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com

Efeitos interativos de poluentes157

FIGURA 9.3Toxicidade e potenciação de aditivos. Em (1), ambos os compostos A e B produzem uma resposta linear na
faixa de dose 0-4. Se a toxicidade for simplesmente aditiva, a resposta a 1 mg kg-1A+1mgkg-1B é intermediário entre as
respostas a 2 mg kg-1A e 2mgkg-1B. Se ocorrer potencialização, a resposta à combinação será maior do que a mostrada
para a resposta aditiva. Em (2), a resposta a A é linear, mas a resposta a B é não linear. Nesta situação, a resposta
aditiva a 2 mg kg-1A+2mgkg-1B é maior do que em (1). Isso ilustra o ponto em que a linearidade não pode serpresumido
para curvas de resposta individuais. Se, neste caso, as curvas de dose-resposta fossem conhecidas até 2 mg kg-1para A
e B e a resposta a 2 mgk-1UMA+2mgkg-1B fossem como mostrados, pode-se supor erroneamente que a potencialização
ocorreu. Para estabelecer que a potenciação ocorreu, as curvas de dose-resposta para os compostos A e B precisam ser
determinadas acima das doses usadas em combinação.

substâncias químicas) é aumentada e, portanto, pode
não representar potencialização devido à interação entre
substâncias químicas. Dito isso, deve-se enfatizar
novamente que este capítulo está preocupado
principalmente com casos em que a potencialização
representa um aumento considerável da toxicidade –
frequentemente de pelo menos uma ordem de
magnitude (ou seja, 10 vezes ou mais).
A questão dos efeitos interativos também é
complicada pela questão de qual ponto final é usado
para medir a toxicidade. Por exemplo, em testes com
o springtailFossomia Candida,Van Gestel e
Hensbergen (1997) descobriram que misturas de
cádmioezincoforam antagônicos ao crescimento,
mas foram aditivos à reprodução em comparação
com os efeitos produzidos pelos metais
administrados por conta própria.
A identificação de combinações de poluentes
que dão origem a problemas de potenciação pode
parecer uma tarefa impossível. No entanto, há
são diretrizes que auxiliam no reconhecimento de tais
combinações. Em particular, os rápidos avanços
recentes na toxicologia bioquímica forneceram mais
informações sobre a potencialização da toxicidade
devido a interações no nível toxicocinético (Capítulo
5). Quando um composto (A) provoca uma alteração
no metabolismo de outro (B), dois tipos de interação
são reconhecidos, como segue.
1. O composto A inibe um sistema enzimático
que desintoxica o composto B. Assim, a taxa
de desintoxicação de B é retardada devido à
ação de A.
2. O composto A induz um sistema
enzimático que ativa o composto B.
Assim, a taxa de ativação de B é acelerada
devido à ação de A.
Esses dois fenômenos serão agora considerados
separadamente.
158Efeitos de poluentes em organismos individuais

9.4Potenciação devido à inibição inseticidas piretróides e carbamatos em até 60

da desintoxicação
Em vertebrados e invertebrados terrestres, a
eliminação efetiva de xenobióticos lipofílicos
depende de sua conversão enzimática em
produtos solúveis em água que são prontamente
excretados (Capítulo 5).
A inibição de enzimas relacionadas à
desintoxicação pode levar a um aumento na
toxicidade dos compostos que elas metabolizam.
Esse fenômeno geral é bem ilustrado pelo efeito dos
sinergistas sobre a toxicidade do inseticida (tabela
9.1). Alguns dos exemplos mais marcantes de
sinergismo envolvem a inibição de monooxigenases
por butóxido de piperonila e outros compostos de
metilenodioxifenil. Sinergistas deste tipo podem
aumentar a toxicidade de
vezes e 200 vezes, respectivamente. (As razões
sinérgicas fornecem medidas de aumentos na
toxicidade.)
9,5Potenciação devido ao
aumento da ativação
O metabolismo dos xenobióticos lipofílicos traz
redução da toxicidade na grande maioria dos
casos. No entanto, existem algumas exceções
muito importantes a essa regra. A oxidação pelos
sistemas de monooxigenase às vezes gera
metabólitos altamente reativos que podem causar
danos celulares. Em princípio, portanto, a indução
de MO por uma dose não tóxica de um

FIGURA 9.4Metabolismo da permetrina. A permetrina é destoxificada por dois sistemas diferentes: monooxigenase,
que ataca tanto o ácido quanto o álcool, e a esterase ('B'esterase), que quebra a ligação carboxiéster. Os inibidores da
monooxigenase podem aumentar a toxicidade deste e de outros piretróides.
 Efeitos interativos de poluentes159

CAIXA 9.1Dois exemplos de potenciação devido à inibição da desintoxicação.

Inseticidas piretróides, por exemplo cialotrina, têm toxicidade considerável para as abelhas. Muitas vezes, no
entanto, eles não causam muitos danos quando são usados adequadamente no campo. As abelhas são
repelidas por piretróides, talvez como consequência de efeitos subletais de baixo nível. No entanto, os
piretróides podem se tornar muito mais tóxicos na presença de certos fungicidas inibidores da biossíntese de
ergosterol (EBI). Razões sinérgicas de 5-20 foram relatadas para abelhas quando fungicidas EBI são adicionados
a inseticidas piretróides. Essa potencialização da toxicidade tem sido atribuída à inibição da desintoxicação dos
piretróides pelo sistema monooxigenase. Houve vários relatos da França e da Alemanha de mortes de abelhas
em colmeias que foram atribuídas a esse tipo de potencialização (figura 9.4).
Em um segundo exemplo, os inseticidas organofosforados que contêm o grupo tion (P=S) podem inibir as
monooxigenases microssomais de vertebrados. Isso acontece quando a enzima os converte em oxônios (P=O)
(figura 9.5). O processo é denominado "dessulfuração oxidativa" e leva à ligação do enxofre ao citocromo P450
com conseqüente perda da atividade da monooxigenase (MO). A exposição a níveis relativamente baixos de
compostos organofosforados pode tornar as aves mais sensíveis à toxicidade dos inseticidas carbamato;
carbamatos são desintoxicados por MOs, então uma redução da atividade de MO pode causar um aumento na
toxicidade (figura 9.5).

composto pode aumentar a toxicidade de um 9.6A detecção de potenciação

segundo composto que está sujeito a ativação
oxidativa. Dito isto, não se segue que a indução
no campo
de monooxigenase leve automaticamente a
Embora a potenciação seja um fenômeno bem
aumentos na taxa de ativação (ou no grau de
reconhecido em laboratório, a extensão em que ela
dano celular conseqüente). Por um lado, a
ocorre em campo é praticamente desconhecida. Há boas
indução também pode levar à indução de
razões para suspeitar que possa ocorrer em áreas
outras enzimas que têm uma função
desintoxicante e podem compensar o aumento altamente poluídas. Em algumas áreas marinhas, por

da ativação. exemplo, uma ampla gama de organoclorados

FIGURA 9.5Metabolismo do malatião. O malatião é desintoxicado pela ação de uma carboxiesterase, mas ativado pela
monooxigenase. A toxicidade depende da importância relativa dessas duas enzimas concorrentes. Os produtos químicos que
induzem o sistema da monooxigenase podem tornar o malathion mais tóxico.
160Efeitos de poluentes em organismos individuais

Caixa 9.2Dois exemplos em que a potenciação resulta do aumento da ativação.

O benzo(a)pireno e alguns outros hidrocarbonetos aromáticos policíclicos cancerígenos (PAHs) são ativados por
uma forma induzível de citocromo P450conhecido como P4501A1 (Capítulo 5). Uma gama de compostos orgânicos
planares, não cancerígenos ou mutagênicos, podem causar a indução de P4501A1. Exemplos incluem certos PAHs,
PCBs coplanares e 1,2,7,8-tetraclorodibenzodioxina (TCDD) (ver Capítulo 7). Tais compostos podem atuar como
promotores, que potencializam a ação carcinogênica de outros compostos. Ao aumentar a taxa de ativação de
carcinógenos, eles também podem aumentar a taxa de formação de adutos de DNA; isso pode levar a um
aumento da taxa de mutação induzida quimicamente. No ambiente marinho, há muitas evidências de que (i)
peixes, aves e mamíferos às vezes apresentam níveis elevados de P4501A1 e (ii) que os níveis de P4501A1 estão
relacionados ao grau de exposição a poluentes como PCBs coplanares. Suspeita-se, mas ainda não está
comprovado, que indivíduos com 1A1 elevado apresentarão níveis mais altos de danos ao DNA causados por
carcinógenos e mutagênicos ambientais.
No segundo exemplo, os inseticidas OP, que contêm o grupo P=S, são ativados por P450formas do sistema
monooxigenase (figura 9.4). Assim, a indução de monooxigenase por uma dose não tóxica de xenobiótico pode
levar a uma maior ativação e, consequentemente, ao aumento da toxicidade de um OP. Perdizes expostas a
fungicidas EBI podem apresentar níveis aumentados de monooxigenase hepática devido à indução. Enquanto
no estado induzido, eles mostram maior suscetibilidade a inseticidas OP, como malathion e dimetoato (Walker et
al., 1993; Johnston, 1995). A dependência do tempo dessa potencialização precisa ser enfatizada. Após a
exposição ao EBI, várias horas se passarão antes que a taxa de ativação do OP seja aumentada. Além disso, a
atividade da monooxigenase retornará ao seu nível normal após alguns dias se a exposição ao EBI não ocorrer
novamente. Por isso, as aves podem se tornar mais suscetíveis a certos PO durante o período entre 6 h e 5 dias
após a exposição a um EBI. Potenciação deste tipo, até agora, foi demonstrada apenas em estudos de
laboratório. Ainda não foi demonstrado que ocorre no campo com o uso normal aprovado de pesticidas (mas
veja mais discussão na seção 9.6).

compostos (PCBs, TCDDs e outros) (figura 9.1)
são encontrados (Malins e Collier, 1981). Níveis
elevados de P4501A1 foram encontrados em
peixes e aves dessas áreas, e suspeita-se de
taxas relativamente altas de ativação de PAHs
mutagênicos.
Na agricultura e horticultura intensiva, animais, pássaros
e invertebrados não-alvo são expostos a uma variedade de
inseticidas, herbicidas e fungicidas. Em particular, às vezes
são usadas combinações de pesticidas como curativos de
sementes e sprays (por exemplo, misturas em tanques).
Perguntas agora são feitas sobre a possibilidade de
potencialização da toxicidade quando os animais são
expostos a misturas como essas. Além disso, espécies móveis
(por exemplo, pássaros, insetos voadores) podem ser
expostas sequencialmente a
compostos diferentes quando eles se movem de campo
para campo. Como explicado anteriormente, há boas
evidências de que as abelhas podem ser envenenadas
por sprays de piretróides quando os EBIs são misturados
a eles; EBIs podem causar potencialização pela inibição
da desintoxicação (Pillinge outros,1995). Existem também
outras combinações de pesticidas que causam
preocupação no que diz respeito à possível
potencialização da toxicidade em condições de campo.
No entanto, essas questões continuam sendo objeto de
especulação, pois ainda não foram realizados estudos de
campo que possam resolvê-los.
A dificuldade de identificar os efeitos nocivos causados
pelos poluentes no campo é um tema recorrente deste livro.
O potencial das estratégias de biomarcadores para auxiliar
na resolução deste problema

foi enfatizado no capítulo anterior e é discutido com
mais detalhes no Capítulo 15. Este ponto pode ser
ilustrado considerando um exemplo hipotético no
qual a interação de dois pesticidas é investigada em
um teste de campo. Um ou mais biomarcadores de
efeito tóxico seriam escolhidos para medir as
respostas a um poluente em uma espécie indicadora
apropriada. Essas respostas seriam então
determinadas em três situações de campo diferentes:
1. onde apenas o composto A foi aplicado;
2. onde foi aplicado apenas o composto B;
3. onde A e B foram aplicados.
Se a potenciação ocorresse, então as respostas
medidas em 3 seriam substancialmente maiores
do que a soma das respostas medidas em 1 e 2.
Esta abordagem tem a vantagem de poder medir
a potenciação no nível subletal, ou seja, pode dar
um aviso antecipado de aumento da toxicidade
antes que os efeitos letais sejam produzidos.
Existem vantagens na utilização de biomarcadores
não destrutivos em situações deste tipo. Em
particular, permitem realizar amostragens seriadas
em animais ou aves individuais; quaisquer alterações
causadas por produtos químicos podem então ser
medidas em relação ainternocontroles. Em outras
palavras, parâmetros bioquímicos ou fisiológicos
podem ser medidos em indivíduos antes e após a
exposição ao agrotóxico, superando assim a séria
dificuldade de variação interindividual. A amostragem
em série é possível, por exemplo, no caso de filhotes
de pássaros em caixas-ninho, ou em animais ou
pássaros restritos a áreas limitadas (por exemplo,
recintos) de onde podem ser facilmente recapturados
e amostrados.
9.7Resumo
No campo, os organismos vivos são expostos a
misturas de poluentes, e surgem dúvidas
Efeitos interativos de poluentes161
sobre possíveis interações entre os componentes
das misturas. Quando os produtos químicos são
testados durante a avaliação de risco ambiental,
geralmente é realizado composto por composto.
Muito raramente as misturas são testadas. Na
ausência de evidência em contrário, normalmente
assume-se que a toxicidade das misturas de
compostos será aditiva, ou seja, a toxicidade da
mistura se aproximará da soma das toxicidades de
seus componentes individuais. Este é
frequentemente o caso, e já existem bons
exemplos de produtos químicos ambientais que
compartilham um modo de ação comum se
comportando dessa maneira (por exemplo,
toxicidade mediada pelo receptor Ah causada por
misturas de PCBs coplanares e dioxinas). No
entanto, há um número pequeno, mas
significativo de casos em que a toxicidade é
potencializada quando os organismos são
expostos a misturas; toxicidade é
substancialmente maior do que aditivo. Os casos
mais conhecidos disso envolvem interações no
nível toxicocinético, onde um composto inibe a
desintoxicação de outro ou um composto
aumenta a taxa de ativação de outro. Com o
crescente conhecimento da toxicologia bioquímica
dos poluentes, torna-se cada vez mais possível
prever tais interações e testá-las.
9.10Leitura adicional
BOON, JPet ai.(1989) Dá exemplos de complexos
padrões de poluição causados por PCBs. MALINS,
DC e COLLIER, TK (1981) Discute
o problema dos efeitos das misturas sobre os organismos
marinhos.
MORIARTY, F. (1999)Ecotoxicologia,3ª ed. Des-
discute o problema da interpretação dos dados que
pretendem mostrar potencialização.
WALKER, CHet ai.(1993) Discute laboratório
evidência de potenciação em aves. WILKINSON,
CF (1976) Trata da potenciação
toxicidade dos inseticidas.

O termo 'biomarcador' vem ganhando aceitação nos
últimos anos, embora com alguma inconsistência na
definição. Aqui, definimos biomarcadores como
'qualquer resposta biológica a um produto químico
ambiental no nível individual ou abaixo,
demonstrando um desvio do status normal'. Assim,
medidas bioquímicas, fisiológicas, histológicas,
morfológicas e comportamentais devem ser
consideradas como biomarcadores. Alguns exemplos
de biomarcadores em diferentes níveis de
organização são apresentados na tabela 10.1.
Respostas biológicas em níveis organizacionais mais
altos – população, comunidade e ecossistema são
considerados bioindicadores. Apesar da importância de
quaisquer alterações nesses níveis mais elevados
(considerados nos Capítulos 12 e 15), essas alterações
são muito gerais para serem consideradas
biomarcadores específicos. A relação entre
biomarcadores e bioindicadores quanto à sua
especificidade e relevância ecológica é mostrada
esquematicamente na figura 10.1. Em geral, pode-se
dizer que é difícil relacionar mudanças bioquímicas com
mudanças ecológicas (embora o afinamento da casca do
ovo causado porp, p'-DDE e impõex em búzios de cães
causados por TBT, discutidos no Capítulo 15, mostra
que uma mudança fisiológica pode
CAPÍTULO
10
Biomarcadores
estar relacionado a uma mudança populacional maciça).
Também é difícil relacionar mudanças ecológicas a
causas químicas específicas.
10.1Classificação de biomarcadores
Várias classificações de biomarcadores têm sido
propostas. A mais utilizada é a divisão em
biomarcadores de exposição e biomarcadores de
efeito. Biomarcadores de exposição são aqueles
que indicam a exposição do organismo a
substâncias químicas, mas não informam o grau
de efeito adverso que essa alteração causa.
Biomarcadores de 'efeito', ou mais corretamente
'efeito tóxico' (porque todos os biomarcadores por
definição mostram um efeito), são aqueles que
demonstram um efeito adverso no organismo.
Uma abordagem de biomarcadores baseada em
mudanças nos parâmetros fisiológicos é mostrada na figura
10.2. A mudança no estado de saúde de um indivíduo com
exposição crescente a um produto químico é mostrada por
uma curva suave que vai de saudável, passando por
mudanças reversíveis até irreversíveis que levam à morte. Os
pontos de transição importantes ao longo do caminho são: (i)
quando o organismo é estressado pela primeira vez
(h),ou seja, quando a fisiologia não é mais normal,
 Biomarcadores163

TABELA 10.1Biomarcadores em diferentes níveis organizacionais

em seguida, passar para a área onde o organismo,

embora estressado, é capaz de compensar esse
estresse; (ii) quando o organismo não é mais
capaz de compensar (c), mas as alterações ainda
são reversíveis e a remoção do estresse permite
que o organismo se recupere; e (iii) pontoralém do
qual as mudanças são irreversíveis e a morte
segue. A segunda parte da figura 10.2 mostra as
respostas de cinco biomarcadores diferentes que
são usados para medir o estado de saúde do
indivíduo (Depledge, 1994).

FIGURA 10.2Relação entre exposição ao poluente, estado

FIGURA 10.1Especificidade e relevância ecológica das
medidas de efeitos bioquímicos FromAddison (1996).
Reimpresso com permissão deAvaliações Ambientais.
de saúde e respostas de biomarcadores. A curva superior
mostra a progressão do estado de saúde de um
indivíduo à medida que a exposição ao poluente
aumenta. h, o ponto em que o desvio da faixa de
resposta homeostática normal é iniciado; c, o limite no
qual as respostas compensatórias podem prevenir o
desenvolvimento da doença evidente; r, o limite além do
qual o dano patológico é irreversível por mecanismos de
reparo. O gráfico inferior mostra a resposta de cinco
biomarcadores hipotéticos diferentes usados para
avaliar a saúde do indivíduo. Reproduzido de Depledge
et ai.(1993) com permissão da Springer-Verlag.
164Efeitos de poluentes em organismos individuais
10.2Especificidade dos biomarcadores
Os biomarcadores variam desde os altamente
específicos – uma enzima da via heme do ácido
aminolevulínico desidratase (ALAD) é inibida apenas
pelo chumbo – até os inespecíficos, enquanto os
efeitos no sistema imunológico podem ser causados
por uma ampla variedade de poluentes. Uma lista de
biomarcadores em ordem de seu grau de
especificidade é fornecida na tabela 10.2.
Tanto os biomarcadores altamente específicos
quanto os altamente inespecíficos são valiosos na
avaliação de perigos. Quando amostras de sangue de
aves aquáticas podem ser coletadas e a atividade de
ALAD determinada, é possível, sem outras medições,
determinar a porcentagem de aves aquáticas que estão
em risco de envenenamento por chumbo. No entanto, a
determinação da ALAD não fornece nenhuma
informação sobre os (muitos) outros poluentes que
podem estar presentes.
Inibição da AChEpode ser usado para fornecer
prova legal de morte por pesticidas organofosforados
e carbamato (Hill e Fleming, 1982) e tal inibição é
considerada específica para essas classes de
produtos químicos. No entanto, nos últimos anos,
surgiram evidências de que a inibição da AChE não é
causada apenas por OPs e carbamatos. Payneet ai.(
1996) encontraram uma depressão da atividade da
AChE em até 50% em peixes em Newfoundland, longe
do uso de pesticidas e consideraram que uma
mistura complexa de poluentes pode estar envolvida.
Estudos experimentais de Guilherminoet ai.(1998)
mostraram que tanto detergentes quanto metais
podem inibir a atividade da AChE e sugerem que o
uso desta enzima como biomarcador pode ser
estendido.
A indução de monooxigenase é causada por uma
grande variedade de produtos químicos e é
frequentemente um indicador sensível da presença de
poluentes (Besselinke outros,1997). Assim, é uma
indicação útil de que os organismos são afetados por
poluentes, embora forneça poucas informações sobre a
causa específica. Neste caso, o biomarcador é valioso
direcionar estudos adicionais porque os poluentes estão
presentes em um nível alto o suficiente para causar um
efeito detectável.
10.3Relação de biomarcadores com
efeitos adversos
É claramente útil poder relacionar o grau de
mudança da resposta biológica medida com o
dano que ela causa para que, quando uma ação
corretiva for proposta, o custo dela possa ser
defendido. Uma lista dos mesmos biomarcadores
já apresentados na tabela 10.2 estão listados na
tabela 10.3 na ordem de nosso conhecimento dos
efeitos adversos que eles medem. Um rápido
exame das duas tabelas revelará que elas diferem
na ordem de classificação.
No topo da tabela 10.3 está o desbaste da casca do
ovo. Nesse caso, é possível definir o grau crítico de
desbaste da casca do ovo; foi encontrado para uma
variedade de espécies que o desbaste da casca do ovo
em excesso de 16-18% está associado a declínios
populacionais. Esse fenômeno é discutido com mais
detalhes no Capítulo 15.
O fato de a relação entre a resposta do
biomarcador e um efeito adverso não ser clara
não invalida o uso desse biomarcador. Primeiro,
demonstra que o organismo foi suficientemente
exposto a um poluente ou poluentes para causar
uma mudança fisiológica. Em alguns casos, como
na indução de metalotioneína, a alteração é um
mecanismo de proteção (Capítulo 7); aqui, o
conhecimento de quanto do possível mecanismo
de proteção já foi induzido é valioso para avaliar o
risco para o indivíduo. Em segundo lugar, no caso
de sistemas vitais, é uma indicação de que mais
investigações devem ser realizadas. Por exemplo,
poucos aceitariam o dano à integridade do DNA
com leviandade, embora em muitos casos o dano
seja reparado e nenhum efeito adverso ocorra (ver
Capítulo 7). Em outros casos, como mudanças de
 Biomarcadores165

