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© 2014. Publicado por The Company of Biologists Ltd | The Journal of Experimental Biology (2014) 217, 3159-3168 doi:10.1242/jeb.100826
ARTIGO DE PESQUISA
Energia de deformação elástica do tendão nos flexores plantares do tornozelo humano e
seu papel no aumento da velocidade de corrida
Adrian Lai, Anthony G. Schache, Yi-Chung Lin e Marcus G. Pandy*
RESUMO
Os flexores plantares do tornozelo humano, o sóleo e o gastrocnêmio, utilizam a
energia de tensão elástica do tendão para reduzir o trabalho das fibras musculares
e otimizar as condições contráteis durante a corrida. No entanto, os estudos até o
momento consideraram apenas velocidades de corrida lentas a moderadas de até
5 ms−1. Pouco se sabe sobre como os flexores plantares do tornozelo humano
utilizam a energia de tensão elástica do tendão à medida que a velocidade de
corrida avança em direção ao sprint máximo. Usamos dados obtidos de
experimentos de marcha em conjunto com modelagem musculoesquelética e
técnicas de otimização para calcular o trabalho da unidade músculo-tendão (MTU),
a energia de tensão elástica do tendão e o trabalho da fibra muscular para os
flexores plantares do tornozelo enquanto os participantes corriam em cinco
velocidades discretas em estado estacionário variando de jogging (~2 ms−1) para
correr (≥8 ms−1). À medida que a velocidade de corrida progredia de jogging para
sprint, a contribuição da energia de deformação elástica do tendão para o trabalho
positivo gerado pelo MTU aumentou de 53% para 74% para o sóleo e de 62% para
75% para o gastrocnêmio. Esse aumento foi facilitado pela maior ativação muscular
e pelo comportamento relativamente isométrico das fibras dos músculos sóleo e
gastrocnêmio. Ambas as características aumentaram o alongamento e retração do
tendão, o que contribuiu para a maior parte da mudança no comprimento da MTU.
Nossos resultados sugerem que, à medida que a velocidade de corrida em estado
estacionário avança em direção ao sprint máximo, os flexores plantares do
tornozelo humano continuam a priorizar o armazenamento e a recuperação da
energia de tensão elástica do tendão sobre o trabalho da fibra muscular.
PALAVRAS-CHAVE: Distensão do tendão de Aquiles, Fibra muscular, Força muscular,
Marcha humana, Corrida de velocidade, Eficiência, Modelagem musculoesquelética
INTRODUÇÃO
Os flexores plantares do tornozelo humano, o sóleo e o gastrocnêmio, têm
um importante papel biomecânico durante a corrida. Dados experimentais
estão disponíveis demonstrando que esses músculos juntos produzem forças
de até 12 vezes o peso corporal (PC) durante a corrida (Komi, 1990). Além
disso, estudos de modelagem musculoesquelética demonstraram que,
durante a corrida, os flexores plantares do tornozelo geram as maiores
forças de todos os principais grupos musculares dos membros inferiores
(Dorn et al., 2012). À medida que a velocidade de corrida avança em direção
ao sprint máximo, o sóleo e o gastrocnêmio também devem gerar força em
um período de tempo cada vez mais curto (Weyand et al., 2000; Weyand et
al., 2010). Os flexores plantares do tornozelo são, portanto, obrigados a
contrair com mais força e rapidez com velocidades de corrida mais rápidas.
As unidades músculo-tendíneas (MTUs) dos flexores plantares do tornozelo
provavelmente funcionam de maneira altamente complexa e fortemente integrada
para gerar a força e a energia necessárias para a corrida (Roberts et al., 1997;
Roberts, 2002; Lichtwark et al. , 2007). Quando comparado
Departamento de Engenharia Mecânica, Universidade de Melbourne, VIC 3010,
Austrália.
* Autor para correspondência ( pandym@unimelb.edu.au )
Recebido em 6 de dezembro de 2013; Aceito em 16 de junho de 2014
com os outros principais músculos humanos dos membros inferiores, o
gastrocnêmio e o sóleo têm designs únicos, pois ambos têm fibras
musculares curtas conectadas ao calcanhar por meio de um longo e
complacente tendão de Aquiles. A função do tendão pode influenciar a das
fibras musculares de tal forma que o comportamento da fibra muscular é
dissociado do comportamento geral da MTU, otimizando assim as condições
contráteis da fibra muscular e minimizando o gasto de energia mecânica
(Roberts e Azizi, 2011). Por exemplo,na Vivoestudos de ultrassonografia dos
flexores plantares do tornozelo demonstraram que o alongamento do
tendão pode otimizar as regiões nas quais as fibras musculares operam em
sua relação força-comprimento-velocidade durante a caminhada e
velocidades lentas de corrida (Fukunaga et al., 2001; Ishikawa et al., 2005;
Lichtwark et al., 2007; Farris e Sawicki, 2012). Além disso, estudos de
modelagem musculoesquelética que investigam a função dos flexores
plantares do tornozelo durante a caminhada e a corrida calcularam as
contribuições do trabalho das fibras musculares e da energia de tensão
elástica do tendão para a energia mecânica do MTU (Hof et al., 2002; Sasaki e
Neptune, 2006). Esses estudos demonstraram a capacidade dos tendões de
armazenar energia de tensão e contribuir para o trabalho mecânico realizado
pelos flexores plantares do tornozelo durante a corrida. Estudos cadavéricos
também mostraram que a capacidade substancial do tendão de Aquiles de
armazenar energia elástica pode reduzir o trabalho das fibras musculares e o
gasto metabólico de energia (Alexander e Bennet-Clark, 1977; Alexander,
1987; Ker et al., 1987). É importante ressaltar, no entanto, que todos os
estudos mencionados foram limitados a velocidades de corrida não
superiores a 5 ms−1. Estávamos, portanto, interessados em entender como a
contribuição da energia de deformação elástica do tendão para o trabalho
mecânico realizado pela MTU varia em todo o espectro de velocidades de
corrida humana. Especificamente, o que acontece quando a velocidade de
corrida avança em direção ao sprint máximo?
Foi postulado que a utilização da energia de deformação elástica do tendão é
aumentada com o aumento da velocidade de corrida (Cavagna, 2009), o que é
consistente com os achados que destacaram a discrepância no trabalho mecânico
realizado e no gasto de energia metabólica durante a locomoção (Cavagna et al.,
1964; Cavagna et al., 1977; Cavagna e Kaneko, 1977; Heglund et al., 1982).
Especificamente, a eficiência de gerar trabalho positivo é maior do que seria
previsto apenas pelo encurtamento muscular, com essa disparidade aumentando O Jornal de Biologia Experimental
constantemente com a velocidade da corrida. Tais observações sugerem que os
tendões contribuem proporcionalmente com um trabalho mais positivo à medida
que a velocidade de corrida aumenta, permitindo assim que as fibras musculares
operem de forma mais eficiente do que seria o caso se a energia de deformação
elástica do tendão não fosse utilizada (Alexander, 1988; Alexander, 2002; Roberts,
2002; Biewener, 2003). Vários estudos em animais demonstraram que a magnitude
da recuperação de energia de deformação elástica aumenta com a velocidade de
locomoção, por exemplo, em perus correndo (Roberts et al., 1997) e cavalos
galopando (Biewener, 1998b; Harrison et al., 2010). Além disso, um estudo que
investigou os músculos gastrocnêmio lateral e plantar de wallabies em várias
velocidades de estado estacionário descobriu que, à medida que a velocidade
aumentava, a contribuição relativa da energia de deformação elástica do tendão
para o trabalho mecânico positivo realizado
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RESULTADOS
Lista de símbolos e abreviaturas Alterações no comprimento da fibra muscular baseadas em modelos e ativações
BW peso corporal
musculares médias foram consistentes com dados obtidos de medições de
df graus de liberdade
ultrassom relatadas na literatura e dados médios de eletromiografia (EMG)
EMG eletromiografia
registrados experimentalmente, respectivamente (Figs. 1 e 2; ver também material
F–eu força-comprimento

Fo,M força isométrica máxima suplementar Fig. S1). Para o gastrocnêmio, as alterações no comprimento das
F–V força-velocidade fibras musculares baseadas em modelo e medidas por ultrassom passaram por um
GRF força de reação do solo ciclo de alongamento-encurtamento durante a fase de apoio para caminhada
comprimento ideal da fibra
euo,M moderada (1,5 ms−1) e velocidades rápidas (2,1 ms−1), comportamento
eus,T comprimento da folga do tendão
notavelmente ausente na corrida (2,1 e 3,5 ms−1). Um aumento progressivo foi
MTU unidade musculotendínea
observado na magnitude do sinal EMG médio medido para o sóleo e as duas sub-
VM velocidade de encurtamento muscular

