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Regulação da atividade do câmbio vascular

Huanzhong Wang

Informações de identificação pessoal:

S0168-9452(19)31495-5

DOI: https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2019.110322
Referência: PSL 110322

Aparecer em: Ciência Vegetal

Data de Recebimento: 16 de agosto de 2019

Data revisada: 25 de setembro de 2019

Data de aceitação: 24 de outubro de 2019

Como citar este artigo: Wang H, Regulação da atividade do câmbio vascular, Plant Science
(2019), doi: https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2019.110322

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© 2019 Publicado pela Elsevier.

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Índice
1. Introdução ............................................... .................................................. ................................1

2. Formação do câmbio vascular do caule ........................................... ...........................................2

3. A sinalização hormonal de longa distância regula a atividade do câmbio ........................................ ....3

3.1 Auxina ................................................ .................................................. ........................3

3.2 Citocinina e giberelina ............................................. .............................................4

3.3 Outros hormônios vegetais............................................. .................................................. .4

4. A sinalização peptídica de curto alcance regula a atividade do câmbio................................... .5

5. Interação entre sinalização de longo e curto alcance.......................... ...........6

6. Sinais peptídicos das camadas externas afetam a atividade cambial ........................................ ...............7

7. Perspectivas futuras ............................................. .................................................. ........8

Pré-prova de diário

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Regulação da atividade do câmbio vascular

Huanzhong Wang

Departamento de Ciência Vegetal e Arquitetura Paisagista, Universidade de Connecticut, 1376 Storrs

Rd, Storrs, CT 06269

Abstrato

O câmbio vascular contribui para o crescimento lateral em plantas dicotiledôneas e

gimnospermas. Estudos fisiológicos, genéticos e moleculares indicam que a atividade cambial é

regulado por uma combinação de sinais hormonais de longa distância e sinalização peptídica de curto alcance

caminhos. A comunicação dos tecidos da endoderme e do floema também afeta as células-tronco cambiais

proliferação. As interações entre essas vias de sinalização proporcionam flexibilidade para

desenvolvimento. Nesta mini-revisão, discutimos as novas descobertas em sinalização de longo e curto alcance

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caminhos na regulação da proliferação do câmbio vascular e fornecer perspectivas futuras no

pesquisa sobre câmbio. Imagens profundas e modelagem matemática ajudarão a dissecar ainda mais o

mecanismos funcionais de controle da atividade cambial.

1. Introdução

O câmbio vascular é responsável pelo crescimento secundário no caule da planta, hipocótilo e

tecidos radiculares. Durante o crescimento secundário, as células-tronco cambiais proliferam e produzem células-filhas,

que pode então se diferenciar em floema secundário e xilema secundário. Floema e xilema

formam um sistema de transporte complexo que fornece nutrientes e água a todos os órgãos da planta [1, 2]. Em

tecidos do xilema, elementos traqueais e fibras xilares desenvolvem paredes celulares secundárias, proporcionando

resistência mecânica para crescimento ascendente. O câmbio vascular é considerado um fator evolutivo

inovação que permite que as plantas tenham acesso a melhores condições de luz, crescendo altas e fortes.

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O segundo crescimento consome grandes quantidades de energia e recursos e tem de ser coordenado

com crescimento primário. Portanto, a atividade cambial deve responder aos sinais de desenvolvimento do

meristemas primários e o ambiente em constante mudança. Hormônios vegetais produzidos a partir de

meristemas, como auxina e citocinina, podem servir como sinais de longa distância para regular a

atividade do câmbio. A endoderme e o córtex que circunda o câmbio também influenciam o câmbio

proliferação. Nas espécies arbóreas, a atividade cambial tem ciclos dormentes e ativos em resposta a

mudanças sazonais. Portanto, a atividade cambial está sob a regulação de uma infinidade de

sinais de desenvolvimento e ambientais. O foco principal desta mini-revisão é discutir a

regulação da atividade cambial vascular durante o crescimento secundário no caule. Para pré-procâmbio

iniciação, especificação e diferenciação de células vasculares e regeneração do câmbio, os leitores podem

consulte artigos de revisão recentes [1, 3-6].

