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Duarte M.L. etR .evi

tudo / rasAóRvocêtneudcveuée. eletromiografia para detectar fasciculação
vocêeissoc http://dx.doi.org/10.1590/0100-3984.2019.0055

Ultrassonografia versus eletromiografia para detecção de

fasciculação na esclerose lateral amiotrófica: revisão
sistemática e meta-análise
Ultrassonografia versus eletroneuromiografia para o diagnóstico da fasciculação na esclerose lateral
amiotrófica: revisão sistemática e meta-análise

Márcio Luís Duarte1, um, Wagner Iared1, b, Acary Souza Bulle Oliveira1,c, Lucas Ribeiro dos Santos2,d, Maria Stella
Peccin1,e
1. Escola Paulista de Medicina da Universidade Federal de São Paulo (EPM-Unifesp), São Paulo, SP, Brasil. 2. Centro Universitário Lusíada (Unilus)
– Fundação Lusíada, São Paulo, SP, Brasil.
Correspondência: Dr. Wagner Iared. EPM-Unifesp – Programa de Pós-Graduação em Saúde Baseada em Evidências. Rua Napoleão de Barros, 865, Vila
Clementino. São Paulo, SP, Brasil, 04024-002. E-mail: wagneriared@gmail.com .
a. http://orcid.org/0000-0002-7874-9332; b. http://orcid.org/0000-0002-6426-5636; c. http://orcid.org/0000-0002-6986-4937;
d. http://orcid.org/0000-0001-7897-1198; e. http://orcid.org/0000-0003-0329-4588.
Recebido para publicação em 8 de abril de 2019. Aceito, após revisão, em 21 de junho de 2019.

Como citar este artigo:

Duarte ML, Iared W, Oliveira ASB, Santos LR, Peccin MS. Ultrassonografia versus eletromiografia para detecção de fasciculação na esclerose lateral
amiotrófica: revisão sistemática e meta-análise. Radiol Bras. 2020 março/abril;53(2):116–121.

Abstrato O objetivo deste estudo foi determinar a acurácia diagnóstica da ultrassonografia e da eletromiografia para detecção de fasciculação em pacientes com
esclerose lateral amiotrófica e comparar as taxas de detecção entre os dois métodos. Ao pesquisar nas bases de dados da Biblioteca Cochrane,
MEDLINE, Excerpta Medica e Literatura Latino-Americana e do Caribe em Ciências da Saúde, identificamos estudos que avaliam a acurácia diagnóstica e
as taxas de detecção de fasciculação da ultrassonografia e da eletromiografia. As ferramentas Quality Assessment of Diagnostic Accuracy Studies, versão
2, e banco de itens RTI foram utilizadas para avaliação da qualidade metodológica. A ultrassonografia, por 10 ou 30 segundos, teve maior taxa de
detecção do que a eletromiografia em todos os músculos avaliados. A taxa geral de detecção (em pacientes) não diferiu significativamente entre
ultrassonografia de 10 segundos e ultrassonografia de 30 segundos. A acurácia do ultrassom por 10 s foi de 70% nos músculos e 85% nos pacientes. A
acurácia da ultrassonografia por 30 segundos foi de 82% nos pacientes. A ultrassonografia proporcionou taxas de detecção superiores às obtidas com a
eletromiografia, independente do tempo de exame e dos músculos avaliados.

Palavras-chave:Ultrassonografia; Eletromiografia; Fasciculação; Esclerose lateral amiotrófica.