VT velocidade de encurtamento do tendão

regiões do gastrocnêmio (gastrocnêmio medial e gastrocnêmio lateral) com cada

Vmáximo velocidade máxima de encurtamento
W largura do músculo
α ângulo de penação
pela MTU também aumentou, respondendo por 92-97% do trabalho positivo feito
pela MTU em velocidades de salto mais rápidas (Biewener e Baudinette, 1995;
Biewener et al., 1998). No entanto, a influência da velocidade de corrida no
armazenamento e recuperação da energia de deformação elástica do tendão nos
flexores plantares do tornozelo humano requer uma investigação mais
aprofundada.
No presente estudo, os dados experimentais da marcha foram usados
em conjunto com a modelagem musculoesquelética tridimensional para
investigar a interação mecânica entre os componentes musculares e
tendinosos dos flexores plantares do tornozelo humano conforme a
velocidade de corrida aumentava da corrida para a corrida. O objetivo
específico foi calcular as contribuições da energia de deformação elástica do
tendão e do trabalho da fibra muscular para o trabalho mecânico positivo
feito pela MTU para o sóleo e o gastrocnêmio durante o apoio em função da
velocidade de corrida. Nossa hipótese é que o desempenho do músculo
flexor plantar do tornozelo é aprimorado em velocidades de corrida mais
rápidas, principalmente porque a energia de tensão elástica do tendão
contribui com uma proporção maior de trabalho positivo de MTU durante a
fase de apoio do ciclo da passada.
incremento na velocidade de corrida. As ativações musculares baseadas em
modelos médios exibiram aumentos relativos semelhantes na ativação com corrida
mais rápida.
Observamos diferenças nos comprimentos e velocidades de MTU, fibra
muscular e tendão com o aumento da velocidade de corrida para o sóleo e
gastrocnêmio. Em ambos os músculos, a mudança no comprimento da fibra
muscular foi dissociada da mudança no comprimento do MTU,
independentemente da velocidade de corrida (Figs. 3 e 4). Por exemplo, durante a
postura média para corrida, o MTU alongou e depois encurtou, enquanto ocorreu
pouca mudança no comprimento da fibra muscular. A mudança no comprimento
da fibra muscular permaneceu pequena em relação à mudança no comprimento
MTU para ambos os músculos em todos os incrementos de velocidade de corrida,
especialmente durante o período de alto desenvolvimento de força, onde a
mudança no comprimento da fibra muscular tornou-se menor com corrida mais
rápida (Fig. 5). Especificamente, conforme a velocidade de corrida avançou de 2,1
para ≥8 ms−1, a mudança no pico do comprimento da fibra muscular diminuiu de
5,1% e 4,4% do comprimento ideal da fibra (euo,M) para 1,7% e 2,1% para o sóleo e
gastrocnêmio, respectivamente, durante o tempo em que a força desenvolvida por
cada músculo ultrapassou 80% do seu pico de força (Fig. 5). Além disso, o
comprimento da fibra muscular quando ocorreu o pico de força tornou-se cada vez
mais curto com corridas mais rápidas para ambos os sóleos [intervalo: 0,82±0,06eu
o,M(jogar a 2,1 ms−1) para 0,64±0,07euo,M (correndo a ≥8 ms−1)] e
gastrocnêmio [intervalo: 0,71±0,04euo,M(jogar a 2,1 ms−1) para
0,58±0,05euo,M(correndo a ≥8 ms−1)] (Fig. 6).

20 Caminhada moderada 20 Caminhada rápida

0 0
− 20 − 20
− 40 − 40
− 60 − 60
Comprimento da fibra muscular (%)

− 80 Modelo (1,5 ms–1) − 80 Modelo (2,1 ms–1)

Ultrassom (1,75 ms–1) Ultrassom (2,0 ms–1)
− 100 − 100
0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100
20 Corrida lenta 20 Corrida lenta a moderada O Jornal de Biologia Experimental
0 0
− 20 − 20
− 40 − 40
− 60 − 60
− 80 Modelo (2,1 ms–1) − 80 Modelo (3,5 ms–1)
Ultrassom (2,0 ms–1) Ultrassom (3,25 ms–1)
− 100 − 100
0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100
Postura (%)

Fig. 1. Comparação dena Vivocomprimentos de fibras musculares do gastrocnêmio medidos e baseados em modelos para caminhadas e velocidades lentas de corrida.Na Vivo medições de
ultrassom dos comprimentos das fibras musculares do gastrocnêmio foram relatadas em outro lugar (Farris e Sawicki, 2012). Observe que os dados relatados por Farris e Sawicki para corrida
correspondem a atacantes com o pé traseiro. A fim de comparar os dados, os comprimentos das fibras musculares foram convertidos para as mesmas unidades de medida (ou seja, expressos
como uma porcentagem da mudança total no comprimento das fibras musculares que ocorreu desde o contato com o pé até a saída do dedo do pé). Para consistência, os resultados do modelo
mostrados correspondem a participantes que exibiram um padrão de golpe do retropé durante a corrida (N=3).

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120 Fig. 2. Dados de eletromiografia (EMG) registrados experimentalmente

MG em comparação com a ativação muscular prevista (baseada em modelo)
100 LG para cada velocidade de corrida.Acima: sinal EMG médio medido para o
Modelo GÁS
80 gastrocnêmio medial (MG) e gastrocnêmio lateral (LG) em comparação com a
ativação do músculo gastrocnêmio (GAS) baseado em modelo médio. Abaixo:
60
sinal EMG médio medido a partir do sóleo (SOL) comparado com a ativação
40 média do sóleo com base no modelo. Os dados experimentais e baseados
em modelo foram normalizados pelo sinal EMG médio medido e a ativação
Ativação média (%)

20
baseada em modelo média calculada para corrida, respectivamente. As
0 barras de erro representam ±1 sd Observe que devido ao processo de
2.1 3.5 5.0 7,0 9,0 normalização, a condição de sprint máximo, por definição, não possui uma
120 barra de erro de ±1 sd.
SOL
100 Modelo SOL

80
60
40
20
0
2.1 3.5 5.0 7,0 9,0
Velocidade de corrida (ms–1)

A velocidade de encurtamento da MTU também aumentou com a velocidade de O aumento da velocidade de corrida influenciou o trabalho das fibras
corrida para ambos os músculos (Figs. 3 e 4). Quando a corrida progrediu de 2,1 musculares e a energia de deformação elástica do tendão, bem como suas
para ≥8 ms−1, velocidade de encurtamento MTU no momento do pico de geração respectivas contribuições para o trabalho positivo feito pela MTU para o sóleo e o
de energia positiva para o sóleo e gastrocnêmio aumentada em 0,22±0,06 ms−1 gastrocnêmio (Fig. 7). Houve um aumento uniforme no trabalho das fibras
(92,2±23,1%) e 0,20±0,04 ms−1(92,8±20,4%), respectivamente. A velocidade de musculares e na energia de deformação elástica do tendão para ambos os
retração do tendão foi responsável pela maior parte da velocidade de músculos à medida que a velocidade de corrida aumentou de 2,1 para 5,0 ms−1(Fig.
encurtamento do MTU para ambos os músculos em todas as velocidades de 7, topo). Além de 5,0 ms−1, o trabalho positivo realizado pelos dois componentes
corrida. Por exemplo, ao correr a 2,1 ms−1, a contribuição da velocidade de retração diminuiu para ambos os músculos de acordo com a diminuição do trabalho
do tendão para a velocidade de encurtamento da MTU foi de 67,6±13,4% para o positivo realizado pelo MTU. Em todas as velocidades de corrida, a maior parte do
sóleo e 78,5±16,1% para o gastrocnêmio. À medida que a velocidade de corrida trabalho positivo das fibras musculares feito durante a fase de apoio ocorreu
progrediu para sprint em ≥8 ms−1, a contribuição da velocidade de retração do quando o MTU estava gerando força (Fig. 7). Especificamente, entre 70,4-87,3% e
tendão aumentou para 78,8±16,7% para o sóleo, enquanto permaneceu em 57,1-64,6% do trabalho de fibra muscular positivo realizado durante a fase de apoio
magnitude semelhante (79,5±11,3%) para o gastrocnêmio. A velocidade de ocorreu quando o MTU gerou potência positiva para o sóleo e gastrocnêmio,
encurtamento da fibra muscular no momento do pico de desenvolvimento da força respectivamente. A força muscular e o trabalho positivo foram substancialmente
permaneceu relativamente consistente em magnitude com a corrida mais rápida; maiores para o sóleo do que para o gastrocnêmio, independentemente da
diminuiu apenas 0,04±0,04 velocidade máxima de encurtamento (Vmáximo) e velocidade de corrida (Fig. 5 e Fig. 7, acima). Por exemplo, ao correr a 2,1 ms−1, a
0,02±0,05Vmáximopara o sóleo e gastrocnêmio, respectivamente, conforme a força muscular e o trabalho positivo gerados pelo sóleo foram pelo menos três
velocidade de corrida progrediu de 2,1 para ≥8 ms−1 vezes maiores do que os calculados para o gastrocnêmio, e essa diferença tornou-
(Fig. 6). se

1.1 MTU 0,9 Fibra muscular 1.1 Tendão 2,1ms–1

3,5ms–1
Velocidade de contração (ms–1) Comprimento normalizado

1.05 0,8 1.08 5,0 ms–1

7,0 ms–1
0,7 1.06 9,0 ms–1
1
0,6 1.04
0,95 0,5 1.02 O Jornal de Biologia Experimental
0,9 0,4 1
0,8 0,8 0,8

0,4 0,4 0,4

Encurtando

0 0 0
alongamento

− 0,4 − 0,4 − 0,4

− 0,8 − 0,8 − 0,8

0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100
Postura (%)

Fig. 3. Unidade músculo-tendão (MTU) média normalizada, comprimentos de fibra muscular e tendão e velocidades de encurtamento para o sóleo em cinco diferentes velocidades de corrida.As mudanças no
MTU, nas fibras musculares e no comprimento do tendão foram normalizadas pelo comprimento do MTU em repouso, comprimento ideal da fibra e comprimento da folga do tendão, respectivamente.

