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Revisão de Darwin: filogenia de

royalsocietypublishing.org/journal/rspb
angiospermas e radiações evolutivas

Pamela S. Soltis1,2, Ryan A. Folk1 e Douglas E. Soltis1,2,3

1 Museu de História Natural da Flórida, 2Instituto de Biodiversidade, e 3Departamento de Biologia, Universidade da

Flórida, Gainesville, FL 32611, EUA

Análise
PSS, 0000-0001-9310-8659

Cite este artigo: Soltis PS, Folk RA, Soltis DE. Revisão

de Darwin 2019: filogenia de angiospermas e

Os interesses duplos de Darwin em evolução e plantas formaram a base da botânica
evolucionária, um campo que se desenvolveu após suas publicações em ambos os
radiações evolutivas.Proc. R. Soc. B
tópicos. Aqui, revisamos suas muitas contribuições para a biologia vegetal - das
286: 20190099.
origens evolutivas das angiospermas à reprodução, carnivoria e movimento das
http://dx.doi.org/10.1098/rspb.2019.0099 plantas - e observamos que ele esperava que um dia haveria uma árvore
genealógica 'verdadeira' para as plantas. Essa visão alimentou o campo da
filogenética de plantas. Com talvez quase 400.000 espécies, as angiospermas
diversificaram-se rapidamente desde sua origem no Cretáceo Inferior, muitas vezes
Recebido: 14 de janeiro de 2019 por meio do que parecem ser radiações rápidas. Descrevemos esses padrões
Aceito: 5 de março de 2019 evolutivos, avaliamos os possíveis condutores de radiações, consideramos como
novas abordagens para estudos de diversificação podem contribuir para a nossa
compreensão da diversidade de angiospermas,

Categoria de assunto:

Evolução
1. Darwin: filogenia e plantas
Áreas temáticas: Embora mais conhecido por articular o conceito de evolução por seleção natural, Darwin

ciência das plantas, evolução

explorou uma série de outros tópicos, estabelecendo as bases para subsequente
investigação científica em campos tão diversos como estrutura / função vegetal, plantas
carnívoras e filogenética. Na verdade, os cientistas neste último campo reconhecem
Palavras-chave:
abertamente as principais contribuições de Darwin, desde o esboço das relações
evolução, filogenia, radiação, diversificação
evolutivas em seu caderno em 1837 até a figura única (de uma árvore bifurcada) emNa
origem das espécies descrevendo claramente as espécies existentes e as conexões
históricas que as precederam para sua bela descrição da grande Árvore da Vida [1, pp.

Autor para correspondência: 129-130]:

Pamela S. Soltis 'As afinidades de todos os seres da mesma classe às vezes foram representadas por uma grande
árvore. Eu acredito que esse símile fala em grande parte a verdade. Os galhos verdes e em
e-mail: psoltis@flmnh.ufl.edu
brotamento podem representar espécies existentes; e os produzidos em anos anteriores podem
representar a longa sucessão de espécies extintas. . . . e essa conexão dos primeiros e dos atuais
botões por ramos ramificados pode muito bem representar a classificação de todas as espécies
extintas e vivas em grupos subordinados a grupos. . . . Como os botões dão origem ao
crescimento de botões novos, e estes, se vigorosos, ramificam-se e cobrem por todos os lados
um galho mais fraco, então, por geração, acredito que foi com a grande Árvore da Vida, que se
enche de seus ramos mortos e quebrados ramifica a crosta terrestre e cobre a superfície com
suas belas e sempre ramificadas ramificações. '

Esta representação clara da filogenia preparou o terreno para rápidos

avanços na compreensão e visualização da Árvore da Vida, por exemplo, nos
escritos e ilustrações de Haeckel e seus seguidores.
Muito menos conhecido do que a explicação de Darwin da evolução por seleção
natural ou seu conceito da Árvore da Vida é sua imensa contribuição para a botânica
básica e evolutiva; na verdade, Darwin foi o 'botânico evolucionário' original ([2]; http://
www.bgci.org/education/article/0659/), tendo aplicado princípios evolucionários a
questões botânicas mesmo enquanto escreviaNa origem das espécies [1]. Ele publicou
seis livros e mais de 75 artigos sobre plantas, com tópicos que vão desde o registro
fóssil de angiospermas à biologia reprodutiva (especialmente de orquídeas [3]), plantas
insetívoras, domesticação de plantas e até mesmo movimento de plantas (ver [4] para
uma discussão mais aprofundada de Darwin e polinização de orquídeas e [5] em plantas
carnívoras). Suas contribuições botânicas, conforme descrito brevemente abaixo,
fortaleceram seus argumentos evolutivos, fornecendo exemplos específicos de

