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Capítulo 6

Microbiologia da Carne e
Deterioração

Monique Zagorec1, Marie-Christine Champomier-Vergès2

1UMR1014 SECALIM, INRA, Oniris, Nantes, França;2UMR1319, MICALIS, INRA, Université Paris-
Saclay, Jouy-en-Josas, França

6.1 INTRODUÇÃO
6.1.1 Microbiologia da Carne
Existe no mercado uma grande diversidade de produtos cárneos dedicados ao consumo humano. A carne pode ser proveniente de várias aves (principalmente frango,

peru, pato, etc.) ou mamíferos (principalmente porco, boi, cordeiro), e após o abate, as carcaças e cortes primários são transformados em uma grande variedade de

alimentos crus ou processados. Consequentemente, a natureza das comunidades microbianas presentes na carne é muito diversa, pois depende do animal de origem e

da natureza das etapas de processamento subsequentes. A carne fresca é um substrato que possibilita o crescimento microbiano, pois fornece nutrientes (açúcares,

aminoácidos, vitaminas, cofatores, etc.), e possui valores de pH e Aw geralmente compatíveis com o desenvolvimento microbiano. Então, após a contaminação inicial da

carne crua, o número de células microbianas pode aumentar rapidamente. No entanto, os parâmetros físico-químicos encontrados em vários produtos cárneos variam,

dependendo do tipo de carne e das etapas de processamento, e podem moldar as comunidades microbianas de várias maneiras influenciando sua dinâmica e, em

seguida, a quantidade da população final atingida por cada um dos contaminantes iniciais. Assim como as condições de armazenamento, como a temperatura ou a

atmosfera, os procedimentos de embalagem em uso, também influenciam o crescimento microbiano durante a vida de prateleira dos produtos cárneos. Portanto, a

carne também pode ser considerada como um ambiente que apresenta condições estressantes ou desfavoráveis às comunidades microbianas. Na verdade, muitos

tratamentos ou condições de armazenamento, discutidos em outras partes deste livro (ver Capítulos 7 e pode moldar as comunidades microbianas de várias maneiras

influenciando sua dinâmica e, em seguida, a quantidade da população final alcançada por cada um dos contaminantes iniciais. Assim como as condições de

armazenamento, como a temperatura ou a atmosfera, os procedimentos de embalagem em uso, também influenciam o crescimento microbiano durante a vida de

prateleira dos produtos cárneos. Portanto, a carne também pode ser considerada como um ambiente que apresenta condições estressantes ou desfavoráveis às

comunidades microbianas. Na verdade, muitos tratamentos ou condições de armazenamento, discutidos em outras partes deste livro (ver Capítulos 7 e pode moldar as

comunidades microbianas de várias maneiras influenciando sua dinâmica e, em seguida, a quantidade da população final alcançada por cada um dos contaminantes

iniciais. Assim como as condições de armazenamento, como a temperatura ou a atmosfera, os procedimentos de embalagem em uso, também influenciam o

crescimento microbiano durante a vida de prateleira dos produtos cárneos. Portanto, a carne também pode ser considerada como um ambiente que apresenta

condições estressantes ou desfavoráveis às comunidades microbianas. Na verdade, muitos tratamentos ou condições de armazenamento, discutidos em outras partes

deste livro (ver Capítulos 7 também influenciam o crescimento microbiano durante a vida de prateleira dos produtos cárneos. Portanto, a carne também pode ser

considerada como um ambiente que apresenta condições estressantes ou desfavoráveis às comunidades microbianas. Na verdade, muitos tratamentos ou condições

de armazenamento, discutidos em outras partes deste livro (ver Capítulos 7 também influenciam o crescimento microbiano durante a vida de prateleira dos produtos

cárneos. Portanto, a carne também pode ser considerada como um ambiente que apresenta condições estressantes ou desfavoráveis às comunidades microbianas. Na verdade, muitos tratamentos

Lawrie's Meat Science.http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-08-100694-8.00006-6 direito autoral©