Resumo O objetivo deste estudo foi determinar a acurácia diagnóstica da ultrassonografia e da eletroneuromiografia para o diagnóstico da
fasciculação e comparar suas taxas de detecção. Foram realizadas buscas nas bases de dados eletrônicos Cochrane Library, MEDLINE,
Embase e Lilacs, para estudos que avaliam a acurácia diagnóstica e as taxas de detecção da ultrassonografia e eletroneuromiografia. As
ferramentas Quality Assessment of Diagnostic Accuracy Studies, versão 2, e o banco de itens RTI foram utilizados para avaliação da qualidade
do método. A ultrassonografia, tanto de 10 s quanto de 30 s, apresentou taxas de detecção superiores à eletroneuromiografia em todos os
músculos avaliados. A avaliação da taxa de detecção por pacientes não apresentou diferença significativa entre a ultrassonografia de 10 se 30
s. A acurácia da ultrassonografia de 10 s nos músculos foi de 70%, enquanto nos pacientes foi de 85%. Já na ultrassonografia de 30 s, a
acurácia nos pacientes foi de 82%. A ultrassonografia apresentou taxas de detecção superiores à eletroneuromiografia, independentemente
do tempo de sua avaliação e dos músculos avaliados.
Palavras-chave:Ultrassonografia; Eletroneuromiografia; Fasciculação; Esclerose lateral amiotrófica.

INTRODUÇÃO atrofia muscular espinhal, neuropatia motora

As fasciculações são movimentos rápidos, aleatórios, multifocal e neuropatia periférica (adquirida e
finos, bruxuleantes ou vermiculares de um grupo de fibras inflamatória)
musculares inervadas por uma única unidade motora.(1–7). • distúrbios metabólicos, incluindo hiperparatireoidismo,
Embora a fasciculação seja quase obrigatória entre pacientes hipertireoidismo e hipomagnesemia
com esclerose lateral amiotrófica (ELA), que é a doença do • condições induzidas por medicamentos como cafeína,
neurônio motor mais comum e com maior mortalidade, ela lítio, terbutalina, anticolinesterásico e teofilina
também pode ocorrer em outras doenças e condições. • após exercício, estresse ou ansiedade, bem como
ções(1,2,4–6,8–12): espontaneamente, em indivíduos saudáveis
• doenças do neurônio motor inferior (LMN), incluindo A fasciculação é um marcador clínico e eletromiográfico
siringomielia, doença de Creutzfeldt-Jakob, radiculopatia, da ELA, principalmente quando é generalizada e é