E 2019 O (s) autor (es), publicado pela Royal Society. Todos os direitos reservados.
princípios apresentados em Na origem das espécies e lançou as
bases para a botânica evolutiva.
Mais conhecido entre seus escritos botânicos é o 'mistério
abominável' em referência a '. . .o rápido desenvolvimento, até onde
podemos julgar, de todas as plantas superiores nos últimos tempos
geológicos. . .'conforme descrito em uma carta a seu amigo íntimo
JD Hooker, Diretor do Royal Botanic Gardens, Kew, em julho de 1879
(de [6, p. 5]). Darwin estava se referindo especificamente ao registro
fóssil disponível na época, que fez pouco para identificar os
parentes mais próximos das primeiras angiospermas, os primeiros
padrões de ramificação da filogenia das angiospermas e o tempo
relativo das características das angiospermas. No entanto, o termo
'mistério abominável' foi aplicado a uma infinidade de lacunas em
curso na nossa compreensão das origens das angiospermas
[6], do grupo irmão das angiospermas, aos atributos
morfológicos e estruturais da primeira flor, ao suporte genético
da morfologia floral e muito mais. Darwin permaneceu
perplexo por décadas com a aparente radiação que deu origem
súbita e misteriosa à requintada diversidade de angiospermas
na metade do Cretáceo, em aparente violação de sua visão de
mudança evolutiva gradual. Na verdade, Darwin levantou a
hipótese de que as angiospermas podem ter sofrido uma
existência longa e gradual em uma região remota e
desconhecida, talvez uma ilha no hemisfério sul, para explicar
sua maior diversidade do que ele pensava que sua idade
justificava. A possibilidade de uma origem anterior de
'angiospermas ecologicamente restritas', talvez no Jurássico,
pode ser consistente com as evidências moleculares e fósseis
(cf. [7]). Friedman [6, p. 5] interpreta, no entanto, que a questão
mais abominável para Darwin não era que as origens evolutivas
das angiospermas eram obscuras, mas isso '. . .a evolução pode
ser rápida e potencialmente até saltacional. '
Três dos livros de Darwin enfocaram a biologia reprodutiva de
plantas, e suas observações formais sobre o tema remontam a seus
primeiros dias na HMS Beagle. Na verdade, décadas depois, Darwin
levantou a hipótese de que uma possível explicação para uma radiação
evolutiva associada à origem das angiospermas (se tal radiação deve ser
aceita) era uma elevada taxa evolutiva impulsionada pela coevolução
com insetos polinizadores (ver [6]). As contribuições de Darwin para a
biologia reprodutiva de plantas -Fertilização em orquídeas (1862) [3],
Efeitos da fertilização cruzada e autofecundação no reino vegetal (1876)
[8], e Diferentes formas de flores em plantas da mesma espécie (1877)
[9] - ilustrou princípios específicos de Na origem das espécies, capturou
décadas de observações e produziu novas hipóteses para explicar
tópicos que vão desde a atração de polinizadores até geitonogamia e
heterostilia, todos os tópicos que permanecem centrais para a
compreensão da biologia vegetal e da evolução (por exemplo, [10–13]).
O fascínio de Darwin pelas plantas não terminou com suas
flores. SeuPlantas insetívoras (1875) [14] dá observações detalhadas
de plantas carnívoras na natureza e descreve seus experimentos
sobre os mecanismos de captura de insetos pelas plantas. Ao longo
do livro estão hipóteses para explicar essas plantas incríveis - como
as origens da carnivoria como uma adaptação ao solo pobre - e
ilustrações feitas por ele e seus filhos George e Francis. Intrigado
com os movimentos de aprisionamento dessas plantas e com a
capacidade das plantas de escalar [15], Darwin se concentrou ainda
mais no movimento como uma adaptação, culminando emO poder
do movimento nas plantas (1877), e, claro, os experimentos de
Darwin em plantas contribuíram imensamente para A variação de
animais e plantas sob domesticação, publicado em 1868 [16] e
ilustrando ainda mais muitos dos princípios evolutivos em Na
origem das espécies.
Apesar de articular claramente suas opiniões sobre a Grande 2
Árvore da Vida em Na origem das espécies e produzindo extensos
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escritos sobre diversidade na morfologia, estrutura e reprodução
das plantas, Darwin nunca realmente colocou os temas da filogenia
e das plantas juntos, a não ser para compartilhar sua opinião sobre
uma radiação de angiosperma primitiva como abominável. No
entanto, ele acreditava que 'a hora chegará. . . quando teremos
árvores genealógicas razoavelmente verdadeiras de cada grande
reino da natureza '(carta para TH Huxley 1857; Darwin
Correspondence Project, www.darwinproject.ac.uk/ letter / DCP-
LETT-2143.xml). Mas outros - os novos 'botânicos evolucionários'
que seguiram seus passos - logo começaram a ver a diversidade das
plantas através das lentes da evolução e começaram a formar uma
nova visão da filogenia das angiospermas.
2. Padrões de filogenia de angiospermas
(a) Visão geral histórica do estudo da filogenia das
angiospermas
As belas ilustrações de Haeckel sobre a diversidade de organismos
e suas hipóteses de filogenia já na década de 1860 (por exemplo,
[17]) prepararam o terreno para um maior desenvolvimento de
representações de relações filogenéticas (ver [18]). O método geral
de usar ilustrações desenhadas à mão para descrever relações
evolutivas determinadas intuitivamente influenciou os
pesquisadores que estudavam todos os ramos da árvore da vida.
No início de 1900, uma descrição bem conhecida das relações de
angiospermas foi fornecida pelo botânico americano Charles
Bessey, cujo esquema de resumo ainda é conhecido como Bessey's
[19] 'cacto' por causa de sua semelhança com a ramificação
de um cacto. Do meio às últimas décadas do século XX, a
tradição de representar relações supostas de angiospermas
por meio de tais diagramas continuou.
Vários especialistas em angiospermas proeminentes
forneceram classificações amplamente utilizadas junto com seus
retratos intuitivos de relações evolutivas: Cronquist [20,21],
Takhtajan [22,23], Thorne ([24,25]; com revisões de 2008) e
Dahlgren [26, 27]. Apesar do desenvolvimento da teoria filogenética
e da metodologia explícita em meados dos anos 1900 por Willi
Hennig [28,29] e Warren 'Herb' Wagner (em [30]), e as origens de
muitos componentes das ideias de Hennig no trabalho do botânico
Walter Zimmermann [31,32], os botânicos demoraram a aceitar
essa revolução e seu trabalho permaneceu bastante intuitivo. As
amplas avaliações das relações de angiospermas propostas por
Cronquist, Takhtajan, Thorne e Dahlgren enfatizaram diferentes
conjuntos de características morfológicas, mas havia semelhanças
notáveis entre todos esses sistemas e suas implicações para a
evolução das angiospermas. Todos acreditavam que as plantas com
flores eram monofiléticas e derivadas de um ancestral
gimnosperma. Outro tema comum nos trabalhos desses
pesquisadores era que um grupo magnolídeo lenhoso
(freqüentemente denominado Magnoliidae ou Magnolianae)
representava as angiospermas vivas "mais primitivas" (suas
palavras). Além disso, todos reconheceram duas subdivisões
principais de angiospermas, monocotiledôneas e dicotiledôneas,
com monocotiledôneas derivadas de dicotiledôneas, tornando as
dicotiledôneas parafiléticas, embora nem o conceito de parafilia
nem sua aplicação às dicotiledôneas tenham sido considerados por
esses autores. Além disso, um grupo Alismatales foi sugerido como
uma linhagem de monocotiledônea inicial por todos esses
botânicos.
havia também diferenças marcantes nos principais subgrupos
reconhecidos, bem como nas relações evolutivas entre grupos