2017 Elsevier Ltd. Todos os direitos reservados. 187
188Ciência da carne do Lawrie

6.1.2 Metabolismo Microbiano e Suas Consequências

Durante o processamento e armazenamento, as microbiotas presentes na carne
interagem entre si (interações bióticas) e com o substrato da carne (interações abióticas).
Zhang et al., 2015). Como mencionado acima, como um meio rico em nutrientes, a carne
permite que os microrganismos cresçam e, consequentemente, expressem muitas
funções metabólicas.Remenant et al., 2015para uma revisão). Entre os diversos
microrganismos que podem se desenvolver na carne, apenas uma pequena proporção
pode estragar os produtos por meio de suas atividades metabólicas. O metabolismo
microbiano é caracterizado pelo consumo de metabólitos e pela produção de novos. O
melhor exemplo é o das bactérias do ácido lático (LAB), que produzem ácido lático a
partir das fontes de carbono que consomem da carne. O ácido lático pode ter efeitos
diferentes, desejáveis ou indesejáveis, dependendo do tipo de produto cárneo e da
espécie.Pothakos et al., 2015a). De fato, pode influenciar a textura por induzir a
precipitação de proteínas, a segurança microbiana devido à natureza ácida do ácido lático
e consequentemente à queda de pH, que exerce um efeito antimicrobiano, e leva
também ao sabor ácido. As consequências desta atividade metabólica das BAL podem
levar à deterioração de diferentes produtos cárneos crus ou cozidos. Por outro lado, é
uma das etapas importantes da fabricação de embutidos fermentados. Portanto, a
deterioração microbiana da carne deve ser considerada como um processo complexo,
que depende tanto dos microrganismos quanto de suas interações bióticas e abióticas.
São conhecidas várias vias metabólicas microbianas que levam à identificação de
moléculas deteriorantes que podem afetar a cor, a textura e/ou o odor e sabor da carne e
dos produtos cárneos. No entanto, em muitos casos, mesmo quando os defeitos são
observados e correlacionados à presença de espécies bacterianas identificadas e à
produção de moléculas de deterioração conhecidas, o mecanismo exato que leva à
deterioração ainda é desconhecido ou apenas especulado. Isso é particularmente
verdadeiro para defeitos de odor que podem resultar da presença de uma variedade de
compostos voláteis e sua combinação (ver Capítulo 13).Casaburi et ai. (2014)relataram as
principais espécies bacterianas previamente descritas como responsáveis pela
deterioração da carne crua, dentre os inúmeros gêneros capazes de colonizá-la. Eles
também listaram moléculas voláteis que foram identificadas em produtos cárneos e
estimaram se sua concentração e descritores podem incriminá-los na sensação de
deterioração. A listagem das moléculas relatadas como sintetizadas por diferentes
espécies bacterianas responsáveis pela deterioração da carne também foi realizada.
Algumas moléculas provenientes do metabolismo bacteriano podem, de fato, ser
identificadas como envolvidas em defeitos de odor. No entanto, embora esses dados se
correlacionem com alguns relatados ou revisados por outros autores (Nychas et al.,
2008; Saraiva et al., 2015), a rota para a síntese de muitos compostos voláteis que
produzem defeitos de odor ainda é desconhecida. Além disso, a deterioração microbiana
pode ser o resultado de metabolismos microbianos coordenados ou sucessivos
assegurados por mais de um microrganismo.
 Microbiologia e deterioração da carneCapítuloj6189

6.2 ORIGEM E DINÂMICA DA CONTAMINAÇÃO

MICROBIANA DA CARNE ENVOLVIDA NA DESTRUIÇÃO
Em animais vivos saudáveis, os músculos são estéreis, mas a pele, as penas, o couro e os
tratos digestivo e urinário não. Consequentemente, os microrganismos presentes nos
animais podem contaminar as carcaças e a superfície de corte, principalmente durante a
evisceração e a esfola. Além disso, o ar, as superfícies do equipamento e a água não são
estéreis e podem causar contaminação adicional após o abate e durante cada uma das
etapas subsequentes do processamento. Os microrganismos também podem ser
transferidos por contaminação cruzada de pessoas, utensílios e equipamentos para
cortes de carne e carne processada. De fato, as espécies bacterianas encontradas em
produtos cárneos são espécies que também foram descritas no solo, na água e na
microbiota animal. Em produtos cárneos processados, como refeições prontas, que
contêm carne processada e diversos ingredientes, contaminação adicional pode ocorrer
através das várias etapas de manuseio e também pela adição de vários ingredientes, que
podem ser contaminados. Como exemplo, tais contaminações foram relatadas
recentemente e notou-se sua influência na dinâmica da microbiota das refeições.
Pothakhos et al., 2015b). Em particular, foi demonstrado que as espécies LAB
deterioradasLeuconostoc gelidum, embora presente em níveis muito baixos nos
ingredientes, pode crescer demais outras espécies bacterianas para se tornar dominante
no final da vida útil de refeições prontas para consumo. Vários estudos recentes
considerando as comunidades bacterianas presentes em diferentes produtos cárneos e
sua dinâmica durante o armazenamento ou processamento confirmaram as diferentes
origens da contaminação da carne e mostraram que o processamento da carne e as
condições de armazenamento exercem uma pressão seletiva sobre as contaminações
iniciais.De Filippis et al., 2013; Benson et al., 2014; Chaillou et al., 2015; Hultman et al.,
2015).
Isso foi demonstrado em bifes usando pirosequenciamento do gene 16S rRNA
de alto rendimento, um método que garante uma descrição detalhada das espécies
contaminantes. As amostras foram coletadas ao longo da cadeia produtiva desde o
ambiente de processamento da carne (incluindo as mãos do operador, a faca
utilizada para fatiar, a tábua de cortar e a parede da câmara frigorífica) até os bifes
e as carcaças e cortes de onde foram provenientes (De Filippis et al., 2013). Os bifes
foram analisados frescos (T0) e após 1 semana de armazenamento aeróbio a 4-C.
Esses autores mostraram que a população bacteriana observada nos bifes no T0 foi
semelhante à encontrada nas amostras obtidas das carcaças e dos cortes que
foram emitidos e do ambiente de açougue, demonstrando a importância das etapas
iniciais de contaminação. Em seguida, uma diminuição dramática da diversidade
bacteriana ocorreu no final do armazenamento com a seleção de gêneros
bacterianos aeróbicos e psicrofílicos associados à deterioração da carne relatada
anteriormente, comoBrochothrix thermosphactae Pseudomonasespécies. Este
estudo confirmou a origem da planta de processamento de
190Ciência da carne do Lawrie