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1.1 MTU 0,9 Fibra muscular 1.1 Tendão

2,1ms–1

Comprimentos normalizados
3,5ms–1
0,8 1.08 5,0 ms–1
1.05 7,0 ms–1
0,7 1.06 9,0 ms–1
1
0,6 1.04
0,95
0,5 1.02
0,9 0,4 1
0,8 0,8 0,8
Velocidade de contração (ms–1)

0,4 0,4 0,4

Encurtando

0 0 0
alongamento

− 0,4 − 0,4 − 0,4

− 0,8
0 20 40 60 80 100 −0,80 20 40 60 80 100 −0,80 20 40 60 80 100
Postura (%)

Fig. 4. MTU médio normalizado, comprimentos de fibra muscular e tendão e velocidades de encurtamento para o gastrocnêmio em cinco velocidades de corrida diferentes.As mudanças no MTU, nas fibras
musculares e no comprimento do tendão foram normalizadas pelo comprimento do MTU em repouso, comprimento ideal da fibra e comprimento da folga do tendão, respectivamente.

quatro vezes ao correr a ≥8 ms−1. A energia de tensão elástica do tendão forneceu operar de maneira mais isométrica do que ocorreria sem a presença de um
uma contribuição maior para o trabalho positivo do MTU do que o trabalho da fibra tendão elástico. Os cálculos do modelo suportam esta proposição. Tanto para
muscular para ambos os músculos em todas as velocidades de corrida (Fig. 7, o sóleo quanto para o gastrocnêmio, a contribuição relativa da energia de
abaixo). Além disso, a contribuição da energia de deformação elástica do tendão deformação elástica do tendão para o trabalho positivo feito pela MTU foi
aumentou com a corrida mais rápida. Ao comparar jogging em 2,1 ms−1 maior do que a do trabalho da fibra muscular e essa contribuição aumentou
com corrida a ≥8 ms−1, a contribuição da energia de deformação elástica do tendão com a velocidade da corrida. Para o sóleo, a contribuição relativa do tendão
aumentou significativamente de 53,1±10,6% para 74,2±13,6% para o sóleo (P aumentou uniformemente de 53% para 74% com corrida mais rápida,
<0,001). O aumento na energia de deformação elástica para o sóleo ocorreu de enquanto para o gastrocnêmio, permaneceu relativamente constante em
forma constante com cada incremento de velocidade de corrida. A energia de torno de 65% na maioria das velocidades de corrida antes de aumentar para
deformação elástica para o gastrocnêmio também aumentou de 61,9±11,9% em 75% ao correr (Fig. 7 ).
2,1 ms−1para 75,3±11,9% em ≥8 ms−1, mas essa mudança não foi significativa (P A abordagem de modelagem musculoesquelética usada no presente
=0,069). estudo foi limitada em três aspectos. Primeiro, a teoria da otimização estática
foi aplicada para calcular as forças musculares dos membros inferiores, em
DISCUSSÃO que a dinâmica de ativação foi negligenciada. É reconhecido que negligenciar
Os músculos flexores plantares do tornozelo humano desempenham uma a dinâmica de ativação pode influenciar o desempenho muscular previsto e
função crítica durante a corrida. Eles são os contribuintes dominantes para a as estratégias de coordenação, especialmente durante contrações cíclicas de
aceleração do centro de massa do corpo durante a segunda metade do apoio alta velocidade (Neptune e Kautz, 2001). No entanto, estudos anteriores
em todas as velocidades de corrida (Dorn et al., 2012; Hamner e Delp, 2013). mostraram que a omissão da dinâmica de ativação pode causar apenas
Foi postulado que esses músculos favorecem a utilização da energia de diferenças na magnitude da força muscular estimada durante a corrida
deformação elástica do tendão sobre o trabalho da fibra muscular (Biewener, (Pandy e Andriacchi, 2010; Lin et al., 2012), o que acreditamos não afetaria
1998a; Lichtwark et al., 2007), e que a energia de deformação elástica do substancialmente nossa principais achados em relação ao comportamento
tendão é aumentada quando a velocidade de corrida avança em direção ao relativo das fibras musculares e tendíneas em resposta ao aumento da
sprint máximo (Cavagna e Kaneko, 1977; Cavagna, 2009). Portanto, velocidade de corrida. Segundo, a mesma função de custo foi usada para
hipotetizamos que com o aumento da velocidade de corrida, a energia de calcular as forças musculares em todas as velocidades de corrida. Um critério
deformação elástica do tendão contribuiria com uma proporção maior do de ativação muscular mínima, conforme aplicado neste estudo, foi usado
trabalho positivo feito pelo MTU para os flexores plantares do tornozelo, anteriormente para investigar a função muscular durante a corrida (Glitsch e O Jornal de Biologia Experimental
melhorando assim o desempenho das fibras musculares, permitindo-lhes Baumann, 1997; Pandy e

2,1±0,1ms–1 3,5±0,1ms–1 5,0±0,1ms–1 7,0±0,1ms–1 9,0±0,7ms–1 Fig. 5. Faça loops para os músculos sóleo e
7 gastrocnêmio em cinco velocidades de corrida
SOL
6 GÁS diferentes.Força muscular e comprimento da
Força muscular (PC)

fibra muscular (euM) foram normalizados pelo

5
peso corporal (PC) e pelo comprimento ideal da
4 fibra (euo,M), respectivamente.
3
2
1
0
0,4 0,6 0,8 1 0,4 0,6 0,8 1 0,4 0,6 0,8 1 0,4 0,6 0,8 1 0,4 0,6 0,8 1
Comprimento de fibra normalizado (euM/euo,M)

3162
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Sóleo Gastrocnêmio
F-V F-L F-V F-L

Força normalizada
(FM/Fo,M)

− 0,4 −0,2 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1 0,4 0,6 0,8 1 1,2 1,4 1,6 − 0,4 −0,2 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1 0,4 0,6 0,8 1 1,2 1,4 1,6
Velocidade de fibra normalizada Comprimento de fibra normalizado Velocidade de fibra normalizada Comprimento de fibra normalizado

(VM/Vmáximo) (euM/euo,M) (VM/Vmáximo) (euM/euo,M)

2,1ms–1 2,1ms–1
3,5ms–1 3,5ms–1
5,0 ms–1 5,0 ms–1
7,0 ms–1 7,0 ms–1
9,0 ms–1 9,0 ms–1

Fig. 6. Regiões de operação dos músculos sóleo (esquerda) e gastrocnêmio (direita) na força-velocidade (F–V) e força-comprimento (F–eu) curvas em cinco velocidades de
corrida diferentes.Os círculos abaixo doF–VeF–euAs curvas representam a velocidade e o comprimento da fibra muscular, respectivamente, em que ocorreu o pico de força muscular
para a velocidade de corrida correspondente. As linhas horizontais representam as faixas de operação da fibra muscular noF–VeF–eucurvas durante o apoio para a velocidade de corrida
correspondente. Força muscular (FM), velocidade da fibra muscular (VM) e comprimento da fibra muscular (euM) foram normalizados pelo pico de força isométrica (Fo,M), velocidade
máxima de encurtamento (Vmáximo) e comprimento ideal da fibra (euo,M), respectivamente. As linhas tracejadas verticais representam a velocidade isométrica da fibra e o comprimento
ideal da fibra naF–VeF–eucurvas, respectivamente.