reconhecidos como ordens e famílias - os tratamentos também
diferiam, às vezes dramaticamente, nas circunscrições desses
grupos.
Destes quatro botânicos, Dahlgren foi mais 'filogenético' em seu
pensamento e seu impacto (ver, por exemplo, [33]; Dahlgren & Bremer
[34] foi talvez a primeira aplicação de métodos cladísticos para a
filogenia ampla de angiospermas). O uso de Dahlgren de características
químicas como possíveis características que unem grupos de plantas
com flores era novo. Ele foi o primeiro, por exemplo, a apontar uma
relação estreita entre as famílias produtoras de glicosídeos de óleo de
mostarda (Brassicalessensu Classificações do Angiosperm Phylogeny
Group (APG) (ver abaixo); [35-38]); outros autores de sua época
consideravam muitas dessas famílias produtoras de óleo de mostarda
como parentes distantes. Seus diagramas ramificados de
relacionamentos (chamados 'Dahlgrenograms') também foram
altamente influentes.
Cronquist e Takhtajan tiveram a maior duração de influência e
também o maior impacto mundial. Suas visões sobre relacionamentos e
evolução de angiospermas eram muito semelhantes - eles trabalharam
juntos por muitos anos - e dominaram o campo dos anos 1960 até os
anos 1990 até que os tratamentos filogenéticos moleculares começaram
a se tornar mais prevalentes e, finalmente, dominar o pensamento
evolucionário (por exemplo, [39, 40]). Seus sistemas [21,23] eram muito
semelhantes em conteúdo (embora diferindo em nomes e classificações)
e, por fim, tornaram-se os mais amplamente usados de todos os
sistemas disponíveis naquela época. Eles dividiram as angiospermas em
duas classes (Magnoliopsida e Liliopsida) e estas, por sua vez, em
subclasses, ordens e famílias. Cronquist desenvolveu ainda mais um
esquema de ramificação de pedidos. Muito parecido com o de Bessey
[19] dicta, um conjunto de mudanças evolutivas hipotéticas com base na
inferência de relacionamentos de Bessey, Cronquist também forneceu
uma série de princípios filogenéticos orientadores que dominaram por
muito tempo o pensamento evolucionário. Em termos filogenéticos
modernos, muitas dessas afirmações eram essencialmente hipóteses de
polaridade de caráter. Por exemplo, Cronquist formulou a hipótese de
que as primeiras plantas com flores eram provavelmente grandes
arbustos ou pequenas árvores. Usando a terminologia da época, ele
forneceu uma lista de muitas características adicionais chamadas
"primitivas" (hoje interpretadas como "ancestrais"): folhas simples são
ancestrais de folhas compostas; a venação reticulada é ancestral à
venação paralela; os estames laminares (semelhantes a folhas) são
ancestrais dos estames com anteras e filamentos bem definidos; as
partes florais dispostas em espiral são ancestrais do arranjo floral
whorled; o pólen com uma abertura é ancestral ao pólen com três
aberturas. Essas hipóteses agora podem ser testadas explicitamente
com as estimativas atuais de filogenia e conjuntos de dados
morfológicos em grande escala (por exemplo, [41]).
A aplicação da teoria filogenética e métodos explícitos a dados
moleculares, especialmente sequências de DNA, no final dos anos 1900
alterou dramaticamente o processo de inferência filogenética. Esforços
colaborativos por sistematistas de plantas geraram conjuntos de dados
de centenas de espécies (por exemplo, [39]), empurrando os limites de
algoritmos e computação disponíveis na época. Essas incursões na
filogenética botânica eventualmente levaram ao desenvolvimento de
métodos melhorados e sua aplicação a milhares de espécies de plantas,
resultando em árvores filogenéticas - para angiospermas (por exemplo,
[42]), plantas terrestres (por exemplo, [43]) e, mais recentemente, todas
plantas com sementes [44] - que excediam em tamanho as de qualquer
outro grupo de organismos. Tanto o desenvolvimento contínuo de
métodos quanto a disponibilidade de tais
grandes hipóteses filogenéticas estão agora permitindo testes 3
explícitos de diversificação e dos possíveis impulsionadores das
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radiações (veja abaixo).
As últimas duas décadas e meia renderam um firme
entendimento das principais linhagens de angiospermas e suas
relações, mas muito trabalho é necessário para uma resolução mais
completa de um clado deste tamanho (talvez 400.000 espécies por
Govaerts [45], mas outras as estimativas produziram números
diferentes, por exemplo, Christenhusz & Byng [46] estimaram 295
383 com base na contagem de nomes de espécies aceitos). Embora
aspectos de nossa compreensão atual da filogenia das
angiospermas se alinhem bem com as visões de Cronquist,
Takhtajan, Thorne e Dahlgren, muitas surpresas surgiram. Além
disso, à medida que continuamos a coletar dados de ambos os
genomas plastidiais e nucleares, encontramos casos de
incongruência não apenas em níveis filogenéticos rasos, resultantes
de introgressão ou classificação de linhagem incompleta (ou
ambos!), Mas também muito mais profundamente na árvore,
sugerindo episódios antigos de hibridização e introgressão (ver
discussão sobre rosídeos, abaixo). No entanto, como a espinha
dorsal da filogenia das angiospermas é amplamente consistente
entre as análises baseadas em genes e métodos diferentes, uma
nova classificação sintética e colaborativa agora resume esses
grupos principais e forma uma estrutura para estudos mais
aprofundados de clados específicos. O APG, formado por dezenas
de sistematistas de plantas ao longo dos anos, é um consórcio
internacional dedicado à classificação baseada na comunidade, um
afastamento dramático das classificações de autoria única de
décadas anteriores. O APG concentra-se em clados classificados nos
níveis ordinal e familiar, mas as classificações também incluem
vários grupos supraordinais livres de classificação. O APG publicou
quatro versões de sua classificação [35-38], cada um geralmente
representando apenas melhorias incrementais em relação às
versões anteriores. O site de filogenia de angiospermas
(www.mobot.org/ MOBOT / research / APWeb /), desenvolvido e
mantido por Stevens [47], fornece detalhes e atualizações adicionais
sobre a filogenia de angiospermas. Informações adicionais são
compiladas no Soltiset al. [48]. Aqui, remetemos os leitores à figura
1, que resume os principais clados de angiospermas reconhecidos
como ordens e famílias por APG IV [38] e como clados supraordinais
por Cantinoet al. [49]. Na seção a seguir, não resumimos todos os
aspectos da filogenia das angiospermas - uma tarefa que excede o
escopo desta revisão - mas, em vez disso, enfocamos as regiões da
árvore das angiospermas que parecem resultar das radiações.
(b) Radiações na filogenia de angiospermas
Um padrão recorrente na filogenia das angiospermas é a radiação,
conforme indicado pelo agrupamento de ramos curtos em uma
árvore filogenética e, em muitos casos, o resultado de uma taxa
aumentada de diversificação. Na verdade, a evolução das
angiospermas é pontuada repetidamente por radiações [50,51],
variando no tempo desde perto da origem das angiospermas até
eventos recentes associados à colonização de novos habitats, como
ilhas vulcânicas e áreas glaciais recentemente em áreas árticas e
alpinas . O "abominável mistério" de Darwin, em referência ao
recente aumento e à rápida diversificação das angiospermas com
base em inferências do registro fóssil de sua época, levou a ideias
antigas de que a origem das próprias angiospermas foi seguida por
uma radiação rápida. Mas o que são radiações e como são
detectadas? Temos a tendência de pensar nas radiações como
adaptativas,