2. Formação do câmbio vascular do caule

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Todos os tecidos acima do solo são derivados do meristema apical do caule (SAM).

No caule de Arabidopsis, a zona das costelas do meristema apical do caule é responsável pelo início do

todos os tecidos do caule, incluindo o sistema vascular do caule [7, 8]. No entanto, a zona das costelas é profunda

abaixo do ápice do caule e cercado por várias camadas de outros tipos de células. É impossível

observe diretamente a zona das costelas sem primeiro limpar os tecidos externos. Além disso, os feixes vasculares

são indistinguíveis dos tecidos básicos na região apical do caule; e tornar-se visível no caule

seções transversais a cerca de 50 micrômetros abaixo dos ápices dos brotos [9]. É necessário um marcador adequado

mas ainda falta facilitar o estudo da iniciação vascular. Mutantes com defeitos de iniciação vascular

não foram descobertos devido à inacessibilidade do tecido vascular. Estas dificuldades técnicas

impediram estudos genéticos de iniciação vascular em tecidos do caule.

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Após a iniciação vascular, feixes vasculares discretos se formam ao longo da periferia do caule

(Fig. 1A). Os feixes vasculares são organizados em padrão colateral, com o floema voltado para fora.

e xilema dentro do caule. O procâmbio/câmbio vascular está localizado entre o floema

e células do xilema. Durante o crescimento secundário, o câmbio interfascicular é transdiferenciado do

células do parênquima, começando do feixe em direção ao meio da região interfascicular.

Eventualmente, as células cambiais formam uma estrutura em anel fechado [3, 4]. Ainda sabemos muito pouco sobre o

formação de novo de células cambiais nas regiões interfasciculares, sem falar na regulação desta

processo. Uma vez formadas, as células do câmbio podem proliferar e produzir continuamente

xilema e floema secundário, possibilitando espessamento lateral do caule.

3. A sinalização hormonal de longa distância regula a atividade do câmbio

O crescimento secundário nos tecidos do caule e da raiz deve ser coordenado com o crescimento primário no

eixo broto-raiz. Os fitohormônios desempenham papéis críticos na comunicação entre diferentes órgãos e

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podem funcionar como moléculas sinalizadoras entre meristemas primários e secundários (Fig. 1B).

3.1 Auxina

A auxina é produzida a partir do ápice do caule e transportada basipetalmente em direção à raiz [10]. Remoção

do ápice do caule interrompe a atividade do câmbio e o crescimento secundário, enquanto a aplicação exógena de

auxina sintética reativa a proliferação de células cambiais [3, 11]. Na verdade, a auxina distribui-se radialmente

gradiente de concentração, mostrando a maior concentração na zona do câmbio no caule da árvore

seções [12, 13]. O padrão de distribuição de auxina, em vez da concentração absoluta de auxina, pode

definir a localização espacial das células-tronco vasculares. Esta hipótese é apoiada pela

observação de uma concentração decrescente de auxina em tipos de células que se afastam do câmbio

região [12, 13]. A distribuição de auxina depende dos portadores de efluxo de auxina localizados na membrana plasmática

na família PIN-FORMED (PIN) [14, 15]. Além disso, o influxo de auxina localizado no tonoplasto

3
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transportadores afetam a retenção de auxina nas células cambiais [16]. Um artigo recente destacou a

importância da auxina na definição da função organizadora de células-tronco das células de identidade do xilema no

câmbio [17]. Estes estudos confirmaram a importância da auxina para a atividade do câmbio, mas

o mecanismo funcional ainda não está claro devido a interações complexas com outras plantas

hormônios.