116 Radiol Bras. 2020 março/abril;53(2):116–121

0100-3984 © Colégio Brasileiro de Radiologia e Diagnóstico por Imagem

Duarte M.L.e outros./Ultrassom vs. eletromiografia para detecção de fasciculação
acompanhada de perda muscular ou alterações eletromiográficas
indicativas de desnervação(13,14).
A fasciculação pode ser detectada por avaliação clínica,
eletromiografia (EMG) ou ultrassom(15–17). Como métodos de
diagnóstico, a EMG e o ultrassom apresentam vantagens e
desvantagens. No entanto, ainda não existe um protocolo de
triagem para qualquer um dos métodos.
Atualmente, a EMG é o padrão ouro para avaliar a
função do LMN na ELA(1,18). Para o diagnóstico da doença
LMN, potenciais de fasciculação devem ser detectados em
diversas regiões(1). A sensibilidade da EMG depende da
duração da triagem de cada músculo e do número de
músculos avaliados(15,19).
O ultrassom é altamente sensível ao movimento, permitindo
boa visualização da fasciculação(1,19,20). Movimentos mínimos tão
pequenos quanto 5 µm são detectáveis e a resolução temporal
(taxa de quadros) é superior a 80 fps(1). Nem a tomografia
computadorizada nem a ressonância magnética têm essa
vantagem, pois são exames estáticos(18).
Estudos demonstraram que a EMG avalia apenas a
musculatura superficial, é limitada em termos da área que
pode estudar, não é capaz de avaliar atrofia e leva de 10 a 90
segundos para detectar uma fasciculação.(1,21–23). Em
contrapartida, a ultrassonografia avalia a musculatura
superficial e profunda, permitindo assim estudar um maior
número de unidades motoras(24,25), é capaz de identificar
atrofia, bem como calcular a área transversal de avaliação, e
leva apenas 8–10 s para detectar uma fasciculação(1,21,22).
O ultrassom é um método não invasivo e indolor, mais
amplamente disponível que a EMG, além de ser mais barato e
não envolver o uso de radiação.(1,12,14,26–31). No entanto, a
ultrassonografia não diferencia fasciculações benignas
(estáveis) e malignas (instáveis). Essa diferenciação é feita
usando EMG para avaliar os potenciais das unidades motoras
(22,32). Atualmente não existe uma modalidade de diagnóstico
capaz de detalhar todos os eventos que ocorrem num
músculo ou grupo muscular ao longo do tempo.(1).
Os objetivos deste estudo foram determinar a
precisão do ultrassom e EMG para a detecção de
fasciculação, comparar a taxa de detecção de fasciculação
usando ultrassom e EMG em pacientes com ELA,
determinar quais músculos são melhor avaliados com
ultrassom e EMG, e para avaliar a capacidade do
ultrassom em identificar atrofia muscular.
MÉTODO
Esta foi uma revisão sistemática de estudos de acurácia
diagnóstica, conforme definido no Cochrane Handbook for
Systematic Reviews of Diagnostic Test Accuracy, versão 5.1.
Estudos que avaliaram a acurácia diagnóstica da ultrassonografia
e EMG para detecção de fasciculação foram incluídos
independentemente do status de publicação. Não houve restrição
de idioma.
O estudo foi aprovado pelo conselho de revisão
institucional local e a revisão foi previamente registrada no
Radiol Bras. 2020 março/abril;53(2):116–121
o Registro Prospectivo Internacional de Revisões
Sistemáticas (registro nº CRD42017078388).
A partir de periódicos de referência, selecionamos artigos ou
resumos relevantes que foram considerados potencialmente elegíveis
para inclusão. Dois autores, trabalhando de forma independente,
identificaram os textos elegíveis. Em casos de discordância, um
terceiro autor foi consultado. Os dados foram extraídos por meio de
formulário padronizado.
Os estudos elegíveis com um grupo de controle foram avaliados
usando uma ferramenta de avaliação de qualidade, a Quality
Assessment of Diagnostic Accuracy Studies, versão 2(33). Em todos os
estudos elegíveis, inclusive aqueles com grupo controle, foi utilizado o
questionário de banco de itens RTI, que é uma ferramenta focada na
avaliação de vieses e precisão(34,35).
Pesquisamos nas bases de dados da Biblioteca Cochrane,
MEDLINE, Excerpta Medica e Literatura Latino-Americana e do
Caribe em Ciências da Saúde estudos publicados até janeiro
de 2019. Também avaliamos as bibliografias dos estudos
incluídos e os principais artigos de revisão sobre o assunto.
Também foram realizadas buscas manuais nas bibliografias.
Para todas as análises e diagramas, foram utilizados os
softwares Review Manager, versão 5.3 (RevMan 5; Cochrane
Collaboration, Oxford, Reino Unido) e Meta-DiSc, versão 1.4
(Cochrane Colloquium, Barcelona, Espanha).
Estudos selecionados
Foram identificados 139 estudos sobre o tema e
selecionados 12 que atendiam aos critérios de inclusão. Dois
desses estudos foram excluídos: um porque a
ultrassonografia e a EMG foram realizadas ao mesmo tempo,
portanto o estudo não foi cego(36); outro porque não continha
todos os dados necessários(18). Portanto, dez estudos foram
incluídos na revisão e meta-análise(15,21,26,37–43). Desses dez
estudos, seis incluíram um grupo controle, permitindo
avaliação da acurácia. Os quatro estudos que não incluíram
grupo controle foram incluídos apenas na análise da taxa de
detecção de cada método.
Entre os dez estudos incluídos, a duração do exame
ultrassonográfico de cada músculo foi de 10 segundos em quatro
estudos e 30 segundos em outros quatro, enquanto um estudo não
relatou a duração e ambas as durações foram empregadas em um
estudo. Para o último estudo, separamos os dados em nossa análise
das taxas de detecção pela ultrassonografia independente do horário
do exame, de modo que os pacientes que realizaram o exame nos
dois tempos não foram contabilizados duas vezes. Utilizamos os
dados de 30 segundos para esses pacientes, pois todos os músculos
que apresentaram fasciculação em 10 segundos também
apresentaram fasciculação em 30 segundos. Os dados do estudo que
não mencionaram o tempo de duração do exame ultrassonográfico
foram utilizados apenas na análise das taxas de detecção. Em cinco
estudos, cada músculo foi avaliado individualmente, permitindo
avaliar a taxa de detecção específica para cada músculo.
Em todos os músculos, a taxa de detecção de fasciculação foi
maior na ultrassonografia do que na EMG, independente da
117
Duarte M.L.e outros./Ultrassom vs. eletromiografia para detecção de fasciculação