Figura 1. Filogenia de nível ordinal de angiospermas com base em APG IV [38]. As cores dos ramos mostram a riqueza de espécies, com base no Angiosperm Phylogeny Website ([47] em diante).
Explosões de estrelas amarelas referem-se às principais radiações discutidas no texto. Em torno da fronteira são espécies representativas típicas. (Versão online em cores.)
encontrou-se em um novo ambiente aberto (como um arquipélago
insular), e a rápida evolução subsequente produziu diversos
descendentes, cada um adaptado a uma variante desse novo
ambiente. Infelizmente, esses casos óbvios parecem ser bastante
raros; em vez disso, tendemos a identificar radiações como aquelas
regiões em árvores filogenéticas com numerosos ramos curtos que
são difíceis de resolver, mas a perspectiva adaptativa normalmente
não é clara. Felizmente, inovações recentes em análises
filogenéticas e comparativas geraram métodos pelos quais
mudanças estatisticamente significativas nas taxas de diversificação
- que argumentamos podem ser vistas como radiações, sejam ou
não adaptativas - podem ser identificadas e características
específicas do organismo podem ser avaliadas como correlatas e
possíveis impulsionadores da diversificação.
(i) Evidências para radiações
Houve muitas tentativas de estimar as taxas de diversificação
diretamente dos fósseis [52-55]; esses esforços se concentraram
principalmente em táxons com densos registros fósseis, muitos dos
quais são moluscos marinhos e algas microscópicas. A falta de um
registro histórico de amostragem adequada para a grande maioria
da vida inspirou métodos que não requerem uma extensa
espécies altas
4
riqueza
royalsocietypublishing.org/journal/rspb Proc. R. Soc. B286: 20190099
espécies baixas
riqueza
(ou qualquer) registro fóssil, mais comumente usando dados
filogenéticos [56], mas ocasionalmente focando em dados de contagem
de espécies simples (por exemplo, [57]). As abordagens filogenéticas
baseiam-se no fato de que diferentes padrões de especiação e extinção
deixam informações históricas em dados filogenéticos, na forma de
topologia e comprimentos de ramos, que podem ser usados para
distingui-los [58-60].
Os métodos disponíveis para detectar radiações explodiram nos
últimos 10 anos. Numerosos métodos estatísticos estão agora
disponíveis para detectar radiações associadas a características
('inovações chave'; [61-63]) ou clima histórico [64,65] e para testar se
as radiações experimentaram dependência de densidade [66,67].
Também é possível reconstruir padrões de diversificação na
ausência dea priori hipóteses (por exemplo [67,68]) ou mesmo para
reconstruir padrões de radiação fenotípica ou ecológica [69,70].
Essas abordagens estatísticas para diversificação têm visto intensa
discussão recente à medida que esses métodos continuam a ser
refinados (por exemplo, [71-76]). Apesar da incerteza sobre as
melhores abordagens, os modelos de diversificação continuam a ter
uso intensivo (no Google Scholar, em 25 de dezembro de 2018,
havia 3.090 artigos com a palavra 'diversificação' e uma dessas
palavras-chave referindo-se a métodos populares: 'BAMM',
'MEDUSA', 'RPANDA'). Um futuro otimista para detectar
radiações é sugerido tanto por esse interesse quanto pelo contínuo
surgimento de novas abordagens para o estudo da diversificação.
(ii) Exemplos de radiações
Apesar da disponibilidade dos métodos descritos acima, eles só
agora estão sendo aplicados a casos específicos de filogenia de
angiospermas (ver exemplos abaixo). No entanto, inferências de
radiações baseadas em topologias e comprimentos de ramos são
características frequentes da filogenia de angiospermas.
Angiospermas iniciais. A visão de Darwin da 'rápida ascensão e
diversificação precoce das angiospermas' há muito engendrou a
visão de uma radiação associada à origem das angiospermas ou,
em termos modernos, uma 'explosão precoce'. O registro fóssil,
com seus representantes limitados no Cretáceo Inferior e
generosidade comparativa no Cretáceo Superior, certamente apóia
o conceito de uma radiação de angiosperma inicial. No entanto,
árvores filogenéticas para espécies existentes publicadas nos
últimos 20 anos demonstraram que a raiz da árvore de
angiospermas e nós sucessivos são caracterizados por um grau de
ramos empobrecidos em vez de uma explosão de numerosas
linhagens evolutivas ricas em espécies (isto é, angiospermas iniciais
ramificação é altamente assimétrica
sensu [77]; por exemplo, [78–80]; veja a figura 1).Amborella trichopoda,
a única irmã existente de todas as outras angiospermas existentes,
Nymphaeales (nenúfares) e Austrobaileyales (um pequeno clado de
Austrobaileya, Schisandraceae e Trimeniaceae) juntas
compreendem apenas 175 espécies e representam as primeiras
divergências na filogenia das angiospermas.
Seguindo este grau, no entanto, é a radiação de Mesangiospermae (
por [49]), um clado de cinco ramos principais compreendendo todas as
angiospermas restantes (todos os clados acima do nível ordinal de [49]):
Magnoliidae (magnolídeos), Monocotiledôneas
(monocotiledôneas), Eudicotyledoneae (eudicots), Chloranthaceae e
Ceratophyllum. Magnoliides, monocotiledôneas e eudicotiledôneas
representam 3%, 22% e 75% de todas as espécies de angiospermas [81],
e Chloranthaceae e Ceratophyllum têm apenas 75 e oito espécies,
respectivamente. As relações entre esses clados têm sido
surpreendentemente difíceis de resolver (por exemplo, [82]), apesar da
amostragem de milhares de espécies em algumas análises e centenas de
genes em outras. Observe que a dicotomia monocotiledônea tradicional
não é apoiada por análises filogenéticas moleculares (ou mesmo pela
maioria das análises de dados morfológicos); os parafiléticos
'dicotiledôneas' compreendem magnoliides, eudicots, Chloranthaceae e
Ceratophyllum, mais Amborella, Nymphaeales e Austrobaileyales. Em vez
disso, foram relatadas topologias com quase todos os relacionamentos
possíveis de grupo-irmão. Entre os estudos recentes, uma análise
baseada em genomas de plastídios quase completos e cerca de 2.000
espécies descobriu que monocotiledôneas e (eudicotiledôneasº
Ceratophyllum)
eram grupos irmãos, e magnoliides º Chloranthaceae sua irmã, mas
o suporte para essas relações era fraco [83]. Os genes nucleares
parecem contar uma história diferente, apoiando magnoliides e
monocotiledôneas como grupos irmãos com suporte moderado; no
entanto, os principais estudos relatando esta topologia incluíram
apenas 59 genes e 61 espécies de angiospermas [84] e 852 genes,
mas apenas 103 espécies de plantas verdes e 37 angiospermas [85].
A recente publicação das sequências do genoma de dois
magnolídeos,Liriodendron chinense (árvore da tulipa, choupo
amarelo; Magnoliaceae; [86]) eCinnamomum kanehirae (árvore de
cânfora robusta; Lauraceae; [87]), fornece esperança de que dados
de sequência adicionais podem ajudar a resolver este enigma
filogenético, mas até a amostragem de táxons adequada
acompanha a amostragem maciça de genes, esse problema 5
provavelmente permanecerá [88]. Independentemente das relações
royalsocietypublishing.org/journal/rspb Proc. R. Soc. B286: 20190099
entre clados de mesangiospermas, é claro que o próprio clado
representa uma radiação antiga que se diversificou logo após a
origem das próprias angiospermas, com esses cinco ramos
divergindo em um período de menos de 5 milhões de anos ([82];
143,8-140,3 Ma). Este padrão inicial de radiação prepara o palco
para muitos eventos de radiação aninhados dentro dos clados
componentes de mesangiospermas; nos parágrafos a seguir,
descrevemos os padrões de radiação em monocotiledôneas e nos
clados rósea e asterídeo de eudicotiledôneas como exemplos de
padrões vistos mais geralmente em angiospermas [89].
Monocots. As monocotiledôneas, formalmente Monocotiledôneas [
49] e há muito reconhecido como um grupo principal de angiospermas
em algum nível taxonômico (frequentemente classe Liliopsida, por
exemplo [21]), compreende aproximadamente 85.000 espécies [90]
classificadas na taxonomia Linnaeana em 77 famílias em 11 ou 12 ordens
[38], com cada família e ordem representando um clado [38]. Como um
dos cinco clados existentes da radiação do mesangiosperma inicial, as
próprias monocotiledôneas mostram padrões repetidos de radiações em
todo o clado (figura 1). Na verdade, dificuldades metodológicas causadas
por radiações rápidas aparentes incomodaram os filogeneticistas de
monocotiledôneas enquanto eles tentam separar relacionamentos e
inferir padrões de evolução de caráter (por exemplo, [91,92]). A análise
mais abrangente da filogenia de monocotiledôneas, diversificação e
evolução do caráter até o momento [93], com base em sequências
plastômicas quase completas e 545 espécies de monocotiledôneas
representando todas as 77 famílias, identifica claramente as principais
radiações (como taxas significativamente aumentadas de diversificação)
nas monocotiledôneas e, em alguns casos, vincula mudanças de estado
de caráter supostamente adaptativas a esses eventos. Com base nesta
análise, as monocotiledôneas divergiram do ancestral comum dos
eudicotiledôneasº Ceratophyllum 136,1 Ma, e o grupo da coroa
monocotiledônea data de 132,4 Ma. Todos os 12 clados reconhecidos
como ordens de monocotiledôneas estavam presentes em 114 Ma, e 45
