O PAPEL DOS

FUNGOS NO
CONTROLE DE
FITONEMATOIDES
Discente: Nathália Nascimento Guimarães
Orientador: Dr. Adenilson Henrique Gonçalves
1
Coorientador: Dr. Décio Karam
2
Fitonematoides
◦ Vermiformes;
◦  Microscópicos;
◦ Endoparasitas ou ectoparasitas;
◦ Habitam o solo;

Figura 1. M. incognita penetra Figura 2. Nematoide ectoparasita.

em uma raiz de tomate. Fonte: Fonte: Agro inovadores, 2022.
Wergin & Sayre, 2013.

3
 Fitonematoides
◦ Corpo: cilíndrico e alongado;
◦ Extremidades afiladas;
◦ Meloidogyne, Heterodera, Globodera, Pratylenchus,
Rodopholus, Rotylenchulus, Nacobbus e Tylenchulus.

Figura 3. Meloidogyne spp.. Fonte:

Agroadvance, 2023.
4
Sintomas

◦ Presença de reboleiras,
◦ Plantas atrofiadas e cloróticas;
◦ Cistos;
◦ Morte prematura de plantas.
Figura 4. Sintoma de ocorrência do nematoide-de-cisto-da-soja em
lavoura: A) Lavoura de soja com reboleira de Heterodera glicynes; B)
Nematoide-de-cisto-da-soja. Fonte: Favoreto et al., 2019. 

5
 Sintomas

Figura 5. Galhas causadas no sistema radicular devido ao Figura 6. P. brachyurus nas raízes de sorgo. Fonte: USP,
ataque de Meloidogyne spp.. Fonte: Agropós, 2022.  2018. 

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Figura 7. Prejuízos por fitonematoides em diversas culturas e espécies. Fonte: Syngenta, Agroconsult e Sociedade
Brasileira de Nematologia, 2021. 7
Fungos nematófagos
◦Organismos heterotróficos enzimáticos;
◦Eucarióticos unicelulares ou multicelulares;
◦Grande capacidade de adaptação;
◦Importantes agentes no controle biológico.

Figura 8. Pochonia chlamydosporia parasitando

ovos de Meloidogyne incognita. Fonte: Ward et al.,
2012.

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Fungos nematófagos
Maioria:
◦Necrotróficos;
◦Pode ser isolada em meios de
cultura simples.
Figura 9. A) Visão macroscópica de P. lilacinum AUMC
10149 incubado por 10 dias em meio Czapek; (B) Visão
microscópica (400X) de P. lilacinum AUMC 10149 indicando
as cadeias de conídios elípticos com ramificações
divergentes. Fonte: Isaac et al., 2021.

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 Distribuição
200 diferentes organismos inimigos
naturais dos fitonematóides

75% são fungos nematófagos

Figura 10. Distribuição dos inimigos naturais dos

fitonematóides. Fonte: Adaptado pelo próprio autor. 10
Processo de infecção
Generalista Específico
◦ Especificidade do hospedeiro;
◦ Reconhecimento do hospedeiro;
◦ Processo de infecção.

Figura 11. Especificidade do hospedeiro. Fonte:

Adaptado, Revista Coopavel, 2019.

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Obtenção

◦ Coleta: 1g de solo;

◦ Placa de ágar água;

◦ Isca: fitonematoides

◦ Observação: por 5 a 6 semanas.

Figura 12. Isolamento de colônias de fungos. Fonte:

Hayrton, 2021.

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Forma de agir
São divididos em cinco grupos:
◦ Predadores;
◦ Oportunistas ou ovicidas;
◦ Endoparasitas;

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Forma de agir
◦ Produtores de toxina;
◦ Produtores de dispositivos de ataque especial.

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Fungos predadores
◦São a maioria;
◦Sistemas de hifas no meio ambiente;
◦Armadilhas que capturam mecanicamente ou
adesão;

Figura 13. Armadilha do fungo Arthrobotrys

envolvendo um nematoide. Fonte: Ciência
USP, 2019.

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Fungos predadores
◦Utilizam armadilhas aderentes;
◦Substância adesiva cobre toda a hifa ou estruturas especializadas.

A B Figura 14. A) Ovo predado pelo

Monacrosporium robustum e numerosos
ramos adesivos; B) Aspecto de um ramo
adesivo do fungo com a porção
mucilaginosa e presença de bactérias
tipo bastonete. Fonte: Maia et al., 2001.