Andriacchi, 2010; Miller et al., 2011; Dorn e outros, 2012). Embora outros foi relatado que a rigidez do tendão para os flexores plantares do tornozelo
critérios, como maximizar a geração de força muscular (Cavagna et al., 1971; humano varia entre 145 e 390 N mm−1(Lichtwark e Wilson, 2005; Muraoka et
Ward-Smith, 1985), possam potencialmente ser mais aplicáveis para tarefas al., 2005). Para examinar a influência da rigidez do tendão em nossos
de locomoção dependentes do tempo, como corrida máxima, é improvável resultados, uma análise de sensibilidade foi realizada em um participante
que se apliquem a velocidades de corrida submáximas. Em terceiro lugar, o com o valor nominal da rigidez do tendão variado em ± 20% (ou seja, 160–
comportamento previsto da fibra muscular para o sóleo e o gastrocnêmio é 240 N mm−1). Como esperado, as magnitudes absolutas do trabalho da fibra
provavelmente sensível às propriedades mecânicas do tendão e à arquitetura muscular e da energia de deformação elástica do tendão foram alteradas; no
músculo-tendão assumida no modelo. Arnaldo et ai. (Arnold et al., 2013) entanto, a contribuição relativa de cada componente para o trabalho positivo
descobriram que as estimativas do comportamento da fibra muscular com feito pelo MTU permaneceu semelhante. Também é observado que os
um tendão menos complacente não concordam bem com na Vivomedições flexores plantares do tornozelo neste estudo foram representados como dois
em velocidades de locomoção correspondentes. Ainda, MTUs separados, cada um com seu próprio tendão, em vez de um

Sóleo Gastrocnêmio Fig. 7. Trabalho de fibra muscular, tendão

1.2 e MTU feito em função da velocidade de
Fibra muscular (postura total) Fibra
muscular (potência MTU positiva) Tendão corrida.Trabalho positivo absoluto realizado
1
Trabalho positivo realizado (J kg–1)

pela fibra muscular [trabalho positivo total

MTU
realizado durante toda a fase de apoio
0,8 (coluna aberta) e trabalho realizado quando
o MTU estava gerando potência positiva
0,6
(coluna hachurada)], tendão e MTU (topo) e
as contribuições relativas de as fibras
0,4
musculares e o tendão ao trabalho MTU
positivo feito (abaixo) para os músculos sóleo
0,2
(esquerda) e gastrocnêmio (direita) em cinco
0 velocidades de corrida diferentes. O trabalho
2.1 3.5 5.0 7,0 9,0 2.1 3.5 5.0 7,0 9,0 positivo absoluto realizado foi normalizado O Jornal de Biologia Experimental
100 pela massa corporal.
Contribuição de trabalho positiva MTU (%)

80

60

40

20

0
2.1 3.5 5.0 7,0 9,0 2.1 3.5 5.0 7,0 9,0
Velocidade de corrida (ms–1)