TABELA 10.2Alguns biomarcadores listados em ordem decrescente de especificidade para poluentes

níveis de porfirina, é claro que os níveis são muito mais demonstrar exposição. O uso desses vários tipos de
baixos do que foi mostrado para causar danos. No biomarcadores na avaliação de perigos é considerado
entanto, esses biomarcadores podem ser usados para mais adiante neste capítulo.
166Efeitos de poluentes em organismos individuais

TABELA 10.3Alguns biomarcadores listados em ordem decrescente de especificidade do efeito adverso


10,4Discussão de biomarcadores
específicos
Alguns dos biomarcadores listados nas tabelas
10.2 e 10.3 foram abordados em outras partes
deste livro. Especificamente, o afinamento da
casca do ovo é discutido no Capítulo 15, e algumas
informações sobre a inibição da AChE e a indução
de monooxigenases foram fornecidas no Capítulo
7. As seções a seguir discutem alguns, mas não
todos, os biomarcadores disponíveis. Uma
cobertura mais completa é fornecida nos livros
sobre biomarcadores fornecidos na lista de leitura
no final deste capítulo.
10.4.1 INIBIÇÃO DE ESTERASES
Do ponto de vista da ecotoxicologia, a AChE é
particularmente útil, pois representa o local de ação e
seu grau de inibição está relacionado aos efeitos
tóxicos. A butirilcolinesterase (BuChE) às vezes é
estudada em paralelo com a AChE, mas seu papel
fisiológico é desconhecido e seu grau de inibição não
está simplesmente relacionado ao efeito tóxico. O
estudo da neuropatia alvo esterase, cuja interação
com compostos organofosforados (OPs) pode levar à
neurotoxicidade retardada induzida por compostos
organofosforados, tem sido confinado a estudos
laboratoriais.
O modo de ação está bem estabelecido e já
foi considerado com algum detalhe no Capítulo
7. Duas classes de compostos, os OPs e o
carbamato, inibem a AChE, causando acúmulo
de acetilcolina nas sinapses nervosas e
interrupção da função nervosa. A interrupção
da função nervosa tem efeitos óbvios:
tremores, disfunção motora e morte. O ensaio
para AChE é mais simples, rápido e barato do
que a análise química para OPs ou carbamatos.
O grau de inibição da AChE tem sido
relacionado aos sintomas observados.
Biomarcadores167
Com vertebrados, a inibição da AChE
cerebral tem sido frequentemente usada para
estabelecer que a morte foi causada por
pesticidas OP ou carbamato (Mineau, 1991).
Sob condições ideais, a inibição na faixa de
50-80% pode ser considerada como prova de
mortalidade pelo pesticida (Hill e Fleming,
1982). Na prática, o grau de desnaturação é
muitas vezes desconhecido e os controlos
adequados são muitas vezes difíceis de obter.
Além disso, a inibição por carbamatos é
prontamente reversível (cf. OPs) e pode ser
rapidamente perdida após a morte. No entanto,
as medições de OPs e carbamatos são ainda
mais difíceis porque são rapidamente
metabolizadas e eliminadas; de fato, a análise
química para níveis de resíduos não tem sido
amplamente utilizada no diagnóstico de
intoxicação por esses compostos.
O órgão usual estudado no caso de amostras
de vertebrados selvagens é o cérebro, que é o
principal local de ação de OPs e carbamatos.
Embora o uso da inibição da AChE ou BuChE no
sangue seja mais aceitável, a relação com a
inibição da AChE cerebral é complexa. Estudos
mostraram que a variabilidade da atividade da
esterase é muito maior no plasma do que no
cérebro e que a recuperação da atividade da AChE
plasmática é muito mais rápida do que no caso da
AChE cerebral. Além disso, a AChE plasmática não
representa o local de ação de OPs e carbamatos e
não existe uma relação simples entre grau de
inibição e efeito tóxico. Assim, o diagnóstico
baseado na atividade plasmática da AChE é difícil.
10.4.2 AS MONOXIGENASES
As enzimas contendo heme conhecidas como citocromos
P são os principais
450
componentes das defesas dos
organismos contra produtos químicos tóxicos em seu
ambiente. Originalmente evoluído, talvez
168Efeitos de poluentes em organismos individuais
desde 2.000 milhões de anos atrás, para lidar com compostos
tóxicos que ocorrem naturalmente (Nebert e Gonzalez, 1987),
eles agora desempenham um papel importante na
desintoxicação de produtos químicos produzidos pelo
homem.
O sistema monooxigenase é um sistema acoplado
de transporte de elétrons composto por duas
enzimas – um citocromo e uma flavoproteína
(NADPH-citocromo redutase). O sistema ocorre no
retículo endoplasmático da maioria dos órgãos, mas
a atividade é muito maior no fígado do que na
maioria dos outros tecidos (Capítulo 5). Inicialmente,
essas duas enzimas foram divididas em duas grandes
classes, as enzimas P450e as enzimas P448(os números
referem-se aos comprimentos de onda em que o
citocromo pode ser detectado). Trabalhos recentes
mostraram a complexidade do sistema. Uma listagem
recente deu mais de 750 isoformas pertencentes a 74
famílias de genes diferentes (Nelson, 1998).
Citocromo P450As reações dependentes de I incluem
N-oxidação e S-oxidação; atividades enzimáticas
amplamente estudadas incluem etoxyresorufmO
-deetilase (EROD), benzo(uma)pireno hidroxilase
(BaPH) e aril hidrocarboneto hidroxilase (AAH).
Citocromo P450As oxidações dependentes de II
incluem hidroxilação aromática, hidroxilação acíclica,
desalquilação e desaminação. As atividades
enzimáticas mais amplamente estudadas são a
benzfetaminaN- demetilase e aldrin epoxidase.
A primeira demonstração do efeito de um pesticida
organoclorado no metabolismo microssomal hepático (ver
Capítulo 5) foi feita há mais de 30 anos. Essa importante
descoberta foi o resultado fortuito de um experimento para
examinar os efeitos da privação alimentar no metabolismo
de drogas. Esses trabalhadores notaram uma diminuição
inesperada no tempo de sono de ratos que receberam
fenobarbital depois que suas gaiolas foram pulverizadas com
clordano. Eles descobriram que isso se devia à estimulação
das enzimas microssomais hepáticas metabolizadoras de
drogas (Harte outros,1963), e essa descoberta logo foi
estendida a muitos outros organoclorados. Esse
inclui não apenas todos os pesticidas organoclorados,
mas também os PCBs, PCDFs e PCDDs. A avaliação de
famílias complexas de produtos químicos por meio
do cálculo de equivalentes de dioxinas é considerada
no Capítulo 15.
A atividade das monooxigenases é afetada por
uma ampla variedade de compostos. As classes de
compostos de interesse ambiental além dos
organoclorados incluem os compostos
organofosforados, piretróides e hidrocarbonetos
aromáticos policíclicos (PAHs).
O conceito de usar a indução da atividade da
monooxigenase em peixes como monitor da poluição do
ambiente marinho por óleo foi proposto por vários
pesquisadores em meados da década de 1970. Desde
então, uma grande variedade de estudos foi publicada,
desde a indução de AHH em peixes nas saídas de esgoto
de Los Angeles até a indução de EROD por efluentes de
fábrica de celulose na Suécia. A indução de
monooxigenases por efluentes de fábricas de papel
provou ser um dos biomarcadores mais sensíveis para
rastrear esse tipo específico de poluição.
A atividade da monooxigenase é demonstrada por
uma ampla gama de espécies (ver Capítulos 5 e 7) e
alguns estudos sobre aves que comem peixes nos
Grandes Lagos são detalhados no Capítulo 15. A utilidade
das monooxigenases para monitoramento biológico foi
claramente demonstrada no caso de poluição por
hidrocarbonetos em peixes e invertebrados aquáticos e
para contaminação por PAHs e OC em uma ampla gama
de organismos. Como a resposta é causada por uma
grande variedade de produtos químicos, isso significa
que o sistema é capaz de detectar exposições
suficientemente altas para causar uma resposta
biológica a muitos xenobióticos. Por outro lado, diz
pouco sobre o(s) agente(s) causador(es), mas pode ser
usado para delimitar uma área para a qual vale a pena o
tempo e o gasto de investigações mais detalhadas.
Do ponto de vista prático, a variação considerável
dentro de uma população específica significa que o
tamanho da amostra geralmente tem que ser bastante
grande. O fato de o sistema ser induzido por uma grande

variedade de compostos naturais, bem como
xenobióticos e é afetado por uma ampla variedade de
outros parâmetros – temperatura, dieta, etc. –
significa que deve-se tomar muito cuidado para
garantir que haja níveis de controle confiáveis.
10.4.3 ESTUDOS SOBRE
MATERIAL GENÉTICO
O papel fundamental do DNA no processo
reprodutivo é bem conhecido e não será discutido
aqui. Os desfechos utilizados para avaliar os danos
causados ao DNA por poluentes ambientais são
efeitos genotóxicos específicos, especialmente o
aumento da carcinogênese, e não efeitos no
processo reprodutivo.
Existe uma sequência de eventos entre a primeira
interação de um xenobiótico com o DNA e a
consequente mutação, que pode ser dividida em
quatro grandes categorias. A primeira etapa é a
formação de adutos. No próximo estágio, pode haver
modificações secundárias do DNA, como quebra de
fita ou aumento na taxa de reparo do DNA. O terceiro
estágio é alcançado quando as perturbações
estruturais do DNA se tornam fixas. Nesse estágio, as
células afetadas geralmente apresentam função
alterada. Um dos ensaios mais utilizados para medir
aberrações cromossômicas é a troca de cromátides
irmãs. Finalmente, quando as células se dividem, os
danos causados por produtos químicos tóxicos
podem levar à criação de DNA mutante e
consequentes alterações na função do gene.
A ligação covalente de metabólitos reativos
de poluentes ambientais ao DNA – formação de
adutos – é uma demonstração clara da
exposição a esses agentes e uma indicação de
possíveis efeitos adversos. As relações entre os
níveis ambientais, o grau de formação do aduto
e o efeito final são complexas. Por exemplo,
embora uma relação direta entre a extensão do
tabagismo e o número de adutos de DNA-BaP
tenha sido claramente demonstrada,
Biomarcadores169
a relação entre os adutos DNA-BaP e a ocorrência de
câncer de pulmão é menos bem definida. No campo
da toxicologia da vida selvagem, o estabelecimento
da sequência de eventos desde a lesão inicial do DNA
até o dano é ainda mais difícil. No entanto, é razoável
concluir que a reação de produtos químicos com o
DNA pode ter consequências prejudiciais, como a
formação de tumores.
Duas abordagens diferentes têm sido usadas para
estudar a formação de adutos de DNA após a
exposição a poluentes:
1. pós-marcação radioativa (geralmente com32P),
levando à separação de uma série de adutos
por cromatografia em camada fina
bidimensional;
2. técnicas para identificar adutos específicos,
incluindo espectrometria de fluorescência,
técnicas cromatográficas e ensaios
imunoenzimáticos (ELISA) - técnicas que são
sensíveis, se usadas adequadamente, e
podem detectar um aduto entre 108
nucleotídeos normais.
As duas técnicas fornecem informações
diferentes. O primeiro fornece um índice do grau
de ligação covalente total, enquanto o último
fornece informações sobre o grau real de ligação
para alguns compostos específicos.
O monitoramento da formação de adutos fornece um
dos melhores meios para detectar a exposição a
hidrocarbonetos aromáticos policíclicos (PAHs). A
estabilidade dos adutos de DNA e hemoglobina
formados por esta classe de compostos significa que a
evidência de exposição a eles permanece depois que eles
são eliminados do corpo. O fato de que a formação de
adutos pela hemoglobina pode ser estudada significa
que testes não destrutivos são possíveis.
Em estudos em Puget Sound, Washington, foram
amostrados peixes e sedimentos. Os níveis de PAHs
no sedimento e no intestino foram determinados e a
extensão de adutos xenobióticos de DNA no fígado
medida por32rotulagem P. Além disso, as
concentrações de PCBs e o grau de indução de
170Efeitos de poluentes em organismos individuais
MFOs foram determinados. Os vários índices
permitiram a esses trabalhadores discriminar
entre locais que exibiam uma gama
considerável de diferenças na contaminação
química por PCBs e PAHs (Steine outros,1992).
A impressão digital de DNA usando a reação em
cadeia da polimerase também tem sido usada como
biomarcador para a detecção de efeitos genotóxicos
de produtos químicos ambientais (Savva, 1998;
Atienzare outros,1999). Acredita-se que as diferenças
entre as impressões digitais de controle e
experimentais se devam à presença de adutos de
DNA. Em estudos de bivalves na Lagoa de Veneza,
uma boa correlação foi encontrada entre a impressão
digital de DNA e o grau de quebra de fita, medido
pelo ensaio de desenrolamento alcalino (Castellinie
outros, 1996).
A quebra nos cromossomos pode ser
examinada diretamente ao microscópio ou pelo
ensaio de desenrolamento alcalino (Peakall, 1992).
Esta técnica é baseada no fato de que a separação
da fita de DNA ocorre onde há quebras. A
quantidade de DNA de fita dupla remanescente
após o desenrolamento alcalino é inversamente
proporcional ao número de quebras de fita, desde
que a renaturação do DNA seja evitada.
As quebras cromossômicas nas brânquias do
peixinho de lama têm sido usadas para estudar a
poluição do Reno. Além disso, aberrações
cromossômicas aumentadas foram encontradas em
roedores coletados em áreas próximas a um local de
descarte de resíduos petroquímicos. Embora danos
aos cromossomos possam levar a efeitos graves,
deve-se lembrar que os mecanismos de reparo são
capazes de impedir que isso aconteça.
A troca de cromátides irmãs (SCE) é a troca
recíproca de DNA durante a replicação do DNA
cromossômico. Cromossomos de células que
passaram por uma replicação de DNA na presença
de timidina marcada ou análogo de ácido nucleico
5-bromodesoxiuridina e depois replicados
novamente na ausência do marcador são
geralmente marcados em apenas um dos
cromátides. Observa-se que o rótulo é trocado de
uma cromátide para a outra. As trocas de
cromátides irmãs podem ser facilmente
visualizadas usando o microscópio de luz ou por
coloração diferencial.
Os cromossomos que sofreram SCE não devem
ser considerados danificados no sentido
convencional porque estão morfologicamente
intactos. No entanto, SCE ocorre em locais de
eventos mutacionais, incluindo quebra de
cromátides. Boas correlações foram observadas
entre o número de SCEs induzidos por célula
contra a dosagem de raios X e a concentração de
vários produtos químicos conhecidos por causar
aberrações cromossômicas.
Uma relação entre o nível de SCE (Nayak e Petras,
1985) e a distância de um complexo industrial foi
demonstrada em camundongos selvagens em
Ontário, Canadá, e uma variedade de aberrações
cromossômicas foram encontradas em ratos do
algodão que vivem perto de lixões perigosos nos
EUA. Os peixes expostos à água do Reno mostraram
um aumento acentuado dos níveis de SCE (van der
Gaage outros, 1993).
A citometria de fluxo pode detectar aberrações
cromossômicas em um grande número de células
com rapidez e precisão. Demonstrou-se detectar
efeitos mutagênicos e clastogênicos em uma ampla
variedade de espécies (Bickhame outros,1998;
Whittier e McBee, 1999).
Como já foi mencionado, sob ensaios específicos,
várias alterações no material genético podem ser usadas
para monitorar a poluição. O monitoramento foi
realizado sobre a incidência de tumores em peixes. Os
peixes são frequentemente amostrados em números
consideráveis e, mais importante, muitos de seus
tumores são visíveis externamente. Esses dados não
podem ser coletados prontamente de outras classes de
espécies, mesmo quando grandes tamanhos de amostra
estão disponíveis, como rato almiscarado de caçadores
ou pato de caçadores, devido ao custo da dissecação.
Nos Grandes Lagos da América do Norte, pesquisas

para determinar a ocorrência de tumores foram
realizados como parte do programa de
vigilância. Os níveis de ocorrência de tumores
em bullheads marrons(Nebulose de ictaluro)e
otários brancos(Catostomus commersoni)são
maiores nas áreas mais poluídas. Dado o
grande número de contaminantes nos Grandes
Lagos, é virtualmente impossível vincular a
carcinogênese a um produto químico
específico, mas a evidência circunstancial de
uma origem química é forte em muitos casos,
embora deva ser advertido que agentes virais e
parasitas podem causar neoplasias. A
ocorrência de neoplasias hepáticas em brown
bullhead e os níveis de PAHs no sedimento
foram monitorados por 20 anos no Black River,
Ohio (Baumann e Harshbarger, 1998). No início
da década de 1980, a prevalência de câncer de
fígado era alta (22-39% dos peixes com mais de
3 anos). A fábrica de coque foi fechada em 1983
e, em 1987, os níveis de PAHs nos sedimentos
diminuíram duas ordens de magnitude e as
taxas de câncer caíram para um quarto do valor
anterior. A dragagem dos sedimentos mais
contaminados foi realizada em 1990,
No geral, os estudos envolvendo o DNA
chegaram a um estágio interessante. Muitas
pesquisas médicas estão sendo realizadas e há
fortes indícios de que essas informações podem
ser usadas para avaliar o impacto de poluentes,
especialmente PAHs, na vida selvagem.
10.4.4 PORFIRINAS
E SÍNTESE DE HAEM
As porfirinas são produzidas pela via biossintética do
heme, que é um sistema vital para a maior parte do
reino animal. Duas grandes perturbações da
biossíntese do heme por agentes ambientalmente
importantes foram estudadas. São a formação de
quantidades excessivas de porfirinas após
Biomarcadores171
exposição a alguns organoclorados (OCs) e a
inibição pelo chumbo da enzima ácido
aminolevulínico desidratase (ALAD).
A biossíntese do heme é normalmente regulada
de perto, e os níveis de porfirinas são normalmente
muito baixos. A porfiria hepática é caracterizada pelo
acúmulo maciço no fígado e excreção urinária de
uroporfirina e porfirina do ácido heptacarboxílico.
Embora o mecanismo da porfiria induzida por OC não
tenha sido completamente elucidado, é considerado
por vários pesquisadores que a inibição da enzima
uroporfirinogênio descarboxilase é a causa proximal.
Os dois OCs mais envolvidos na indução de porfiria
são o hexaclorobenzeno (HCB) e os PCBs. Embora o
HCB tenha demonstrado induzir porfiria em
mamíferos e aves, as dosagens necessárias são altas
em comparação com os níveis ambientais. Os PCBs
também demonstraram ser indutores potentes,
embora os vários congêneres atuem de maneira
bastante diferente.
Estudos no Reno mostraram que os padrões de
porfirinas hepáticas eram marcadamente
diferentes e que os níveis totais de porfirina eram
muito mais altos em lúcios coletados do que
naqueles do rio Lahn, mais limpo. Os níveis de
organoclorados foram até 40 vezes maiores nos
peixes do Reno do que nos do Lahn.
A variação na média dos níveis hepáticos de
porfirinas altamente carboxiladas (HCPs) em sete
espécies de aves (cobrindo cinco ordens) foi apenas
duas vezes e o intervalo total foi de 4-22 pmol g-1
(Raposae outros,1988). Nenhum estudo semelhante
parece ter sido realizado em qualquer outra classe de
organismo. Esses dados de linha de base, coletados
de áreas de baixa contaminação, mostram apenas
uma pequena variação, mas em vista da variabilidade
de resposta aos OCs em estudos experimentais, a
variabilidade em áreas de alta contaminação é um
problema. No entanto, os níveis de HCPs hepáticos
foram acentuadamente elevados em gaivotas de
arenque(Larus argentatus)coletados nos Grandes
Lagos da América do Norte quando comparados com
os da costa atlântica (Foxe outros,1988).
172Efeitos de poluentes em organismos individuais
O ácido aminolevulínico desidratase (ALAD) é uma
enzima da via biossintética do heme. A inibição de
ALAD foi estudada pela primeira vez há mais de 30
anos como meio de detectar a exposição ambiental
ao chumbo em humanos e desde então se tornou o
bioensaio padrão para esse fim; foi posteriormente
utilizado em investigações de vida selvagem. O
ensaio é altamente específico para o chumbo, com
outros metais sendo 10.000 vezes menos ativos em
causar inibição. A inibição de ALAD é rápida, mas o
efeito é revertido apenas lentamente, com os valores
de ALAD retornando aos valores normais somente
após cerca de 4 meses.
A inibição de ALAD tem sido usada como um
indicador de exposição ao chumbo para problemas
gerais, como em áreas urbanas e ao longo de
rodovias, e também especificamente para estudar o
problema de chumbo em aves aquáticas. Uma
diferença de três vezes na atividade ALAD no sangue
foi encontrada entre ratos em uma área rural e ratos
em uma área urbana em Michigan (Mouwe outros,
1975). As principais indicações fisiológicas de
toxicidade por chumbo em ratos urbanos foram o
aumento do peso do rim e a incidência de inclusões
intranucleares. Ambos os efeitos podem ser
correlacionados com os níveis de chumbo. Da mesma
forma, diferenças marcantes na atividade ALAD
foram encontradas entre pombos selvagens{
Columbia Lívia}de áreas rurais, urbanas externas,
suburbanas e centrais de Londres (Hutton, 1980).
Os níveis de chumbo, atividade ALAD e sucesso
reprodutivo de andorinhas de celeiro(Hirundo rustica)
e estorninhos(Sturnus vulgaris)ao longo de rodovias
com diferentes densidades de tráfego foram
estudados na América do Norte (Gruee outros,1986).
Verificou-se que houve um aumento significativo dos
níveis de chumbo nas penas e carcaças de adultos e
filhotes e uma diminuição de 30 a 40% na atividade
ALAD plasmática. No entanto, o número de ovos
postos, o número de filhotes e os pesos corporais dos
filhotes não foram afetados, indicando que o chumbo
das emissões automotivas
não representa um perigo grave para as aves que nidificam
perto das auto-estradas.
A mortalidade de patos e outras aves aquáticas devido à
ingestão de chumbo tem sido motivo de séria preocupação
por muitos anos, o problema foi levantado pela primeira vez
na América do Norte há mais de 70 anos. O problema é
causado por patos e gansos que ingerem chumbo gasto
durante a alimentação. Uma pesquisa nacional descobriu que
12% das amostras de moela examinadas continham pelo
menos um tiro de chumbo e considerou que 2-3% de todas
as aves aquáticas na América do Norte morreram de
envenenamento por chumbo. O envenenamento secundário
de águias-carecas que se alimentam de aves aquáticas
também tem sido motivo de preocupação. Pesquisas
nacionais de águias encontradas mortas nos EUA mostraram
que cerca de 5% morreram de envenenamento por chumbo.
A inibição de ALAD demonstrou ser sensível o suficiente para
detectar o efeito de um único pellet. Uma forte correlação
negativa entre a concentração de chumbo no sangue e a
atividade log ALAD foi encontrada por muitos trabalhadores.
O ensaio ALAD é simples, que pode ser realizado sem
equipamentos caros ou treinamento demorado.
A inibição de ALAD representa uma extremidade do
espectro de biomarcadores. É uma medida dependente
da dose sensível que é específica para um único poluente
ambiental, o chumbo.
10.4.5 INDUÇÃO DE
VITELLOGENINA
A descoberta da barata hermafrodita em trechos de rios
próximos às saídas de esgoto foi o gatilho para
pesquisas sobre o efeito dos disruptores estrogênicos
em peixes, pois se supõe que o hermafroditismo natural
seja baixo. O exame desses peixes mostrou que os
machos tinham altos níveis de vitelogenina, que é uma
proteína da gema do ovo geralmente produzida apenas
pelas fêmeas. Assim, níveis aumentados de vitelogenina
em peixes machos forneceram a base para um ensaio de
biomarcadores para estudos sobre desreguladores
endócrinos.
 Biomarcadores173