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Fungos predadores

Estruturas de captura:

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 Fungos predadores

Anéis não constritores

•Estruturas passivas;
•Nematoides, enrolam-se e
não conseguem sair.
Figura 18. Anel não constritor de
Figura 17. Helicotylenchus
sp. portando dois anéis. um fungo nematófago.
Fonte: Esser e T.S. Fonte: Chandra.
Schubert.
18
 Fungos predadores

Anéis constritores
•Ação ativa;
•Células se expandem;
•Estrangulamento (0,1s).
Figura 19. Desenho esquemático de
anéis constritores de Drechslerella.
Fonte: Chandra. Figura 20. Anéis constritores de
um fungo nematófago.
Fonte: Chandra.
19
 Fungos predadores
Sésseis

Botões adesivos
Esféricos
sobre um • Célula inflada;
pedúnculo

•Curto ou longo ramo hifálico;

• Espaçadas ao longo do hifa.
Ampulheta Figura 22. Desenho esquemático
mostrando um espécime capturado
por botões adesivos de
Nematoctonus sp. Fonte: R.P. Esser
Figura 21. Tipos de botões e T. S. Schubert.
adesivos fúngicos.
Fonte: Chandra. 20
Fungos predadores

Hifas
• Conídios em germinação;
•Orifícios naturais;
Figura 23. Pratylenchus coffeae com
•Velocidade menor; o corpo totalmente consumido pelas
vigorosas hifas assimilativas de
•Micoparasitismo. Arthrobotrys dactyloides. Fonte:
Moura.

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Fungos predadores

Rede Adesiva
• Ramos de hifas vegetativas;
•Rede de loops: cerca de 20 µm;
•Rede tridimensional;
• Conídios em germinação.
Figura 24. Micrografia eletrônica de
varredura de armadilha de rede
adesiva típica de Arthrobotrys
oligospora. Fonte: Nordbring-Hertz,
2004.
22
Fungos predadores

Fatores de produção de armadilhas:

◦ Motilidade;
◦ Concentração;
◦ Escassez de água ou nutrientes;

23
Fungos predadores

◦ Ritmo endógeno;
◦ Armadilhas espontâneas.

24
Fungos predadores

Arthrobotrys
◦ Alvos: Formas móveis de nematoides;
◦ Ação: Anéis constritores;
◦ Parasita facultativo;

Figura 25. Arthrobotrys oligospora capturando

Meloidogyne graminicola. Fonte: Udai et al., 2012.

25
Fungos predadores

Arthrobotrys
◦ Frequente nos solos;
◦ O mais conhecido;
◦ Diâmetro do nematoide.

Figura 26. Arthrobotrys oligospora capturando um

nematoide. Fonte: Ji et al., 2019.

26
Fungos ovicidas

•Parasitas de ovos;
•Formam ramificações miceliais;
•Hifas penetram os pequenos poros;
•Colonização e morte do juvenil;

Figura 27. Penetração de Purpureocillium lilacinus em

um ovo de Meloidogyne incognita. Fonte: R.M. Sayre.

27
Fungos ovicidas

◦ Utilização de enzimas;
◦ Adesão: glicoproteínas e apressórios;
◦ Sobrevivência no solo: matéria orgânica.

28
Fungos ovicidas

Pochonia chlamydosporia
◦ Principais alvos: Nematoides das galhas, cisto,
reniforme e Nacobbus;
◦ Colonização dos ovos;

Figura 28. Penetração de hifas e

colonização de P. chlamydosporia em
ovos de nematoides das galhas.
Fonte: Swarnakumari et al., 2020.

29
Fungos ovicidas

Pochonia chlamydosporia
◦ Ação enzimática: Proteases e quitinases;
◦ Colonização superficial ou endofítica das raízes;
◦ Solubilização de fósforo;

Figura 29. Ovos de Meloidogyne incognita

infectados com P. chlamydosporia. Fonte:
Peiteira et al., 2009.

30
Fungos ovicidas

Pochonia chlamydosporia
◦ Parasita facultativo;
◦ Pode tornar solos supressivos;

Figura 30. Ovo Figura 31. Ovo de H. schachtii infectado com

não infectado de H. P. chlamydosporia de testes em casa de
glycines. Fonte: vegetação. Fonte: Haj et al., 2021.
Dias, 2017.