3163
ARTIGO DE PESQUISA
tendão comum de Aquiles. A consequência dessa configuração no comportamento
das fibras musculares e tendões, bem como na energia muscular, continua sendo
uma área de pesquisa futura. No entanto, os resultados deste estudo foram
capazes de replicar medidasna Vivocomportamento da fibra muscular em uma
variedade de velocidades de caminhada e corrida (Fig. 1). Apesar das limitações
mencionadas, estamos confiantes de que nossas estimativas de modelo de
trabalho mecânico para os flexores plantares do tornozelo são fisiologicamente
razoáveis.
Os resultados do presente estudo são comparáveis aos de
estudos anteriores que estimaram a contribuição relativa da
energia de deformação elástica do tendão para o trabalho positivo
realizado pela MTU para os flexores plantares do tornozelo durante
a corrida. Hof et ai. (Hof et al., 2002) usaram um modelo baseado
em dinâmica inversa para calcular o trabalho positivo feito pelo
MTU e fibras musculares para o sóleo e gastrocnêmio em uma
variedade de velocidades de corrida (2,7 a 5,4 ms−1). Eles
descobriram que o tendão contribuiu com 59% e 77% do trabalho
positivo da MTU para o sóleo e o gastrocnêmio, respectivamente,
para correr a 3,1 ms−1. Esses dados são semelhantes aos do
presente estudo, onde o tendão contribuiu com 59% e 66% para o
sóleo e gastrocnêmio, respectivamente, em uma velocidade de
corrida comparável (3,5 ms−1). As contribuições relativas para o
gastrocnêmio obtidas no presente estudo também são consistentes
com as relatadas por Farris e Sawicki (Farris e Sawicki, 2012), que
quantificaram o trabalho realizado pelas fibras musculares versus
tendão durante a corrida lenta (2,0–3,25 ms−1). Eles usaram a
ultrassonografia para medir as mudanças no comprimento da fibra
muscular e um modelo simples baseado em dinâmica inversa para
calcular a força muscular. Verificou-se que a energia de deformação
elástica do tendão contribui com 57% do trabalho positivo da MTU
para o gastrocnêmio para correr a 2,0 ms−1, o que é consistente
com a contribuição de 62% da energia de deformação elástica do
tendão calculada no presente estudo para uma velocidade de
corrida equivalente (2,1 ms−1). Pequenas discrepâncias entre os
resultados deste estudo e os de Hof et al. (Hof et al., 2002) e Farris e
Sawicki (Farris e Sawicki, 2012) podem ser atribuídos a diferenças
nas abordagens de modelagem. Ao contrário do presente estudo,
Hof et al. (Hof et al., 2002) e Farris e Sawicki (Farris e Sawicki, 2012)
consideraram apenas o momento da articulação do tornozelo ao
calcular a força dos músculos flexores plantares do tornozelo. A
omissão da articulação do joelho afetaria a força calculada do
gastrocnêmio, já que a restrição de produção de força imposta ao
gastrocnêmio pela articulação do joelho não foi incluída nesses
estudos (Fraysse et al., 2009). Além disso, a abordagem simples
baseada em dinâmica inversa usada por Hof et al. (Hof et al., 2002)
e Farris e Sawicki (Farris e Sawicki, 2012) não levaram em
consideração as propriedades musculares intrínsecas na previsão
de forças musculares.
Nossas estimativas de energia de deformação elástica do tendão também
são consistentes com aquelas obtidas de estudos experimentais anteriores
que investigaram a energia mecânica dos flexores plantares do tornozelo
durante a corrida. Alexander e Bennet-Clark (Alexander e Bennet-Clark, 1977)
e Ker et al. (Ker et al., 1987) estimou que o tendão de Aquiles armazenou 35 J
de energia de deformação elástica ao correr a 4,5 ms−1. Além disso, Sasaki e
Netuno (Sasaki e Netuno, 2006) e Hof et al. (Hof et al., 2002) estimou 28 e
45,3 J de energia de deformação elástica do tendão armazenada nos flexores
plantares do tornozelo durante o jogging (2,4 ms−1) e corrida (3,63–5,39 ms−1
), respectivamente. Esses resultados estão de acordo com os do presente
estudo, onde os valores da energia de deformação elástica do tendão
utilizada pelos flexores plantares do tornozelo foram calculados em 27,4,
39,7 e 50,7 J ao correr em 2,1, 3,5 e 5,0 ms−1, respectivamente (Fig. 7,
superior).
3164
The Journal of Experimental Biology (2014) doi:10.1242/jeb.100826
Até onde sabemos, o presente estudo é o primeiro a quantificar os
comprimentos e velocidades das fibras musculares e dos tendões para os
flexores plantares do tornozelo durante a postura em todo o espectro de
velocidades de corrida humana (ou seja, correr até correr). Os resultados
suportam afirmações anteriores de que a energia de deformação elástica do
tendão é aumentada quando a velocidade de corrida avança em direção ao
sprint (Cavagna e Kaneko, 1977; Cavagna, 2009). Esse fenômeno pode ser
resultado das fibras musculares dos flexores plantares do tornozelo
permanecerem relativamente isométricas à medida que a velocidade de
corrida aumenta, um comportamento que gera maiores forças musculares e
facilita um maior armazenamento e recuperação da energia de deformação
elástica do tendão. Os resultados do presente estudo demonstraram que a
velocidade de encurtamento da fibra muscular para o sóleo e gastrocnêmio
permaneceu baixa durante todo o período de alto desenvolvimento de força,
independentemente da velocidade de corrida (Fig. 6). Estudos anteriores
investigando o comportamento do gastrocnêmio lateral no peru e no wallaby
encontraram contrações quase isométricas semelhantes das fibras
musculares, independentemente da velocidade de locomoção (Taylor, 1994;
Roberts et al., 1997; Biewener et al., 1998; Gabaldón et al., 2008). A mudança
no comprimento da fibra muscular para os flexores plantares do tornozelo
humano também foi observada como pequena durante a corrida em estudos
experimentais envolvendo gravações dinâmicas de ultrassom (Lichtwark et
al., 2007; Farris e Sawicki, 2012; Rubenson et al., 2012; Cronin e Finni, 2013),
bem como em um recente estudo de modelagem musculoesquelética
(Arnold et al., 2013).F–V), permitindo o desenvolvimento de forças musculares
maiores do que seria possível de outra forma. Essas forças musculares
maiores aumentam o alongamento e a retração do tendão, facilitando assim
um maior armazenamento e recuperação da energia de deformação elástica
do tendão. Descobrimos que a energia de deformação elástica do tendão
forneceu uma contribuição relativa maior para o trabalho positivo feito pelo
MTU para o sóleo e gastrocnêmio do que o trabalho positivo da fibra
muscular, e essa contribuição relativa aumentou com a corrida mais rápida
(Fig. 5). Este resultado é consistente com estudos anteriores que sugeriram
que as fibras musculares nos músculos distais dos membros, como os
flexores plantares do tornozelo, atuam como suportes isométricos para
facilitar um maior armazenamento e recuperação da energia de tensão
elástica do tendão em velocidades de locomoção rápidas (Biewener e
Roberts, 2000 ; Dickinson e outros, 2000).
A minimização da alteração do comprimento da fibra muscular pela maior
utilização do alongamento e retração do tendão pode ser atribuída à
capacidade dos tendões de retrair em altas velocidades. Os tendões podem
atingir velocidades de recuo muito mais altas do que a taxa na qual as fibras
musculares podem encurtar (Ker, 1981; Alexander, 2002). Como resultado, o
recuo do tendão pode ser favorecido em relação ao encurtamento da fibra
muscular para gerar as velocidades rápidas de encurtamento do MTU
necessárias durante a corrida mais rápida. Por exemplo, ao correr a 2,1 ms−1, O Jornal de Biologia Experimental
68% e 79% do encurtamento MTU foi contribuído pelo recuo do tendão para
o sóleo e gastrocnêmio, respectivamente. À medida que a velocidade de
corrida progrediu para sprint em ≥8 ms−1, a contribuição do recuo do tendão
aumentou para 79% para o sóleo, enquanto permaneceu inalterada para o
gastrocnêmio (Figs. 3 e 4). Esses resultados são consistentes com os de
Lichtwark e Wilson (Lichtwark e Wilson, 2006), que descobriram que o recuo
do tendão para o gastrocnêmio contribuiu com cerca de 70 a 75% da
velocidade de encurtamento do MTU em uma velocidade de corrida de 2,8
ms−1. Ao contribuir para a maior parte da mudança de comprimento no MTU,
um tendão queixoso reduz efetivamente a velocidade de encurtamento das
fibras musculares, permitindo umaF–Vcondição a ser mantida durante a
propulsão (Bobbert et al., 1986; Proske e Morgan, 1987; Kubo et al., 2000).
Assim, os resultados do presente estudo sugerem que a retração elástica do
tendão do tornozelo
ARTIGO DE PESQUISA
flexores plantares tem um papel importante em permitir que velocidades de
corrida mais rápidas sejam alcançadas. Essa premissa é totalmente
consistente com a redução na velocidade máxima de corrida que foi prevista
para ocorrer se as propriedades de força-extensão do tendão de Aquiles
forem negligenciadas (Miller et al., 2012).
Outra possível maneira pela qual os atletas de corrida otimizam o
F–V relação de seus flexores plantares do tornozelo diz respeito ao
tamanho da fibra muscular. Vários estudos descobriram que os
velocistas têm fibras musculares gastrocnêmias mais longas em
comparação com corredores recreativos e de longa distância (Abe
et al., 2000; Kumagai et al., 2000; Lee e Piazza, 2009). Fibras
musculares mais longas possuem um número maior de sarcômeros
em série. Consequentemente, para uma determinada velocidade de
encurtamento da fibra muscular, pode-se esperar que a velocidade
de encurtamento de cada sarcômero seja menor para uma fibra
muscular mais longa em comparação com uma mais curta. Isso
permite que cada sarcômero em uma fibra muscular mais longa
gere mais força para uma determinada velocidade de
encurtamento da fibra muscular. Portanto,F–Vrelação.
Os tendões podem armazenar maiores quantidades de energia de deformação
elástica através do encurtamento da fibra muscular antes da fase de propulsão.
Estudos anteriores demonstraram que durante atividades dinâmicas, as fibras
musculares geralmente começam a encurtar enquanto o tendão está sendo
alongado antes da fase de propulsão (Roberts, 2002; Roberts e Scales, 2002;
Roberts e Azizi, 2011). Esse encurtamento gera trabalho positivo, que é