B. thermosphatae sua contaminação precoce de cortes de carne como relatado

anteriormente (Nychas et al., 2008; Gribble e Brightwell, 2013).
Em outro relato, as sucessões de comunidades bacterianas foram monitoradas
durante o armazenamento de linguiça frescal por 80 dias a 4-C (Benson et al., 2014).
Como observado nos bifes, a população bacteriana inicial foi mais complexa no início do
processo e depois diminuiu. As contagens bacterianas evoluíram de 102UFC/g em T0,
chegando a 106UFC/g após 15 dias de armazenamento e, em seguida, um platô em cerca
de 108UFC/g no dia 30 até o final do armazenamento. Curiosamente, os dados de
pirosequenciamento revelaram várias ondas de sucessões populacionais bacterianas ao
longo do período de armazenamento, com o deslocamento de alguns táxons dominantes
em benefício de outros, mas terminando com a dominância de apenas algumas espécies.
Além disso, o domínio final deLactobacillus graminisem amostras dedicadas a testar o
efeito antimicrobiano do lactato e do diacetato nas linguiças suínas, permitiu rastrear a
origem doL. graminisnas especiarias usadas para fazer salsichas. Isso indica a possível
contaminação de produtos cárneos processados pelos ingredientes.

Em um estudo relatado porChaillou et ai. (2015)as espécies bacterianas presentes em

quatro produtos cárneos diferentes (carne moída e de vitela, salsicha de frango e bacon em
cubos) foram determinadas também usando pirosequenciamento do gene 16S rRNA. A análise
foi realizada em amostras frescas e estragadas. Os dados deste estudo mostraram que em
produtos frescos as espécies bacterianas detectadas foram semelhantes às descritas na
microbiota animal (pele e intestino). Mais abundantes também foram espécies descritas no
ambiente e principalmente em vários reservatórios de água. Este estudo também revelou uma
grande diversidade de bactérias contaminando esses quatro produtos cárneos com mais de 200
unidades taxonômicas operacionais (OTUs) diferentes detectadas em algumas amostras. A
maioria dessas OTUs poderia ser atribuída a uma espécie bacteriana conhecida, que já havia
sido descrita em alimentos. Nos produtos estragados, a diversidade bacteriana diminuiu
consideravelmente, pois foram detectadas muito menos OTUs diferentes, mas em maiores
quantidades. De fato, embora as contagens bacterianas tenham aumentado globalmente em
cerca de 4 log UFC/g até que a deterioração ocorresse, o número de OTUs distintas caiu de mais
de 200 paraW10e40 nas amostras estragadas. Isso mostrou que as condições de
armazenamento e processamento da carne exercem uma pressão seletiva sobre os
contaminantes bacterianos, moldando as comunidades bacterianas que se desenvolvem
durante a vida de prateleira dos produtos.Chaillou et al., 2015). Isso foi particularmente
evidenciado para espécies psicrofílicas e psicrotróficas, que podem resistir ou mesmo crescer
durante o armazenamento em temperatura fria. Portanto, não apenas a natureza da
contaminação inicial da matéria-prima, mas também os tratamentos subsequentes e as
condições de armazenamento são fatores importantes a serem considerados para o
entendimento da dinâmica das comunidades microbianas da carne potencialmente importantes
para a deterioração, qualquer que seja o produto cárneo considerado.

A natureza e a origem da contaminação bacteriana também foram estudadas em

salsichas cozidas embaladas a vácuo.Hultman et al., 2015). Amostras foram retiradas de
superfícies planas onde a matéria-prima da carne era manipulada e onde
 Microbiologia e deterioração da carneCapítuloj6191

foram preparadas salsichas, a partir de emulsões de salsichas e de salsichas durante o

seu armazenamento. Esta análise foi baseada tanto na caracterização de isolados
bacterianos quanto no sequenciamento do gene 16S rRNA de DNA extraído de amostras
de carne e de superfície. Como observado nos exemplos acima mencionados, a alta
diversidade da microbiota observada no ambiente diminui na matéria-prima e ao longo
do processo de fabricação terminando com um claro domínio de firmas (principalmente
Leuconostoc)no produto final como consequência de uma pressão seletiva das etapas de
processamento.
Esses exemplos mostram que a contaminação da carne se origina de animais,
ambientes de matadouros e planos de produção, e de vários ingredientes no caso de
produtos alimentícios complexos à base de carne. Entre os contaminantes iniciais,
aqueles que são mais adaptados ao substrato cárneo e resistentes às condições de
armazenamento podem sobrepor a microbiota da carne. Nessas microbiotas, múltiplas
interações levarão ao deslocamento de algumas populações bacterianas em detrimento
de outras (coexclusão), mas alguns consórcios também podem apresentar o mesmo
comportamento de crescimento e ocorrer ao mesmo tempo (coocorrência) conforme
relatado porPotakos et ai. (2015b).