de 77 famílias estavam presentes no final do Cretáceo (limite Cretáceo-
Paleógeno (K-Pg), 65 Ma).
Quatro acelerações em grande escala na taxa de diversificação
de espécies foram detectadas nos ancestrais comuns dos seguintes
clados de monocotiledôneas: (i) clado PACMAD-BOP de Poaceae, (ii)
o clado de Asparagales que é irmão de Doryanthaceae, (iii) o clado
Orchidoideae-Epidendroideae de Orchidaceae e (iv) o clado de
Araceae que é irmã de Lemnoideae. Curiosamente, todas essas
mudanças ocorreram pouco antes ou logo depois do limite K-Pg, 65
Ma. Embora os tamanhos das famílias de monocotiledôneas
tenham sido reconhecidos como desiguais, variando de duas
espécies em famílias como Acoraceae a quase 28.000 espécies em
Orchidaceae (A lista de plantas; http://www.theplantlist.org/),
Givnish et al. [93] revelam que as famílias mais ricas em espécies,
como orquídeas e gramíneas, não necessariamente sofreram
diversificação acelerada em seus ancestrais comuns, mas, em vez
disso, o aumento da riqueza de espécies e radiações ocorreram em
clados específicos dentro dessas famílias, como o PACMAD-BOP
clado de Poaceae (que inclui a maioria, mas não todas as espécies
de gramíneas) e o clado Orchidoideae-Epidendroideae de
Orchidaceae (que inclui gêneros bem reconhecidos e importantes
para a horticultura, como Cattleya e Dendrobium). Além disso, essas
radiações foram associadas a transições morfológicas ou funcionais
[93]: as origens da fotossíntese C4 e suas alterações anatômicas,
morfológicas e fisiológicas no clado PACMAD-BOP; adaptações
bulbosas, cormosas ou xeromórficas no clado Asparagales que é
irmã de Doryanthaceae; a evolução do pólen empacotado em
polínias no ancestral comum do clado Orchidoideae-
Epidendroideae, mais o surgimento de epifitismo em parte
desse clado [94]; e, em Araceae, o epifitismo e as origens dos
frutos carnosos, os quais podem ter dispersão limitada e
promover diversificação nas florestas tropicais. Embora
algumas dessas descobertas sejam em si novas hipóteses para
testes adicionais, é claro que a aplicação de novos métodos
analíticos para hipóteses filogenéticas amplamente melhoradas
está identificando com mais precisão a localização e extensão
das radiações de espécies nas angiospermas e permitindo
testes explícitos de morfologia associada, ecológica, ou outras
características que podem ter impulsionado as radiações.
Eudicots-Asterids. Relações profundas nos asterídeos,
que compreendem aproximadamente 25% de todas as
espécies de angiospermas, foram relativamente bem
resolvidas por quase duas décadas (por exemplo, [95]), e
padrões de variação fenotípica foram inferidos neste clado
(por exemplo, [96,97] ) Os asterídeos compreendem quatro
clados principais (figura 1): Cornales são irmãos de todos os
outros asterídeos, e Ericales são irmãos dos 'asterídeos
centrais', que por sua vez compreendem campanulídeos e
lamiídeos. Os ramos são longos nos primeiros asterídeos;
pelo menos em termos de clados existentes, as radiações
em níveis profundos parecem ser menos comuns em
asterídeos do que em róseas, com algumas exceções
importantes (ver abaixo). Em vez disso, a maioria das
radiações aparentes tendem a ser relativamente recentes,
por exemplo, dentro de clados reconhecidos como famílias,
como Asteraceae, Lamiaceae e Apiaceae. Contudo,
Ericales representam mais de 4% de toda a diversidade de
espécies de angiospermas (mais de 11.000 espécies em 22 famílias)
e incluem plantas economicamente importantes, como chá
(Theaceae), mirtilos e cranberries (Ericaceae), caqui e ébano
(Ebenaceae), kiwi (Actinidiaceae ), Castanha do Brasil
(Lecythidaceae), sapote (Sapotaceae e Ebenaceae), madeiras finas,
incluindo ébano (Ebenaceae) e muitas espécies ornamentais,
incluindo prímulas (Primulaceae) e rododendros e azáleas
(Ericaceae). Ericales são frequentemente ecologicamente
dominantes em diversos habitats que variam de turfeiras boreais e
alpinas a florestas tropicais, e certos clados (por exemplo,
Polemoniaceae, Primulaceae e Ericaceae) aparentemente entraram
e saíram de regiões tropicais através de corredores montanhosos
que compartilham temperaturas frias e talvez outros climas
semelhanças com regiões temperadas. Contudo, embora certos
aspectos de tais movimentos sejam aparentes em filogenias
publicadas, mais aparente é a falta de resolução entre os clados de
Ericales reconhecidos como famílias (por exemplo, [98,99]). A
filogenia de Ericales parece resultar de uma radiação antiga que
gerou a maioria das linhagens principais dentro deste clado, em
aproximadamente 104-106 Ma [99].
Tal como acontece com Ericales, a filogenia de Lamiales
(aproximadamente 20.000 espécies em aproximadamente 25
famílias) foi muito difícil de reconstruir, com a maior parte da ordem
traçada a uma radiação antiga que está aninhada nas radiações de
lamiídeos [100,101], a clado que inclui 15% de todas as espécies de
angiospermas. Os hiper-diversos Lamiales exibem padrões globais
de radiação que podem estar potencialmente ligados a mudanças
na distribuição, ecologia e evolução fenotípica. Infelizmente, esses
estudos comparativos permanecem intratáveis, sem maior
confiança nas relações filogenéticas. Plastídio [102] e árvores
nucleares [103] entram em conflito, e trabalho adicional é necessário
para resolver esta incongruência e preparar o terreno para uma análise 6
global mais aprofundada de Lamiaceae (hortelã), que compreende cerca
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de 7900 espécies (A lista de plantas, www.theplantlist.org) e
permanecem pouco compreendidos filogeneticamente.
Asteraceae, com aproximadamente 28.000 espécies, rivaliza
com as Orchidaceae pela maior família de angiospermas e, como as
Orchidaceae, as Asteraceae também apresentam taxas aceleradas
de diversificação. Embora Asteraceae tenha 460 vezes o número de
espécies de seu grupo irmão, Calyceraceae, a diversidade de
espécies não está uniformemente distribuída pela família. Em vez
disso, as radiações são aninhadas dentro do clado, de modo que as
taxas de diversificação durante a evolução inicial de Asteraceae são
semelhantes às de Calyceraceae e Goodeniaceae
[104]. Nem as inovações evolutivas do capítulo racemoso ou papipo,
nem a duplicação do genoma inteiro (WGD) que ocorreu no início
da evolução da família estão significativamente associados a taxas
aumentadas de diversificação. Asteraceae se originou perto do final
do Cretáceo, e de 69,5 Ma, antes da fronteira K-Pg, até o Eoceno
Climático Ótimo (aproximadamente 50 Ma), as taxas de
diversificação aumentaram, mas essas taxas aumentadas não estão
claramente associadas a quaisquer fatores específicos de
diversificação. Grande parte da diversidade de espécies de
Asteraceae, na verdade, se originou relativamente recentemente,
com radiações nas Américas (clado vernonioide no Eoceno Inferior e
um subclado da aliança Heliantheae com frutos fitomelânicos no
Oligoceno Superior) e na África, onde uma radiação nos últimos 6. 5
Myr expandiu a diversidade de espécies em seis clados
reconhecidos como subfamílias. Apesar do progresso na
compreensão das radiações em Asteraceae e das hipóteses sobre as
possíveis causas das taxas aceleradas de diversificação (por
exemplo, [104,105]), o clado está sub-representado nas análises
filogenéticas em termos de espécies; análises recentes usando até
aproximadamente 800 loci nucleares [106] e um número crescente
de espécies ajudarão a esclarecer os padrões de radiação e estase
e, eventualmente, permitirão análises rigorosas das causas da
diversificação.
A estimativa de tempos de divergência dentro de asterídeos
tem sido difícil, em parte devido a um registro fóssil mais pobre do
que o disponível para rosídeos e outros clados importantes. Embora
muitas linhagens de asterídeos sejam lenhosas (dogwoods, vários
clados de Ericales, alguns clados de lamiids), muitos dos clados mais
ricos em espécies são herbáceas (por exemplo, Lamiaceae (hortelã),
7900 espécies; Asteraceae (compostos), 28.000 espécies;A lista de
plantas, www.theplantlist.org) e, portanto, tendem a não ter um
bom registro fóssil. No entanto, a recente descoberta e aplicação de
fósseis mais confiáveis como calibrações em datação filogenética
(ver [107]) estão melhorando o quadro cronológico da evolução de
asterídeos e nossa compreensão dos padrões e processos de
diversificação.
Eudicots-Rosids. O clado rosídeo compreende quase 90.000
espécies, aproximadamente 25% de todas as espécies de
angiospermas. Este clado megadiverso inclui muitas árvores
florestais dominantes (por exemplo, Betulaceae (amieiro, bétula),
Casuarinaceae (pinheiro australiano), Fabaceae (leguminosas),
Fagaceae (carvalhos), Juglandaceae (nozes, nogueira), Moraceae
(figos), Salicaceae (salgueiros), Ulmaceae (olmos), Rutaceae
(cítricos), Meliaceae (mogno), Sapindaceae (bordos, buckeye),
Malvaceae (tília), Dipterocarpaceae (dipterocarpos) e Myrtaceae
(eucaliptos); [108,109]). Ervas e arbustos rosados também são
componentes proeminentes de floras árticas / alpinas e temperadas
(por exemplo, Salicaceae, Rosaceae, Brassicaceae) e compreendem
plantas aquáticas (alga, starwort de água), plantas desérticas
(euforbs) e parasitas (por exemploRafflesia).