duração do exame de ultrassom. Na análise das taxas de
detecção em pacientes, essa diferença foi ainda maior. Para
músculos individuais e para pacientes, as Tabelas 1, 2 e 3
comparam os dois métodos nos tempos de exame
ultrassonográfico de 10 s, 30 s e ambos, respectivamente. Os
gráficos florestais nas Figuras 1 e 2 separam esses dados
para músculos e pacientes, respectivamente.
Avaliação de precisão
Dois estudos tiveram um grupo controle que descreveu o
número de músculos, permitindo avaliar a acurácia. Ambos os
estudos utilizaram tempos de exame ultrassonográfico de 10 s.
Cinco estudos tiveram um grupo controle e relataram o número
de pacientes, permitindo avaliar a acurácia ultrassonográfica de
10 segundos. Dois estudos tiveram grupo controle e relataram o
número de músculos, permitindo avaliar a acurácia. Ambos os
estudos utilizaram tempos de exame ultrassonográfico de 30 s.
Em dois ensaios clínicos randomizados(38,40), o exame
ultrassonográfico de 10 segundos mostrou sensibilidade de 76%
e especificidade de 73% para detecção de fasciculações na ELA,
com intervalo de confiança de 95%p<0,05 e uma precisão
de 70%. Em cinco outros ensaios clínicos randomizados
(15,37,38,40,41), o exame ultrassonográfico de 10 segundos mostrou
sensibilidade de 75% e especificidade de 93% para detecção de
fasciculações na ELA, com intervalo de confiança de 95%p<0,05 e
uma precisão de 85%. Em dois outros ensaios clínicos
randomizados(40,43), o exame ultrassonográfico de 30 segundos
mostrou sensibilidade de 94% e especificidade de 80% para
detecção de fasciculações na ELA, com intervalo de confiança de
95%p< 0,05 e uma precisão de 82%. Portanto, em todos os
exames a acurácia foi superior a 70%.
DISCUSSÃO
Descobrimos que a ultrassonografia é o método com
melhor acurácia para detecção de fasciculação, conforme
relatado anteriormente na literatura médica(26,36). O método é
preciso para avaliar pacientes e músculos individuais,
independentemente da duração do exame. A diferença entre
os exames ultrassonográficos de 10 e 30 segundos para
detecção de fasciculação não foi significativa, embora os
exames de 30 segundos tenham fornecido mais dados para
cada músculo, permitindo a análise de números maiores

Tabela 1-Comparação entre EMG e exame ultrassonográfico de 10 segundos em termos de taxas de detecção de fasciculação em músculos e pacientes.

EMG Exame de ultrassom de 10 segundos

Músculos com fasciculação/músculos Músculos com fasciculação/músculos

Aspecto Número de estudos avaliado Taxa de detecção avaliado Taxa de detecção

Músculos
Esternocleidomastóideo 2 33/04 12,10% 27/102 26,40%
Língua 2 47/85 55,42% 88/130 67,69%
Todos 4 339/695 48,77% 627/1262 49,68%
Pacientes 3 69/104 66,34% 96/104 92,30%

Mesa 2-Comparação entre EMG e exame ultrassonográfico de 30 segundos em termos de taxas de detecção de fasciculação em músculos e pacientes.