6.3 MECANISMOS ENVOLVIDOS NA DESTRUIÇÃO BACTERIANA

DA CARNE

Defeitos de odor, cor ou textura resultam da síntese de moléculas através de várias

vias que podem ser mais ou menos complexas. Algumas vias metabólicas, como
aquelas envolvidas na produção de energia ou síntese de moléculas essenciais para
o crescimento bacteriano, têm sido bem documentadas há muitos anos permitindo
sua identificação em bactérias deteriorantes. Como exemplo, pode-se citar o caso
de Leuconostoc gasicomitatum,um membro do LAB relatou ser responsável por
muitos tipos diferentes de deterioração em vários tipos de carnes (Vihavainen e
Björkroth, 2007, 2009; Johansson et al., 2011e suas referências). A análise do
genoma de umL. gasicomitatumestragando, apontou genes que codificam enzimas
que podem estar envolvidas na síntese de vários compostos levando a todos os
tipos de deterioração relatados anteriormente por este organismo.Johansson et al.,
2011). Esses autores propuseram que o odor ácido pungente causado pelo acetato
pode resultar de uma atividade metabólica envolvendo genes que codificam acetato
quinases.ackA1, ackA2),citrato liase (citCDEF),e N-acetilglucosamina-6-fosfato
deacetilase (nagA).Gás (CO2) pode resultar da acetolactato descarboxilase
(codificada poralsD),oxaloacetato descarboxilase (citM),duas 6-fosfogluconato
desidrogenases (gnd1, gnd2), piruvato desidrogenase (codificada pelapdhABCD
operão) e opoxB codificada piruvato oxidase. Acetolactato sintase (codificada por
alsS)também foi identificado como responsável pela formação de diacetil e poderia
explicar o odor amanteigado causado porL. gasicomitatum.Finalmente, genes que
codificam operon supostamente envolvidos na biossíntese de exopolissacarídeos e
um gene de dextrano sucrase (dsrA)também presente no genoma pode levar à
formação de lodo e esverdeamento
192Ciência da carne do Lawrie

habilidade associada a H2O2Produção (Vihavainen e Björkroth, 2007) foi identificado

como resultante da atividade da piruvato oxidase PoxB. Em estudos posteriores, alguns
mecanismos que levam à deterioração porL. gasicomitatumforam identificados (
Jääskeläinen et al., 2013, 2015). A produção de diacetil e acetoína (responsáveis pelo
odor amanteigado na carne suína) mostrou-se aumentada quandoL. gasicomitatuma
respiração foi ligada, uma situação que leva a um maior rendimento de crescimento. Essa
produção também dependia da fonte de carbono utilizada pela bactéria para seu
crescimento, principalmente em inosina e ribose.dduas fontes de carbono presentes na
carne e usadas por algumas bactérias para crescer em carne crua (Chaillou et al., 2005;
Rimaux et al., 2011). Embora muitas sequências de genomas bacterianos estejam agora
disponíveis, apenas algumas bactérias isoladas como organismos deteriorantes foram
estudadas em nível genômico eL. gasicomitatum permanece ainda o único exemplo tão
profundamente investigado.
No entanto, como mencionado acima, muitas bactérias capazes de contaminar
carnes são provenientes da microbiota animal e de reservatórios ambientais. A sequência
genômica de cepas ambientais ou comensais pertencentes a espécies que também
englobam membros suscetíveis a gerar deterioração de carne está disponível.Remenant
et al., 2015). Além disso, muitos genomas de espécies LAB considerados como spoilers ou
usados para suas funções fermentativas ou bioprotetoras foram sequenciados e agora
estão disponíveis publicamente. Isso permite reconstruir provisoriamente as vias
metabólicas que funcionam nessas espécies. No entanto, a maioria dos estudos visando
uma ampla descrição da microbiota da carne tem como alvo o gene 16S rRNA para
sequenciamento de alto rendimento. Isso fornece uma ideia precisa dos gêneros e
espécies de bactérias que estão presentes e sua quantidade relativa. Para espécies que
são detectadas por tais métodos e quando pelo menos o genoma de um representante
foi sequenciado, é possível levantar hipóteses sobre quais genes estão presentes
(repertório de genes) e, portanto, quais funções podem ser expressas.Langille et al., 2013
). Consequentemente, os possíveis metabolismos que podem ocorrer podem ser
reconstruídos para explicar a ocorrência de deterioração dentro de uma matriz de carne
a partir da diversidade e abundância de espécies bacterianas presentes nela. Tal
abordagem foi usada para tentar descrever o metabolismo bacteriano de refeições
prontas para consumo.Pothakos et al., 2015b). Tal método é promissor, pois cada vez
mais genomas bacterianos e metagenomas de microbiota estarão disponíveis. No
entanto, apenas as vias metabólicas bem descritas podem ser pesquisadas dessa
maneira. Dentre eles, a produção de energia, catabolismo de carboidratos, biossíntese de
aminoácidos e degradação são bastante conhecidos, enquanto as vias biossintéticas de
algumas moléculas caracterizadas como compostos voláteis responsáveis por defeitos
de odor ainda são pouco descritas.
Além disso, a recente explosão do sequenciamento do genoma bacteriano foi
acompanhada pelo desenvolvimento de bancos de dados interativos. Como
exemplo, o recurso Japanese Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes (KEGG) (
http://www.genome.jp/kegg/kegg2.html;Kanehisa e Goto, 2000; Kanehisa et al.,
2014) obtém várias ferramentas para investigar dados provenientes da genômica e,
em particular, das vias metabólicas deduzidas do conteúdo do genoma.
 Microbiologia e deterioração da carneCapítuloj6193

Por exemplo, mapas metabólicos podem ser comparados entre 10 cepas diferentes. As
sequências do genoma de muitas bactérias (3541 no momento da redação deste artigo)
estão disponíveis e podem ser analisadas de muitas maneiras diferentes.Fig. 6.1 ilustra
algumas das inúmeras consultas ao KEGG que podem ser executadas. Neste exemplo,
optamos por buscar atividades metabólicas putativas em um consórcio de três espécies (
L. gasicomitatum, Leuconostoc carnosum,e Lactococcus piscium)pertencentes à
microbiota da carne e supostamente envolvidos na deterioração da carne. Para cada uma
dessas três espécies, uma sequência genômica está disponível (Johansson et al., 2011;
Jung et al., 2012; Andreevskaya et al., 2015) e presente no recurso KEGG. A partir de seu
repertório gênico, vias metabólicas putativas podem ser deduzidas.Fig. 6.1mostra que as
três cepas podem usar pentose para seu crescimento e que parte da via é semelhante
nas três cepas, mas cada cepa também possui enzimas específicas. Tais diferenças nas
vias usadas pelas bactérias para crescer na carne podem explicar diferenças em sua
aptidão e influenciar a dinâmica bacteriana durante a vida útil do produto.