CAIXA 10.1Indução de vitelogenina em peixes.

Um levantamento de cinco rios na Inglaterra foi realizado no verão de 1994 (Harries et al., 1997). Para esta
pesquisa, trutas arco-íris machos engaioladas foram implantadas em cinco locais em cada rio, um a montante da
fonte suspeita (estações de tratamento de resíduos), um no ponto de descarga de efluentes e os outros três em
diferentes distâncias a jusante. Em quatro casos, os peixes colocados no efluente puro apresentaram aumentos
muito acentuados e rápidos nos níveis de vitelogenina. Em dois desses casos, nenhum dos sítios a jusante
mostrou qualquer atividade estrogênica; em outro, a atividade foi detectada 1,5 km a jusante. O quarto rio era
bem diferente, o efluente era extremamente estrogênico e assim foi feita a amostragem de água em todos os
outros locais (distância máxima de 5 km). O efluente nesses casos continha níveis muito mais altos de
compostos alquilfenólicos.No quinto rio, mesmo o efluente puro não causou aumento nos níveis de
vitelogenina. Neste caso, a estação de tratamento de resíduos era pequena e não recebia nenhum resíduo
industrial. Uma descoberta preocupante é que alguns estuários do Reino Unido apresentam um alto grau de
contaminação estrogênica.Linguado(Platichthys flesus)nos estuários de Tyne e Mersey apresentaram níveis de
vitelogenina quatro a seis ordens de magnitude maiores do que os controles (Scott et al., 1999). A elevação da
vitelogenina foi menos marcada no Crouch e no Tamisa.
As implicações desses achados em nível populacional não são conhecidas e seriam difíceis de determinar. As
descargas de esgoto podem conter outros compostos que causam toxicidade reprodutiva por outros meios. O
efeito sobre o peixe grosso da planície pode ser diferente do efeito sobre a truta, o que normalmente não ocorre
nestas águas. No caso dos estuários, seria importante examinar os efeitos nos peixes que se reproduzem nessas
áreas, em vez do linguado que se reproduz no mar. Além dessas considerações ecotoxicológicas, há uma
infinidade de outros fatores que afetam as populações selvagens de peixes.

10.4.6 BIOMARCADORES COMPORTAMENTAIS
As mudanças comportamentais representam um nível
organizacional de biomarcador mais alto do que qualquer
considerado até agora. Um dos primeiros defensores do
valor da toxicologia comportamental afirmou que “o
comportamento de um organismo representa o resultado
final integrado de uma diversidade de processos bioquímicos
e fisiológicos. Assim, um único parâmetro comportamental é
geralmente mais abrangente do que um parâmetro
fisiológico ou bioquímico'. Embora muito trabalho
interessante tenha sido realizado nos anos desde que esta
declaração foi feita, os biomarcadores comportamentais
ainda não atingiram o estágio em que são aceitos como
parte dos procedimentos formais de teste.
Existem duas dificuldades fundamentais para o uso de
testes comportamentais em toxicologia da vida selvagem:
primeiro, que os mais bem estudados e mais fáceis
ily realizados e quantificados são aqueles que têm a
menor relevância ambiental, e segundo que os
comportamentos mais relevantes são os mais
fortemente conservados contra a mudança.
O comportamento operante, como o
condicionamento para responder a uma tecla colorida
para obter comida, é muito distante da vida real para
poder ser relacionado à sobrevivência. Pode-se apenas
presumir que uma diminuição na capacidade de
aprendizagem é uma resposta desfavorável. O
comportamento de evitação está mais diretamente
relacionado à sobrevivência, embora a relação não tenha
sido quantificada. A capacidade de capturar alimentos é
claramente importante para espécies predadoras, mas é
difícil de medir em condições de campo.
As observações de campo são geralmente difíceis de
quantificar. Sugeriu-se que as mudanças
comportamentais eram uma possível causa no declínio
do falcão peregrino. No entanto, observações de
174Efeitos de poluentes em organismos individuais
fotografia de lapso de tempo nos ninhos de peregrinos
altamente contaminados revelou pouco em termos de
comportamento anormal. Este estudo foi baseado em
sete aves peregrinas no Alasca, usando câmeras de
filmes com lapso de tempo alimentadas por bateria que
tiravam fotos a cada 3 minutos e os cartuchos de filme
precisavam ser substituídos a cada 6 a 7 dias. Mesmo
assim, era um trabalho de tempo integral substituir os
cartuchos de filme, pois os ninhos estavam amplamente
separados e o terreno era difícil. Em dois dos ninhos, os
ovos quebraram, mas nenhuma evidência de
comportamento anormal foi observada. Os outros cinco
ninhos foram bem sucedidos. Ao todo, foram obtidas
cerca de 70.000 fotos cobrindo 4.200 h. Uma das
desvantagens desse tipo de experimento é o tempo
gasto para analisar os dados obtidos. Em outro estudo
(Nelson, 1976), observações de um esconderijo,
totalizando mais de 300 h, foram feitas em 12 ninhos
peregrinos. Quatro ninhadas perderam ovos únicos,
provavelmente por quebra, mas nenhum
comportamento anormal foi observado. Embora 300 h
seja muito tempo para passar sentado em um
esconderijo, são apenas 25 h por ninhada de 400 h de luz
do dia durante o período de incubação.
Esses dois estudos ilustram as dificuldades de se
fazer observações de campo sobre mudanças
comportamentais. Um problema adicional é o fato de
que, mesmo que as alterações comportamentais sejam
documentadas, é difícil relacioná-las a um ou mais
produtos químicos específicos.
Os estudos mais bem documentados que podem ser
estendidos a situações da vida real são os que envolvem
os pesticidas organofosforados e a consequente inibição
da AChE. Estes já foram abordados na seção 8.4 e seu
uso em situação de campo é considerado mais
detalhadamente na seção 15.4.
Estudos de respostas de evitação de peixes a substâncias
tóxicas datam de mais de 80 anos. Desde os primeiros
estudos simples sobre ácido acético, o campo cresceu
enormemente e os equipamentos utilizados tornaram-se
altamente complexos. Agora temos sofisticadas câmaras de
prevenção de peixes com monitores de vídeo e sistemas de
gravação com interface de computador.
Estudos recentes incluem muitos sobre os efeitos dos
metais pesados. Se compararmos a menor concentração de
efeito observado (LOEC) obtida de estudos comportamentais
(evitação, atração, ventilação de peixes e taxas de tosse) com
estudos de toxicidade crônica, descobriremos que alguns dos
testes de comportamento são mais sensíveis do que os testes
de ciclo de vida ou de estágio inicial da vida . Outros testes
envolvendo a evitação de predadores, comportamento
alimentar, aprendizado, interações sociais e uma variedade
de comportamentos locomotores não foram suficientemente
estudados para permitir um julgamento de sua sensibilidade
ou utilidade. No momento, os testes comportamentais não
substituíram os testes convencionais de toxicidade. No
entanto, testes comportamentais podem fornecer realismo
ecológico, por exemplo, os efeitos de poluentes nas relações
predador-presa. Tais testes devem ser passíveis de validação
em campo.
Os testes comportamentais mais avançados são os
que envolvem peixes. O teste de evasão de peixes está
bem estabelecido em laboratório como um meio de
mostrar efeitos bem abaixo da faixa letal e
procedimentos altamente automatizados estão
disponíveis. No entanto, uma nota de cautela deve ser
injetada. Verificou-se que a pré-exposição ao efluente
reduziu os comportamentos de evitação e os peixes pré-
expostos foram observados com mais frequência em
águas contaminadas do que em águas limpas (Hartwelle
outros,1987). Essa dessensibilização causada pela pré-
exposição torna provável que experimentos de
laboratório superestimem a capacidade de resposta dos
peixes à poluição por metais na natureza.
Essas dificuldades não implicam que os efeitos
comportamentais causados pela poluição não sejam
importantes. Estudos como os que examinam a pressão de
predação em caranguejos violinistas(Uca pugnax)mostraram que
os níveis operacionais de uso de agrotóxicos podem causar
efeitos na população por meio de mudanças comportamentais.
Presas abaixo do padrão são mais facilmente capturadas por
predadores, mas estudos de campo sobre o impacto de produtos
químicos no comportamento são difíceis.
A conclusão geral é que os parâmetros comportamentais
não são especialmente sensíveis à exposição

aos poluentes e que as alterações bioquímicas e
fisiológicas são geralmente pelo menos tão
sensíveis. Além disso, a variabilidade dos dados
bioquímicos é geralmente menor e a relação dose-
resposta mais clara do que aquelas obtidas em
estudos comportamentais. Em geral, as alterações
fisiológicas e bioquímicas são mais prontamente
medidas e quantificadas.
10.4.7 BIOMARCADORES EM PLANTAS
As plantas têm sido amplamente utilizadas como
biomonitores para localizar fontes de emissão ou para
analisar o impacto de poluentes, especialmente poluentes
gasosos do ar, no desempenho das plantas, sendo um dos
primeiros por Angus Smith, que cunhou o termo 'chuva
ácida' após examinar os danos feito em fábricas ao redor de
Manchester em meados do século passado.
No entanto, os biomarcadores devem ir além
dos parâmetros visíveis das espécies sentinelas.
Eles devem estabelecer tais processos e produtos
de plantas, que permitem o reconhecimento do
estresse ambiental antes do dano visível. Os
biomarcadores devem, portanto, ser capazes de
prever o resultado ambiental e os danos
consequentes. Idealmente, os biomarcadores
devem ser selecionados a partir de eventos de vias
bioquímicas ou fisiológicas, mas no momento
ainda não chegamos a esse estágio com
biomarcadores vegetais (Ernst e Peterson, 1994).
Biomarcadores específicos foram identificados em
plantas sensíveis. Em alguns casos, sabe-se que o
excesso de um determinado produto químico dará
origem à produção de um metabólito diferente entre
plantas tolerantes e sensíveis.
Na presença de um excesso de selênio, as plantas
Sesensitive não conseguem diferenciar entre S e Se.
Incorporam Se em aminoácidos sulfurados, levando à
síntese de enzimas de menor atividade, o que pode
levar à morte da planta. Em contraste, as plantas
tolerantes ao Se biossintetizam e acumulam seleno-
aminoácidos não proteicos, como
Biomarcadores175
como selenocistationeína e Se-metilselenocisteína
que não causam problemas metabólicos para a
planta. Assim, a ocorrência de selenoproteínas em
plantas são excelentes biomarcadores para estresse
por Se, embora seu uso em campo não tenha sido
amplamente divulgado.
Outro exemplo é que após uma exposição a um
excesso de flúor (um mineral que contém flúor), as
plantas sintetizam fluoroacetil-coenzima A e depois a
convertem, através do ciclo do ácido tricarboxílico,
em fluorocitrato. O último composto bloqueia a via
metabólica inibindo a enzima aconitase. Como
resultado desse processo, o fluorocitrato se acumula
e é um biomarcador muito confiável para
envenenamento por flúor.
Existem alguns biomarcadores vegetais para metais
pesados livres. As fitoquelatinas são sintetizadas
durante a exposição a vários metais pesados
e ânions como SeO42-, SeO2- 3 e AsO4. Dose-
3-
e relações dependentes do tempo foram
estabelecidas em condições de laboratório para
cádmio, cobre e zinco. Para fins de
monitoramento, são necessárias pesquisas sobre
a produção de fitoquelatinas de plantas no campo.
Biomarcadores vegetais gerais, que respondem a
uma variedade de estresses ambientais, podem ser
úteis para indicar que algo no ambiente é um perigo
para a vida vegetal. Por exemplo, a atividade da
enzima peroxidase tem sido usada para estabelecer a
exposição de plantas à poluição do ar, especialmente
SO2.
As alterações dos sistemas enzimáticos durante o estágio
de desenvolvimento da planta, bem como os efeitos dos
processos sazonais e climáticos, ainda não são
suficientemente conhecidos para que a atividade das
enzimas seja confiável como dispositivos de monitoramento.
Atualmente, os biomarcadores vegetais não estão tão
avançados quanto os biomarcadores animais. No entanto, é
provável que esta situação mude. O fato de as plantas serem
estacionárias ajuda muito na medição da exposição a
poluentes; pesquisas de monitoramento para medir os níveis
de metais pesados em líquens e organoclorados em agulhas
de pinheiro estão em vigor e
176Efeitos de poluentes em organismos individuais

seria valioso se essas medidas pudessem ser sem exposição não há perigo, e se não houver toxicidade
ligadas a mudanças biológicas dentro da planta. não há perigo. Legislação, como as 6ª e 7ª Emendas da
CEE, referem-se, em termos gerais, à proteção do
homem e do meio ambiente. Essa legislação possui
10,5Papel dos biomarcadores na requisitos específicos para dados que devem ser

avaliação de risco ambiental fornecidos em várias etapas da produção. Existe um

conjunto básico – chamado de dados mínimos de pré-

A razão mais convincente para o uso de biomarcadores na avaliação de risco ambiental é que eles podem
mercado – que deve ser fornecido para todos os novos

fornecer informações sobre os efeitos dos poluentes. Assim, o uso de biomarcadores no

produtos químicos antes que qualquer produção ocorra.

biomonitoramento é complementar ao monitoramento mais usual que envolve a determinação ou

Quantidades crescentes de dados devem ser produzidas

previsão de níveis de resíduos (ver seção 6.5 para discussão de avaliação de risco). O primeiro ponto em
à medida que a quantidade do produto químico

qualquer processo de avaliação é decidir o que está sendo avaliado. Isso pode parecer auto-evidente, mas
produzido aumenta. A utilização destes dados na

é surpreendente como raramente são definidos objetivos precisos. Este é o caso de muitos programas de
avaliação dos perigos não está definida na legislação da

monitoramento para determinar os níveis de produtos químicos ambientais. Tomemos, por exemplo, o
CEE. Em vez disso, isso é deixado para os governos

Programa Internacional de Observação de Mexilhões, que mede metais pesados em mexilhões em muitas
individuais. Uma comparação das várias abordagens que

partes do mundo. A justificativa de tais pesquisas é que devemos saber quais são os poluentes, onde e em
têm sido usadas na priorização e padronização da

que concentração. No entanto, o que vai ser feito com a informação? Somente se for conhecido quais
avaliação de perigos é considerada por Hedgecott (1994).
concentrações são perigosas e se medidas corretivas efetivas puderem ser tomadas, esta informação será

de uso prático. Considerações semelhantes se aplicam ao uso de biomarcadores. Mais uma vez, os níveis Antes que a legislação sobre limitação de risco
de ação devem ser decididos para que o programa de monitoramento seja eficaz. Uma vantagem da possa ser aplicada, duas questões fundamentais
abordagem de biomarcadores é que ela pode mostrar que a fisiologia dos organismos está dentro dos devem ser respondidas: (i) quanto dano estamos
limites normais, indicando que nenhuma ação é necessária. Em contraste, os níveis zero raramente são preparados para tolerar? e (ii) quanta prova é
encontrados em determinações analíticas. Idealmente, ambas as abordagens (ou seja, resíduos e suficiente? Em um extremo, não haverá muita
biomarcadores) devem ser usadas juntas de maneira integrada (Capítulo 11). o que vai ser feito com a preocupação se alguns invertebrados aquáticos
informação? Somente se for conhecido quais concentrações são perigosas e se medidas corretivas efetivas morrerem a poucos metros da extremidade de um
puderem ser tomadas, esta informação será de uso prático. Considerações semelhantes se aplicam ao uso tubo de saída. No outro extremo da escala, um
de biomarcadores. Mais uma vez, os níveis de ação devem ser decididos para que o programa de evento como a destruição da maior parte da biota
monitoramento seja eficaz. Uma vantagem da abordagem de biomarcadores é que ela pode mostrar que a do Reno (Deininger, 1987) resultou em uma
fisiologia dos organismos está dentro dos limites normais, indicando que nenhuma ação é necessária. Em reação mundial. Nossas preocupações também
contraste, os níveis zero raramente são encontrados em determinações analíticas. Idealmente, ambas as dependem das espécies e tendem a aumentar à
abordagens (ou seja, resíduos e biomarcadores) devem ser usadas juntas de maneira integrada (Capítulo medida que passamos de algas para mamíferos.
11). o que vai ser feito com a informação? Somente se for conhecido quais concentrações são perigosas e Mesmo dentro de uma classe de animais, existem
se medidas corretivas efetivas puderem ser tomadas, esta informação será de uso prático. Considerações diferenças generalizadas: é fácil despertar
semelhantes se aplicam ao uso de biomarcadores. Mais uma vez, os níveis de ação devem ser decididos preocupação com pandas e baleias, mas difícil no
para que o programa de monitoramento seja eficaz. Uma vantagem da abordagem de biomarcadores é caso de ratos. Além disso, alguns tipos de danos
que ela pode mostrar que a fisiologia dos organismos está dentro dos limites normais, indicando que são considerados mais graves do que outros;
nenhuma ação é necessária. Em contraste, os níveis zero raramente são encontrados em determinações alteração do material genético,
analíticas. Idealmente, ambas as abordagens (ou seja, resíduos e biomarcadores) devem ser usadas juntas

de maneira integrada (Capítulo 11). Uma vantagem da abordagem de biomarcadores é que ela pode A pergunta 'quanto dano estamos preparados
mostrar que a fisiologia dos organismos está dentro dos limites normais, indicando que nenhuma ação é para tolerar?' é uma pergunta para a sociedade
responder. Uma vez respondido, é possível
necessária. Em contraste, os níveis zero raramente são encontrados em determinações analíticas. Idealmente, ambas as abordagens (ou seja, resíduos e biomarcadores) devem ser usadas juntas de maneira integrada (Capítulo 11). Uma vantagem