armazenado diretamente no tendão como energia de deformação elástica,
aumentando assim a quantidade de energia de deformação elástica do tendão
recuperada durante a propulsão. Nossos resultados são consistentes com essa
premissa, pois observamos uma diferença de 15 a 40% entre o trabalho de fibra
muscular positivo feito durante toda a fase de apoio e o trabalho de fibra muscular
positivo feito quando os MTUs para o sóleo e o gastrocnêmio estavam gerando
potência positiva (Fig. 7, topo – colunas abertas e sombreadas). Portanto, é
provável que parte da energia de deformação elástica armazenada no tendão
tenha se originado como trabalho positivo da fibra muscular. Esse mecanismo de
amplificação de potência sugere que os flexores plantares do tornozelo tentam
maximizar o armazenamento da energia de tensão elástica do tendão durante a
corrida.
O maior armazenamento e recuperação da energia de deformação
elástica do tendão parece ocorrer às custas das fibras musculares em sua
força-comprimento.F–eu) relação. Com uma corrida mais rápida, as fibras
musculares flexoras plantares do tornozelo funcionaram sob condições
contráteis cada vez mais desfavoráveis, conforme ilustrado pelas regiões de
operação desses músculos em seusF–eucurvas. Especificamente, as regiões
de operação das fibras musculares para o sóleo e o gastrocnêmio
deslocaram-se para baixo no ramo ascendente doF–eucurva quando a
velocidade de corrida aumenta (Fig. 6). É provável que o aumento observado
na atividade EMG com corrida mais rápida (Fig. 2) refletisse um maior volume
de músculo ativo recrutado em um esforço para combater essas condições
contráteis cada vez mais desfavoráveis. Operando no ramo ascendente doF–
eucurva pode ser uma estratégia empregada pelos flexores plantares do
tornozelo para diminuir a probabilidade de dano muscular causado por
contrações excêntricas ativas (Lieber e Fridén, 1993; Proske e Morgan, 2001).
Independentemente disso, comprimentos de fibra muscular mais curtos
permitiram maior alongamento e retração do tendão com corrida mais
rápida, facilitando assim o aumento da contribuição da energia de
deformação elástica do tendão para o trabalho positivo feito pelo MTU.
Conclusões
O presente estudo quantificou as interações mecânicas entre músculo e tendão
nos flexores plantares do tornozelo humano à medida que a velocidade de corrida
avançava de jogging para sprint. Descobrimos que a energia de deformação
elástica do tendão fornece uma contribuição relativa maior do que a do músculo.
The Journal of Experimental Biology (2014) doi:10.1242/jeb.100826
trabalho da fibra para o trabalho positivo realizado pela MTU com o aumento da
velocidade de operação. O aumento da utilização da energia de tensão elástica do tendão
com corrida mais rápida foi facilitado por níveis de ativação maiores e um comportamento
relativamente isométrico das fibras musculares. O armazenamento e a recuperação da
energia de tensão elástica do tendão nos flexores plantares do tornozelo humano
aumentam o desempenho muscular e provavelmente são essenciais para atingir
velocidades máximas de corrida.
MATERIAIS E MÉTODOS
participantes
Nove corredores experientes (cinco homens, quatro mulheres; idade média ± 1 DP
27,7±8,0 anos, massa corporal 73,1±8,6 kg, altura 176±7 cm) deram consentimento
informado para participar do estudo. Nenhum dos participantes teve uma lesão
que provavelmente afetasse sua capacidade de correr. A aprovação ética para o
estudo foi obtida dos Comitês de Ética em Pesquisa Humana da Universidade de
Melbourne e do Australian Institute of Sport.
experimentos de marcha
Todos os dados foram coletados enquanto os participantes corriam em uma pista
sintética interna reta de 110 m localizada no Laboratório de Biomecânica do Australian
Institute of Sport. O volume de captura de dados calibrado estava situado a
aproximadamente 60 m ao longo da pista, o que forneceu uma distância suficiente para
acelerar até a velocidade desejada, manter uma velocidade estável durante a captura de
dados e, em seguida, desacelerar com segurança para descansar. Os participantes foram
solicitados a completar as seguintes velocidades de corrida discretas: correr a 2,1 ms−1;
funcionamento lento a 3,5 ms−1; corrida em ritmo médio a 5 ms−1; corrida rápida em 7 ms
−1; e correndo a 8 ms−1ou melhor. Os participantes foram autorizados a auto-selecionar
seu padrão de batida do pé. Para obter a velocidade média de estado estacionário para
cada tentativa, portas de temporização (Speedlight Telemetry Timing, Swift Performance
Equipment, Walcol, QLD, Austrália) foram colocadas no início e no final do volume de
captura de dados. As tentativas foram repetidas para uma determinada velocidade de
corrida até que uma única tentativa fosse obtida onde a velocidade medida estivesse
dentro de ± 5% da velocidade alvo. Descanso suficiente foi dado aos participantes entre as
tentativas para prevenir a fadiga. Dos nove participantes, uma mulher não conseguiu
completar a condição de corrida, enquanto outra mulher não conseguiu completar as
condições de corrida rápida e corrida.
Os dados cinemáticos tridimensionais foram coletados usando um sistema de captura de
movimento baseado em vídeo de 22 câmeras (VICON, Oxford Metrics Ltd, Oxford, Reino Unido)
com amostragem a uma frequência de 250 Hz. Pequenos marcadores reflexivos (14 mm de
diâmetro) foram colocados em locais específicos nos membros superiores e inferiores, conforme
descrito anteriormente (Dorn et al., 2012). Sandálias de corrida padrão (Nike Straprunner IV, Nike,
Beaverton, OR, EUA) foram usadas por todos os participantes para permitir que o maior número
possível de marcadores fosse colocado diretamente na pele do pé.
Os dados da força de reação do solo (GRF) foram coletados de oito plataformas de
força (Kistler Instrument Corp., Amherst, NY, EUA) amostradas a uma frequência de 1500
Hz. As plataformas de força foram posicionadas diretamente adjacentes umas às outras e
embutidas na pista sintética. Para evitar o direcionamento da placa de força, uma camada
de material de borracha (combinando com a pista sintética) cobria a superfície das placas.
Um filtro Butterworth passa baixa de quarta ordem com frequência de corte de 60 Hz foi
usado para suavizar os dados GRF.
A ativação muscular foi registrada usando um sistema de telemetria (Noraxon O Jornal de Biologia Experimental
Telemyo 2400T G2, Noraxon USA Inc., Scottsdale, AZ, EUA) amostrando a uma
frequência de 1500 Hz. Os eletrodos de superfície Ag/AgCl foram fixados à pele de
acordo com as recomendações da SENIAM (eletromiografia de superfície para a
avaliação não invasiva dos músculos) (Hermens et al., 2000). Uma perna de teste foi
selecionada aleatoriamente e os dados EMG foram medidos de três músculos:
gastrocnêmio medial, gastrocnêmio lateral e sóleo. Para gerar um envelope linear,
os dados EMG foram retificados e, em seguida, filtrados passa-baixa e alta usando
filtros Butterworth de quarta ordem com frequências de corte de 8 e 20 Hz,
respectivamente. A magnitude da ativação muscular foi expressa pela
quantificação da média do envelope linear para cada músculo durante toda a fase
de apoio. Os dados de EMG registrados experimentalmente foram usados para
investigar mudanças na ativação do músculo flexor plantar do tornozelo com
corrida mais rápida. Também coletamos esses dados para gerar uma medida
independente que pode ser usada para verificar os resultados de nosso modelo
musculoesquelético (ver detalhes abaixo).
3165
ARTIGO DE PESQUISA
UMA C F–L
11..5
5 1,5
1 1
0,5
0 0
0,2 0,4 0,6 0,8
Comprimento de fibra normalizado (euM/euo,M)
B
FT
Modelo musculoesquelético
O esqueleto do modelo foi representado como uma articulação mecânica de 10
segmentos e 21 graus de liberdade (df) (Anderson e Pandy, 1999) (Fig. 8A). O quadril foi
modelado como uma articulação bola-e-soquete (3 df), o joelho como uma articulação em
dobradiça (1 df) e o complexo tornozelo-subtalar como uma articulação universal (2 df). A
cabeça, os braços e o tronco foram modelados como um único corpo rígido, que se
articulava com a pelve por meio de uma articulação esférica (3 df). A pelve estava livre
para transladar e girar no espaço com 6 df. O modelo foi acionado por 54 MTUs. As
propriedades musculares nominais [pico de força isométrica (Fo,M), comprimento ideal da
fibra (euo,M), ângulo de penação (α) e comprimento de folga do tendão (eus,T)], os locais de
fixação e os caminhos tridimensionais das MTUs foram baseados em dados relatados em
outro lugar (Anderson e Pandy, 1999). Velocidade máxima de encurtamento (Vmáximo) foi
assumido como sendo 20euo,Ms−1(Dorn e outros, 2012). Cada MTU foi modelado como um
músculo do tipo Hill com fibras musculares ativas passivas e paralelas ligadas em série a
um tendão complacente (Fig. 8B). A arquitetura da MTU foi definida pelos comprimentos
das fibras musculares e do tendão, e o ângulo de penação do músculo, definido como o
ângulo de inserção das fibras musculares em relação ao longo eixo do tendão. A distância
perpendicular entre os pontos de origem e inserção (ou seja, largura do músculo) foi
considerada constante. Como o músculo se contrai a um volume constante (Matsubara e
Elliott, 1972; Otten, 1988; Zajac, 1989), a suposição de largura muscular constante significa
que o ângulo de penação aumenta durante a contração muscular.
Os músculos flexores plantares do tornozelo, o sóleo e o gastrocnêmio, foram
modelados como dois atuadores MTU separados com dois tendões independentes
representando o tendão de Aquiles. A rigidez combinada dos dois cabos foi assumida
como 200 N mm−1, que está dentro da faixa de valores (145–390 N mm−1) relatado em
estudos experimentais anteriores (Rosager et al., 2002; Hansen et al., 2003; Lichtwark e
Wilson, 2005; Muraoka et al., 2005). Um valor semelhante de complacência do tendão de
Aquiles foi usado recentemente (ver Arnold et al., 2013) em simulações de caminhada e
corrida. A rigidez do tendão foi calculada como o produto do módulo de elasticidade do