6.4 OS PRINCIPAIS CONTAMINANTES MICROBIANOS DA CARNE

ENVOLVIDOS NA DESTRUIÇÃO

Embora as espécies bacterianas deteriorantes sejam responsáveis por

consideráveis perdas econômicas ao longo do armazenamento e varejo
de processamento de carnes, elas são quantitativamente menos
estudadas do que as patogênicas ou de interesse tecnológico. Como
mencionado acima, às vezes é difícil estabelecer uma ligação direta entre
um determinado fenômeno de deterioração e uma ou várias espécies
específicas. Nos últimos 5 anos, a análise da dinâmica de toda a microbiota
da carne, em particular com abordagens de sequenciamento de DNA de
alto rendimento, modificou nossa visão do crescimento bacteriano e
subsequente deterioração da carne. As abordagens atuais estão agora
tentando correlacionar a composição das comunidades bacterianas e
alguns defeitos de deterioração. A análise global do volatilome, por
exemplo, está agora bem documentada.

6.4.1 Leveduras e Moldes

As leveduras geralmente não são consideradas como principais microrganismos deteriorantes
para produtos cárneos e não são frequentemente isoladas e identificadas, mesmo que
constituam uma pequena parte da microbiota residente. A literatura sobre sua presença e
envolvimento na deterioração é, portanto, bastante escassa. Eles geralmente estão presentes
em um nível que varia de 102a 107UFC/g. Espécies pertencentes aos seguintes gêneros
diferentes foram documentadas:Candida, Cryptococcus, Rhodotorula, eDebaryomyces.Estas
espécies são geralmente caracterizadas por sua capacidade de crescer em baixa temperatura e
seu envolvimento na deterioração quando números elevados são alcançados, ou seja, 107UFC/
g. Diversas espécies foram descritas
 2-Desidro-3-desoxi-

194Ciência da carne do Lawrie

Via das Pentoses Fosfato D-gluconato

D-Gluconato 2.7.1,45

D-Gliceraldeído-3P
2-Desidro-3-desoxi- Gicerato-3P
2.7.1. 12 D-gluconato-6P
4.1.2.14 1.2.1.9
1.1.1.49
β-D-Glicose-6P D-Gluconato-6P
1.1. 1.3 63 D-Glicono-
5.3.1. 9 1,5-lactona-6P
1.1.1.44 1.1.1.343
α-D-Glicose-6P
5.3.1. 9 D-Xilulose-5P
β-D-Fructose-6P
2.2.1.1 5.1.3.1 D-Ribulose-5P

3.1.3.11 5.3. 1.6

D-Eritrose-4P
D-Ribose-5P 2.7.1.15
2.7.1.11 D-Ribose

5.4.2.7
β-D-Fructose-1,6P2 2.2.1.1 D-Ribose-1P
5.4.2.2
4.1.2. 13
D-Sedo- 2.7.6.1
heptulose-7P
D-Gliceraldeído-3P

L. gasicomitatum
PRPP
4.1.2. 9 D-Xilulose-5P
L. carnosum
2.7.1.15 2-Desoxi-D-ribose
L. piscium
4.2.1.4 5.4.2.7 2-Desoxi-D-ribose-1P

2-Desoxi-D-ribose-5P

FIGURA 6.1 Esquema da parte da via das pentose fosfato presente em três bactérias lácticas pertencentes à microbiota da carne e supostamente envolvidas na carne
deterioração. As enzimas presentes em uma, duas ou três espécies são indicadas pelos números da Enzyme Commission com um código de cores específico para cada uma das três cepas.
 Microbiologia e deterioração da carneCapítuloj6195

sobre os diferentes tipos de carne. Por exemplo, no cordeiro,Lowry e Gill (1984)descrito