espécies altas
riqueza
espécies baixas
riqueza
Figura 2. Filogenia familiar de rosídeos com base no Sol et al. [110]. As cores dos ramos mostram a riqueza de espécies, com base no Angiosperm Phylogeny Website ([47] em
diante). Em torno da fronteira são espécies representativas típicas. (Versão online em cores.)
O clado rosídeo talvez exemplifique melhor um padrão de
radiações aninhadas (figura 2). O clado originou-se do Cretáceo
Inferior ao Final (115-93 Ma), seguido pela rápida diversificação
de dois subclados principais, oFabidae (fabids) e Malvidae
(malvídeos) grupos de coroa, com todas as linhagens principais surgindo
em torno de 112-91 Ma e 109-83 Ma, respectivamente [108.111]. Esta
diversificação inicial de rosídeos ocorreu possivelmente em apenas 4–5
Myr e não mais que 15 Myr [108]. Dentro de ambosFabidae
e Malvidae é evidência de radiações adicionais. Uma radiação
precoce em malvídeos gerou Geraniales, Myrtales,
Crossosomatales, Picramniales, Huerteales, Brassicales, Malvales e
Sapindales, com a maior parte da diversidade de espécies de
malvídeos nos últimos três clados. Da mesma forma, uma radiação
inicial em fabídeos produziu Zygophyllales, Celastrales, Oxalidales e
Malpighiales (os três últimos juntos formando o clado 'COM'), e o
'clado de fixação de nitrogênio', que inclui todas as angiospermas
com simbioses com nitrogênio formador de nódulos- bactérias
fixadoras (Fabales, Rosales, Fagales e Cucurbitales). Embora
fortemente apoiado por dados de plastídeos como parte do clado
fabídeo, o clado COM aparece dentro dos malvídeos em análises
baseadas em dados mitocondriais e nucleares [112,113], talvez
significando um episódio antigo de hibridização seguida pela
captura de cloroplasto. Ainda mais radiações são evidentes dentro
dos subclados rosídeos também, mais notavelmente em
Malpighiales, um clado de 36 famílias que divergem 90-102 Ma
[108]. Ao todo, as rosáceas compreendem clados reconhecidos
como 17 ordens e 140 famílias [38].
7
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As radiações rosáceas representam o rápido aumento
de florestas dominadas por angiospermas e eventos de co-
diversificação associados que moldaram profundamente
grande parte da atual biodiversidade terrestre [108]. O
tempo das primeiras radiações rosáceas corresponde
aproximadamente às assembléias de folhas fósseis (104–97
Ma), notáveis por sua diversidade, incluindo muitos novos
grupos rosácidos [114]. A radiação da rosácea inicial
também corresponde às radiações em grandes grupos de
insetos herbívoros, como formigas [115], besouros e
hemípteros [116,117], que foram sugeridos como tendo
diversificado em resposta ao 'aumento das florestas
dominadas por angiospermas' [115 ] As primeiras divisões
em mamíferos placentários também parecem corresponder
com o tempo às primeiras radiações rosídeas [118],
3. Drivers de radiações de angiosperma
A enorme diversidade de angiospermas há muito é atribuída a
características exclusivas deste clado, muitas das quais estão
associadas à reprodução e podem ter servido como inovações
chave para todo o clado. Essas explicações tradicionais para a
riqueza de espécies e abundância de angiospermas se
relacionam à flor - com seu carpelo fechado - fruto (a parede do
ovário maduro) e ao processo de fertilização dupla, com
presumíveis vantagens embutidas na garantia reprodutiva,
rapidez de reprodução, oportunidade para competição gamética,
disponibilidade de endosperma como fonte nutritiva e o papel da
fruta como unidade de dispersão. Esses atributos das angiospermas
foram considerados para fornecer superioridade reprodutiva sobre
as plantas com sementes não angiospérmicas, levando a uma
explosão de evolução após a origem da flor. A diversificação
subsequente tem sido considerada o resultado de interações com
animais, especialmente insetos polinizadores.
(a) Co-diversificação
Acredita-se que associações próximas com polinizadores tenham
desempenhado um papel inicial na diversificação das angiospermas [121-123],
possivelmente cooptadas de associações antigas entre gimnospermas e
insetos polinizadores (por exemplo, [124,125]). Na verdade, muitos grupos de
insetos se diversificaram logo após algumas das primeiras radiações de
angiospermas (formigas, besouros, hemípteros), mas essas radiações de
insetos não pareciam estar relacionadas à polinização e às modificações das
flores. As radiações das abelhas, no entanto, parecem mostrar padrões
antigos de co-diversificação com angiospermas e diversidade floral [126].
Diversificações mais recentes devido a associações entre plantas e
polinizadores são claras em certos grupos, por exemplo,Iochroma de
Solanaceae
[127] e Polemoniaceae (a família phlox) [128]. Esses casos de radiação nessas
escalas menores certamente são responsáveis por grande parte da
diversidade de espécies de angiospermas; no entanto, eles falham em
capturar aquelas características que podem ter servido como inovações chave
para radiações antigas de grande escala.
(b) associações fenotípicas
A única análise ampla de angiospermas de potenciais impulsionadores
de diversificação tem agora 15 anos e, embora novos métodos, novas
topologias de árvore e novos dados fenotípicos estejam disponíveis, o
estudo de Davies et al. [129] continua a ser a análise mais abrangente. A
datação molecular de uma superárvore de angiospermas mostrou uma
radiação entre 'angiospermas basais' [129], consistente com o padrão
observado por Darwin como o 'mistério abominável', bem como vários
outros nós que se desviaram das taxas evolutivas equivalentes nos
clados filhos. Em vários desses nós, que variam em idade de 133 Ma
(Acoraceae versus todas as monocotiledôneas restantes) a 41Ma
(Ecdeiocoleaceae versus Poaceae), um clado filho é significativamente
maior do que seu grupo irmão, indicativo de variação substancial na taxa
de diversificação e possíveis radiações. Um conjunto de atributos
bióticos - modo de polinização, modo de dispersão, hábito, dioicia,
número de cromossomos, distribuição geográfica, e estilo de vida - foi
comparado entre os 10 nós mais desequilibrados na árvore para
determinar se certas características estavam consistentemente
associadas às radiações. Embora todas essas características tenham sido
sugeridas como inovações-chave para um ou mais clados, nenhum
padrão emergiu entre esses 10 nós. A única característica encontrada
consistentemente para o clado grande, mas não para o pequeno, foi
uma distribuição cosmopolita, mas essa característica é provavelmente
uma consequência da radiação, e não um impulsionador dela. Em quase
todas as outras comparações de traços, um dado traço caracterizou o
clado grande em alguns grupos irmãos e o pequeno em outros; por
exemplo, embora muitas características fossem polimórficas nos
grandes clados, ambas as alternativas caracterizavam certos pequenos
clados: dispersão biótica e abiótica, hábito lenhoso e herbáceo, sem
dioicia e polimorfismo para dioicia, distribuições em quase qualquer
continente e estilo de vida anual e perene. Assim, os impulsionadores da
diversificação em angiospermas não são consistentes entre
radiações; em vez de um único fator que promove a diversificação, 8
parece provável que as combinações de características podem ter sido
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mais importantes do que características únicas (ver também [130]). Além
disso, essas e outras características não devem ser consideradas na