O perigo é uma função da exposição e da toxicidade desenhar protocolos para atender aos padrões
(Capítulo 6). Em termos mais simples, se houver exigidos. Sem resposta, deixa os cientistas com a

problema de tentar estabelecer regulamentos em uma
situação impossível.
A segunda pergunta 'quanta prova é suficiente?' é
em grande parte científica, embora exija que a
primeira pergunta seja respondida antes de poder
ser abordada. Há uma inércia considerável na
tomada de decisões, mas as decisões devem ser
tomadas. 'Nenhuma decisão' é uma decisão.
Por que usar biomarcadores na avaliação de
perigos? Uma razão importante reside nas limitações
da avaliação clássica de perigos. A abordagem básica
da avaliação clássica de perigos é medir a quantidade
do produto químico presente e relacioná-la, por meio
de dados experimentais em animais, aos efeitos
adversos causados por essa quantidade de produto
químico. A limitação desta abordagem é que apenas
para poucos compostos foi possível definir os níveis
de um produto químico que são críticos para um
organismo. Em situações da vida real, uma grande
variedade de organismos está exposta a níveis
complexos e variáveis de misturas de poluentes. O
monitoramento químico adicional só funciona se o
material for persistente. Produtos químicos como os
PAHs e muitos pesticidas têm meias-vidas biológicas
muito curtas na maioria das espécies, mas podem, no
entanto, ter efeitos a longo prazo. Os sistemas de
monitoramento biológico e químico devem ser
complementares entre si. É importante saber o que
está lá e o que ele faz.
A primeira pergunta que os biomarcadores podem
ser usados para responder é 'os poluentes ambientais
estão presentes em uma concentração suficientemente
alta para causar um efeito?'. Se a resposta for positiva,
justifica-se uma investigação mais aprofundada para
avaliar a natureza e o grau de dano e o agente ou
agentes causais. Se negativo, significa que recursos
adicionais não precisam ser investidos. Desta forma, os
biomarcadores podem atuar como um importante
sistema de 'alerta precoce'.
O papel dos biomarcadores na avaliação
ambiental é considerado como determinando se,
em um ambiente específico, os organismos são
fisiologicamente normais. A abordagem tem sim
Biomarcadores177
laridades para o uso da bioquímica clínica na
medicina humana. Um conjunto de testes pode ser
realizado para verificar se o indivíduo está saudável. É
necessário selecionar tanto os testes quanto as
espécies a serem testadas. A seleção de espécies
indicadoras será, pelo menos até certo ponto,
específica do local. No entanto, há mérito em ter
tanta semelhança de espécies quanto possível entre
os estudos. É importante ver que os principais níveis
tróficos são cobertos e não depender completamente
de organismos no topo da cadeia alimentar. Embora
essas tenham sido as espécies mais afetadas por
alguns poluentes, como os organoclorados
persistentes, não há motivos para acreditar que isso
será uma verdade universal.
Na seleção dos testes, a especificidade do teste
aos poluentes e o grau em que a alteração pode
estar relacionada ao dano precisa ser considerado.
Ambos os biomarcadores específicos e não
específicos são valiosos na avaliação ambiental.
Em um mundo ideal, teríamos biomarcadores
para indicar a exposição e avaliar o perigo de
todas as principais classes de poluentes e
biomarcadores não específicos que avaliam de
forma precisa e completa a saúde do organismo e
seu ecossistema.
Do exposto, fica claro que há dois aspectos
principais para uma definição de dano, um
científico e outro social. Cientificamente, é
importante demonstrar inequivocamente que as
mudanças ocorreram como resultado da poluição.
Mas se essa mudança é ou não suficientemente
séria para tornar essencial arcar com o custo da
ação corretiva é algo para a sociedade decidir.
10,6Resumo
O termo biomarcador é definido como “qualquer
resposta biológica a um produto químico ambiental
no nível individual ou abaixo que demonstre um
desvio do estado normal”. A especificidade dos
biomarcadores para poluentes varia muito.
178Efeitos de poluentes em organismos individuais
Biomarcadores altamente específicos são valiosos na
detecção de exposição e possíveis efeitos de
produtos químicos específicos, mas não fornecem
informações sobre outros poluentes. Em contraste,
biomarcadores não específicos fornecem
informações de que a exposição a poluentes ocorreu
sem identificar o poluente específico responsável.
Vários biomarcadores específicos são considerados
com algum detalhe. Os ensaios de biomarcadores são
particularmente úteis quando estão relacionados ao
efeito tóxico e não apenas à exposição. A razão mais
importante para o uso de biomarcadores na avaliação
de risco ambiental é que eles podem fornecer
informações sobre os efeitos dos poluentes. Assim, o
uso de biomarcadores é complementar ao
biomonitoramento que envolve a determinação dos
níveis de substâncias químicas ambientais.
10,7Leitura adicional
Fossi, MC e LEONZIO, C. (eds) (1994)Não-
Biomarcadores Estruturais em Vertebrados. Anais de
um workshop dedicado ao uso de sangue e outros
tecidos que podem ser coletados de forma não
destrutiva na medição de biomarcadores. HUGGETT,
RJet ai.(1992)Biomarcadores. Bioquímica-
cal, marcadores fisiológicos e histológicos de
estresse antropogênico.Além das técnicas listadas
no título, há extensa cobertura de alterações de
DNA e biomarcadores imunológicos. MCCARTHY,
JF e SHUGART, LR (1990) A
compilação de um grande número de trabalhos
apresentados por cientistas americanos e europeus em
uma reunião da American Chemical Society.
PEAKALL, DB (1992)Biomarcadores Animais como Pol-
Indicadores de lução.Um trabalho de um único autor que
analisa o uso de biomarcadores em animais superiores
na avaliação ambiental.
PEAKALL, DBet ai.(1999)Biomarcadores: um Prag-
Base para a Remediação da Poluição Grave na
Europa Oriental.Seminário da OTAN.

11.1Introdução
É difícil prever os efeitos dos poluentes nos
organismos com um grau aceitável de precisão
simplesmente medindo as concentrações de um
produto químico no ambiente abiótico (figura
11.1). Os fatores que afetam a biodisponibilidade
de produtos químicos para os organismos incluem
flutuações de temperatura, interações com outros
poluentes, tipo de solo e sedimento, precipitação,
pH e salinidade. Mesmo usando o monitoramento
biótico dos níveis de resíduos químicos (ver seção
11.3), há dificuldades consideráveis em conhecer
os efeitos desse nível de produto químico no
organismo. Este processo é dificultado pela
presença de misturas (veja o Capítulo 10) e as
consideráveis diferenças interespécies na
resposta.No localo monitoramento biológico tenta
contornar esses problemas analisando vários
parâmetros de populações naturais que refletem a
situação no campo, em vez das condições
padronizadas de experimentos de laboratório.
CAPÍTULO
11
No localbiológico
monitoramento
Existem quatro abordagens principais parano
localmonitoramento biológico da poluição (Hopkin,
1993a). Cada um será examinado neste capítulo e
ilustrado com exemplos de estudos recentes sobre
uma variedade de animais e plantas de ecossistemas
terrestres e aquáticos. Os quatro envolvem:
1. Monitoramento dos efeitos da poluição na
presença ou ausência de espécies de um sítio ou
mudanças na composição de espécies, também
conhecidos como “efeitos na comunidade” (ver
também Capítulo 14);
2. Medição das concentrações de poluentes em
espécies indicadoras ou 'sentinelas' (ver também
Capítulos 4 e 5);
3. avaliar os efeitos dos poluentes nos
organismos e relacioná-los com as
concentrações nesses organismos e outros
indicadores bióticos e abióticos (ver
também os Capítulos 7 e 8);
4. detectar cepas geneticamente diferentes de espécies
que desenvolveram resistência em resposta a um
poluente (ver também Capítulo 13).
180Efeitos de poluentes em organismos individuais

FIGURA 11.1Gráficos esquemáticos para ilustrar um princípio deno localmonitoramento biológico da poluição. Neste
exemplo hipotético, as respostas, R(medida por concentrações ou efeitos do poluente noy eixo),das espécies 'a' (A) e
'b' (B) em locais com diferentes níveis de contaminação não estão intimamente relacionados com as concentrações do
poluente(xeixo)em amostras abióticas (solo, ar, sedimento aquático) dos mesmos locais. Como a relação entre as
espécies nos mesmos locais é muito mais próxima (C), as respostas da espécie 'a' ao poluente podem ser usadas para
prever as respostas da espécie 'b' com mais precisão do que previsões semelhantes de amostras abióticas (veja as
figuras 11.5 e 11,6 para dados que suportam esta hipótese). Reproduzido de Hopkin (1993a) com permissão de
Blackwell Scientific.

11.2Efeitos comunitários obras mínimas em Anglesey, no norte do País de Gales,

foram responsáveis pela eliminação quase completa de
(biomonitoramento tipo 1) líquenes em um raio de 1 km da fábrica logo após sua
abertura em 1970. Alguma recuperação ocorreu desde
A resposta mais frequente de uma comunidade à
1978, quando novos controles de emissão foram
poluição é que algumas espécies aumentam em
introduzidos, mas a flora de líquens é ainda muito
abundância, outras (geralmente a maioria) diminuem em
empobrecida em comparação com as populações
abundância e as populações de outras permanecem
anteriores a 1970 (figura 11.2). Na última abordagem de
estáveis. Os padrões de abundância das espécies
'conhecimento prévio', um ou mais locais são
refletem efeitos integrados ao longo do tempo e são examinados na área contaminada e são
amplamente utilizados para monitorar os efeitos dos
poluentes nas comunidades. Os efeitos da poluição nas
comunidades e ecossistemas são abordados com mais
detalhes no Capítulo 14.

11.2.1 ECOSSISTEMAS TERRESTRE

Para ser capaz de reconhecer um conjunto incomum de

espécies, é necessário monitorar as mudanças ao longo
do tempo ou ter conhecimento prévio suficiente da
ecologia 'normal' de locais semelhantes, mas não
poluídos. Na primeira abordagem, os locais devem ser
monitorados por vários anos para distinguir os efeitos
dos poluentes das flutuações naturais. Perkins e Millar
(1987) mostraram que as emissões de um
FIGURA 11.2Cobertura (em percentagem do tipo
máximo) de líquenes cortícolas folioses (—), fruticose (– –
–) e crostosos (– · –) em oito quadrados permanentes
montados em árvores de folhas largas a 1 km das
fábricas de alumínio em Anglesey, norte do País de
Gales, durante 1970-1985. Reproduzido de Perkins e
Millar (1987) com permissão de Elsevier Applied Science.
 No localmonitoramento biológico181

comparado com pelo menos um site de 'referência' (por
exemplo, figura 11.3). No entanto, se as diferenças entre
locais poluídos e de referência forem sutis, o
investigador fica com o difícil problema de decidir
quando uma mudança indica um efeito tóxico ou
variações naturais entre locais.
11.2.2 ECOSSISTEMAS DE ÁGUA DOCE
Na Grã-Bretanha, três abordagens principais foram
adotadas para avaliar os efeitos da poluição na
comunidades de organismos de água doce (British
Ecological Society, 1990, no qual esta seção se
baseia). Esses são:
1. obióticoabordagem, baseada nas sensibilidades
diferenciais das espécies aos poluentes;
2. odiversidadeabordagem, baseada em mudanças na
diversidade da comunidade;
3.previsão e classificação de invertebrados
fluviais(RIVPACS),que combina uma
avaliação em termos dos tipos de
espécies presentes e das abundâncias
relativas das famílias.

FIGURA 11.3Abundância de (A) totalColêmbolo,(B)Onychiurus armatus (Collembola)e C)Isotoma olivacea (Collembola) in

a camada de 0 a 3 cm em solos contaminados com chumbo nas proximidades de um afloramento metalífero natural
em uma floresta de abetos noruegueses. As concentrações de chumbo representam metal extraído do solo ao longo
de 18 h em ácido acético tamponado 0,1 M. Observe queO. armatusé sensível à poluição por chumbo, enquantoI.
olivacea atingiram maiores densidades populacionais em solos contaminados. Reproduzido de Hågvar e Abrahamsen
(1990) com permissão da Entomological Society of America.
182Efeitos de poluentes em organismos individuais

Os índices bióticos mais utilizados são o Trent Biotic
Index (TBI), Chandler Biotic Score (CBS) e o Biological
Monitoring Working Party (BMWP). Todos os três são
baseados principalmente em tolerâncias relativas de
macroinvertebrados à poluição orgânica. TBI e CBS
requerem identificação de espécies, enquanto BMWP
requer apenas identificação em nível de família (ver
caixa 11.1). Apenas o CBS leva em conta a
abundância. No entanto, essas pontuações são
geralmente assumidas e não derivadas
experimentalmente. Além disso, supõe-se que as
classificações de sensibilidade se apliquem a uma
variedade de substâncias tóxicas, embora
experimentos de laboratório tenham mostrado que
isso não é necessariamente o caso.
Os índices de diversidade mais utilizados concentram-
se na riqueza de espécies e na distribuição de indivíduos
entre as espécies. O índice de diversidade Shannon-
Weiner é o mais comumente usado. No entanto, existem
três problemas principais com os índices de diversidade.
Primeiro, muitos fatores influenciam a estrutura da
comunidade e como os índices de diversidade não levam
em conta as espécies presentes, sua utilidade como
medida da qualidade da água pode ser questionada. Em
segundo lugar, há um debate não resolvido sobre qual
índice usar para medir a diversidade e qual grupo
taxonômico e nível devem ser considerados. Terceiro, é
não está claro como a diversidade responde à
poluição. Por exemplo, a diversidade de plâncton
reduz continuamente com o enriquecimento
orgânico, mas para os invertebrados bentônicos a
resposta é "em forma de sino" com a maior
diversidade em níveis intermediários de poluição
(British Ecological Society, 1990).
A abordagem RIVPACS é usada para prever a
fauna de um local usando variáveis ambientais
(Wrighte outros,1993). Comunidades-alvo
hipotéticas são fornecidas contra as quais os
efeitos combinados de estresses físicos e químicos
podem ser avaliados. A comparação dos valores
observados com essas previsões fornece índices
de qualidade ambiental. Embora a RIVPACS seja a
mais utilizada das técnicas descritas, ainda é uma
abordagem de 'escova larga' mais útil para
destacar rios e córregos que precisam de um
estudo mais detalhado do que dar um veredicto
final sobre o nível de dano ambiental.
11.2.3 ECOSSISTEMAS MARINHOS
Um dos métodos mais simples de detectar uma mudança
induzida pela poluição em comunidades de organismos
bentônicos marinhos é analisar a distribuição log normal
de indivíduos por espécie no sedimento.

CAIXA 11.1Uso da pontuação BMWP para avaliar a saúde das águas doces.

Um sistema para avaliação rápida da 'saúde' dos ecossistemas de água doce foi desenvolvido no final da década de 1970
peloGrupo de Trabalho de Monitoramento Biológico (BMWP). Pontuações que variam de 1 a 10 são atribuídas a
famílias de invertebrados, dependendo de sua sensibilidade à poluição orgânica. Famílias com baixa tolerância à
poluição recebem uma pontuação alta (por exemplo, a família efêmeraHeptageniidaerecebe uma pontuação de 10),
enquanto aqueles tolerantes à poluição severa recebem a pontuação mais baixa de apenas 1 (por exemplo, vermes
oligoquetas tubificídeos). Em um determinado local, as pontuações de todas as famílias são somadas para obter a
pontuação total do BMWP. opontuação média por táxon(APST = pontuação BMWP total dividida pelo número de taxa)
é um índice particularmente valioso porque é menos sensível ao esforço de amostragem e pode ser previsto com maior
confiabilidade do que o número de taxa ou a pontuação BMWP.
Os sítios podem ser classificados em quatro classes biológicas com base nestas pontuações (ver tabela
11.1). Assim, a maior qualidade do local recebe nota A, enquanto as notas B, C e D são indicativas
de perda progressiva da qualidade da água.

TABELA 11.1Faixa biológica da pontuação média por táxon (ASPT), número de táxons e pontuação do grupo de trabalho de
monitoramento biológico com base na amostragem em três estações (de Wrighte outros,1993)
amostras (Gray, 1981). Em muitas amostras de
comunidades bentônicas, a classe mais abundante não é
aquela representada por um indivíduo por espécie, mas
geralmente situa-se entre as classes com três e aquelas
com seis indivíduos por espécie. Assim, a curva
relacionando números de indivíduos por espécie (xeixo)
para o número de espécies (yeixo) é muitas vezes
fortemente enviesado. Esta curva pode ser 'trazida de
volta' para uma forma normal traçando o número de
indivíduos por espécie em uma escala geométrica
(geralmente × 2). Traçar as classes geométricas noxeixo
(classe I = 1, classe II = 2-3, classe III = 4-7, classe IV =
8-15 e assim por diante) em relação à porcentagem
cumulativa de espécies noyeixo dá invariavelmente uma
linha reta. Em locais poluídos, muitas vezes há uma
quebra na linha indicando um desvio de uma
comunidade de equilíbrio. Se isso persistir em várias
ocasiões de amostragem, é indicativo de perturbação
induzida pela poluição.
As respostas das comunidades marinhas
incrustantes ao estresse de poluição, em termos de
mudanças na composição de espécies, podem ser
monitoradasno local por transplantes recíprocos.
Comunidades clímax podem se desenvolver em
superfícies submersas em um local limpo e poluído e
são então movidas entre os locais. Um experimento
na Austrália em Woolongong Harbour (não
contaminado) e Port Kembla Harbour (poluído por
descargas da indústria pesada) demonstrou rápidas
mudanças na estrutura da comunidade em resposta
à poluição (Moran e Grant, 1991). De fato
No localmonitoramento biológico183
dentro de 2 meses, as comunidades em placas
submersas que foram transferidas de Woolongong
para Port Kemblar eram semelhantes em estrutura
àquelas que se desenvolveram inteiramente em Port
Kemblar. A maioria das mudanças ocorreu em curtos
períodos de tempo quando espécies sensíveis foram
mortas por descargas periódicas (um efeito difícil de
prever medindo os níveis de poluentes na água). O
espaço anteriormente ocupado por essas espécies foi
rapidamente colonizado por oportunistas mais
tolerantes aos poluentes, levando a mudanças na
estrutura da comunidade.
11.3Bioconcentração de poluentes
(biomonitoramento tipo 2)
A medição destrutiva dos níveis de poluentes nos
organismos fornece uma indicação de quanto está
presente em um determinado momento e pode permitir
que os efeitos sobre os predadores sejam avaliados (ver
Capítulos 12 e 15). Tomemos, por exemplo, uma espécie
de ave pernalta que se alimenta principalmente de
moluscos bivalves estuarinos. Concentrações
'críticas' (seguras?) para as aves poderiam ser
estabelecidas com base em níveis em bivalves ao invés
de sedimentos ou água ou mesmo em seus próprios
tecidos. Os bivalves constituem um caminho crítico do
ambiente abiótico para as limícolas, cuja importância
pode ser monitorizada biologicamente através da análise
dos moluscos.
184Efeitos de poluentes em organismos individuais
11.3.1 ECOSSISTEMAS TERRESTRE
A contaminação das plantas tem sido monitorada por
meio da coleta de amostras diretamente do campo ou
pela exposição de material (geralmente sacos de Esfagno
musgo) por um período determinado e devolvendo-o ao
laboratório para análise. O recente declínio nas
concentrações de chumbo no ar no Reino Unido após a
redução dos níveis permitidos de chumbo na gasolina foi
refletido por um declínio nas concentrações de chumbo
nas plantas (Jonese outros,1991).
O monitoramento biológico de precipitação
radioativa na Itália, derivada do desastre de
Chernobyl em 1986, mostrou que os níveis de137Cs
em cogumelos têm aumentado desde o acidente
(Borioe outros,1991). As hifas de basidiomicetos
no solo acumularam os radioisótopos, mas não foi
até que produziram esporóforos que o césio se
tornou disponível para os fungívoros acima do
solo. Não foi encontrada correlação entre o nível
de137Cs nos cogumelos e no solo neste estudo,
enfatizando a importância da
FIGURA 11.4Radiocésio (134Cs e137Cs) de 1987 a
1989 em leite de cabra durante as estações de
pastagem de 15 de junho a 15 de setembro na
serra de Jotunheimen (média±SE, três a oito
animais em 1987 e oito em 1988 e 1989).
Reproduzido de Hoveet ai.(1990) com permissão
da Health Physics Society e Williams & Wilkins,
Baltimore.
monitoramento biológico da poluição
radioativa. A avaliação de risco tradicional
não leva em conta efeitos como este.
Na Noruega, onde foram obtidos resultados
semelhantes, o nível de137A Cs no leite de cabras
aumentou cinco vezes em 1988 após o crescimento
abundante de cogumelos em pastagens (figura 11.4).
Os esporóforos continham níveis de radioatividade
até 100 vezes os da vegetação verde. Assim, os
fungos fornecem uma importante via crítica para a
concentração e transporte de isótopos radioativos ao
longo das cadeias alimentares.
No que diz respeito aos invertebrados, fica claro
que alguns grupos, como piolhos, caracóis e
minhocas, acumulam quantidades significativas de
metais de sua dieta (Hopkin, 1989; Van Straalen,
1996), enquanto a maioria dos insetos é capaz de
regular as concentrações para níveis relativamente
baixos (Hopkin, 1995). Assim, as espécies dos três
primeiros grupos fornecem uma rota significativa
para a transferência de poluentes metálicos para
seus predadores (figuras 11.5 e 11.6).
O monitoramento das concentrações de poluentes em
vertebrados pode apresentar algumas dificuldades. Eles
geralmente são difíceis de capturar, as densidades
populacionais são menores do que nos invertebrados e uma
licença pode ser necessária (ou pode até ser inatingível para
algumas espécies). As formas de contornar isso são coletar
amostras de sangue ou usar um produto não vivo do animal
que indique exposição anterior a um poluente. A análise de
ovos tem sido amplamente utilizada para organoclorados e
isso é menos destrutivo do que a coleta de adultos. As penas
foram propostas como possíveis indicadores. Na Finlândia,
penas de filhotes de várias aves fornecem um bom indicador
da exposição ao mercúrio dos adultos (Solonen e Lodenius,
1990). Pelotas regurgitadas de corujas podem ser usadas
para monitorar a exposição a rodenticidas.
11.3.2 ECOSSISTEMAS DE ÁGUA DOCE
Prever a bioacumulação em sistemas aquáticos
é mais difícil do que em terrestres porque