31
Fungos ovicidas

Pochonia chlamydosporia
◦ Estrutura de resistência: Clamidósporos;
◦ Grande produção in vitro: Fermentação e
microfiltração.
Figura 32. Cristais (setas) e
clamidósporos de Pochonia
chlamydosporia var. catenulata
cultivada em meio BDA por 6 meses.
Fonte: Monteiro et al., 2020.

32
Fungos ovicidas

Purpureocillium lilacinum
◦ Alvos: Nematoide das galhas, cisto e reniforme;
◦ Nematoides migradores;
◦ Captura de formas móveis e imóveis.

Figura 33. Purpureocillium lilacinus fungo

parasitando de ovo de nematoide. Fonte:
Autor não identificado.

33
Fungos endoparasitas

◦ Infectam os nematoides através de

esporos;
◦ Esporos: pequenos, finos e pouca
reserva energética;
◦ Eficientes; Figura 34. Parasitismo de Phanerochaete chrysosporium
isolado B-22 em juvenis de segundo estágio (J2) de
Meloidogyne incognita. Fonte: Du et al., 2020.

34
Fungos endoparasitas
◦ + Dependentes por nematoides;
◦ Hifas: conteúdo interno;
◦ Hifas reprodutivas: tubo de evacuação e conidióforo;
◦ Produzem grande quantidade de conídios e clamidósporos.

35
Fungos endoparasitas
◦ Ação enzimática e força mecânica;
◦ Conidióforos bulbos nas pontas das hifas tróficas nematoide
morto.

36
Fungos endoparasitas

Catenaria sp. Figura 35. Calenaria anguillulae atacando

ovo de  M. incognila. Fonte: Urs et al.,
1992.
◦ Alvo: forma móveis e imóveis;
◦ Ação: zoósporos uniflagelados;
◦ Aberturas naturais;
◦ Vesículas esféricas.

Figura 36. Calenaria anguillulae parasitando

um juvenil de nematoide. Fonte: Barron,
2013.
37
Fungos endoparasitas

Phanerochaete chrysosporium
◦ Basidiomiceto de podridão branca;
◦ Alvos: Ovos e nematoides das galhas;
◦ Ação: Esporos, enzimas, substancias tóxicas;

Figura 37. Phanerochaete chrysosporium na

madeira. Fonte: Malviya, 2012.

38
Fungos endoparasitas

Phanerochaete chrysosporium
◦ Remoção de poluentes tóxicos de águas residuais;
◦ Decomposição de matéria orgânica;
◦ Solos supressivos.

Figura 38. Parasitismo por Phanerochaete

chrysosporium estirpe B-22 nos ovos
de Meloidogyne incognita. Fonte: Du et al.,
2020.
39
Fungos produtores de toxinas
◦Nematicidas ou nematostáticas;

◦O papel in vivo das toxinas não é bem conhecido;

Basidiomycota

Ascomycota

Figura 39. Macromorfologia do Figura 40. Corpo de frutificação do

fungo Purpureocillium lilacinum. fungo Pleurotus eryngii. Fonte:
Fonte: Pontes, 2017.
40
Mycelia, 2023.
Fungos produtores de toxinas
Mecanismos envolvidos no controle de fitonematoides:
◦ Produção de toxinas;
◦ Competição por espaço e recursos nas raízes;
◦ Alteração do estado fisiológico do tecido radicular;

41
Fungos produtores de toxinas
◦ Colonização de células de alimentação;
◦ Interferência com a localização de raízes de plantas;
◦ Indução da resistência e aumento da tolerância das plantas;
◦ Aspergillus, Pleurotus, Penicillium, Trichoderma e Myrothecium.

42
Fungos produtores de toxinas

Trichoderma
◦ Principais alvos: Nematoides das galhas;
◦ Modo de ação: glioxina, viridina e tricodermina;
◦ Alta capacidade reprodutiva;

Figura 41. Efeito de isolados de Trichoderma

sobre ovos e J2 de Meloidogyne enterolobii.
Fonte: Amaral et al., 2018.
43
Fungos produtores de toxinas

Trichoderma
◦ Eficiência na utilização de nutrientes;
◦ Capacidade de modificar a rizosfera;
◦ Alta agressividade contra fungos fitopatogênicos.