tendão e a área da seção transversal dividida pelo comprimento da folga do tendão (Zajac,
1989). O módulo elástico do tendão foi assumido como sendo de 1,2 GPa para todos os
MTUs (Zajac, 1989), e a área da seção transversal do tendão foi assumida como
proporcional ao pico de força muscular isométrica correspondente (Muraoka et al., 2005).
A rigidez do tendão de Aquiles foi dividida entre as MTUs do sóleo e do gastrocnêmio
usando a razão entre o pico de força isométrica e o comprimento da folga do tendão
(Zajac, 1989).
Processamento de dados
Dimensionamento e cinemática inversa
Os comprimentos dos segmentos, as propriedades inerciais do segmento, os locais de fixação da MTU, os
comprimentos ideais das fibras musculares e os comprimentos de folga do tendão no modelo foram dimensionados
para a altura e a massa de cada participante. A cada instante do ciclo da passada, um conjunto
3166
The Journal of Experimental Biology (2014) doi:10.1242/jeb.100826
Fig. 8. O modelo músculo-esquelético utilizado no
F–V
estudo.(A) O corpo foi representado como uma
articulação articulada de 10 segmentos e 21 graus de
liberdade (df) acionada por 54 MTUs.
(B) Cada MTU foi modelado como um músculo do tipo
Hill ligado a um tendão complacente. Comprimento
MTU (euMT), definido como a distância entre os pontos
de origem e inserção, e o ângulo de penação do
0,5
músculo (α) foram usados para calcular os
comprimentos das fibras musculares e tendões (euM,
euT), velocidades de encurtamento de fibras
1 1,2 1,4 1,6 1,8 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1
Velocidade de fibra normalizada (VM/Vmáximo) musculares e tendões (VM,VT) e forças musculares e
tendinosas (FM,FT). Largura do músculo (W) foi definida
como a distância perpendicular entre os pontos de
eu
MT
origem e inserção. (C) O desenvolvimento da força
muscular ativa foi limitado pela
euT euMcosα
relação força-comprimento-velocidade, que é regida
Tendão Fibra muscular por três parâmetros: pico de força muscular isométrica
FM (Fo,M), comprimento ideal da fibra muscular (euo,M) e
o
iv
velocidade máxima de encurtamento muscular (Vmáximo
At
W
=20euo,Ms−1). O tendão foi representado como um
a
iv
material elástico não linear cujo comportamento
ss
Pa
mecânico era governado por sua rigidez e
α comprimento de folga.
dos ângulos articulares foi calculado realizando uma análise cinemática
inversa que minimizou a soma dos quadrados das diferenças entre as
posições dos marcadores virtuais definidos no modelo e marcadores
reflexivos montados no participante (Lu e O'Connor, 1999).
Cálculo de forças musculares e ativação
As forças musculares dos membros inferiores foram determinadas pela aplicação de
dinâmica inversa em conjunto com uma abordagem de otimização estática (Anderson e
Pandy, 2001). Os GRFs medidos e o movimento articular foram usados para calcular os
torques articulares líquidos desenvolvidos nas articulações das costas, quadril, joelho e
tornozelo (Winter, 2009). A otimização estática foi então usada para decompor os torques
articulares líquidos em um conjunto de forças musculares em cada ponto de tempo
discreto, de modo que a soma de todas as ativações musculares ao quadrado fosse
minimizada de acordo com as propriedades força-comprimento-velocidade do músculo
(Kaufman et al., 1991; Anderson e Pandy, 2001). As forças musculares previstas pela
otimização estática também foram restringidas para produzir os momentos articulares
líquidos calculados a partir da dinâmica inversa com ativações musculares limitadas entre
zero (sem força muscular ativa) e um (força muscular ativa máxima).
Fibra muscular e trabalho mecânico do tendão
Calculamos a potência desenvolvida pelo MTU, fibra muscular e tendão
multiplicando MTU, fibra muscular e força do tendão, respectivamente, por
sua velocidade de contração correspondente a cada instante durante a fase
de apoio do ciclo da passada. O trabalho mecânico feito pelo MTU, fibra
muscular e tendão foi encontrado integrando as curvas de potência
correspondentes durante toda a fase de apoio (Fig. 9). O trabalho positivo
feito pelo MTU representou a parte da postura em que o MTU gerou força
positiva (Anderson e Pandy, 1993). O trabalho positivo das fibras musculares O Jornal de Biologia Experimental
representou a geração de energia mecânica pelas fibras musculares durante
a fase de apoio, que foi calculado de duas maneiras: (a) trabalho positivo
total das fibras musculares realizado durante toda a fase de apoio; e (b)
trabalho de fibra muscular positivo realizado após o MTU começar a gerar
potência positiva.
Estávamos especificamente interessados em calcular as contribuições relativas do trabalho
positivo da fibra muscular e da energia de deformação elástica do tendão para o trabalho positivo
feito pelo MTU (energia de propulsão). Essas contribuições foram encontradas usando a Eqn 1:
C
%MTU contribuição = ×100 , (1)
CMTU
OndeCé a área abaixo doCMTUcurva atribuível ao trabalho positivo
feito pela fibra muscular ou tendão eCMTUé o trabalho positivo feito
pelo MTU.
ARTIGO DE PESQUISA
UMAMTU
Fibra muscular
0
Potência mecânica (W kg–1)
B MTU
Tendão
0 Alexandre, RM(1988).Mecanismos Elásticos no Movimento Animal.Cambridge:
C
MTU
0
0 20 40 60 80 100
Postura (%)
Fig. 9. Cálculos exemplares de fibra muscular, tendão e trabalho MTU feito.Exemplo
hipotético ilustrando os cálculos realizados para determinar o trabalho positivo realizado
pela fibra muscular (A, região sombreada escura), a energia de deformação elástica do
tendão (B, região sombreada escura) e o trabalho positivo realizado pela MTU (C, região
sombreada escura) . Os dados mostrados são para execução a 5 ms−1. A potência
mecânica foi normalizada pela massa corporal. A linha tracejada vertical identifica o
momento em que o MTU começa a gerar energia positiva. Observe que a ilustração do
trabalho positivo realizado pela fibra muscular (A, região sombreada escura) representa o
trabalho positivo total realizado durante toda a fase de apoio.
Análise de dados
Todos os dados coletados para uma única fase de apoio por condição de locomoção por
participante foram normalizados no tempo e a média do grupo ± 1 sd valores foram calculados.
Os comprimentos de MTU, fibra muscular e tendão foram normalizados pelo comprimento de
MTU em repouso, comprimento ideal da fibra (euo,M) e comprimento de folga do tendão (eus,T),
respectivamente. A potência mecânica e o trabalho realizado foram normalizados pela massa
corporal. Para cada músculo, os dados EMG foram normalizados expressando a magnitude da
média do envelope linear para cada velocidade de locomoção como uma porcentagem daquela
calculada para a condição de sprint.
Para verificar os resultados do modelo musculoesquelético, avaliamos os dados
derivados do modelo com os dados experimentais disponíveis. Os dados médios de EMG
registrados experimentalmente foram comparados com as ativações musculares
baseadas em modelos médios, expressas como uma porcentagem das ativações
musculares calculadas para o sprint máximo. Para três participantes que exibiram um
padrão de golpe do retropé durante a corrida, coletamos dados de caminhada adicionais
para comparar diretamente nossos comprimentos de fibras musculares derivados do
modelo com os disponíveis. na Vivodados de caminhada e corrida registrados em um
estudo experimental anterior, no qual os participantes correram com um padrão de
ataque com o pé traseiro (Farris e Sawicki, 2012).
Uma ANOVA de medidas repetidas unidirecionais foi usada para testar a significância das
contribuições da energia de deformação elástica do tendão no trabalho positivo realizado pela
MTU com o aumento da velocidade de corrida. UMAP-valor de 0,05 foi estabelecido como critério
de significância estatística.
Interesses competitivos
Os autores declaram não haver interesses financeiros concorrentes.
Contribuições do autor
AL, AGS e MGP formularam o estudo; AGS conduziu os experimentos;
AL e Y.-CL analisaram os dados; AL, AGS, Y.-CL e MGP prepararam e editaram o
manuscrito.
The Journal of Experimental Biology (2014) doi:10.1242/jeb.100826
Financiamento
Este trabalho foi apoiado pelo Australian Research Council (LP110100262 para
AGS e MGP) e por uma Bolsa de Inovação da Victorian Endowment for Science,
Knowledge and Innovation para MGP
Material suplementar
Material suplementar disponível online em http://jeb.biologists.org/
lookup/suppl/doi:10.1242/jeb.100826/-/DC1
Referências
Abe, T., Kumagai, K. e Brechue, WF(2000). O comprimento do fascículo dos músculos da perna é
maior em velocistas do que em corredores de longa distância.Med. ciência Exercício Esportivo.
32, 1125-1129. Alexandre, RM(1987). A primavera em seu passo.Nova ciência.114, 42-44.
Cambridge University Press.
Alexandre, RM(2002). Elasticidade do tendão e função muscular.Comp. Bioquim.
Physiol.133A, 1001-1011.
Alexander, RM e Bennet-Clark, HC(1977). Armazenamento de energia de deformação elástica em
músculos e outros tecidos.Natureza265, 114-117.
Anderson, FC e Pandy, MG(1993). Armazenamento e utilização da deformação elástica
energia durante o salto.J. Biomec.26, 1413-1427.
Anderson, FC e Pandy, MG(1999). Uma solução de otimização dinâmica para verticais
saltando em três dimensões.Comput. Métodos Biomec. Biomed. Motor.2,
201-231.
Anderson, FC e Pandy, MG(2001). Soluções de otimização estática e dinâmica
para a marcha são praticamente equivalentes.J. Biomec.34, 153-161.
Arnold, EM, Hamner, SR, Seth, A., Millard, M. e Delp, SL(2013). Quão
os comprimentos e as velocidades das fibras musculares afetam a geração de força muscular à medida que os
humanos caminham e correm em velocidades diferentes.J. Exp. Biol.216, 2150-2160.
Biewener, AA(1998a). função muscularna Vivo: uma comparação de músculos usados para
economia de energia elástica versus músculos usados para gerar energia mecânica.Sou. Zool.
38, 703-717.
Biewener, AA(1998 b). Tensões músculo-tendíneas e armazenamento de energia elástica durante
locomoção no cavalo.Comp. Bioquim. Physiol.120B, 73-87. Biewener, AA(2003).
locomoção animal. Oxford: Oxford University Press. Biewener, A. e Baudinette, R.(