3.2 Citocinina e giberelina

A citocinina é outro hormônio vegetal essencial na regulação da atividade do câmbio. No primário

raiz, seja interrupção da expressão do receptor de citocinina ou depleção do conteúdo de citocinina

ao superexpressar genes da citocinina oxidase / desidrogenase (CKX), proíbe células periclinais

divisão das células pró-câmbio e redução do tamanho da vasculatura [18-20]. Um mutuamente

O ciclo de feedback inibitório entre auxina e citocinina envolve múltiplas camadas de transcrição

regulamento [19]. O ciclo de feedback pode ajudar a definir os limites entre o câmbio e

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diferenciando o xilema. As histidina quinases CYTOKININ-INDEPENDENT1 e

ARABIDOPSIS HISTIDINE KINASE2 e 3 desempenham papéis positivos na regulação vascular

proliferação de câmbio no caule de Arabidopsis [21]. Nos choupos, a superexpressão da citocinina

gene de biossíntese ISOPENTENILTRANSFERASE (IPT) aumenta a divisão celular cambial e

produção de biomassa [22]. A giberelina também desempenha um papel vital na atividade do câmbio. Superexpressão

da giberelina 20-oxidase (GA20ox), um gene da biossíntese de giberelina, melhora o câmbio

proliferação e crescimento secundário [23]. Em contraste, mutantes com defeitos na biossíntese de GA

reduziram a atividade do câmbio [24].

3.3 Outros hormônios vegetais

Os hormônios vegetais acima mencionados, ou seja, auxina, citocinina e giberelina, são geralmente

considerados hormônios promotores de crescimento. Outros hormônios, incluindo etileno, ácido jasmônico,

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brassinosteróide e estrigolactona (SL), também regulam a atividade do câmbio. Tratamento de híbrido

árvores de álamo tremedor com etileno ou aminociclopropano-1-carboxilato (ACC) promovem a divisão cambial

e formação de madeira [25]. Em árvores transgênicas, a superexpressão da ACC oxidase também aumenta

atividade cambial e crescimento secundário [25]. Em Arabidopsis, o superprodutor de etileno1 (eto1)

as plantas demonstram aumento do tamanho vascular no hipocótilo e no caule da inflorescência [26]. Arabidopsis

plantas tratadas com ácido jasmônico aumentam a proliferação do câmbio na região interfascicular

[27]. O brassinosteróide regula positivamente a divisão procambial e o número do feixe vascular

provavelmente através da redução do transporte de auxina no caule [9]. O tratamento SL estimula a atividade cambial

no caule de Arabidopsis, enquanto mutações na sinalização SL ou biossíntese inibem a atividade cambial

[28]. Curiosamente, todos os hormônios vegetais mencionados acima funcionam na promoção de plantas

o crescimento ou a resposta às mudanças ambientais são reguladores positivos da atividade do câmbio. Isso é

é provável que alguns sinais não identificados possam funcionar como reguladores negativos da atividade cambial.

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No entanto, estes estudos indicam que o câmbio pode incorporar sinais tanto de origem endógena

programas de desenvolvimento e sinais ambientais exógenos.

4. A sinalização peptídica de curto alcance regula a atividade do câmbio

Os meristemas apicais e laterais são regulados por sinais peptídicos de curto alcance, que

envolvem uma REGIÃO RELACIONADA COM CLAVATA3 (CLV3)/EMBRIÃO (CLE)

peptídeo, uma quinase semelhante a um receptor de repetição rico em leucina (LRR-RLK) e um WUSCHEL-

fator de transcrição homeobox (WOX) relacionado [29, 30, 31]. No meristema vascular, o CLE

peptídeo FATOR INIBITÓRIO DE DIFERENCIAÇÃO DO ELEMENTO TRAQUEÁRIO (TDIF)

promove a proliferação de células-tronco e inibe a formação de elementos traqueais [32]. O TDIF

o peptídeo se liga fisicamente ao seu receptor TDR [33], também denominado Floema intercalado com Xylem