FIGURA 11.5Relações entre as concentrações de cádmio
(peso seco) nos isópodes terrestres (piolhos da madeira)
Oniscus asellus(A) ePorcellio scaber(B) e solo, e entre as duas
espécies (C) coletadas em locais em Avon e Somerset,
sudoeste da Inglaterra em 1998 e 1989. A região inclui uma
fundição primária de zinco, cádmio e chumbo e áreas de
mineração de zinco em desuso. Cada ponto representa a
média de 12 isópodes e seis amostras de solo de cada local.
Observe que as concentrações de cádmio emP. scabernesta
região pode ser previsto com mais precisão a partir das
concentrações emO. asellus(C) do que a partir de níveis no
solo (B). Reproduzido de Hopkin (1993a) com permissão de
Blackwell Scientific.
No localmonitoramento biológico185
FIGURA 11.6Relações entre as concentrações de
cádmio (peso seco) no caracolHélice aspersa e solo
(A) eOniscus asellus(B) coletados na mesma região da
figura 11.5. Cada ponto representa a média de sete
caramujos, 12 piolhos ou seis amostras de solo de
cada local. Observe que as concentrações de cádmio
emH. aspersapode ser previsto com mais precisão a
partir das concentraçõesO. asellus(B) do que dos
níveis no solo (A). Reproduzido de Hopkin (1993a)
com permissão de Blackwell Scientific.
da maior mobilidade da água e dos sedimentos
em relação aos solos e pela dificuldade de saber
se a principal via de exposição é a água ou a
alimentação. Os organismos podem ser coletados
diretamente do campo para análise ou enjaulados
em locais poluídos e não poluídos para avaliar a
biodisponibilidade. O anfípode de água doce
Gammarus pulextem sido amplamente utilizado
para tal trabalho.
186Efeitos de poluentes em organismos individuais
O monitoramento das concentrações de poluentes
em peixes é realizado em todo o mundo. Por exemplo,
um programa de monitoramento de mercúrio no Brasil
mostrou que os níveis em partes comestíveis de peixes
de áreas de mineração de ouro (onde o mercúrio é usado
extensivamente na extração e refino de ouro) eram cinco
vezes maiores do que o nível 'seguro' para consumo
humano (Pfeiffere outros,1989). Os estudos de longa
duração de Schmitt e Brumbaugh (1990) detectaram uma
diminuição nas concentrações de chumbo em peixes nos
EUA entre 1976 e 1984. Isso coincidiu com medidas
regulatórias que reduziram o influxo de chumbo para o
ambiente aquático. Uma tendência de queda semelhante
foi encontrada também nos níveis de PCBs nos ovos de
gaivotas de arenque dos Grandes Lagos (figura 11.7).
FIGURA 11.7Concentrações de PCB em ovos de gaivotas das colônias Muggs Island/Leslie Spit, Lago Ontário,
1974-97. Dados fornecidos pela Environment Canada.
11.3.3 ECOSSISTEMAS MARINHOS
Mamíferos marinhos no topo da cadeia alimentar são
particularmente difíceis de estudar, pois geralmente são
protegidos, portanto, muitos estudos são baseados em
espécimes encalhados. Este procedimento tende a ser
tendencioso a favor de altos níveis de resíduos. Algum
progresso foi feito na obtenção de amostras de pele de
forma não destrutiva (Aguilar e Borrell, 1994), mas o
biomonitoramento sistemático de mamíferos marinhos
ainda está em um estágio inicial de desenvolvimento.
Aves marinhas marinhas nidificantes coloniais têm
sido estudadas com ovos sendo usados para
determinação dos níveis de OC e penas para os níveis de
metais pesados. Neste último caso, é possível estender
 No localmonitoramento biológico187

o tempo para trás usando espécimes de museu. Por longos em poluentes orgânicos que são altamente
exemplo, Applequistet ai.(1995) foram capazes de lipofílicos (Kai> 105) ou que são metabolizados apenas
examinar os níveis de mercúrio em guillemots(Uria lentamente em produtos solúveis em água que
aalge)durante um período de 150 anos e descobriu podem ser excretados (ver Capítulo 5). Assim, mesmo
que os níveis aumentaram de 1-2 ug g-1durante o após a remoção completa da fonte de poluição, os
período de 1830-1900 a 3-6 ug-1pela década de 1970. níveis de contaminantes nos tecidos dos vertebrados
De longe, o maior esforço de pesquisa foi direcionado podem levar vários anos para diminuir aos níveis de
aos moluscos bivalves. As razões para isso são quatro. fundo. Os níveis de PCBs e DDT em golfinhos de mar
Em primeiro lugar, muitas espécies são fonte de alimento aberto não diminuíram entre 1978 e 1986, apesar de
para vertebrados predadores, principalmente pássaros.
uma redução na contaminação organoclorada do
Em segundo lugar, eles são difundidos e comuns, são
ambiente marinho durante este período (Loganathan
facilmente coletados em grande número e são
e outros,1990).
sedentários. Terceiro, por serem filtradores, os bivalves
passam grandes volumes de água por seus corpos,
acumulam poluentes continuamente e atuam como
11.4Efeitos de poluentes
integradores de exposição por longos períodos. Quarto,
há um bom conhecimento prévio de sua biologia básica
(biomonitoramento tipo 3)
para permitir que os resultados sejam colocados em um
O principal objetivo dos ecotoxicologistas deve ser
contexto ecotoxicológico.
descrever e preverefeitosde poluentes em
Mytilus edulistem sido analisado com mais
organismos e ecossistemas. A base de tais estudos é
frequência por ser comum e ter uma distribuição
que os parâmetros bioquímicos, celulares,
global. Pesquisa sobreMytilustem sido tão extensa
fisiológicos e morfológicos podem ser usados como
que foram estabelecidos esquemas globais de
ferramentas de triagem ou 'biomarcadores' no
'observação de mexilhões'. Estes mostraram
monitoramento ambiental (ver Capítulo 9).
tendências nos níveis de poluentes que, em muitos
casos, diminuíram. Por exemplo, Fischer (1989) foi
capaz de demonstrar que as concentrações de 11.4.1 ECOSSISTEMAS TERRESTRE
cádmio em Mytilus edulisem Kieler Bucht, no oeste
do Báltico, em 1984, havia diminuído para cerca de
Um dos mais simplesno localindicadores de poluição do
30% do seu nível em 1975. Muitos dos esquemas
ar é a variedade de tabaco Bel W3. As plantas
estão em andamento e estão funcionando há vários
desenvolvem manchas nas folhas em resposta aos
anos. Isso garantirá que as tendências de longo prazo
baixos níveis de poluição por ozônio. O teste é de fácil
na biodisponibilidade de poluentes inorgânicos e
orgânicos para bivalves e seus predadores possam execução e tem sido utilizado em diversas pesquisas

ser separadas das flutuações naturais (para exemplos envolvendo escolares (Heggestad, 1991). A morte das

recentes, ver Cattanie outros,1999; Gunthere outros, florestas é um dos exemplos mais claros dos efeitos da

1999). poluição nos ecossistemas. As taxas de crescimento das

Os vertebrados estão no topo das cadeias alimentares árvores também podem ser úteis e podem ser

marinhas e são vulneráveis ao envenenamento por retrospectivas se determinadas a partir das larguras dos

poluentes contidos em suas dietas. Isto é particularmente anéis de crescimento anuais.

verdadeiro para alguns poluentes orgânicos que podem se Os efeitos ecológicos e fisiológicos devidos à poluição
acumular nos tecidos adiposos de mamíferos marinhos e podem ter efeitos colaterais inesperados no
aves. Os tempos de residência podem ser muito comportamento. Por exemplo, a poluição do ar de um
188Efeitos de poluentes em organismos individuais
fundição de cobre na Finlândia resultou em um
declínio no número de lagartas nas proximidades da
fábrica. Grandes tetas(Parus maior)obtêm os
carotenóides que lhes conferem a cor amarela
alimentando-se dessas lagartas. As aves próximas à
fábrica tinham plumagem mais pálida do que as aves
mais distantes, e acredita-se que isso reduzirá a
aptidão em termos de escolha de parceiro e
sobrevivência (Eevae outros,1998). Resultados
semelhantes foram obtidos para andorinhas de
celeiro contaminadas radioativamente (Hirundo
rustica)perto de Chernobyl, no qual parece haver um
trade-off entre o aumento do uso de carotenóides
para a eliminação de radicais livres e seu papel na
sinalização sexual (Camplanie outros,1999).
Em algumas situações, os efeitos podem estar
relacionados diretamente a uma fonte local de poluição.
Walton (1986) obteve evidências diretas dos efeitos das
emissões de flúor de uma planta de alumínio em pequenos
mamíferos. Toupeiras e musaranhos coletados a menos de 1
km da planta tinham níveis extremamente altos de flúor em
seus ossos e dentes. Vários manifestaram os sintomas de
envenenamento por flúor, incluindo dentes lascados e
quebrados e ossos quebradiços.
Ano localbioensaio usando minhocas para avaliar a
toxicidade de solos contaminados por pesticidas foi
desenvolvido por Callahanet ai.(1991). Em cada local,
cincoLumbricus terrestrisforam colocados em recintos
distribuídos em transectos em áreas de alta e baixa
contaminação em um local de 'superfundo' em
Massachusetts anteriormente usado para misturar
pesticidas. Mortalidade, morbidade (enrolamento,
enrijecimento, inchaço, lesões, etc.) e concentrações no
corpo inteiro de uma ampla gama de poluentes
orgânicos em vermes foram relacionados aos níveis nos
solos. Esseno localmétodo não requer a remoção de
solos altamente contaminados do local. Ele fornece uma
relação dose-resposta precisa que pode ser usada para
prever os níveis do solo abaixo dos quais as minhocas
retornarão ao local e os níveis 'seguros' nos solos nos
quais as minhocas não acumularão quantidade
suficiente.
concentrações de poluentes prejudiciais aos seus
predadores.
11.4.2 ECOSSISTEMAS DE ÁGUA DOCE
No nível do organismo, as pesquisas mais recentes têm
sido direcionadas para o desenvolvimento deno local
bioensaios para detectar efeitos subletais. O parâmetro
mais utilizado é o 'escopo para crescimento' (SFG) (ver
seção 8.5). O SFG mede a diferença entre a entrada de
energia para um organismo a partir de sua alimentação
e a saída do metabolismo respiratório e, pelo menos em
princípio, pode ser relacionada a processos
populacionais e comunitários. Animais que estão
'estressados' (gastando energia na desintoxicação e
excreção de poluentes) têm menos energia disponível
para o crescimento somático e reprodução. Isso se
manifesta como taxas reprodutivas e de crescimento
mais baixas em comparação com controles não
estressados. A maioria das medições de SFG em água
doce foram em crustáceos anfípodes e isópodes. O teste
SFG usandoGammarus pulexpara medir os efeitos do
zinco e pH baixo é pelo menos uma ordem de magnitude
mais sensível do que os testes agudos de LC de 24 h 50
(Naylore outros,1989).
Muitos rios e córregos são afetados por poluição
episódica aguda, em vez de contaminação crônica de
longo prazo. 'Explosões' de escoamento de poluentes
podem ocorrer após tempestades, derretimento rápido
da neve (veja a figura 4.8), acidentes em fábricas ou
liberação deliberada. Esses efeitos de aumentos
intermitentes nas concentrações de poluentes podem ser
detectados pelo monitoramento contínuo de organismos
enjaulados. Seager e Maltby (1989) descreveram tal
sistema que usava truta arco-íris(Salmo gairdneri). Os
peixes foram engaioladosno localem Pendle Water, um
rio urbano poluído em Lancashire, Inglaterra. As trutas
responderam às descargas de esgoto aumentando sua
taxa de respiração. Isso foi monitorado medindo-se a
pequena voltagem oscilante produzida pelos músculos
envolvidos na ventilação branquial.
 No localmonitoramento biológico189

11.4.3 ECOSSISTEMAS MARINHOS com mais detalhes no Capítulo 15. No presente capítulo,
apenas os aspectos de biomonitoramento são discutidos

Os efeitos dos poluentes nos ecossistemas (ver quadro 11.2 e figura 11.8).

marinhos são difíceis de estudar devido à vastidão
do sistema e à dificuldade de relacionar quaisquer
efeitos observados a produtos químicos
específicos. O uso de efeitos biológicos para
monitorar a poluição marinha foi revisado por
Addison (1996). Ele discute o uso de três respostas
bioquímicas (indução de monooxigenase, indução
de metalotioneína e inibição de AChE), medidas de
partição de energia em moluscos e análise da
estrutura da comunidade bêntica para avaliar o
impacto da poluição marinha.
Um dos exemplos mais bem estudados de
efeitos de poluentes em organismos marinhos é o
de imporx em cracas e moluscos bivalves
causados pelo TBT Este fenômeno é considerado
Estudos para determinar os efeitos de
poluentes em mamíferos marinhos são poucos.
Estudos detalhados sobre os efeitos de PCBs em
selos foram realizados na Holanda (Brouwer e
outros,1989, 1990), mas esta é uma exceção.
Normalmente, a extrapolação foi feita a partir de
espécies não relacionadas ao avaliar os riscos para
os mamíferos marinhos.
Trabalho na baleia beluga(Delphinapterus leucas)
no estuário de St Lawrence no Canadá ilustra as
dificuldades dos estudos de campo com mamíferos
marinhos. Esta população não aumentou apesar da
cessação da caça, e os produtos químicos tóxicos
foram responsabilizados pelos problemas desta
população isolada. Aqui,

CAIXA 11.2Imposex na pústula do cão.

O tamanho médio do pênis feminino em relação aos machos em uma população de búzios caninos é chamado
de nível de 'imposex' ou índice de tamanho relativo do pênis (RPSI). O RPSI é calculado dividindo o cubo do
comprimento médio do pênis feminino pelo cubo do comprimento médio do pênis masculino (ambos em mm) e
multiplicando por 100. Assim, se o RPSI for 100% então o tamanho médio do pênis o pênis feminino é o mesmo
que o dos machos. Este índice fornece um indicador da exposição de búzios caninos ao TBT em um local (figura
11.8).

FIGURA 11.8Níveis de índice de tamanho relativo do pênis (RPSI) (tamanho percentual do pênis feminino em relação aos
machos) em búzios de cães(Nucella lapillus)coletados do sudoeste da Inglaterra em 1984-1985. Imposex desenvolve-se nas
fêmeas em resposta ao TBT lixiviado de tintas anti-incrustantes e é mais prevalente em áreas de alta atividade náutica (por
exemplo, os estuários de Looe e Yealm). Reproduzido de Bryanet ai.(1986) com permissão da Marine Biological Association of
the United Kingdom.
190Efeitos de poluentes em organismos individuais
a coleta de espécimes para estudo científico não
pode ser feita e, portanto, o material só pode ser
obtido de animais encontrados mortos ou por
amostragem não destrutiva. A determinação dos
níveis de resíduos revelou altos níveis de PCBs, mas
como os animais estavam mortos há algum tempo, as
medições dos biomarcadores estudados pelos
trabalhadores holandeses não foram possíveis. No
momento, não há evidências firmes de que os PCBs
estejam causando efeitos nas baleias.
Deve-se salientar que, embora pinípedes e
cetáceos sejam chamados de 'mamíferos
marinhos', eles não estão intimamente
relacionados. Estudos sobre adutos de DNA
(seções 7.4.1 e 10.4.3) de baleias encalhadas no rio
São Lourenço revelaram altos níveis de adutos de
benzo(a)pireno que não foram detectados nos
cérebros de belugas mortas por caçadores nativos
no Ártico (Martineaue outros,1988). Os níveis de
adutos foram correlacionados com alta incidência
de tumores nas baleias beluga de São Lourenço.
A possibilidade de que a mortalidade generalizada
de focas em várias partes do mundo causada por
vírus esteja ligada aos efeitos de produtos químicos
(especialmente PCBs) no sistema imunológico foi
apresentada, mas o veredicto escocês de "não
comprovado" parece ser tão distante como se pode ir
no momento. Estudos imunológicos detalhados em
baleias beluga foram iniciados com base em
amostragem não destrutiva de pele e será
interessante saber se os altos níveis de PCBs na
população de St Lawrence estão afetando o sistema
imunológico.
11,5Resistência genética à
poluição
(biomonitoramento tipo 4)
As linhagens de plantas que possuem resistência
de base genética a altas concentrações de metais
nos solos são reconhecidas há muitos anos
(Baker e Walker, 1989). A resistência também está
bem documentada em insetos. Essa resistência é
hereditária e deve ser distinguida da tolerância
fenotípica que todos os membros de uma espécie
podem possuir ('pré-adaptação'). Este último pode
consistir em estratégias de prevenção, alta
capacidade de excreção ou posse de enzimas que
decompõem os poluentes orgânicos. A tolerância
fenotípica pode ser induzida (por exemplo, aumento
da síntese de proteínas de ligação a metais). No
entanto, cepas resistentes à poluição geneticamente
distintas evoluirão apenas se a pressão de seleção
persistir por várias gerações.
Invertebrados terrestres que demonstraram por
experimentos de reprodução desenvolver resistência
genética a altas concentrações de metais incluem
raças de minhocas (Spurgeon e Hopkin, 2000),
Colêmbolo,isópodes terrestres (piolhos) eDrosophila(
Posthuma e Van Straalen, 1993). No entanto, a
vantagem seletiva que isso transmite é bastante
pequena. Animais resistentes normalmente
sobrevivem a concentrações de metais apenas cerca
de 30 a 50% maiores do que os controles.
Oligoquetas de água doce e poliquetas marinhos
também desenvolveram resistência a metais. Em
alguns desses casos, a base do aumento da
tolerância é um aumento no número de cópias ou na
taxa de transcrição do gene que codifica as proteínas
desintoxicantes. No caso de inseticidas
organofosforados, foi encontrada em mosquitos uma
amplificação de até 256 vezes dos genes que
codificam esterases não específicas que decompõem
o inseticida (veja também a figura 13.6). Para metais
como cobre e cádmio, o gene que codifica a proteína
metalotioneína de ligação ao metal pode ser
duplicado até quatro vezes. Os metais são ligados
mais rapidamente por animais resistentes após a
ingestão. Tal amplificação foi encontrada na natureza
Drosophilae provavelmente evoluiu em resposta à
pulverização de árvores frutíferas com fungicidas
contendo cobre. As metalotioneínas são proteínas
antigas conhecidas de grupos tão diversos como
Colêmbolo(Hensbergene outros,1999) e

caracóis (Dallingere outros,1997). Assim, a
capacidade de desenvolver resistência em locais
naturalmente enriquecidos com metais como cobre e
zinco existe há muitos milhões de anos.
11.6Conclusões
No localos organismos de biomonitoramento devem
satisfazer os '5Rs' para serem usados com sucesso
(Hopkin, 1993a). Estes são os seguintes.
1.Relevante-para serem ecologicamente significativos, os
testes ecotoxicológicos devem usar espécies que
desempenham um papel importante no funcionamento
do ecossistema.
2.Confiável-as espécies devem preferencialmente ser
amplamente distribuídas, comuns e facilmente
coletadas para facilitar a comparação entre locais
separados por grandes distâncias.
3.Robusto-os bioindicadores não devem ser mortos por
níveis muito baixos de poluentes (com exceção do
monitoramento da estrutura da comunidade tipo 1,
onde a sensibilidade é importante) e devem ser
robustos o suficiente para serem enjaulados em
locais de campo poluídos.
4.Responsivo—os organismos devem
apresentar respostas mensuráveis à
exposição ao poluente, tendo maiores
concentrações do(s) contaminante(s) nos
tecidos (biomonitoramento tipo 2), exibindo
efeitos como reduções no escopo de
crescimento e fecundidade, aumento da
incidência de doenças ou indução de um
bioquímico resposta (biomonitoramento
tipo 3) ou pela posse de resistência de base
genética (biomonitoramento tipo 4).
5.Reprodutível—as espécies escolhidas devem produzir
respostas semelhantes aos mesmos níveis de
exposição a poluentes em diferentes locais.
No localmonitoramento biológico191
11,7Resumo
Inúmeros fatores influenciam a biodisponibilidade dos
poluentes. Isso torna muito difícil prever com precisão
até que ponto os resíduos químicos são assimilados por
animais e plantas e seus efeitos biológicos no campo.
Assim, muitos pesquisadores têm usadono local
monitoramento biológico para coletar essas
informações. Quatro abordagens principais foram
adotadas. Em primeiro lugar, pode-se avaliar a presença
ou ausência de táxons de locais limpos e contaminados
('efeitos comunitários'). Em segundo lugar, as
concentrações de poluentes são medidas em organismos
coletados no campo; esta abordagem também permite a
implantação em campo de espécies 'sentinela' para
monitorar a disponibilidade de poluentes (por exemplo,
o mexilhão Mytilus eduliscomo parte do programa global
de 'observação de mexilhões'). O terceiro tipo de
monitoramento quantifica os efeitos dos produtos
químicos nos organismos e inclui uma ampla gama de
parâmetros bioquímicos e fisiológicos que estão sob o
título geral de 'biomarcadores'. Um dos ensaios de
biomarcadores de maior sucesso é a medição de
'imposex' em búzios de cães. Este fenômeno é causado
pelo tributil estanho (TBT), que tem sido amplamente
utilizado como revestimento anti-incrustante em barcos.
O TBT impõe características masculinas às fêmeas,
levando à redução do desempenho reprodutivo e à
extinção local das populações de búzios caninos nos
locais mais contaminados. O quarto tipo de
monitoramento detecta a evolução da resistência
genética. Isso é mais óbvio em insetos onde, por
exemplo, cepas resistentes de mosquitos podem tolerar
concentrações de inseticidas OP mais de 200 vezes
maiores do que aquelas que eliminarão populações não
resistentes. A seleção natural tem favorecido aquelas
mutações capazes de produzir maiores quantidades de
esterases inespecíficas com função desintoxicante em
resposta à ação tóxica dos inseticidas.
192Efeitos de poluentes em organismos individuais
11,7Leitura adicional
BAKER, AJM e WALKER, PL (1989) Conciso
revisão da tolerância a metais em plantas (veja também Ernst
e outros,1992).
SOCIEDADE ECOLÓGICA BRITÂNICA (1990) Um uso
resumo completo dos antecedentes do monitoramento da
qualidade da água.
BRYAN, GWet ai.(1986) Um artigo clássico sobre o
efeitos do TBT em búzios de cães. CALLAHAN,
CAet ai.(1991) Excelente de-
escrevendono localmonitoramento com minhocas em um
site de 'superfundo' nos EUA.
HOVE, K.et ai.(1990) Interessante estudo sobre
radiocaesium em caprinos, o que enfatiza a importância
do monitoramento a longo prazo.
LOWE, VPW (1991) Uso de dados laboratoriais para in-
interpretar a mortalidade em massa 'inexplicável' de aves marinhas
perto da usina de reprocessamento nuclear de Sellafield. NAYLOR,
C.et ai.(1989) Estudo sobre as possibilidades de crescimento
dentroGammarus pulex.
POSTHUMA, L. e VAN STRAALEN, NM
(1993) Revisão abrangente de tolerância a metais
e resistência em invertebrados terrestres.
WRIGHT, JFet ai.(1993) Um bom resumo da
técnica RIVPACS por alguns dos trabalhadores que a
desenvolveram.
 PAPEL 3