1995). Força muscular in vivo e energia elástica
armazenamento durante o salto em velocidade constante de cangurus tammar (Macropus eugenii).J.
Exp. Biol.198, 1829-1841.
Biewener, AA e Roberts, TJ(2000). Contribuições dos músculos e tendões para a força,
trabalho e economia de energia elástica: uma perspectiva comparativa.Exerc. Ciência do Esporte. Rev. 28,
99-107.
Biewener, AA, Konieczynski, DD e Baudinette, RV(1998).Na Vivomúsculo
Comportamento de força-comprimento durante o salto em velocidade constante em wallabies Tammar.J. Exp. Biol.
201, 1681-1694.
Bobbert, MF, Huijing, PA e van Ingen Schenau, GJ(1986). Um modelo do
complexo músculo-tendão do tríceps sural humano aplicado ao salto.J. Biomec.19,
887-898.
Cavagna, GA(2009). As duas assimetrias do passo saltitante.EUR. J. Appl.
Physiol.107, 739-742.
Cavagna, GA e Kaneko, M.(1977). Trabalho mecânico e eficiência em nível
caminhando e correndo.J. Physiol.268, 467-481.
Cavagna, GA, Saibene, FP, Margaria, R.(1964). Trabalho mecânico em execução.
J. Appl. Physiol.19, 249-256.
Cavagna, GA, Komarek, L. e Mazzoleni, S.(1971). A mecânica do sprint
corrida.J. Physiol.217, 709-721.
Cavagna, GA, Heglund, NC e Taylor, CR(1977). Trabalho mecânico em
locomoção terrestre: dois mecanismos básicos para minimizar o gasto de energia.Sou.
J. Physiol.233, R243-R261.
Cronin, NJ e Finni, T.(2013). Esteira versus overground e descalço versus
comparações de calçados do comportamento do fascículo do tríceps sural na caminhada e corrida humanas. Postura
de Marcha38, 528-533.
Dickinson, MH, Farley, CT, Full, RJ, Koehl, MAR, Kram, R. e Lehman,
S.(2000). Como os animais se movem: uma visão integrativa.Ciência288, 100-106. Dorn,
TW, Schache, AG e Pandy, MG(2012). Mudança de estratégia muscular em O Jornal de Biologia Experimental
corrida humana: dependência da velocidade de corrida no desempenho muscular do quadril e
tornozelo.J. Exp. Biol.215, 1944-1956.
Farris, DJ e Sawicki, GS(2012). Força-velocidade do gastrocnêmio medial humano
o comportamento muda com a velocidade de locomoção e marcha.Proc. Nacional Acad. ciência EUA109, 977-982.
Fraysse, F., Dumas, R., Cheze, L. e Wang, X.(2009). Comparação global e
métodos de articulação a articulação para estimar a carga da articulação do quadril e as forças musculares durante a
caminhada.J. Biomec.42, 2357-2362.
Fukunaga, T., Kubo, K., Kawakami, Y., Fukashiro, S., Kanehisa, H. e Maganaris,
CN(2001).Na Vivocomportamento do tendão do músculo humano durante a caminhada.Proc. Biol. ciência
268, 229-233.
Gabaldón, AM, Nelson, FE e Roberts, TJ(2008). Velocidade relativa de encurtamento
nos músculos locomotores: os extensores do tornozelo do peru operam em baixo V/V (max).
Sou. J. Physiol.294, R200-R210.
Glitsch, U. e Baumann, W.(1997). A determinação tridimensional de
cargas na extremidade inferior.J. Biomec.30, 1123-1131.
Hamner, SR e Delp, SL(2013). Contribuições musculares para frente e para trás e vertical
acelerações do centro de massa corporal em uma variedade de velocidades de corrida.J. Biomec.46,
780-787.
3167
ARTIGO DE PESQUISA
Hansen, P., Aagaard, P., Kjaer, M., Larsson, B. e Magnusson, SP(2003). Efeito
de corrida habitual em propriedades de carga-deformação do tendão de Aquiles humano e
área de seção transversal.J. Appl. Physiol.95, 2375-2380.
Harrison, SM, Whitton, RC, Kawcak, CE, Stover, SM e Pandy, MG
(2010). Relação entre forças musculares, carga articular e utilização da energia de deformação
elástica na locomoção de equinos.J. Exp. Biol.213, 3998-4009.
Heglund, NC, Fedak, MA, Taylor, CR e Cavagna, GA(1982). Energética
e mecânica da locomoção terrestre. 4. A energia mecânica total muda em função da
velocidade e do tamanho do corpo em aves e mamíferos.J. Exp. Biol.97, 57-66.
Hermens, HJ, Freriks, B., Disselhorst-Klug, C. e Rau, G.(2000). Desenvolvimento
de recomendações para sensores SEMG e procedimentos de colocação de sensores.J.
Electromyogr. Kinesiol.10, 361-374.
Hof, AL, Van Zandwijk, JP e Bobbert, MF(2002). Mecânica do tríceps humano
músculo surae em andar, correr e pular.Acta Physiol. Escanear.174, 17-30.
Ishikawa, M., Komi, PV, Grey, MJ, Lepola, V. e Bruggemann, G.-P.(2005).
Interação músculo-tendão e uso de energia elástica na caminhada humana.J. Appl.
Physiol.99, 603-608.
Kaufman, KR, An, KW, Litchy, WJ e Chao, EYS(1991). Fisiológico
previsão de forças musculares – I. Formulação teórica.neurociência40, 781-792. Ker, RF(
1981). Propriedades dinâmicas de tração do tendão plantar de ovinos (Ovis
Áries).J. Exp. Biol.93, 283-302.
Ker, RF, Bennett, MB, Bibby, SR, Kester, RC e Alexander, RM(1987).
A mola no arco do pé humano.Natureza325, 147-149.
Komi, PV(1990). Relevância das medições de força in vivo para a biomecânica humana.
J. Biomec.23 Supl. 1, 23-34.
Kubo, K., Kanehisa, H., Kawakami, Y. e Fukunaga, T.(2000). Elasticidade do tendão
estruturas dos membros inferiores em velocistas.Acta Physiol. Escanear.168, 327-335.
Kumagai, K., Abe, T., Brechue, WF, Ryushi, T., Takano, S. e Mizuno, M.(2000).
O desempenho do sprint está relacionado ao comprimento do fascículo muscular em velocistas masculinos de 100
m.J. Appl. Physiol.88, 811-816.
Lee, SSM e Piazza, SJ(2009). Construído para velocidade: estrutura musculoesquelética e
capacidade de corrida.J. Exp. Biol.212, 3700-3707.
Lichtwark, GA e Wilson, AM(2005). Propriedades mecânicas in vivo do
tendão de Aquiles humano durante o salto de uma perna.J. Exp. Biol.208,
4715-4725. Lichtwark, GA e Wilson, AM(2006). Interações entre o ser humano
músculo gastrocnêmio e o tendão de Aquiles durante a locomoção inclinada, nivelada e
declinada.J. Exp. Biol.209, 4379-4388.
Lichtwark, GA, Bougoulias, K. e Wilson, AM(2007). Fascículo muscular e
O comprimento do elemento elástico em série muda ao longo do comprimento do gastrocnêmio
humano durante a caminhada e a corrida.J. Biomec.40, 157-164.
Lieber, RL e Fridén, J.(1993). O dano muscular não é uma função da força muscular
mas tensão muscular ativa.J. Appl. Physiol.74, 520-526.
Lin, Y.-C., Dorn, TW, Schache, AG e Pandy, MG(2012). Comparação de
diferentes métodos para estimar as forças musculares no movimento humano.Proc.
Inst. Mec. Eng. H226, 103-112.
Lu, TW e O'Connor, JJ(1999). Estimativa da posição óssea do co-marcador de pele
ordena usando otimização global com restrições conjuntas.J. Biomec.32, 129-134.
Matsubara, I. e Elliott, GF(1972). Estudos de difração de raios X em pele única
fibras do músculo esquelético do sapo.J. Mol. Biol.72, 657-669.
Miller, RH, Umberger, BR, Hamill, J. e Caldwell, GE(2011). Avaliação de
a hipótese de energia mínima e outros critérios de otimização potencial para corrida
humana.Proc. R. Soc. B279, 1498-1505.
3168
The Journal of Experimental Biology (2014) doi:10.1242/jeb.100826
Miller, RH, Umberger, BR e Caldwell, GE(2012). Limitações ao máximo
velocidade de corrida imposta pelas propriedades mecânicas musculares.J. Biomec.45,
1092-1097.
Muraoka, T., Muramatsu, T., Fukunaga, T. e Kanehisa, H.(2005). Elástico
propriedades do tendão de Aquiles humano estão correlacionadas com a força muscular.J.
Appl. Physiol.99, 665-669.
Netuno, RR e Kautz, SA(2001). Dinâmica de ativação e desativação muscular:
as propriedades governantes no desempenho do movimento humano cíclico rápido?Exerc. Ciência do
Esporte. Rev.29, 76-81.
Otten, E.(1988). Conceitos e modelos de arquitetura funcional no músculo esquelético.
Exerc. Ciência do Esporte. Rev.16, 89-138.
Pandy, MG e Andriacchi, TP(2010). Função muscular e articular em humanos
locomoção.Annu. Rev. Biomed. Eng.12, 401-433.
Proske, U. e Morgan, DL(1987). Rigidez do tendão: métodos de medição e
importante para o controle do movimento. Uma revisão.J. Biomec.20, 75-82.
Proske, U. e Morgan, DL(2001). Dano muscular do exercício excêntrico:
mecanismo, sinais mecânicos, adaptação e aplicações clínicas.J. Physiol.537,
333-345.
Roberts, TJ(2002). A função integrada dos músculos e tendões durante
locomoção.Comp. Bioquim. Physiol.133A, 1087-1099.
Roberts, TJ e Azizi, E.(2011). Mecanismos flexíveis: os diversos papéis dos
molas biológicas no movimento dos vertebrados.J. Exp. Biol.214, 353-361.
Roberts, TJ e Scales, JA(2002). Saída de potência mecânica durante a corrida
acelerações em perus selvagens.J. Exp. Biol.205, 1485-1494.
Roberts, TJ, Marsh, RL, Weyand, PG e Taylor, CR(1997). força muscular
na corrida de perus: a economia de minimizar o trabalho.Ciência275, 1113-1115.
Rosager, S., Aagaard, P., Dyhre-Poulsen, P., Neergaard, K., Kjaer, M. e
Magnusson, SP(2002). Propriedades de deslocamento de carga da aponeurose e tendão do
tríceps sural humano em corredores e não corredores.Escanear. J. Med. ciência Esportes12,
90-98.
Rubenson, J., Pires, NJ, Loi, HO, Pinniger, GJ e Shannon, DG(2012).
Na subida: o comprimento operacional do sóleo é conservado no ramo ascendente da curva
força-comprimento ao longo da mecânica da marcha em humanos.J. Exp. Biol.215, 3539-3551.
Sasaki, K. e Netuno, RR(2006). Trabalho mecânico muscular e energia elástica
utilização durante a caminhada e corrida perto da velocidade de transição de marcha preferida.Postura
de Marcha23, 383-390.
Taylor, CR(1994). Relacionar mecânica e energética durante o exercício.Adv. Veterinario. ciência
Comp. Med.38A, 181-215.
Ward-Smith, AJ(1985). Uma teoria matemática da corrida, baseada na primeira lei da
termodinâmica e sua aplicação ao desempenho de atletas de classe mundial.J.
Biomec.18, 337-349.
Weyand, PG, Sternlight, DB, Bellizzi, MJ e Wright, S.(2000). topo mais rápido
as velocidades de corrida são alcançadas com maiores forças de solo e não com movimentos mais
rápidos das pernas.J. Appl. Physiol.89, 1991-1999.
Weyand, PG, Sandell, RF, Prime, DNL e Bundle, MW(2010). o
os limites biológicos à velocidade de corrida são impostos desde o início.J. Appl. Physiol. 108,
950-961.
Inverno, DA(2009).Biomecânica e Controle Motor do Movimento Humano.Novo
York, NY: John Wiley & Sons, Inc.
Zajac, FE(1989). Músculo e tendão: propriedades, modelos, escala e aplicação para
biomecânica e controle motor.Crit. Rev. Biomed. Eng.17, 359-411.
O Jornal de Biologia Experimental