ausência do ambiente. Ao contrário de Darwin, que procurou um único
driver para a origem das angiospermas e encontrou os resultados
'terrivelmente pobres' [129,131], Davieset al. [129] concluíram que a
diversificação nas angiospermas é específica do clado, muito
provavelmente devido a uma combinação de fatores e a um 'processo
complexo no qual a propensão para diversificar é altamente lábil'. Dados
os novos métodos agora disponíveis (veja acima), parece ser o momento
certo para investigar novamente as hipóteses testadas por Davieset al. [
129] usando uma árvore maior, cobertura mais abrangente de
características e métodos que testam explicitamente as características
associadas à diversificação.
(c) Duplicações do genoma inteiro
Embora nenhuma característica fenotípica única tenha emergido
como um condutor consistente de diversificação, pelo menos um
atributo genômico parece estar associado a muitas radiações
através das angiospermas: WGD. Há muito foi reconhecido que
WGD, ou poliploidia, desempenhou um papel importante na
evolução da planta, particularmente angiospermas [132-134].
Estudos genômicos recentes ilustraram que a frequência de WGD
em angiospermas é muito maior do que se pensava há muito
tempo. Todas as angiospermas vivas são descendentes de um
evento WGD antigo [135,136]. Além disso, estudos genômicos
mostraram que os eventos WGD antigos estão espalhados por toda
a árvore da vida das angiospermas [113]. Perto das pontas da
árvore, aproximadamente 35% de todas as espécies de
angiospermas são o resultado de WGD mais recente [137].
Apesar da prevalência da poliploidia, o papel do WGD na
promoção da diversificação permaneceu obscuro. Uma abordagem
heurística de colocar eventos WGD em uma árvore de angiosperma
e avaliar a extensão da especiação após o evento sugere que alguns
eventos WGD antigos parecem estar associados a grandes
radiações [138]. O evento WGD compartilhado por todas as
angiospermas vivas, por exemplo, sugere que a poliploidia pode ter
sido associada ao aumento das angiospermas. Outros eventos
chave do WGD estão associados aos principais clados, incluindo
monocotiledôneas, eudicotiledôneas, Brassicales e Poaceae. Outros
estudos sugerem que inovações chave podem acompanhar WGD
([139]; veja também [140]), servindo como possíveis
impulsionadores de diversificação.
Vários estudos tentaram avaliar rigorosamente a associação
entre WGD e diversificação usando grandes filogenias [141,142].
Landiset al. [142] examinaram 106 WGDs antigos que poderiam ser
colocados com alguma certeza em uma grande árvore de
angiosperma [43] e descobriram que 46 desses eventos foram
significativamente associados a taxas aumentadas de diversificação.
Além disso, as comparações de grupos-irmãos mostraram que 70
dos 99 eventos WGD estavam associados a um aumento na riqueza
de espécies em um dos clados-filhas. Assim, a evidência sugere que,
embora nem todos os WGDs gerem radiações (ver também
[137,143]), muitos eventos de poliploidia estão associados a taxas
aumentadas de diversificação.
(d) O pano de fundo ecológico da diversificação
Apesar do interesse de longa data nas dimensões ecológicas para o
processo de diversificação, o uso de métodos de diversificação em
ecologia permanece raro [56,144]. Porque a radiação adaptativa em
particular tem sido frequentemente entendida em termos de respostas
para a oportunidade ecológica [145-147], a ecologia é claramente um
impulsionador potencial crítico das radiações evolutivas. Tal papel para a
'ecologia' na diversificação tem sido muitas vezes pensado como um contraste
entre a mudança no nicho (divergência) ou uma falha na mudança
(conservadorismo) conforme as linhagens diversificam [148] - por exemplo,
perguntando se uma radiação representa especiação ecológica ou é um nicho
neutro. O papel final do conservadorismo de nicho (a ideia de que espécies
intimamente relacionadas também tendem a ser semelhantes em nicho) na
diversificação pode variar e ser dependente da escala [149,150]; no entanto,
existem evidências profundas de conservadorismo de nicho em muitos grupos
de plantas [148,151].
(i) Diversificação de biomas
Vários estudos buscaram compreender as comunidades ecológicas
atuais em termos do passado evolutivo de seus membros. Muita
atenção em estudos de diversificação tem sido devotada a áreas
hiper-diversas icônicas do globo, como a Amazônia [152] e,
especialmente em plantas, os Andes [153-155], bem como
gradientes de diversidade global [156,157]. Esses estudos
normalmente perguntam se o aumento da diversificação por si só
explica os padrões de riqueza de espécies ou se eles são melhor
explicados pelo tempo decorrido desde a colonização [152], nicho
climático [158] ou outras causas. Entre os resultados notáveis
deste trabalho está que nem a taxa de diversificação ([152,157], mas
veja [159]) nem a idade de uma comunidade ([160,161], mas veja
[152,162]) podem por si só responder pela riqueza de espécies em
comunidades contemporâneas. Na verdade, mesmo para clados
relativamente antigos, grande parte da diversidade de espécies é de
origem recente (por exemplo, [163]; o mesmo também é verdadeiro
para cicadáceas, [164]), e as taxas de diversificação nem sempre se
correlacionam com a riqueza de espécies. Muitos desses estudos de
diversificação enfocam grupos globalmente distribuídos, em grande
parte tetrápodes, que têm sua maior diversidade nos trópicos;
menos resultados estão disponíveis para regiões temperadas e
plantas (mas veja, por exemplo, [165,166]).
(ii) Distribuição espacial do processo de diversificação
Os macroevolucionistas freqüentemente enquadram o processo de diversificação em termos de
encontrar o papel da ecologia ou outros fatores na formação da diversidade atual. O enquadramento
oposto - o papel da diversificação na ecologia - gerou recentemente um grande número de métodos
na classe da filogenética espacial. Em vez de modelos explícitos do processo de diversificação como os
resumidos acima, essas abordagens procuram usar estatísticas filogenéticas resumidas de
comunidades ecológicas (comprimento cumulativo da árvore, tempo médio de divergência, etc.) para
compreender a distribuição espacial da história evolutiva e lançar luz sobre a montagem da
comunidade através do processo de diversificação. Em comparação com os métodos de diversificação
probabilística, é desafiador integrar de forma convincente a filogenética espacial com dados
ambientais históricos (por exemplo, temperatura média anual histórica), distinguir entre hipóteses de
diversificação alternativas ou compreender o tempo histórico de eventos evolutivos. No entanto, uma
das principais vantagens dessas abordagens é a capacidade de explorar escalas geográficas finas.
Embora modelos explícitos de diversificação geográfica tenham sido propostos [167,168], eles
freqüentemente dependem de descritores categóricos grosseiros de regiões ou biomas ('África',
'chaparral', etc.). Além disso, é simples incorporar dados ambientais contemporâneos, como
preditores de clima e solo, para testar a relação entre diversificação e biomas alpinos [169]. Enfim, é
possível Embora modelos explícitos de diversificação geográfica tenham sido propostos [167,168],
eles freqüentemente dependem de descritores categóricos grosseiros de regiões ou biomas ('África',
'chaparral', etc.). Além disso, é simples incorporar dados ambientais contemporâneos, como
preditores de clima e solo, para testar a relação entre diversificação e biomas alpinos [169]. Enfim, é