EMG Exame de ultrassom de 30 segundos

Músculos com fasciculação/músculos Músculos com fasciculação/músculos

Aspecto Número de estudos avaliado Taxa de detecção avaliado Taxa de detecção

Músculos
Língua 3 36/153 11,21%* 106/168 63,09%
Bíceps braquial 2 73/120 60,83% 105/120 87,50%
Interósseo dorsal 2 69/120 57,50% 94/120 78,33%
Vasto lateral 2 54/120 45,00% 85/120 70,83%
Tibial anterior 2 56/120 46,66% 98/120 81,66%
Todos 3 352/812 43,34% 718/1226 58,56%
Pacientes 3 107/143 74,82% 133/143 93,00%

*Um estudo não detectou fasciculação pela EMG em nenhum dos 81 pacientes avaliados, pois havia contração voluntária contínua ou atividade associada ao
movimento respiratório.

Tabela 3-Comparação entre EMG e ultrassom (exame de 10 ou 30 segundos) em termos de taxas de detecção de fasciculação em músculos e pacientes.

EMG Exame de ultrassom de 10 ou 30 segundos

Músculos com fasciculação/músculos Músculos com fasciculação/músculos

Aspecto Número de estudos avaliado Taxa de detecção avaliado Taxa de detecção

Todos os músculos 6 691/1507 45,85% 1315/2260 58,18%

Pacientes 7 211/306 68,95% 250/278 89,92%

118 Radiol Bras. 2020 março/abril;53(2):116–121

Duarte M.L.e outros./Ultrassom vs. eletromiografia para detecção de fasciculação
Figura 1.Lote florestal. Comparação de EMG e ultrassom (exames de 10 e 30 segundos) nos músculos.
Figura 2.Lote florestal. Comparação de EMG e ultrassom (exames de 10 e 30 segundos) em pacientes.
de pacientes e músculos. A ultrassonografia apresentou sensibilidade
e especificidade superiores a 70% para ambas as avaliações (músculos
individuais e pacientes). A especificidade foi superior a 90% nos
pacientes avaliados por ultrassonografia.
Os músculos para os quais o ultrassom apresentou a
melhor taxa de detecção (%) foram o bíceps braquial (88%) e
o tibial anterior (82%), ambos durante exames de 30
segundos, seguidos pelo vasto lateral (71%), também durante
30 segundos. -s exames. Durante os exames de 10 segundos,
a taxa de detecção foi maior (68%) para o músculo da língua e
menor (26%) para o músculo esternocleidomastóideo. As
melhores taxas de detecção alcançadas com EMG foram para
os músculos bíceps braquiais (61%) e os músculos interósseos
dorsais (58%).
A técnica de detecção de fasciculação por ultrassom é
facilmente aprendida, conforme evidenciado pelo nível de
concordância interobservador relatado – 100% para presença ou
ausência de fasciculações(20,29,36,43,44). A ultrassonografia identifica
fasciculações em 80% dos casos, em comparação com apenas
45% na EMG intramuscular(1). Isso poderia ser explicado pelo fato
de a EMG ser capaz de avaliar apenas algumas unidades motoras,
muito menos do que aquelas avaliadas pela ultrassonografia.(41).
As fasciculações em grupos musculares específicos,
como os do braço e do tronco, bem como nos músculos
sartório e tibial anterior, são de importância diagnóstica
muito maior do que aquelas detectadas no quadríceps,
Radiol Bras. 2020 março/abril;53(2):116–121
panturrilhas ou isquiotibiais(41). As fasciculações são mais
comuns nos músculos distais da perna do que em outras
partes do corpo(42). Deve-se ter em mente que a avaliação
EMG da língua é bastante limitada porque é difícil conseguir o
relaxamento completo do músculo da língua.(45–47), conforme
confirmado por Misawa et al.(21), que não conseguiram
detectar fasciculação por EMG nas línguas de 81 pacientes
avaliados, sugerindo que a ultrassonografia é mais viável
para essa tarefa(21).
O ultrassom e a EMG têm desvantagens. Ainda não existe
uma modalidade única que forneça todos os detalhes dos
eventos que ocorrem dentro de um músculo ou grupo muscular
durante um determinado período de tempo.(1). A ultrassonografia