44
Fungos produtores de dispositivos especiais

◦ Estruturas específicas;
◦ Hifas ou pinos de penetração: perfuram os nematoides fazendo com
que extravasem o conteúdo destes.

45
Fungos produtores de dispositivos especiais

Os dispositivos podem ser explicados como:

◦ 1) Crescimento de hifas em direção à cutícula do nematoide;
◦ 2) Um pino de penetração;
◦ 3) As hifas colonizam o interior do nematoide;
◦ 4) Hifas projetam-se do nematoide infectado.

46
Fungos produtores de dispositivos especiais

Coprinus comatus 
◦ Bolas espinhosas: cortes cumulativos na cutícula;
◦ Toxinas potentes: imobilizam e matam nematoides. 

47
 Fungos produtores de dispositivos especiais

Coprinus comatus 

Figura 42. Imobilização e lesão mecânica de P. Figura 43. Micrografia eletrônica de varredura das
redivivus por C. comatus. Fonte: Luo et al., 2007. bolas espinhosas do fungo C. comatus. Fonte: Luo
et al., 2004.
48
Fungos produtores de dispositivos especiais

Espécies de Stropharia 
• Florestas, pastagens, pilhas de
compostagem e esterco animal; 
• Acantócitos.

Figura 44. Juvenil de M. hapla de segundo estágio

imobilizado por acantócitos S. rugosoannulata. Fonte:
Zouhar et al., 2013.

49
Fungos produtores de dispositivos especiais

Hyphoderma
◦ Estefanocistos: adere à cutícula;
◦ Hifas: penetram na cutícula e colonizam o
interior do nematoide.

Figura 45. Estefanocistos de Hyphoderma com

nematoide capturado. Fonte: Barron, 2013.

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Vantagens x Desvantagens

◦ Baixo risco ao ambiente; ◦ Controle inundativo;

◦ Solos supressivos; ◦ Custo x eficácia;
◦ Facilidade de registro. ◦ Elevado risco de insucesso.

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Conclusão
Os fungos nematófagos eliminam vários estágios dos fitonematoides, e
com isso demonstram alto potencial no controle biológico.

52
 Referências
Barron, G. Hyphoderma - stephanocysts with captured nematode, 2013. Disponível em: <
https://atrium.lib.uoguelph.ca/xmlui/handle/10214/6701?show=full>. Acesso em: 26 abr. De 2023.

De Ponte, C. G. G. Análise in vitro da infecção de macrófagos murinos inos-ko por purpureocillium lilacinum,agente
causal da hialohifomicose. Orientador: Paulo Renato Zuquim Antas. 2017. Dissertação (Mestrado em Medicina Tropical) -
Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, 2017. p. 98.

Isaac, G. S., El-Deriny, M. M., & Taha, R. G.. Efficacy of Purpureocillium lilacinum AUMC 10149 as biocontrol agent against
root-knot nematode Meloidogyne incognita infecting tomato plant. Brazilian Journal of Biology, v. 84, e253451, 2024.
.
Luo,  H., Liu,  Y., Fang, L.,  Li, X., Tang, N.,  Zhang, K.  Coprinus comatus Damages Nematode Cuticles Mechanically with
Spiny Balls and Produces Potent Toxins To Immobilize Nematodes. Applied and Environmental Microbiology, v. 73 , n. 12,
p. 3916 - 3923, 2007.
53
 Referências
Soares, F. E., Sufiate, B. L., & Queiroz, J. H. Nematophagous fungi: Far beyond the endoparasite, predator and ovicidal
groups. Agriculture and Natural Resources, v. 52, i. 1, p. 1-8, 2018.

Ward, E., Kerry, B. R., Manzanilla-López, R. H., Mutua, G., Devonshire, J., Kimenju, J., Hirsch, P. R. The Pochonia
chlamydosporia Serine Protease Gene vcp1 Is Subject to Regulation by Carbon, Nitrogen and pH: Implications for Nematode
Biocontrol. PLOS ONE, v. 7, n. 4, e35657, 2012. 

Zhang, Y., Li, S., Li, H., Wang, R., Zhang, K. Q., & Xu, J. Fungi-Nematode Interactions: Diversity, Ecology, and Biocontrol
Prospects in Agriculture. Journal of fungi (Basel), v. 6, n. 4, 206 p., 2020.

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Contato: nathalia.guimaraes1@estudante.ufla.br

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