Candida lipolytica, Candida zeylanoides, Candida saquê,ou Cryptococcus laurentii.Em
produtos cárneos processados (bacon, presunto, salame e patês de fígado) cerca de 12
espécies diferentes de leveduras puderam ser isoladas. Entre eles
C. zeylanoides, Candida alimentaria,eDebaryomyces hanseniiforam os dominantes (
Nielsen et al., 2008). Embora essas espécies não tenham sido associadas a
fenômenos de deterioração, testes de desafio realizados com alguns desses
isolados incubando-os em substrato modelo de carne revelaram que a maioria
estava associada a alterações nas propriedades sensoriais. Isso levou os autores a
sublinhar o potencial de deterioração dessas espécies.
Recentemente, algumas novas espécies de leveduras foram descritas após seu
isolamento em produtos cárneos. Este é o caso deKazachstania psychrophila,uma nova
espécie descrita em carne bovina embalada a vácuo armazenada a vácuo (Kabisch et al.,
2013) e tambémYarrowia porcinaemitidos a partir de carne de porco (Nagy et al., 2014).
Durante uma grande pesquisa de análise de microbiota de carne bovina a vácuo, 256
isolados foram selecionados em meio de glicose de levedura. Cinco deles revelaram
pertencer a um novo clado daCazaquistâniagênero. Um clado é um grupo taxonômico de
organismos classificados juntos com base em características homólogas atribuídas a um
ancestral comum. Então, um novo nome de espécieK. psychrophilafoi proposto para
esses isolados, sendo este clado filogeneticamente distinto das outras espécies (Kabisch
et al., 2013). Quando a carne bovina embalada a vácuo foi artificialmente contaminada
comK. psychrophila,observou-se a produção de bolhas de gás, associadas a fenômenos
de descoloração, quando as leveduras atingiram o nível de 107UFC/g, ou seja, após 16
dias de armazenamento (Kabisch et al., 2016).Nagy et ai. (2014)caracterizaram 11
linhagens de leveduras previamente isoladas de carne na Hungria e também de
sedimentos de rios no Brasil. Eles mostraram que essas cepas pertenciam a duas novas
espécies dentro do bem estudadoYarrowiaclade e propôs os nomesY. porcinaeYarrowia
bubula.Em relação ao primeiro grupo constituído por sete linhagens, todas foram
isoladas de carne moída (principalmente suína e também bovina, com seis e uma,
respectivamente), sendo a última linhagem proveniente de sedimento fluvial; em relação
ao segundo grupo de cinco linhagens, todas eram de origem cárnea.
Até agora, as análises globais de microbiota de carne de alto rendimento geralmente
visavam espécies bacterianas, usando sondas do gene 16S rRNA, mas está claro que a
presença de leveduras em tais ecossistemas deve ser avaliada com sondas apropriadas
no futuro.

6.4.2 Bactérias
Como consequência das condições de embalagem e armazenamento da carne (isto é,
armazenamento em baixa temperatura e atmosfera modificada ou embalagem a vácuo),
principalmente espécies psicrotróficas e anaeróbias facultativas apresentam aptidão para
crescer em tais ambientes. Isso leva ao desenvolvimento de bactérias como
Enterobacteriaceae: Acinetobacter, Enterobacter, Hafnia, Proteus, Serratia, Aeromonas,
Alcaligenes, Providencia,ou tambémPseudomonadaceae.Firmicutes também estão bem
196Ciência da carne do Lawrie

representado com os gênerosBrochothrix, Carnobacterium, Enterococcus,

Leuconostoc, Weissella, Lactobacillus,eLactococcus.
Entre esses diferentes gêneros e espécies, nem todos são considerados spoilers, e
alguns deles são considerados como tendo um status duplo, quer cresçam em um
substrato de carne ou outro. Revisões recentes exploraram profundamente a questão da
deterioração de espécies isoladas de produtos cárneos e a incidência de várias condições
de armazenamento nessas espécies, e fizeram uma compilação exaustiva (para uma
revisão, verNychas et al., 2008; Doulgeraki et al., 2012; Casaburi et al., 2014). Os principais
grupos emblemáticos serão apresentados a seguir.

6.4.2.1Pseudomonas
Pseudomonas lundensis, Pseudomonas fragi,ePseudomonas fluorescens são as
principais espécies encontradas em produtos cárneos (Nychas et al., 2008 e suas
referências). Essas espécies psicrotróficas originárias do ambiente (água, ar) são
altamente dominantes nas carcaças após o abate. Seu potencial proteolítico e sua
aptidão para formar biofilmes são reconhecidos como características de aptidão
que explicam seu desenvolvimento em grande número.Liu et al., 2015 e suas
referências).Pseudomonassp. não são apenas conhecidos por serem favorecidos
pelo armazenamento aeróbico, mas também foram identificados em carne moída
estragada armazenada sob atmosfera modificada.Chaillou et al., 2015).

6.4.2.2 Bactérias de ácido lático

Este grupo é muito grande e engloba mais de 10 gêneros sendo o maior deles,
Lactobacilo,que inclui mais de 100 espécies. O status de várias espécies
pertencentes a este grupo é muito controverso em relação ao seu papel na
deterioração da carne.Pothakos et al., 2015a). Um grande número de espécies
de BAL tem sido descrito em produtos cárneos.Doulgeraki et al., 2010; Lucquin
et al., 2012). De fato, a maioria dessas espécies são consideradas benéficas
para o produto e muitas delas foram propostas como agentes bioconservantes
para produtos cárneos (como exemplos, verJones et al., 2010; Chaillou et al.,
2014). No entanto, entre as espécies LAB também algumas cepas pertencentes
ao gênero Lactobacillus: Lactobacillus sakei, Lactobacillus curvatus,
Lactobacillus algidus, Lactobacillus fuchuensis,eLactobacillus oligofermentans
demonstraram estar associados à deterioração de algumas carnes de aves ou
produtos de peixe.Sakala et al., 2002a; Lyhs e Björkroth, 2008; Koort et al., 2005
). Além disso, o papel controverso das espécies pertencentes ao gênero
Carnobactériafoi documentado.
Dentro do gêneroLactococcusas espéciesL. pisciumé o único que tem sido
relatado como spoiler de carne há 15 anos, sendo responsável por odores
desagradáveis de manteiga (Sakala et al., 2002b). Recentemente um levantamento
genômico desta espécie foi realizado e todo o genoma de uma cepa (L. piscium
MKFS47) foi sequenciado. Os autores evidenciaram o potencial de fermentação de
diversos carboidratos, mas notaram que a falta da via da fosfocetolase, que
 Microbiologia e deterioração da carneCapítuloj6197