possível Embora modelos explícitos de diversificação geográfica tenham sido propostos [167,168],
eles freqüentemente dependem de descritores categóricos grosseiros de regiões ou biomas ('África',
'chaparral', etc.). Além disso, é simples incorporar dados ambientais contemporâneos, como
preditores de clima e solo, para testar a relação entre diversificação e biomas alpinos [169]. Enfim, é
possível
(a) (b) 9
royalsocietypublishing.org/journal/rspb Proc. R. Soc. B286: 20190099
avaliar
avaliar
Tempo Tempo
(c) (d)
taxa / valor
avaliar
Tempo Tempo
(e) ( f)
avaliar
avaliar
Tempo Tempo
diversificação nicho paleoambiente
labilidade
avaliar dados
Figura 3. Gráficos hipotéticos de diversificação ao longo do tempo
demonstrando vários tipos de padrões de radiação observados em conjuntos
de dados empíricos: (a, b) demonstrar diferenças no ritmo das radiações; (CD )
mostrar a detecção de potenciais motores de diversificação; e (e, f) mostram
relações potenciais entre divergência ecológica e diversificação. (a) Explosão
inicial, (b) explosão recente, (c) diversificação associada ao meio ambiente, (d)
diversificação associada a traço, (e) divergência de nicho com diversificação, e (
f) a divergência de nicho segue-se à diversificação. (Versão online em cores.)
usar modelos de diversificação em um contexto comunitário, calculando
diretamente as taxas de diversificação da linhagem nas comunidades
atuais por meio de 'taxas de gorjeta' (taxas de diversificação estimadas
para os clados existentes); tais métodos têm visto um interesse recente
substancial para a compreensão dos gradientes de biodiversidade
[156,157]. Assim, novos caminhos estão surgindo para examinar
possíveis associações entre o meio ambiente e a diversificação de
espécies.
(iii) Nicho ou taxas de nicho?
Ao considerar o papel da ecologia na diversificação, uma distinção
importante reside no fato de o habitat é ele mesmo associada à
diversificação de espécies, ou melhor, a associação é com cotações
de evolução de nicho ('labilidade de nicho') (figura 3). A última
associação foi encontrada em vários casos [170,171], às vezes na
ausência de uma relação com o próprio nicho
[172]. Tal associação pode capturar a própria divergência ecológica (ao invés
de ecologias particulares) como um impulsionador da diversificação [170,171].
No entanto, esse acoplamento pode não ser necessariamente simultâneo. Na
literatura sobre diversificação associada a características, tem sido
frequentemente observado que pode haver tempos de latência entre inovação
e diversificação de características (revisado em [130,173]; para dados
genômicos (WGDs), consulte [138,141,142,174]). Encontramos evidências
semelhantes de uma defasagem entre a diversificação e as taxas evolutivas
subsequentes de ocupação de nicho ecológico em Saxifragales [172]. Na
verdade, um padrão de 'atraso' semelhante é observado entre as rosáceas
como um
inteiro (H. Sun, RA Folk, MA Gitzendanner, SA Smith,
C. Germain-Aubrey, RP Guralnick, PS Soltis, Z. Chen,
DE Soltis 2019, não publicado) e em Ericales (C. Fu,
L. Gao, DE Soltis, PS Soltis 2019, não publicado); em Saxifragales,
rosids e Ericales, taxas aumentadas de diversificação de espécies
precederam mudanças no nicho ecológico, sugerindo talvez um
padrão comum para grupos de espécies que são mais ricos em
espécies em climas temperados e frios (ver [172]) (figura 3). A
presença de atrasos pode sugerir que esses são simplesmente
desacoplados [69,172,175] ou que as inovações são necessárias,
mas não suficientes para a diversificação subsequente
[130,141,142].
(iv) Dependência da densidade
É comumente observado em conjuntos de dados empíricos que a
diversificação desacelera ao longo do tempo ([176,177], entre
muitos outros), um fenômeno frequentemente atribuído a um
processo de diversificação dependente da densidade (ou seja, que a
taxa de diversificação depende do número de linhagens). Modelos
dependentes de densidade podem ser usados para capturar os
limites ecológicos da diversificação porque os limites ecológicos,
como o preenchimento de nicho, são comumente invocados para
explicar as explosões iniciais observadas seguidas por declínios de
diversificação [178-181], embora nem todos os modelos para
diversificação em declínio tenham sido de natureza ecológica [182].
Existem inúmeras exceções empíricas ao padrão de diversificação-
desaceleração (por exemplo, [156,172]), bem como padrões mais
complexos [118], sugerindo que o padrão pode ser dependente de
escalas filogenéticas [56] e que processos alternativos podem
manter taxas de diversificação até o presente. Em particular, a
oportunidade ecológica contínua, em oposição a uma mudança
ecológica discreta, é um mecanismo que pode permitir uma fuga da
diversificação em declínio [172].
4. Conclusão
Embora mais de 150 anos tenham se passado desde que
Darwin escreveu sobre filogenia e plantas, os filogeneticistas de
plantas estão apenas começando a revelar os padrões entre
essas 'belas ramificações' e compreender os processos que
Referências
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01014.x)
os gerou. Mesmo à medida que aprendemos mais sobre a 10
biologia reprodutiva de plantas, o papel do isolamento na
promoção da diversificação, a frequência e as consequências da
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duplicação integral e outros processos em nível de população,
como esses processos microevolutivos produzem padrões
macroevolutivos ainda permanece um mistério. Inovações
recentes na geração de dados de alto rendimento para
reconstrução da filogenia, juntamente com o desenvolvimento
da teoria e métodos para avaliar os padrões de diversificação
(ver discussão e referências acima), estão começando a revelar
mudanças significativas nas taxas de diversificação de espécies
através da filogenia de plantas. Além disso, em alguns casos,
tais padrões podem ser associados estatisticamente a
potenciais impulsionadores de diversificação, de características
fenotípicas específicas a mudanças fisiológicas e eventos em
todo o genoma. Contudo, progresso adicional requer maior
amostragem de espécies em árvores filogenéticas, melhor
contabilização de dados faltantes, melhor incorporação de
fósseis e calibrações de fósseis em árvores de espécies
modernas e maiores dados de características. O enorme
tamanho do clado de angiospermas é em si um obstáculo para
a aplicação de muitos métodos atuais; assim, as análises são
tipicamente confinadas a clados muito menores ou a árvores
baseadas em exemplares com apenas alguns representantes
de cada um dos clados principais. Embora esta abordagem seja
útil para revelar padrões e processos potenciais dentro desses
clados, ela necessariamente impede uma visão holística das
radiações de angiospermas - quer houvesse ou não radiações
síncronas em vários grupos, se regiões geográficas específicas
gerassem várias radiações aninhadas e outras possíveis
grandes padrões de escala e seus impulsionadores potenciais.
Acessibilidade de dados. Este artigo não possui dados adicionais.
Interesses competitivos. Declaramos que não temos interesses conflitantes.
Financiamento. Este trabalho foi apoiado em parte por concessões NSF
DBI-1458640 para DES e PSS e DBI-1523667 para RAF
Reconhecimentos. M. Sun ajudou com a filogenia da família rosida.
Agradecemos a dois revisores anônimos por sugestões muito úteis que
aprimoraram o manuscrito.
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