Efeitos dos poluentes

em populações
e comunidades
 CAPÍTULO
12

Alterações nos números:

Dinâmica populacional

Até agora, este livro descreveu os efeitos de
poluentes em organismos individuais, e o Capítulo 11
descreveu métodos de coleta de dados sobre
populações em campo. Neste capítulo, consideramos
os usos que os dados populacionais podem ser
dados, como eles devem ser analisados e as
interpretações que podem ser feitas quanto à causa e
efeito. As primeiras cinco seções do capítulo são uma
exposição da teoria da ecologia populacional, e
alguns leitores acharão isso bastante pesado. Uma
rota atraente para aqueles que encontram este
material pela primeira vez pode ser começar lendo os
estudos de caso na seção 12.6.
Quando poluentes entram em um ecossistema, as
espécies dentro dele podem ser afetadas de qualquer uma
das formas mostradas na figura 12.1. O número de algumas
espécies diminuirá, talvez para zero (figura 12.1, curva i), se a
espécie for extinta localmente. Alternativamente, os números
podem diminuir, mas estabilizar mais abaixo do que antes
(curva ii) e a população pode persistir neste nível se a
poluição persistir (poluição crônica). Uma terceira
possibilidade é que o tamanho da população aumente
inicialmente (curva iii). Se a poluição for crônica, a resistência
pode evoluir
dentro da população, permitindo que os números da
população eventualmente aumentem para um novo
equilíbrio. A evolução da resistência é considerada no
Capítulo 13. Se a poluição é transitória, então a
população pode eventualmente se recuperar,
subindo do nível ao qual foi deprimida pela poluição
(curva iv) ou retornando através da imigração-
recolonização se a poluição tivesse tornado a
população extinto (curva v). Nestes dois últimos
casos, a população não retorna necessariamente ao
seu nível original. Veremos exemplos de algumas
dessas curvas nos estudos de caso descritos mais
adiante neste capítulo. Para começar, porém, vamos
FIGURA 12.1Possíveis respostas do tamanho da população à
poluição.
196Efeitos de poluentes em populações e comunidades
precisamos de um pouco de teoria ecológica para
interpretar e entender os processos que podem
operar para produzir curvas como as da figura
12.1.
12.1Taxa de crescimento populacional
Uma característica chave do crescimento ou declínio
populacional, como mostra a figura 12.1, é a taxa em
que ele ocorre. A curva i população, por exemplo,
parece estar diminuindo a uma taxa constante. A
população da curva ii inicialmente declina, mas
depois se estabiliza e não cresce nem diminui – sua
taxa de crescimento populacional é zero. A população
da curva iii aumenta inicialmente de tamanho – sua
taxa de crescimento populacional é positiva. Assim, a
taxa de crescimento populacional é positiva, nula ou
negativa conforme a população aumenta, é
estacionária ou diminui de tamanho.
A taxa de crescimento populacional é a
característica mais importante da população, e os
ecologistas populacionais gastam muito tempo e
esforço medindo-a e estabelecendo os fatores que a
afetam. Alguns desses fatores são descritos na seção
12.2. Logo de início, porém, vale a pena notar que há
um conjunto de fatores que é particularmente
importante e particularmente difícil de estudar na
prática. Estes são fatores dependentes da densidade,
ou seja, fatores que são afetados pela densidade
populacional.
Normalmente, o efeito da dependência da
densidade é que a taxa de crescimento populacional
diminui à medida que a densidade populacional
aumenta. No caso mais direto, a densidade
populacional é então estabilizada em um nível
característico do ambiente em que a população
existe. Esse nível é conhecido comocapacidade de
cargadeo ambiente.
Ficará imediatamente aparente que a dependência da
densidade é uma complicação indesejada para os
ecotoxicologistas. Isso significa que, para uma compreensão
completa, precisamos conhecer não apenas o caminho
que a poluição afeta a taxa de crescimento populacional, mas
também a forma como a dependência da densidade a afeta.
A curva iii na figura 12.1 representa uma
população que aumenta de tamanho quando o
ambiente se torna poluído. Chamemos essa
espécie de A. Se a espécie A fosse a única afetada
negativamente por poluentes (por exemplo,
diminuição do sucesso reprodutivo, aumento da
taxa de mortalidade), seu aumento constituiria um
paradoxo. A única maneira pela qual a espécie A
pode aumentar é como resultado de interações
complexas com outras espécies. Talvez exista
alguma outra espécie, chamada de espécie B, que
deprime a espécie A. Se a poluição deprimisse a
espécie B, a consequência para a espécie A
poderia ser benéfica. Isso pode acontecer de
várias maneiras. Um caso comum é que a espécie
B é um predador da espécie A; assim, a espécie A
aumenta porque o poluente remove seus
predadores. Por exemplo, o ácaro vermelho
aumentou em número quando seus predadores
foram mortos por pesticidas.
12.2A taxa de crescimento populacional
depende das propriedades de
cada organismo
As taxas de crescimento de uma população podem ser medidas de
diferentes maneiras, conforme mostrado no quadro 12.1.
É intuitivamente claro que a taxa de crescimento
populacional depende das taxas de nascimento e
mortalidade dos indivíduos e do momento de suas tentativas
de reprodução. Juntos, eles caracterizam as histórias de vida
dos indivíduos. Em geral, no entanto, as taxas de
mortalidade, natalidade e crescimento podem mudar com a
idade. Para uma descrição completa da história de vida,
portanto, precisamos de um registro decrescimento
específico da idade, taxas de natalidade e mortalidade.
Coletivamente, essas são às vezes chamadas de taxas vitais
do organismo. Neste ponto, o leitor pode querer
 Mudanças nos números: dinâmica populacional197

CAIXA 12.1Diferentes formas de avaliar o crescimento populacional.

A medida que defendemos é a taxa de crescimento populacional, r. A taxa de crescimento populacional é definida como o
aumento da população por unidade de tempo dividido pelo número de indivíduos na população. A definição de taxa de
crescimento populacional pode ser entendida matematicamente como segue. Se o tamanho da população N(t)é plotado em
função do tempo t, como na figura 12.1, então dN/dtrepresenta matematicamente o aumento populacional por unidade de
tempo, em unidades de animais por unidade de tempo. A taxa de crescimento populacional coloca isso em uma base per capita
(ou seja, por animal), dividindo o número de indivíduos na população. Matematicamente,r=eu/NdN/dt. Isso é medido como
animais per capita por unidade de tempo. Assim, se o tamanho da população é de 1.000 e está aumentando em um animal por
ano, a taxa de crescimento populacional é de 0,001 per capita por ano.
Seré constante, entãoN(t)=N(0)ert. Isso mostra que o aumento exponencial da população ocorre se a taxa de
crescimento populacional for constante.
Outra medida que às vezes é usada é o valor líquidotaxa reprodutiva,geralmente dado o símbolo λ, definido
como:

(12.1)

Por outro lado,

(12.2)

λé o fator pelo qual a população é multiplicada a cada ano. Assim, se a população dobra a cada ano, então λ=2.
Por exemplo, se λ=2 e o tamanho inicial da população for 10, então nos anos subsequentes o tamanho da
população será 10, 20, 40, 80... Neste caso,r=registroe2=0,693. Outras propriedades de λ são discutidas no
Apêndice.

no exemplo da vida real fornecido no estudo de

caso 12.1 no final desta seção.
Consideraremos aqui dois métodos de registro de uma
história de vida que diferem em seu nível de detalhes. Ambos
podem ser aplicados a organismos com eventos reprodutivos
discretos – por exemplo, eles podem se reproduzir
anualmente. Começamos com a abordagem mais simples.
Suponha que o organismo se reproduza pela primeira vez
na idadet1, pela segunda vez na idadet2, pela terceira vez na
idadet3e assim por diante, como mostra a figura 12.2.
Suponha que o número de descendentes produzidos por
cada fêmea sejan1em sua primeira tentativa de reprodução,n
2em seu segundo e assim por diante. Por último, suponha
que a probabilidade de uma mulher sobreviver desde o
nascimento até a idadeteuéeueu. A taxa de crescimento
populacional, designadar,pode ser calculado pela fórmula:
(12.3)
A Equação 12.3 é conhecida como equação de Euler-
Lotka. Ao derivar a equação, assume-se que a proporção
de mulheres em cada classe de idade é invariante (a
suposição de 'distribuição de idade estável'). No entanto,
as estimativas da taxa de crescimento populacional
calculadas a partir da equação 12.3 ainda são úteis na
prática, mesmo que a hipótese de distribuição etária
estável não se confirme.
É comum usar um computador para calcularr a
partir de medições dos parâmetros de história de
vida (os valores deneu,eueueteu). O método mais
simples é calcular o lado direito da equação 12.3
para cada um dos vários valores experimentais de
r(por exemplo, tente -0,5, -0,4, -0,3, … 0,3, 0,4,
198Efeitos de poluentes em populações e comunidades

0,5). Apenas um valor de r torna o lado direito

da equação 12.3 igual a 1. Esse valor der
satisfaz a equação 12.3 e assim mede a taxa de
crescimento da população.
A história de vida pode ser mais simples do que a
mostrada na figura 12.2. Por exemplo, a taxa de mortalidade
FIGURA 12.2Uma história de vida geral. t1,t2,t3, …representam
de adultos pode ser constante, ou a taxa de natalidade pode as idades em que o organismo se reproduz. n1,n2, n3…são o
ser constante ou as tentativas de reprodução podem ser em número de descendentes então produzidos por cada fêmea
reprodutora.
intervalos regulares. Essas simplificações geralmente
permitem que a equação 12.3 seja escrita de uma forma mais
simples e tratável (Calowe outros,1997).
concentrações de dieldrina. Foram sete tratamentos,
Uma outra maneira muito importante de descrever
0, 1, 2, 3, 4, 5 e 10 µg l-1dieldrin, juntamente com um
histórias de vida é registrar o número de organismos
controle de acetona porque a acetona foi usada como
sobreviventes e o número de descendentes produzidos
o 'transportador' de dieldrin. Sessenta larvas recém-
em intervalos regulares, por exemplo, diariamente. Esses
eclodidas ('náuplios') foram alocadas para cada
registros são convenientemente tabulados em uma
tratamento e mantidas em grupos de seis em placas
matriz, denominada matriz de projeção populacional.
contendo 20 ml de água da baía. A água foi trocada a
Métodos poderosos de álgebra matricial foram
cada dois dias, quando os animais foram alimentados
desenvolvidos e aplicados à análise dessas matrizes
com um número fixo de células de algas. Os números
(Caswell, 1989). Uma breve introdução ao seu uso é dada
de sobreviventes e nascimentos foram contados
no Apêndice.
diariamente.
No estudo de caso a seguir, as histórias de vida
As curvas de sobrevivência dos animais submetidos aos
foram registradas pela contagem diária do número
diversos tratamentos são mostradas na figura 12.3A. A
de animais sobreviventes e do número de
sobrevivência até o dia 20 foi pior em concentrações de 5-10 µg l-1
descendentes produzidos.
do que em concentrações mais baixas. A reprodução começou

por volta do dia 18, e a taxa de natalidade foi bastante variável ao

12.2.1 HISTÓRICO DE VIDA E TAXA DE
CRESCIMENTO POPULACIONAL DO COPEPOD
COSTEIRO EURYTEMORA AFFINIS
A história de vida e a taxa de crescimento
populacional do copépode costeiroEurytemora
affinisem diferentes concentrações de dieldrin foi
estudado por Daniels e Allan (1981). Uma
população deE. affinisfoi obtido em Chesapeake
Bay, MD, EUA, onde sofre expansões
populacionais anuais entre fevereiro e maio,
quando as temperaturas da água aumentam de 5
a 15–20°C. Os animais foram mantidos no
laboratório por 2 meses (três ou quatro gerações)
a 18°C antes do início da experimentação.
O experimento consistiu em registrar as histórias
de vida de animais submetidos a diferentes
longo do tempo (duas curvas representativas da taxa de
natalidade são mostradas na figura 12.3B).
A história de vida pode ser totalmente descrita pelos três
parâmetros taxa de mortalidade, taxa de natalidade e idade
na primeira reprodução se as suposições simplificadoras
forem feitas de que para cada tratamento a taxa de
mortalidade não muda com a idade e que a taxa de
natalidade não muda com a idade após a primeira
reprodução . A taxa de mortalidade, a taxa de natalidade e a
idade na primeira reprodução ('período de desenvolvimento')
são mostradas em relação à concentração de dieldrin na
figura 12.4A. À medida que a concentração de dieldrin
aumentou, a taxa de mortalidade e o período de
desenvolvimento aumentaram e a taxa de natalidade caiu.
Qualquer um desses efeitos por si só produziria
uma redução na taxa de crescimento populacional. As
reduções na taxa de crescimento populacional que
 Mudanças nos números: dinâmica populacional199

FIGURA 12.3Efeito do dieldrin na história de vida deEurytemora affmis.(A) Curvas de sobrevivência. Estes mostram para cada
tratamento a sobrevivência dos animais a cada idade. Os números indicam tratamentos, ou seja, concentrações de dieldrin, em
µg l-1. C é o controle de acetona. (B) Taxa de natalidade em relação à idade. A taxa de natalidade foi medida em todas as
concentrações, mas apenas duas concentrações representativas, 2 e 4 µg l-1, são mostrados aqui (gráficos superior e inferior,
respectivamente). Modificado de Daniels e Allan (1981) com permissão do Conselho Nacional de Pesquisa do Canadá.

FIGURA 12.4Efeitos da concentração de dieldrin emE. affinis.(A) Efeitos sobre a taxa de mortalidade, taxa de natalidade e
período de desenvolvimento (idade à primeira reprodução) estimados conforme descrito no texto. (B) Reduções na taxa de
crescimento populacional,r,causados pelos efeitos mostrados em (A). De Sably (1996).

ser produzido por cada efeito por si só são mostrados na período de menção. Assim, a redução na taxa de crescimento
figura 12.4B. A redução devido à depressão da taxa de populacional com o aumento da concentração de dieldrin deve-se
natalidade é semelhante tanto ao aumento da igualmente aos efeitos da taxa de natalidade, taxa de mortalidade
mortalidade quanto ao aumento do desenvolvimento. e idade na primeira reprodução (figura 12.4B).
200Efeitos de poluentes em populações e comunidades

Este estudo de caso mostra como a taxa de por exemplo, floresce em temperaturas mais altas do
crescimento populacional variou com a concentração de queS. oryzae(figura 12.5).
dieldrin (figura 12.4B). A taxa de crescimento Na figura 12.5, as taxas de crescimento populacional não

populacional também depende de muitos aspectos
físicos do ambiente. Por exemplo, a taxa de crescimento
populacional do gorgulho do arrozSitophilus oryzae
depende da temperatura e do teor de umidade dos
depósitos de grãos em que vive. A dependência é
mostrada em um gráfico de contorno na figura 12.5
(linhas tracejadas). Os eixos representam a temperatura
e o teor de umidade do grão. As linhas tracejadas são
contornos de igual taxa de crescimento populacional.
Dentro da gama de ambientes representados na figura
12.5, existem alguns em que a população floresce (altos
valores fora). Em geral, quanto maior o valor derquanto
mais rápido a população cresce. Os ecologistas referem-
se às condições para as quaisr≥0 como a espécienicho
ecológico.
Em geral, espécies diferentes têm nichos
foram afetadas pelas interações com outros animais. Quando
as interações dentro e entre as espécies são levadas em
consideração, as taxas de crescimento populacional são
reduzidas. A longo prazo, as taxas de crescimento
populacional não excedem zero (ou seja, não ocorrem
explosões populacionais a longo prazo).
Como vimos, muitos fatores afetam a taxa de crescimento
populacional. Se a taxa de crescimento populacional de longo
prazo for zero, no entanto, alguns fatores devem operar mais
fortemente quando a população é grande, mas apenas
fracamente quando a população é pequena.(dependência de
densidade). Voltaremos a esses fatores a seguir.
12.3Dependência de densidade
Como mencionado anteriormente, os fatores que variam em seu efeito

diferentes. O besouro de grãosRhizopertha dominica, com a densidade populacional são chamados de densidade.