(PXY) [34]. A mutação de TDR/ PXY resulta em perda de células-tronco vasculares e aumento do xilema

5
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diferenciação [35, 36]. A jusante do módulo TDIF-PXY, um fator de transcrição WOX,

WOX4 é responsável por promover a proliferação do câmbio [35, 37]. TDIF induz o

expressão de WOX4 no câmbio, que é diferente da função dos peptídeos CLE no

meristema apical da parte aérea ou da raiz, onde os CLEs regulam negativamente os genes WOX [35, 37]. Célula do xilema

a diferenciação também é regulada pelo módulo TDIF-PXY, mas através de um caminho diferente não

envolvendo WOX4 (Fig. 1B). As proteínas GLICOGÊNIO SINTASE QUINASE 3 (GSK3) interagem

com PXY e reprime o fator de transcrição BRI1-EMS SUPPRESSOR 1 (BES1), como resultado

inibindo a diferenciação de células do xilema [38]. A via de sinalização TDIF melhorou nossa

compreensão da atividade cambial, mas ainda há muitas questões sem resposta. Por exemplo,

como a manutenção das células-tronco cambiais é alcançada com a regulação feed-forward de

Módulo TDIF-PXY em WOX4. Mecanismos de feedback são importantes para a sinalização peptídica na parte aérea

e meristemas apicais de raiz, mas que não foram identificados no meristema vascular. O

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o padrão vascular no mutante pxy/tdr é interrompido, mas o mecanismo funcional também ainda é um

mistério.

5. Interação entre sinalização de longo e curto alcance

WOX4 regula a proliferação de células cambiais a jusante do módulo TDIF-PXY.

Enquanto isso, o WOX4 também é induzido pela auxina nas células cambiais. No caule de Arabidopsis, o

a indução da expressão WOX4 depende de um PXY funcional [39]. Num relatório recente, o

fator de resposta auxina 5 (ARF5)/MONOPTEROS (MP) liga-se diretamente ao promotor WOX4

e atenua a expressão de WOX4 em células cambiais [40]. A sinalização da citocinina também interage com o

Sinalização peptídica TDIF. Um membro da família GSK3 BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 2-LIKE

1 (BIL1) inibe a atividade do câmbio através da fosforilação de ARF5/MP, como resultado da regulação positiva

os reguladores negativos da sinalização de citocinina ARABIDOPSIS RESPONSE REGULADOR 7

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(ARR7) e ARR15 [41]. O PXY/TDR pode inibir a atividade do BIL1, atenuando assim a

efeito do MP/ARF5 na expressão de ARR7 e ARR15 e aumento da atividade cambial vascular

[41]. WOX14 e WOX4 funcionam de forma redundante na promoção da atividade cambial e são ambos

a jusante do módulo TDIF-PXY [42]. WOX14 também pode funcionar a montante do GA

biossíntese. A superexpressão de WOX14 promove o acúmulo de GA ativo, enquanto a perda

da função WOX14 resulta em fenótipos deficientes em GA que podem ser complementados por exógenos

Aplicação GA [43]. Fatores de resposta ao etileno (ERFs) são necessários para a divisão celular cambial.

Os níveis de expressão de ERF1, ERF109 e ERF18 são regulados positivamente no mutante pxy/ tdr e wox4

plantas [26]. Esses ERFs promovem a proliferação procambial dependendo de um TDR funcional [26].

Esses estudos demonstram interações complexas entre sinalização hormonal de longa distância e

via de sinalização peptídica de curto alcance. Parece que a sinalização local TDIF de curto alcance atua como um

centro de sinalização para incorporar vários sinais hormonais. Dissecando ainda mais as interações

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entre as vias de sinalização de longa distância e de curto alcance deve melhorar a nossa compreensão

da regulação da atividade cambial.

6. Sinais peptídicos das camadas externas afetam a atividade cambial

O gene ERECTA (ER) codifica um receptor quinase localizado na membrana, e a mutação de

ER resulta em uma inflorescência compacta com entrenós curtos, pedicelos curtos e frutos rombos [44].

