender do
plantas inoculadas com bassiana, o que indica que
associação de cepa e planta hospedeira (Nishi et al., 2021).
também foi patogenicidade direta para P. operculella. No entanto,
O declínio da colonização ao longo do tempo pode ser causado por
todos os mecanismos pelos quais os fungos endofíticos interagem com
a resposta do hospedeiro ao fungo heterotrófico, expansão
de folhas com manutenção de colônias estabelecidas em insetos ainda não estão claros. Fungos endofíticos podem produzir
metabólitos de antibióticos que circulam pelas plantas (Vega,
folhas, ou possível competição de outros endófitos
2018). Fungos endofíticos também podem produzir metabólitos
na planta (Posada et al., 2007). Além disso, variações
que atuam como dissuasores de alimentação (Bing & Lewis, 1991;
na colonização também pode resultar de tecido preferencial
Cherry et al., 2004; Shrivastava et al., 2015; Vega, 2018).
colonização dentro de plantas hospedeiras (Huang & Chi, 2012;
A dispersão de tais metabólitos pela planta pode ser responsável pela
Akutse et al., 2013; Guesmi-Jouini et al., 2014).
mortalidade de insetos quando se alimentam de tecidos que não
Os resultados dos experimentos de mortalidade, subletal e
não mostram a presença de fungos endofíticos. Esses metabólitos
desenvolvimento mostraram que a B. bassiana endofítica
também podem ser responsáveis pela redução da taxa de desenvolvimento
pode suprimir populações de P. operculella. Esses resultados estão de
e pesos de pupas de P. operculella sobreviventes. Bing e
acordo com resultados semelhantes relatados em estudos anteriores.
Lewis (1991) sugerem que a redução dos túneis do
Por exemplo, Sánchez-Rodríguez et al.
A broca europeia do milho (Ostrinia nubilalis), após colonização endófita
(2018) mostram que a B. bassiana endofítica induz alta
do milho por B. bassiana, pode ser
mortalidade da lagarta do algodoeiro (Spodoptera littoralis)
devido à presença de metabólitos fúngicos que causaram
larvas em plantas de trigo. B. bassiana endofítica em baco reduz a
dissuasão alimentar ou antibiose. Isso pode explicar a
longevidade e fecundidade de adultos
ausência de infecção por B. bassiana (micose) em O.
the bollworm (Helicoverpa gelotopoeon) (Vianna et al.,
nubilalis indivíduos que se alimentaram de
2018). Barta (2018) descobriu que a Beauveria endofítica

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plantas. Um estudo de Cherry et al. (2004) também apoiaram a
hipótese de dissuasão alimentar/antibiose, uma vez que larvas de
broca-do-colmo (Sesamia calamistis) que se alimentaram de plantas
de milho injetadas com B. bassiana foram menores do que aquelas
que se alimentaram de plantas de controle. Fungos endofíticos
também podem induzir a produção de metabólitos deletérios para
insetos herbívoros em planta (Sánchez-Rodríguez et al., 2018; Vega, 2018).
A introdução de fungos entomopatogênicos como B. bassiana
como endófitos pode ter potencial como uma abordagem prática
para o controle de insetos-praga. B. bassiana é normalmente usado
como um inseticida microbiano terapêutico para fornecer alívio das
populações de pragas existentes. Em nosso estudo, o comportamento
endofítico da linhagem de B. bassiana , GZGY-1-3, aplicado por
encharcamento do solo, mostrou-se útil para o manejo de P.
operculella a longo prazo. Além disso, descobrimos que B. bassiana
permaneceu presente endofíticamente por mais de 50 dias após a
inoculação em plantas de batata. Esta persistência deverá
proporcionar benefícios de gestão a longo prazo para as culturas
de batata, sem qualquer contribuição adicional por parte dos
produtores.
Reconhecimento
Esta pesquisa foi apoiada pelo Programa Nacional de Pesquisa e
Desenvolvimento de Chaves (2018YFD0200802).
Divulgação
Os autores declaram que não têm interesses conflitantes, nem
interesses financeiros, relacionamentos e afiliações relevantes ao
assunto do manuscrito.
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