é uma técnica prática e indolor que pode permitir o diagnóstico
mais precoce e proporcionar maior confiança no diagnóstico da
ELA, devido à visualização de fasciculações(21). A ultrassonografia
também é valiosa no diagnóstico diferencial com doenças
semelhantes(22).
A ultrassonografia musculoesquelética pode agregar conhecimento
aos dados de testes neurofisiológicos, detectando alterações na
morfologia e na ecotextura muscular que podem implicar em desnervação
(30,31). O ultrassom também pode ser utilizado como ferramenta de triagem
antes de submeter os pacientes a procedimentos mais invasivos e
dolorosos, como EMG e biópsia muscular.(48,49).
A vantagem do ultrassom sobre a EMG é sua maior
sensibilidade na detecção de fasciculações(37). De acordo com
119
Duarte M.L.e outros./Ultrassom vs. eletromiografia para detecção de fasciculação
Grimm et al.(37), a desvantagem da ultrassonografia é a
incapacidade de distinguir entre fasciculações estáveis e
instáveis, o que pode ser critério adicional para o diagnóstico de
doenças do neurônio motor. Atualmente, a distinção entre
fasciculações estáveis e instáveis só pode ser feita com EMG.
Em outro estudo, Grimm et al.(49)sugeriram que a
ultrassonografia também é capaz de detectar fasciculação
muscular nos estágios iniciais da sepse. O envolvimento extenso
dos músculos do braço ao longo do tempo pode ser um sinal de
distúrbios musculares induzidos pela sepse(49). Esse fato, aliado à
maior acessibilidade do ultrassom e sua acurácia na detecção de
fasciculação, pode apontar para um novo rumo em suas
indicações para outros usos que não a avaliação de doenças do
LMN, especialmente ELA, em que o ultrassom poderá em breve
substituir a EMG como melhor método diagnóstico.
Dada a alta sensibilidade da ultrassonografia para detecção
de fasciculação, o método pode contribuir para a avaliação desse
sinal em outras doenças, incluindo doenças metabólicas
(hiperparatireoidismo, hipertireoidismo e hipomagnesemia) e
condições induzidas pelo uso de medicamentos
(anticolinesterásicos, cafeína, lítio, teofilina e terbutalina). O
ultrassom possui todas as características necessárias para ser
utilizado como método de rastreamento de ELA, incluindo baixo
custo, disponibilidade, acessibilidade, alta sensibilidade e alta
especificidade, além de ser indolor(43). De acordo com nossos
achados nesta revisão, a ultrassonografia é sugerida como
método de triagem para avaliação da fasciculação em todas as
doenças dos neurônios motores, incluindo a ELA, melhorando
assim a taxa de detecção da fasciculação e reduzindo
significativamente os custos diagnósticos.
Nesta revisão sistemática identificamos a necessidade de
novos ensaios clínicos prospectivos para avaliar músculos ainda
não estudados, bem como aqueles para os quais não há
resultados definitivos, como o músculo reto femoral, que foi
avaliado em apenas um ensaio clínico(37). Os músculos para os
quais as taxas de detecção nos exames ultrassonográficos de 30
segundos foram mais altas foram os músculos bíceps braquial e
tibial anterior.
A ultrassonografia pode detectar atrofia muscular,
infiltração gordurosa e fibrose intramuscular(49). Porém, em
nossas pesquisas, não identificamos estudos avaliando o uso
da ultrassonografia para detecção de atrofia na ELA.
CONCLUSÃO
A importância desta revisão sistemática é que
demonstramos que a ultrassonografia é um método mais
preciso para a detecção de fasciculação do que a EMG. Em
comparação com a EMG, a ultrassonografia é mais barata
e acessível, além de não invasiva, podendo avaliar mais
fibras musculares e fornecer informações sobre atrofia
muscular.
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