ER-LIKE1 (ERL1) e ERL2 funcionam de forma redundante com ER e juntos constituem o ER

família (ERf) [45]. Tanto ER quanto ERL1 são expressos em células do floema no caule [46]. Floema

as células do mutante er erl1 estão frequentemente localizadas adjacentes às células do xilema sem intervenção

células procambiais [46]. Este fenótipo é semelhante ao mutante pxy/ tdr , indicando que ERf

a via de sinalização envolvida regula positivamente a atividade do câmbio. Mais defeitos de servidor em

desenvolvimento de células cambiais foi observado no mutante duplo tdr er , sugerindo que TDR

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e ER atuam em vias paralelas na manutenção do câmbio [26, 46]. Um estudo recente mostrou que

Ocorre regulação transcricional cruzada e interfamiliar de PXY e ER , mas difere entre tronco

e hipocótilo, indicando que a sinalização PXY e ER interagem para coordenar o desenvolvimento em

diferentes órgãos[47]. Em Arabidopsis, FATOR DE PADRÃO EPIDÉRMICO1 (EPF1) e

Os peptídeos EPF2 são os membros fundadores da família EPF-LIKE (EPFL) e funcionam como

ligantes para proteínas ERf [48-50]. Os peptídeos EPFL4 e EPFL6 são produzidos a partir da epiderme

e translocados para o floema, onde se ligam ao receptor ER e regulam o câmbio cambial.

proliferação e crescimento do caule da inflorescência [51, 52]. Genes do fator de transcrição a jusante de

o módulo EPFL4/6-ER não foi identificado até o momento. É razoável supor que uma

componente móvel a jusante é necessário para transmitir o sinal do floema, onde o

O módulo EPFL4/6-ERf localiza-se nas células cambiais. Identificação de tal componente móvel

deve nos ajudar a compreender o mecanismo funcional da sinalização EPFL4/6-ERf. Além disso,

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as vias de sinalização iniciadas pelos módulos EPFL4/6-ER e TDIF-PXY regulam o

atividade do câmbio. A interação dessas duas vias de sinalização deve fornecer novos insights

na regulação da atividade do câmbio.

7. Perspectivas futuras

Estudos fisiológicos e genéticos lançaram luz sobre a regulação do câmbio vascular

atividade. No entanto, em comparação com os meristemas apicais, muito pouco se sabe sobre a estrutura vascular.

manutenção de células-tronco e controle da proliferação cambial. Além disso, pró-câmbio e

a iniciação do câmbio no caule não foi investigada, embora um progresso considerável tenha sido feito

em sistemas de veias radiculares e foliares [53, 54]. De particular interesse seria investigar se

mecanismos identificados a partir de meristemas apicais ou desenvolvimento de veias foliares podem ser aplicados ao caule

câmbio vascular. Como mencionado anteriormente, uma das dificuldades no estudo do câmbio vascular é

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a localização desse tecido que está embutido em camadas de outros tipos de células. Os tecidos do caule podem ser

quimicamente limpo para obter imagens de montagem completa de alta resolução (imagem profunda) dos três

organização dimensional do tecido do caule. Imagens profundas aliadas ao ensaio de expressão gênica ajudam a

caracterizar a iniciação e o desenvolvimento das células cambiais [55, 56]. Modelagem matemática e

simulação combinada com imagens ao vivo e análise clonal também são ferramentas poderosas para investigar

os mecanismos regulatórios [9, 57]. Mais pesquisas também devem se concentrar nas interações

entre vias reguladoras conhecidas do desenvolvimento vascular.

Reconhecimento

O autor agradece a Jonathan Mahoney pela leitura crítica do manuscrito. Este trabalho é

apoiado pela National Science Foundation (IOS-1453048) e, em parte, pelo USDA NIFA Hatch

projeto #CONS00925 para HW.

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Figura 1.

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