FIGURA 12.5Gráficos de contorno da taxa de crescimento populacional para duas espécies de besouro de grãos,Sitophilus oryzae(– –
- ) eRhizopertha dominica(——),Reproduzido de Andrewartha e Birch (1954) com permissão da University of
Chicago Press. (Os contornos são aqui rotulados em termos de taxa de crescimento populacional; taxa
reprodutiva líquida foi usada no original.)

dependente. Seu resultado líquido é que a taxa de
crescimento populacional é afetada pela densidade
populacional. No caso mais simples, a taxa de
crescimento populacional é uma função linear negativa
da densidade populacional, como na figura 12.6. Observe
que quando a população é pequena (lado esquerdo da
figura 12.6), a população aumenta (a taxa de crescimento
populacional é positiva). Quando a população é grande
(lado direito da figura 12.6), a população diminui (a taxa
de crescimento populacional é negativa). No meio, há
uma densidade populacional (equilíbrio) para a qual a
taxa de crescimento populacional é zero. Essa densidade
populacional é chamada de transportecapacidade do
ambienteem que a população vive. Os ecologistas dão-
lhe o símboloK.O efeito da dependência da densidade
está aqui para empurrar a densidade populacional para a
densidade de equilíbrio se outros fatores a aumentaram
ou diminuíram. O equilíbrio é, portanto, umequilíbrio
estável.
Suponha que a taxa de crescimento populacional
diminua com a densidade populacional em uma relação
de linha reta, como na figura 12.6. Seja a equação da
reta:
Onder0ebsão constantes.r0representa a taxa de crescimento
populacional em baixa densidade populacional.
FIGURA 12.6Dependência de densidade emDaphnia
pulex. De Franket ai.(1957).
Mudanças nos números: dinâmica populacional201
Nós podemos escreverbem termos der0e capacidade
de carga,K,do seguinte modo. Quando a população
está na capacidade de suporte do ambiente, a
densidade populacional éKe a taxa de crescimento
populacional é zero. Substituindo esses valores na
equação 12.4, obtemos:
(12,5)
Conseqüentemente,b = ro/K,e substituindo este valor
deb na equação 12.4 temos:
(12.6)
Como taxa de crescimento populacional = 1/N dN/dt(da caixa
12.1), a equação 12.6 pode ser escrita:
(12,7)
Os ecologistas chamam isso de equação logística. Produz um
padrão 'sigmoidal' de crescimento populacional (figura 12.7).
Quando pequena, a população cresce exponencialmente
(lado esquerdo da figura 12.7). À medida que a densidade
populacional se aproxima da capacidade de suporte, a taxa
de crescimento populacional diminui, resultando em uma
aproximação lenta do valor final de equilíbrio (lado direito da
figura 12.7).
FIGURA 12.7A curva de crescimento 'sigmoidal'
que resulta da equação logística (12.7).Ké a
capacidade de carga do ambiente.
202Efeitos de poluentes em populações e comunidades

12,4Identificando quais fatores são relações entre densidade populacional e mortalidade

específica por idade, mas não há relação nas fases
dependentes da densidade:k-
posteriores da história de vida. O efeito de uma
Análise de valor relação positiva como mostrado na figura 12.8A e B é
estabilizar a população porque a maior mortalidade
A taxa de crescimento populacional depende das características
ocorre em maior densidade populacional, fazendo
da história de vida dos indivíduos da população, conforme
com que a população diminua quando a densidade
descrito na seção 12.2. Em particular, a taxa de crescimento
populacional é alta. Por outro lado, em baixa
populacional depende das taxas de nascimento e mortalidade
densidade populacional, a taxa de mortalidade é
específicas da idade dos indivíduos e do momento de suas
relativamente baixa, e isso permite que a população
tentativas de reprodução. Qualquer um ou todos estes podem ser
aumente.
dependentes da densidade. A análise de quais características são
Embora os ecologistas populacionais geralmente
dependentes da densidade é chamada de análise de kvalue por
trabalhem comkeu-valores, como na equação 12.8, às
ecologistas populacionais. Isso ocorre porque as mortalidades
vezes é melhor usar mortalidadecotações. Estes podem
específicas por idade são conhecidas como k-valores. Mortalidade
ser calculados como:
na idade (ou estágio)eué dado o símbolok.Na prática, geralmente
são as mortalidades que são analisadas.
eu (12,9)

kA análise de valores avalia como os valores k variam

(12.10)
conforme a densidade populacional varia. Normalmente,
a variação natural na densidade populacional é usada. A
Este exemplo mostra como a densidade populacional afeta a
densidade populacional é medida repetidamente, ao
taxa de mortalidade e também pode afetar a taxa de
longo de um período de anos, juntamente com os
crescimento somático e a taxa de natalidade. Além disso,
valores k. Mortalidade na idadeeu,keu,é então plotado
como observado anteriormente, ao considerar os efeitos dos
contra a densidade populacional. A medida mais
poluentes, a mortalidade, o crescimento somático e as taxas
apropriada de densidade populacional é geralmente a de
de natalidade juntos determinam a taxa de crescimento
indivíduos de idadeeu.Um exemplo dekA análise de valor
populacional.
é mostrada na figura 12.8. Foi obtido a partir de um
Os efeitos da densidade populacional na taxa de
estudo de 25 anos de trutas marinhas por JMElliott e
mortalidade são centrais para a ecologia populacional e
colaboradores (Elliott, 1993). Pela pesca elétrica em
foram revisados por Sinclair (1989). Considerando a
épocas fixas do ano, a densidade populacional foi
estabelecida em vários pontos da história de vida, como importância do tema e a atenção que tem recebido ao

mostra a figura 12.9. longo dos anos, talvez seja decepcionante registrar a

k-valores, que são medidas de mortalidade, conclusão de Sinclair de que 'ainda temos uma má

foram calculados usando a fórmula: compreensão de onde ocorre a dependência de

densidade no ciclo de vida de
(12.8) quase todos os grupos de animais'.

OndeReurepresenta a densidade populacional do

estágioeu, conforme indicado na figura 12.9. Essas
mortalidades específicas por idade são plotadas em
relação à densidade populacional para cinco fases da
história de vida da truta marinha na Figura 12.8. Nas
duas primeiras fases (figura 12.8A e B), há
12,5Interações entre espécies
Até agora, consideramos alguns dos fatores que
afetam os números de uma única população. Se
entender uma única população é difícil,
 Mudanças nos números: dinâmica populacional203

FIGURA 12.8Mortalidades de trutas marinhas, k1-k5, em relação à densidade populacional em cada um dos cinco períodos
descritos na figura 12.9. Assim, (A) refere-se a alevin, (B) a parr jovem, e assim por diante. Densidades populacionais S, R1…R4são
definidos na figura 12.9; k1–k5foram calculados para os períodos mostrados na figura 12.9 usando a equação 12.8. Cada ponto
de referência refere-se a um único ano. Reproduzido de Elliott (1993) com permissão do National Research Council of Canada.

desemaranhar interações entre espécies é duas vezes
mais difícil. Aqui, a taxa de crescimento populacional
depende não apenas da densidade da própria
população, mas também da densidade populacional
das outras espécies. Estabelecer essas dependências
no campo geralmente é proibitivamente caro. Por
esta razão, o estudo detalhado tem sido geralmente
restrito a sistemas laboratoriais simples ou a
modelos matemáticos,
Apesar dessas dificuldades, alguns pontos
gerais podem ser feitos,
As interações entre espécies podem ser
classificadas logicamente como sendo de três tipos,
conforme segue.
204Efeitos de poluentes em populações e comunidades
FIGURA 12.9A história de vida da truta marinha em um riacho no noroeste da Inglaterra. Os ovos eclodem após cerca de 5 meses. As
trutas jovens são conhecidas como alevinas desde a eclosão até que reabsorvam seus sacos vitelinos; depois disso, eles são conhecidos
como parr. A densidade populacional em cada idade foi medida por pesca elétrica e recebeu a designação S, R1, R2…como mostrado.
1.Concorrência,em que a taxa de crescimento
populacional de cada espécie diminui quanto
mais há das outras espécies. Geralmente, as
espécies competem por recursos comuns (por
exemplo, comida, espaço, criadouros), portanto,
quanto mais competidores houver, menor será o
sucesso médio de cada um.
2.Mutualismo,em que a taxa de crescimento
populacional de cada espécie aumenta
quanto mais há das outras espécies. Assim,
sob o mutualismo, as espécies de fato se
ajudam. O mutualismo é o oposto da
competição.
3.Predador—presa,em que a taxa de crescimento
populacional da espécie A aumenta quanto mais
há da espécie B, mas a taxa de crescimento
populacional da espécie B diminui quanto mais
há da espécie A. Essas assimetrias também são
evidentes no hospedeiro-parasita, hospedeiro
parasitóide e planta-herbívoro interações, e estas
podem, portanto, ser tratadas sob o mesmo título
de predador-presa.
Embora, logicamente, todas as interações devam se encaixar
em uma das categorias acima, porque as taxas de
crescimento populacional são dependentes da densidade, a
interação de duas espécies pode não estar na mesma
categoria em todas as densidades populacionais.
Uma espécie cujos números variam substancialmente
com o tempo só pode persistir em seu ambiente se tiver
umrefúgioque o protege e permite
aumentar quando seus números forem reduzidos a
níveis baixos. O termo 'refúgio' é usado aqui em um
sentido muito amplo. Pode referir-se a um refúgio físico.
Exemplos de refúgios físicos incluem buracos
defensáveis ou rachaduras em rochas, como usadas por
búzios para escapar da predação por caranguejos, ou
áreas acessíveis a apenas uma espécie, como as zonas de
respingo nas margens superiores onde as cracas vivem,
mas seus predadores de búzios não podem segui-las.
A irregularidade ambiental também pode resultar em
refúgios para espécies de presas. Por exemplo, são
conhecidos exemplos em que manchas infestadas são
extintas, mas as presas são capazes de escapar para
manchas não infestadas. Se houver um intervalo de tempo
suficiente antes que os predadores encontrem as manchas
não infestadas, isso efetivamente cria um 'refúgio' para as
presas no qual, por um tempo, elas podem aumentar.
Os refúgios podem ocorrer como resultado do comportamento de
forrageamento dos predadores. Existem muitos casos conhecidos em
que o esforço de forrageamento diminui à medida que a densidade de
presas diminui e isso pode resultar em uma taxa de mortalidade
reduzida de presas em baixas densidades de presas, permitindo que as
populações de presas cresçam. A redução do esforço de forrageamento
em baixas densidades de presas pode resultar se os predadores
mudarem para um tipo diferente de presa.
Decorre da definição de interações predador-
presa que a remoção de predadores pode levar a um
aumento na densidade populacional das espécies de
presas. Muitos casos são conhecidos em que os
poluentes são conhecidos por terem esses dois

efeitos relacionados (Dempster, 1975). Por exemplo,
o ácaro vermelho,Panonychus ulmi,apareceu como
praga em árvores frutíferas ao ar livre após a
eliminação dos insetos predadores de reprodução
lenta que anteriormente controlavam os ácaros. Os
fruticultores costumavam aplicar pesticidas em
pomares na Grã-Bretanha até 20 vezes em uma
temporada, e isso matava os predadores do ácaro,
perturbando o equilíbrio natural que mantinha a
população do ácaro sob controle (Mellanby, 1967).
Mais recentemente, Inoueet ai.(1986), investigando
os efeitos da pulverização de ácaros Kanzawa,
Tetranychus kanzawai,com seis tipos de inseticida e
três tipos de fungicida, mostrou que a densidade
populacional dos ácaros Kanzawa aumentou com a
aplicação de certos inseticidas e fungicidas,
provavelmente por causa de seus efeitos adversos
sobre os predadores naturais (três espécies de ácaros
predadores, três espécies de inseto predador e uma
aranha).
12,6Estudos de campo: três estudos
de caso
Os estudos ecológicos dos efeitos dos poluentes são
geralmente baseados em evidências circunstanciais,
embora sejam possíveis estudos experimentais (veja
abaixo). Comumente, o curso do tempo da poluição é
monitorado e comparado com as mudanças
observadas no número de espécies. Correlações
negativas entre poluição e mudanças no número de
espécies não implicam necessariamente ligações
causais, e há sempre uma preocupação de que
mudanças paralelas possam ter sido coincidência.
Isso torna atraente, como em toda ciência, a
realização de experimentos replicados em que um
tratamento é aplicado a áreas experimentais, mas
não a áreas de controle. O uso de replicação
adequada permite avaliar se a variação entre áreas
tratadas e não tratadas é significativamente maior do
que a variação natural entre áreas de controle.
Mudanças nos números: dinâmica populacional205
áreas. O efeito do tratamento pode então ser medido
como a diferença entre os dois tipos de áreas, e isso
pode ser avaliado estatisticamente desde que um
desenho experimental adequado tenha sido usado.
12.6.1 O DECLÍNIO
DA PERDIZ
O declínio da perdiz deveu-se em parte ao indireto
efeitos de pesticidas matando as presas de insetos
necessárias para a sobrevivência dos filhotes. Dezoito
anos de estudo intensivo da perdiz(Perdix Perdix)em
Sussex, Inglaterra, são resumidas e as tendências
globais são revisadas em um livro de GRPotts (1986),
do qual o estudo de caso a seguir foi extraído.
O declínio nos números na Grã-Bretanha e em
todo o mundo é mostrado na figura 12.10. Ao buscar
as razões do declínio, é sensato começar examinando
as tendências das taxas de mortalidade ('k-valores'). A
Tabela 12.1 resume os dados de 34 populações,
estudadas individualmente por 2 a 29 anos entre
1771 e 1985. Isso sugere que a principal razão para o
declínio populacional está no aumento da
mortalidade dos pintinhosk3.Isso levanta a questão
de quais fatores causam aumentos na taxa de
mortalidade de pintinhos?
As causas da mortalidade dos filhotes de perdiz têm
sido motivo de controvérsia entre os guarda-caças e
ecologistas. Tanto o clima quanto a disponibilidade de
alimentos para insetos podem ser importantes. Os
defensores do clima ficam impressionados com o fato de
que pequenos filhotes de perdiz podem produzir apenas
cerca de um terço de seu próprio calor corporal, o resto
vem de pais pensativos. Em clima frio, os filhotes não
podem ficar muito tempo longe de seus pais, então o
tempo de alimentação é limitado. Isso pode levar à fome
do pintinho. Argumentando com base nisso, houve
muitas tentativas de correlacionar a produção de
pintinhos com o clima de verão, mas nenhuma delas foi
particularmente bem-sucedida.
A outra escola de pensamento sustenta que os insetos
206Efeitos de poluentes em populações e comunidades

FIGURA 12.10(A) O par National Game Census March da UK Game Conservancy conta para a perdiz de 1933 a
1985, com densidades mínimas estimadas para o início da década de 1930±2 erros padrão. (B) A tendência na
densidade de pares reprodutores km-2durante o período de 1952 a 1985 em várias regiões do mundo.
Reproduzido de Potts (1986) com permissão de HarperCollins.

deve ser um alimento importante para os filhotes porque

os filhotes se esforçam muito para encontrar insetos e os
comem em grandes quantidades. Estudos de laboratório
mostraram que os insetos são nutricionalmente
necessários para o crescimento dos pintinhos; também
no estudo de Sussex, houve uma boa relação entre
mortalidade de pintinhosk3e a densidade de insetos
preferidos (figura 12.11).
A distinção entre os efeitos da disponibilidade de
insetos e clima foi alcançada por regressão múltipla.
Isso mostrou que 48% da variação na mortalidade de
pintinhos foi explicada pela densidade de insetos
preferidos e um adicional de 10% pela temperatura
FIGURA 12.11Mortalidade anual de pintinhos em relação
média diária no período crítico de 10 de junho a 10 de
à densidade de insetos preferidos na terceira semana de
julho. Ambos foram estatisticamente significativos (P junho. Dados do estudo Sussex 1969-85. reproduzido de
<0,001), mas parece Potts (1986) com permissão de HarperCollins.

TABELA 12.1Comparação das taxas de mortalidade (valores k) em populações estáveis e em declínio ± erros padrão*†
* A última coluna apresenta os resultados de testes estatísticos comparando populações estáveis e em
declínio. †De Potts (1986).
ns, não significativo.
que a densidade de insetos foi muito mais importante do
que a temperatura no estudo de Sussex.
Dado que a redução da disponibilidade de insetos é a
chave para o declínio da população de perdizes, é natural
perguntar se os insetos diminuíram como resultado do uso
de pesticidas. O aumento do uso de herbicidas é mostrado
na figura 12.12 e as taxas de mortalidade de pintinhosk3são
mostrados em relação ao uso de pesticidas na tabela 12.2.
Observe que as taxas de mortalidade de pintinhos parecem
ser consideravelmente aumentadas pelo uso de herbicidas, e
aumentaram novamente quando alguns inseticidas também
foram usados. o
FIGURA 12.12Tendência no uso de herbicidas em
cereais. Reproduzido de Potts (1986) com permissão
de HarperCollins.
Mudanças nos números: dinâmica populacional207
O efeito dos herbicidas foi presumivelmente indireto,
removendo o alimento necessário para a sobrevivência
dos insetos consumidos pelos filhotes de perdiz. Os
efeitos dos inseticidas sobre os insetos parecem menos
importantes. Parece razoável concluir que o declínio da
população de perdizes ocorreu em grande parte devido
ao aumento da mortalidade dos filhotes, e que isso, por
sua vez, foi resultado de uma diminuição na densidade
de insetos resultante do aumento do uso de pesticidas.
Os itens acima não são os únicos fatores conhecidos por
afetar as populações de perdizes. Sabe-se que as perdas de
ninho são dependentes da densidade, a forma da relação
depende da presença de guarda-caça (figura 12.13). A
dispersão e a mortalidade de adultos devido ao tiro também
são dependentes da densidade. Esses efeitos dependentes
da densidade retornariam as populações à capacidade de
suporte dentro de alguns anos, não fosse pelos altos níveis
de mortalidade de pintinhos. Não surpreendentemente, os
níveis de equilíbrio são consideravelmente mais altos se os
guarda-caças estiverem presentes.
Como menos guardas de caça estão empregados no
Reino Unido agora do que antigamente, é razoável
perguntar se o declínio da população poderia ser melhor
atribuído à redução de guardas de caça do que ao
aumento do uso de pesticidas. O estudo de Sussex
tentou responder a isso inserindo as principais relações
conhecidas em um modelo simples de dinâmica
populacional de perdizes. O modelo
208Efeitos de poluentes em populações e comunidades
TABELA 12.2Resumo das estimativas das taxas de mortalidade de filhotes de perdiz agrupados de acordo com o uso de herbicidas e
inseticidas*
* De Potts (1986).
composto por quatro equações básicas mostrando como os
quatrokos valores listados na tabela 12.1 foram afetados pela
densidade populacional e algumas características
ambientais. O modelo foi usado para ver como a população
teria reagido se os guarda-caças tivessem sido empregados e
se os agrotóxicos não tivessem sido usados. A Figura 12.14
mostra que, de acordo com o modelo, o uso de guarda-caça
teria reduzido a taxa de declínio populacional, mas não o
teria evitado. Somente quando os herbicidas não são usados,
restaurando as taxas de mortalidade de pintinhos para seus
FIGURA 12.13Dependência das perdas de ninho na densidade de
nidificação com e sem guarda-caça. Reproduzido de Potts (1986)
com permissão de HarperCollins.
níveis anteriores, o declínio populacional é
totalmente evitado.
A mensagem final do livro de Potts (1986) era que,
até onde se podia ver, a dependência da densidade
por si só não seria suficiente para salvar as
populações de perdizes da extinção. A preservação
das perdizes só poderia ser alcançada aumentando o
fornecimento de insetos aos pintinhos, reduzindo
assim a taxa de mortalidade dos pintinhos. No
momento da redação deste artigo, pouco mudou,
exceto muito localmente, onde o manejo apropriado
foi introduzido, e a perdiz continua a diminuir (Potts,
2000). Esta enorme perda de um recurso natural
valioso vale, sem dúvida, mais de 500 milhões de
libras anualmente apenas na Europa.
Embora o declínio da perdiz cinzenta seja o caso
mais bem documentado, muitas outras espécies de
aves diminuíram acentuadamente, especialmente em
terras agrícolas, no Reino Unido nos últimos 20 a 30
anos. Uma lista de algumas dessas espécies é
apresentada na tabela 12.3. Para eles, há muito
menos informações sobre as quais basear uma
análise de causalidade. No entanto, usando uma
abordagem epidemiológica (Peakall e Carter, 1997), a
agricultura intensiva parece ser a causa primária.
As bases de dados doBritish Trust for
Ornithology (BTO)(tabela 12.4) provaram ser
valiosas no exame do problema. oComum
 Mudanças nos números: dinâmica populacional209

FIGURA 12.14Simulações da população de perdizes de Sussex mostrando o declínio real, o declínio menos severo que
teria ocorrido se os guarda-caças tivessem sido empregados nos níveis de 1968 e como nenhum declínio teria ocorrido
se os guarda-caças tivessem sido empregados e os pesticidas não tivessem sido usados. Reproduzido de Potts (1986)
com permissão de HarperCollins.

Censo de AvesdoBTOdocumenta mudanças Europa Ocidental, essas mudanças foram

populacionais sem identificar suas causas. No
entanto, a partir do esquema de anilhagem das aves,
é possível calcular as taxas anuais de sobrevivência
de adultos e aves de primeiro ano e, a partir do
esquema de registro de ninhos, é possível ver se o
tamanho da ninhada, o sucesso da eclosão e do
nascimento foram alterados. Esses bancos de dados
agora são usados como um dos 13 indicadores de
sustentabilidade pelo governo do Reino Unido.
O problema básico parece ter sido o início
de práticas agrícolas intensivas e, em
impulsionadas pela Política Agrícola Comum da
União Européia. Este experimento ecotoxicológico
maciço foi revisado em detalhes por Pain e
Pienkowski (1997). Embora seja de se esperar que
vários fatores estejam envolvidos, a presente
evidência sugere que os efeitos indiretos de
herbicidas e inseticidas são provavelmente as
causas mais importantes dos declínios mostrados
na tabela 12.3.
Uma preocupação recente com grande destaque
da mídia tem sido com o desenvolvimento de

TABELA 12.3Tendências populacionais de espécies selecionadas de aves no Reino Unido

Dados do Cricket ai.(1998).