está presente nos outros 12 genomas sequenciados de lactococos. Por outro lado, quatro
vias diferentes de utilização do piruvato estão presentes no genoma, com potencial
conseqüente produção de muitas substâncias deteriorantes (acetil/acetoína) que
poderiam explicar os odores desagradáveis a manteiga associados ao desenvolvimento
desta espécie em produtos cárneos. (Andreevskaya et al., 2015).
O gêneroLeuconostocengloba várias espécies, que têm se mostrado
inequivocamente responsáveis por vários defeitos de odor ou aspecto de produtos
cárneos. O genoma deL. gasicomitatumque muitas vezes é isolado também foi
sequenciado e revelou os genes responsáveis por vários metabólitos envolvidos na
deterioração.Johansson et al., 2011) (Veja acima).

6.4.2.3Brochothrix thermosphacta
O gêneroBrochotrix,pertencente aolisteriaceae,engloba duas espécies diferentes,B.
thermosphataeBrochothrix campestris.Ambos são conhecidos como spoilers de
carne. Essas espécies psicotróficas podem se desenvolver em um amplo espectro
de atmosferas gasosas e são encontradas no ar, atmosfera modificada ou produtos
embalados a vácuo. Essas espécies são rotineiramente isoladas de diferentes tipos
de produtos cárneos estragados feitos de carne bovina, suína, ovina, aves ou peixe
há várias décadas.Gribble e Brightwell, 2013; Gribble et al., 2014).
Apesar de sua ampla ocorrência em espécies deteriorantes, suas características
genômicas não são relatadas até o momento e pouco se sabe sobre seu
metabolismo.

6.5 AS PRINCIPAIS MANIFESTAÇÕES DE DESTRUIÇÃO E SUAS

CAUSAS MICROBIANAS
6.5.1 Defeito de cor
A cor da carne, principalmente para a carne vermelha, é o primeiro critério de apreciação
que pode levar à rejeição do produto. Na verdade, nem todos os defeitos de cor são de
origem microbiana, pois podem resultar de modificações químicas, em particular na
mioglobina, que podem alterar a cor do produto sem alterar o aspecto sanitário da carne
(ver Capítulo 11). No entanto, algumas espécies são bem conhecidas por afetar mais
especificamente a cor.
É o caso dos membros daP. fluorescensespécies, que apresentam a capacidade
de produzir uma ampla gama de pigmentos (azul/verde/amarelo). O conhecido
pigmento amarelo fluorescente é um sideróforo, uma molécula produzida para a
captação e utilização de ferro (Cornélis, 2010). A produção de pigmento azul
levando a “carne azul de porco” ou “carne azul” também foi relatada, como foi
observado no queijo mussarela (Andreani et al., 2014). A estrutura genômica desta
espécie foi recentemente explorada e revelou a existência de um agrupamento
filogenético específico englobando todos os isolados capazes de produzir pigmento
juntamente com alguns não produtores.Andreani et al., 2014). Esses autores
também compararam genomas e transcriptoma de pigmento e
198Ciência da carne do Lawrie

produtores de pigmentos não azuis. Eles mostraram que cepas de pigmentação azul
abrigam duas cópias de genes envolvidos na via de biossíntese de triptofano que podem
estar envolvidos na produção de pigmentos.trpABCDF) (Andreani et al., 2015). Além
dessas colorações porPseudomonascepas, o esverdeamento da carne também foi
ocasionalmente relatado como sendo devido a algumas atividades LAB na descoloração
da mioglobina, ou seja, diidrosulfeto ou peróxido de hidrogênio produzido por bactérias
que levam ao esverdeamento ou acinzentamento da carne também foi proposto, embora
os mecanismos não tenham sido claramente mostrados.Borch et ai., 1996; Peirson et al.,
2003).

6.5.2 Defeito de Textura

Um segundo defeito visual que pode afetar a escolha do consumidor é a aparência

viscosa dos produtos cárneos. De fato, foi relatado no passado que o efeito de
deterioração de algumas espécies estava em sua capacidade de produzir lodo
pegajoso. Este tem sido o caso de algunsL. sakeicepas em salsichas, por exemplo (
Björkroth e Korkeala, 1997). A formação de lodo também foi relatada em carcaças
de coelhos ou peitos de peru.Soultos et al., 2009; Samelis et al., 2000). Do ponto de
vista metabólico, essa capacidade depende da produção de polissacarídeos por
espécies, em particular do grupo LAB.Notararigo et al., 2013). No entanto, apesar
desses casos relatados na literatura, esse defeito atualmente é pouco evidenciado.
No entanto, deve-se ter em mente essa capacidade de algumas cepas da microbiota
da carne, pois isso pode levar à produção de biofilme e, assim, modificar as
interações entre as espécies residentes, por exemplo, as patogênicas.

6.5.3 Odor e Sabor

Como evidenciado acima, o potencial de deterioração dos microrganismos depende de
seu crescimento e também de sua capacidade de produzir metabólitos a partir do
substrato cárneo de acordo com suas capacidades metabólicas. O defeito de deterioração
é, portanto, muitas vezes o resultado de várias interações entre microorganismos e entre
moléculas. As abordagens globais que visam todos esses compostos são, portanto,
promissoras para decifrar o papel de vários compostos e a contribuição dos diversos
microrganismos. O odor é uma complexa associação de moléculas, cuja associação pode
ser considerada agradável ou desagradável dependendo dos júris. Recentemente,
Casaburi et ai. (2014)fez uma extensa revisão sobre os compostos orgânicos voláteis
potencialmente produzidos pelos microrganismos associados à deterioração (ver
Capítulo 13). Os autores sublinham que faltam descritores para a carne fresca não cozida.
Álcoois, aldeídos, cetonas, ésteres e compostos de enxofre são, portanto, referenciados
ao longo de uma pesquisa de literatura em relação aos descritores de odor. O odor base
de carne fresca foi definido com notas de odores gordurosos, de queijo, laticínios ou
gordurosos ou de grama. Odores rançosos, repolho e odores florais/cítricos são bastante
apresentados como desagradáveis. o
 Microbiologia e deterioração da carneCapítuloj6199

autores fizeram uma revisão da literatura sobre álcoois, aldeídos, ésteres, cetonas, compostos
de enxofre e ácidos graxos que são produzidos por bactérias deteriorantes e propuseram uma
“roda de aroma de deterioração da carne”, que destaca as diferenças entre as condições de
armazenamento e a dinâmica dos odores ao longo do armazenamento .

6.5.4 Produção de Amina Biogênica

As aminas biogênicas são produzidas através da descarboxilação enzimática de aminoácidos.
Enquanto a tiramina e a histamina, emitidas respectivamente a partir da tirosina e da histidina,
são de segurança, outras aminas biogênicas resultam na deterioração dos alimentos. Em
particular, a putrescina e a cadaverina, tóxicas apenas em grandes doses, são responsáveis
pela deterioração da carne devido ao odor de putrefação que causam. A sua produção durante
o armazenamento de diferentes produtos cárneos tem sido associada ao desenvolvimento
bacteriano e depende das condições de armazenamento, em particular da atmosfera gasosa
utilizada para a embalagem.Balamatsia et al., 2006; Galgano et al., 2009; Li et al., 2014). Além
disso, em embutidos fermentados, a disponibilidade de aminoácidos livres é um fator limitante
para a síntese bacteriana de aminas biogênicas.Latorre-Moratalla et al., 2014). Portanto, a
produção de aminas biogênicas depende de bactérias que abrigam aminoácidos
descarboxilases e de condições de armazenamento que permitem o desenvolvimento
microbiano e podem variar dependendo da disponibilidade de aminoácidos. Isso pode explicar
o efeito indireto de algumas espécies bacterianas, que não produzem aminas biogênicas, mas
podem aumentar sua produção por outras bactérias.Nowak e Czyzowska, 2011).

6.5.5 Produção de Gás

Carnes embaladas a vácuo armazenadas em baixas temperaturas são suscetíveis à
deterioração por bactérias capazes de sobreviver em baixas temperaturas e na ausência
de oxigênio. A embalagem a vácuo de carnes resfriadas foi desenvolvida para exportar
cortes de cordeiro por longas distâncias e, portanto, exigindo longa vida útil. Este
processo tem sido acompanhado pelo aparecimento do chamado defeito do blow pack,
devido à produção de gás pelo metabolismo bacteriano. Neste tipo de deterioração, o
vácuo é perdido por causa do CO2produção, podendo ser acompanhada pela produção
de ofodores, dependendo da natureza do gás que é produzido e da espécie bacteriana
responsável por ele.Enterobacteriaceaeforam relatados como associados a este defeito (
Brightwell et al., 2007) e tolerante ao frioClostridium spp., em especialClostridium
estertheticumeClostridium gasigenes,que pode se desenvolver na carne e produzir CO2
nas embalagens (verMills et al., 2014; Remenant et al., 2015; Dousset et al., 2016para
revisões recentes).

6.6 TENDÊNCIAS FUTURAS

A preservação da carne da deterioração tem sido uma questão ancestral nas comunidades
humanas. Muitos dispositivos e soluções de armazenamento e embalagem foram
200Ciência da carne do Lawrie

desenvolvido. No entanto, é apenas recentemente que mais atenção tem sido dada aos
micro-organismos spoilers. Eles foram inicialmente considerados significativos apenas se
estivessem presentes em número elevado, mas na verdade sabemos que não é porque
um microrganismo está presente em número elevado em um produto estragado que é
responsável por essa deterioração. Abordagens globais recentes nos ensinaram que as
comunidades microbianas em produtos deteriorados são mais diversas do que
esperávamos e que as interações entre as espécies são importantes para o
desenvolvimento da deterioração. Estas são as direções futuras para novos estudos para
vincular a diversidade das comunidades com suas atividades reais em produtos cárneos e
produção de metabólitos. Com o desenvolvimento da genômica (fornecendo o conteúdo
do genoma de cepas individuais), metagenética (para caracterizar a diversidade e
abundância relativa de microrganismos) e metagenômica/metatranscriptômica
(associando as funções abrigadas e expressas pela microbiota), o próximo futuro
certamente verá a elucidação de muitos dos complexos metabolismos bacterianos que
causam deterioração da carne. A ligação entre microbiologia e química por meio de
abordagens metabolômicas também participará muito disso.

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