210Efeitos de poluentes em populações e comunidades

TABELA 12.4Algumas das pesquisas realizadas pelo British Trust for Ornithology (BTO)

culturas resistentes a herbicidas. Existe a possibilidade de lem. Pesquisas são necessárias para ver se esses
que os agricultores possam tratar campos com altos níveis efeitos são observados em condições realistas de uso.
de herbicidas, eliminando efetivamente os alimentos
essenciais para a vida selvagem. A visão contrária é que os
12.6.2 ESTUDOS POPULACIONAIS
agricultores podem deixar as ervas daninhas crescerem ao
DE PESTICIDAS E AVES DE RAPINA
lado das plantações por um período mais longo, com a NO REINO UNIDO
certeza de que as ervas daninhas podem ser erradicadas
mais tarde na estação. Culturas projetadas para serem
O estudo dos efeitos de pesticidas em aves de rapina
resistentes a pragas de insetos podem causar um problema,
no Reino Unido tem um lugar especial na
pois são projetadas para produzir um fluxo constante de
ecotoxicologia. Isso ocorre em parte porque alguns
inseticidas naturais que podem prejudicar predadores
benéficos. É possível que isso seja mais prejudicial do que o
efeitos de pesticidas foram relatados primeiro nessas

uso intermitente de produtos químicos que podem permitir a espécies e em parte devido à natureza intensiva dos

recuperação das populações de insetos. O caso recente da estudos, que foram conduzidos ao longo de 50 anos.
borboleta monarca(Danaus plexippus)afetada por pólen Apesar disso, nosso conhecimento de alguns
transgênico (Losey e outros,1999) chamou a atenção para processos populacionais é menos completo do que
este problema. no caso da perdiz. Portanto, é necessário manter em

lembre-se de que, mesmo onde se sabe que os pesticidas
afetam as taxas vitais individuais (por exemplo, taxa de
mortalidade ou sucesso reprodutivo), isso não leva
necessariamente ao declínio da população. A dependência da
densidade pode compensar os efeitos dos pesticidas em
determinadas classes etárias, e o resultado líquido pode ser
que a capacidade de carga permaneça inalterada.
O falcão peregrino,Falco Peregrino,foi a
primeira ave de rapina a ser analisada
detalhadamente do ponto de vista do impacto dos
agrotóxicos. Dados muito semelhantes, e em
alguns casos mais completos, foram obtidos para
outra ave de rapina, o gavião,Accipiter nisus,por
I.Newton. Alguns destes dados serão referidos
quando apropriado. O relato a seguir é baseado
principalmente em livros de Ratcliffe (1993) e
Newton (1986). Começamos revisando as
propriedades dos pesticidas envolvidos e seus
efeitos conhecidos sobre a mortalidade, sucesso
reprodutivo e comportamento, e então passamos
a considerar seus efeitos sobre as populações.
Os pesticidas que demonstraram afetar as aves de
rapina são inseticidas pertencentes ao grupo dos
organoclorados (seção 1.2.6). Eles incluem o DDT,
introduzido no uso agrícola no final da década de
1940, e os inseticidas ciclodienos aldrin, dieldrin e
heptachlor, introduzidos em meados da década de
1950. Ambos os tipos são extremamente estáveis
em sua forma original e/ou como metabólitos e assim
persistem no ambiente por muitos anos. Além disso,
eles são facilmente dispersos no vento e na água ou
nos corpos de aves migratórias e insetos.
Os pesticidas organoclorados têm propriedades que
os tornam particularmente perigosos para as aves de
rapina e seus predadores. Por causa de sua alta
solubilidade em gordura e resistência ao metabolismo,
eles têm meia-vida biológica longa em muitas espécies
(ver Capítulo 5). Consequentemente, eles tendem a se
bioacumular à medida que sobem nas cadeias
alimentares, atingindo suas maiores concentrações em
predadores. Segue-se que os principais carnívoros são
indicadores especialmente úteis dos efeitos ambientais
desses compostos.
Mudanças nos números: dinâmica populacional211
No caso de gaviões e peregrinos, os inseticidas organoclorados têm dois tipos
distintos de efeito sobre as populações selvagens. Em primeiro lugar, os inseticidas
ciclodienos aldrin, dieldrin e heptacloro (usados, por exemplo, como produtos
químicos de cobertura de sementes) podem causar toxicidade letal – e, portanto,
podem aumentar as taxas de mortalidade. Alguns gaviões e peregrinos encontrados
mortos no campo continham concentrações letais desses inseticidas em tecidos como
fígado, cérebro ou músculo. Evidências de estudos de laboratório e de campo indicam
que concentrações teciduais de dieldrin e heptaclor epóxido acima de 10 ppm
causarão a morte de aves predadoras devido à sua ação neurotóxica direta. Os
inseticidas ciclodienos afetam o sistema nervoso central inibindo os receptores GABA
e sabe-se, a partir de estudos de laboratório, que podem ter efeitos subletais sobre a
função do sistema nervoso (por exemplo, irritabilidade, desorientação e convulsões)
antes que os efeitos letais sejam produzidos. Um alto nível de habilidade e
coordenação é necessário em predadores para capturar suas presas, de modo que
distúrbios do sistema nervoso podem afetar seriamente suas habilidades de caça
(Capítulo 8, seção 8.4.2). Não há dúvida de que tanto efeitos subletais graves quanto
letais foram produzidos no campo durante e após a década de 1950, mas não há
meios retrospectivos de quantificar isso. Um alto nível de habilidade e coordenação é
necessário em predadores para capturar suas presas, de modo que distúrbios do
sistema nervoso podem afetar seriamente suas habilidades de caça (Capítulo 8, seção
8.4.2). Não há dúvida de que tanto efeitos subletais graves quanto letais foram
produzidos no campo durante e após a década de 1950, mas não há meios
retrospectivos de quantificar isso. Um alto nível de habilidade e coordenação é
necessário em predadores para capturar suas presas, de modo que distúrbios do
sistema nervoso podem afetar seriamente suas habilidades de caça (Capítulo 8, seção
8.4.2). Não há dúvida de que tanto efeitos subletais graves quanto letais foram
produzidos no campo durante e após a década de 1950, mas não há meios
retrospectivos de quantificar isso.
Um segundo tipo de efeito dos inseticidas
organoclorados é o afinamento da casca do ovo, causado
porp, p'- DDE, um metabólito persistente dep, p'-DDT. A
associação entre o desbaste de casca de ovo em
peregrinos e gaviões britânicos e a exposição de resíduos
de DDT foi observada pela primeira vez por Ratcliffe
(figura 12.15). Inicialmente, não estava claro se esta era
uma relação causal, mas a dosagem de aves predadoras
comp, p'-DDE em laboratório estabeleceu que baixos
níveis do produto químico causam afinamento da casca
do ovo. Sabe-se agora que
p, p'-DDE reduz o transporte de Ca2+à casca do ovo em
desenvolvimento, provavelmente devido à inibição da
ATPase de cálcio na glândula da casca (Capítulo 15).
212Efeitos de poluentes em populações e comunidades

FIGURA 12.15O declínio na espessura da casca do ovo peregrino começou no Reino Unido em 1947. As áreas sombreadas
representam limites de confiança de 90%. Reproduzido com permissão deAvaliações Ambientais.O índice de espessura da casca
do ovo é definido como: índice=peso da casca do ovo (mg)/comprimento×largura (mm). De Peakall (1993).

Assim, existem bons fundamentos científicos para
considerar a estreita correlação negativa entre
resíduos dep, p'-DDE e espessura da casca do ovo
como relação causal (figura 12.16A). Além disso,
como o desbaste da casca do ovo está correlacionado
com o sucesso da incubação em gaviões selvagens
(figura 12.16B), é provável que o DDT afete
diretamente o sucesso da eclosão.
Embora esteja bem estabelecido que a toxicidade letal e o
desbaste da casca de ovo ocorreram em campo no Reino
Unido, surgem dificuldades em quantificá-los e relacioná-los
com a mudança populacional. Considerarp, p'-DDE e
desbaste de casca primeiro. Tanto no gavião quanto no
peregrino, reduções substanciais na espessura da concha
ocorreram durante 1946-7 no Reino Unido, coincidindo com a
introdução em larga escala do DDT como inseticida. Não
houve, no entanto, nenhuma evidência de um declínio geral
nestas espécies neste momento, ou por vários anos depois
(veja a figura 12.17 para peregrinos). Como o gavião e o
peregrino se reproduzem com idades de 1 a 2 e 2 anos,
respectivamente, e têm expectativas de vida relativamente
curtas (cerca de 1,3 e 3,5 anos, respectivamente), o declínio
muito acentuado nas populações no final da década de 1950
não pode ser atribuído diretamente ao desbaste da casca
do ovo, que começou no período de 1946-7. Assim,
embora o desbaste da casca do ovo estivesse ocorrendo,
e isso estivesse tendo algum efeito no sucesso da criação
(figura 12.16B), não trouxe nenhuma redução no
tamanho da população. De fato, houve um aumento no
número de peregrinos neste momento.
Presumivelmente, o tamanho da população neste estágio
ainda estava próximo ou próximo da capacidade de
suporte, apesar da redução no sucesso de eclosão
provocada pelo DDT. Provavelmente algum processo
dependente da densidade compensou a redução no
sucesso incipiente provocada pelo DDT. Talvez o menor
número de calouros tenha sido individualmente mais
bem-sucedido na obtenção de comida porque tinha
menos concorrentes e, portanto, cresceu mais rápido e
teve mais sucesso do que teria sido.
Enquanto a introdução do DDT não levou à
diminuição da população, as populações de ambas
as espécies declinaram rapidamente em meados
da década de 1950 (veja a figura 12.17 para o
peregrino, a figura 12.18 para o gavião). Esses
declínios coincidiram no tempo e no espaço com a
introdução de aldrin, dieldrin e heptaclor como
 Mudanças nos números: dinâmica populacional213

FIGURA 12.16Em gaviões, (A) DDE está negativamente correlacionado com a espessura da casca e (B) a espessura da casca do
ovo está positivamente correlacionada com a porcentagem de filhotes criados por ninhada ('sucesso nas crias'). Dados de
diferentes áreas, modificados de Newton (1986) com permissão da Academic Press. Dados análogos a (A) para peregrinos
podem ser encontrados na figura 15.2.

FIGURA 12.17Tamanho da população de peregrinos na Grã-Bretanha (1930-9 = 100) mostrando o declínio populacional de 1961
e a recuperação subsequente, juntamente com um esboço do uso de pesticidas. Reproduzido de Ratcliffe (1993) com permissão
da Academic Press.

produtos químicos de cobertura de sementes. Como
discutido acima, esses compostos causaram mortes no
campo e foram suspeitos de extensos efeitos subletais,
mas não foram quantificáveis.
Uma série de proibições, colocadas entre 1962 e
1975, levou à remoção progressiva dos ciclodienos e do
DDT do Reino Unido (figura 12.17). Essas proibições
foram seguidas por um declínio nos resíduos de
organoclorados e recuperação da população em ambas
as espécies. O padrão de recuperação diferiu entre as
áreas. Particularmente interessante foi a recuperação
tardia da população de gaviões
ções no leste da Inglaterra (figura 12.18). Populações
de gavião se recuperaram quando a concentração
tecidual de dieldrin* caiu abaixo de 1 ppm (figuras
12.19 e 12.20). Curiosamente, o mesmo aconteceu
com o peneireiro durante este período. Inspeção
mais detalhada dos dados para ambos os gaviões
* Neste relato, o termo dieldrin é usado como
sinônimo da abreviatura HEOD, que é o termo
químico para o constituinte ativo do inseticida
comercial dieldrin.
214Efeitos de poluentes em populações e comunidades

FIGURA 12.18Mudanças no status dos gaviões em relação ao uso da terra agrícola e uso de
organoclorados. O mapa agrícola (esquerda) indica a proporção de terras cultivadas, onde quase todos
os pesticidas são usados. O mapa do gavião (à direita) mostra o status da espécie em diferentes regiões e
períodos de tempo. Na Zona 1, os gaviões sobreviveram em grande número no auge da "era
organoclorada" por volta de 1960; declínio populacional julgado em menos de 50% e recuperação
efetivamente completa antes de 1970 recuperou para mais de 50% em 1980. Zona 4, população quase
extinta por volta de 1960, e pouca ou nenhuma recuperação evidente em 1980. Em geral, o declínio
populacional foi mais acentuado e a recuperação mais recente, nas áreas com maior proporção de terras
cultivadas (com base nas estatísticas agrícolas de 1966). Reproduzido de Newton e Haas (1984),
reproduzido em Newton (1986), com permissão da Academic Press.

e falcões mostraram que havia uma ampla gama de
níveis de dieldrin tecidual em indivíduos cujas
amostras de fígado apresentaram concentrações de 1
ppm ou mais. A morte pode ser atribuída ao
envenenamento direto por dieldrin (com base em
altos resíduos teciduais = 10 ppm e sintomas de
toxicidade) em apenas uma pequena proporção dos
falcões ou gaviões encontrados mortos durante o
período de 1976-82. Por outro lado, uma proporção
substancial tinha resíduos na faixa de 3 a 9 ppm,
aumentando a suspeita de que os efeitos subletais
eram mais importantes que os letaise outros,2000;
Walker e Newton, 1999). A modelagem populacional
para o gavião fortaleceu o argumento para sugerir
que os efeitos subletais do dieldrin foram
importantes para causar o declínio populacional do
gavião na Grã-Bretanha durante esse período. Há,
consequentemente, uma forte suspeita de que os
efeitos subletais do dieldrin em adultos foram
disseminados e podem ter sido
 Mudanças nos números: dinâmica populacional215

FIGURA 12.19Níveis de dieldrin (HEOD) nos fígados de gaviões encontrados mortos nas quatro zonas mostradas na figura 12.18.
HEOD é o princípio ativo do inseticida dieldrin comercial e representa cerca de 80% do produto técnico. As linhas tracejadas
mostram os períodos em que as populações estavam esgotadas ou diminuindo, as linhas contínuas mostram os períodos em
que as populações estavam normais ou aumentando. O aumento da população ocorreu quando os níveis de fígado foram
inferiores a cerca de 1,0 ppm de peso úmido. Reproduzido de Newton (1988) com permissão da Elsevier Science Ltd.

importante em causar declínio populacional; também é

possível que a embriotoxicidade tenha sido um fator
contribuinte.
A recuperação do gavião mostrado na figura 12.20
foi rápida entre 1980 e 1990, mas se estabilizou em
1993 – um aumento populacional sigmoidal de um
tipo frequentemente encontrado à medida que as
populações se aproximam da capacidade de carga
(compare a figura 12.7). Os peregrinos também já se
recuperaram (figura 12.17).
Deve-se acrescentar que a situação era diferente na
América do Norte. Peregrinos foram menos expostos a
ciclodienos, mas mais expostosp, p'- DDE (refletindo
assim os padrões de uso desses inseticidas; veja também
o Capítulo 15). O afinamento da casca do ovo foi maior
nas populações de peregrinos norte-americanos do que
nas britânicas. Neste caso, há fortes evidências que FIGURA 12.20Números de carcaças de gavião (—–) recebidos
em uma região do leste da Grã-Bretanha, juntamente com
sugerem quep, p'-DDE foi a principal causa do declínio
concentrações de DDE (– – –) e dieldrin (· –
populacional, embora os dados de campo sobre as · – · ) encontrados em seus fígados. Reproduzido de
populações não sejam tão completos quanto os obtidos Newton e Wyllie (1992) com permissão da Blackwell
no Reino Unido.
Science Ltd.

O uso do raleio da casca do ovo como biomarcador é

considerado no Capítulo 15.
216Efeitos de poluentes em populações e comunidades

12.6.3 O PROJETO BOXWORTH 3.integrado,que foi semelhante ao supervisionado, mas

(ANÁLISE EXPERIMENTAL DOS EFEITOS incorporou algumas características adicionais de
DOS PESTICIDAS NA TERRA AGRÍCOLA)
'manejo integrado de pragas'.

Um mapa da fazenda é mostrado na figura 12.21.

O projeto Boxworth foi projetado para avaliar Como os efeitos em larga escala seriam investigados,

experimentalmente os efeitos de três regimes a fazenda foi dividida em três grandes áreas,

contrastantes de uso de pesticidas em animais e aplicando um tratamento para cada área. Como os

plantas, incluindo culturas, em uma fazenda arável de efeitos a longo prazo eram de interesse, não houve

300 hectares no leste da Inglaterra. O objetivo era troca de tratamentos entre as áreas.

investigar os efeitos em larga escala e a longo prazo Essas características do desenho experimental

dos pesticidas em condições o mais próximas significam que o experimento não é replicado. Por esta
razão, pouca avaliação pode ser feita se a variação entre
possível das condições da fazenda. Foi um grande
as áreas é tal que poderia ter ocorrido por acaso na
projeto, com duração de 7 anos em sua fase principal,
ausência de tratamentos com pesticidas. A falta de
envolvendo muitos anos científicos. A conta aqui é
replicação impossibilita a aplicação dos testes estatísticos
baseada em Greig-Smith et ai.(1992b). Três regimes
normalmente utilizados em ensaios agrícolas. Isso
de uso de pesticidas foram investigados. Estes foram:
poderia ter sido remediado pela alocação de regimes de

1.seguro total,em que quantidades relativamente pesticidas aos campos, por exemplo, de forma aleatória.

grandes de pesticidas foram aplicadas antes Outros projetos são possíveis que permitem fatores
de possíveis surtos de pragas, como 'seguro'; conhecidos por causar variação entre os campos, como o
tipo de solo ou a quantidade de habitat não cultivado.
2.supervisionado,em que os pesticidas foram aplicados apenas quando

necessário, conforme avaliado pelo monitoramento dos níveis de A falta de replicação dissipa muito do poder
pragas, plantas daninhas e doenças; da abordagem experimental de atribuir

FIGURA 12.21Mapa da fazenda em que o projeto Boxworth foi realizado mostrando a localização dos campos tratados
com cada regime de agrotóxicos. Reproduzido de Greig-Smith e Hardy (1992) com permissão do HMSO.
 Mudanças nos números: dinâmica populacional217

FIGURA 12.22Eficácia dos regimes de pesticidas Boxworth nas densidades por m2de (A) o sofá de erva daninha(Elymus repens)
em julho e (B) as ervas daninhas de folhas largas na primavera; 1982 e 1983 foram anos de 'linha de base' antes da aplicação
dos regimes de pesticidas. As linhas pontilhadas mostram os 'limiares de decisão de pulverização' usados para decidir se deve
ou não aplicar pesticidas. Reproduzido de Marshall (1992) com permissão de HMSO.

causa do pesticida ao efeito ecológico. No entanto,
alguma ideia de variação natural e de linha de base
foi obtida pelo monitoramento das áreas por 2 anos
antes de iniciar os ensaios. Os regimes de pesticidas
foram aplicados por 5 anos (1984-8), e algum
monitoramento residual continuou desde então.
No caso, houve pouca diferença entre os
regimes supervisionado e integrado (S+I
doravante). As análises, portanto, geralmente
consistem em comparar os efeitos do seguro
integral com os do S+I.
O monitoramento botânico mostrou que os padrões
das densidades de ervas daninhas refletiu a eficiência
dos regimes de controle de ervas daninhas. Um exemplo
é mostrado na figura 12.22A. O seguro total foi mais
eficaz e manteve todas as ervas daninhas em baixas
densidades. Em contraste, as densidades das ervas
daninhas de folhas largas variaram pouco entre os
regimes (figura 12.22B). Outras comparações botânicas
foram prejudicadas pela alta variação entre os anos,
incluindo os dois anos da linha de base.
Voltando aos invertebrados, parece que, em
geral, a densidade de invertebrados herbívoros foi
cerca de 50% menor sob seguro total do que
218Efeitos de poluentes em populações e comunidades
sob S+I. As mais afetadas foram certas espécies não
dispersantes. Os invertebrados carnívoros
(predadores e parasitas) apresentaram um padrão
semelhante, mas os detritívoros não foram afetados.
Foi particularmente difícil atribuir causa e efeito
em pequenos mamíferos e aves, em parte por
causa de sua mobilidade. A dieta de musaranhos
comuns(Sorex araneus)refletiu a distribuição dos
invertebrados, descritos acima, que formam sua
dieta. Em particular, jaquetas de couro (Tipulidae
larvae) foram menos frequentes nos estômagos
dos musaranhos capturados na área de seguro
total do que na área supervisionada. No entanto,
não houve evidência de efeitos a longo prazo dos
diferentes regimes de pesticidas em nenhuma das
populações de pequenos mamíferos estudadas. A
aplicação no outono de pellets de lesmas
contendo metiocarb teve um impacto local
imediato em camundongos adultos(Apodemus
sylvaticus),mas a população recuperou-se
rapidamente pela imigração de juvenis de
bosques, campos e sebes próximos.
A única espécie de ave afectada pelo regime de
seguro total foi o estorninho(Sturnus vulgaris).
Parte da redução observada no número de
estorninhos nidificando na área de seguro total
em relação à área S+I pode ter sido devido aos
efeitos dos agrotóxicos nas jaquetas de couro.
A economia dos regimes de pesticidas também foi
avaliada. A produção de trigo nos campos de seguro
total foi de 0,92 ton ha-1superior aos campos
supervisionados e 1,35 ton ha-1maior do que na área
integrada, embora com variação considerável de ano
para ano. A qualidade do grão também pareceu
melhor sob seguro total. No entanto, os custos extras
inerentes ao seguro total significavam que a
abordagem supervisionada era tão lucrativa quanto o
seguro total. O regime integrado utilizado no estudo
foi menos rentável. No entanto, sistemas de baixa
entrada verdadeiramente integrados podem se sair
melhor.
O projeto Boxworth mostra claramente que o
estudo experimental dos efeitos dos agrotóxicos na
campo é um negócio muito caro. Um desenho
experimental replicado teria permitido tirar
conclusões mais fortes, mas como a fazenda
teria sido dividida em parcelas experimentais
menores, a mobilidade entre as áreas
aumentaria e a mobilidade já era um fator
significativo que afetava a distribuição de
pequenos mamíferos e aves. A falta de
replicação significa que o projeto Boxworth foi
essencialmente um estudo piloto. No entanto,
sugere quais formas de vida selvagem foram e
quais não foram afetadas por altas taxas de
aplicação de pesticidas.
12,7Resumo
O efeito de um poluente em uma população é avaliado
pelo efeito que ele tem na taxa de crescimento da
população. A taxa de crescimento populacional
geralmente foi calculada a partir de experimentos nos
quais a história de vida do organismo é registrada em
um número de concentrações do poluente. Tais
experimentos geralmente mostram que o aumento da
concentração do poluente tem o efeito de diminuir a taxa
de natalidade e/ou aumentar a taxa de mortalidade. A
diminuição da taxa de natalidade e o aumento da taxa de
mortalidade diminuem a taxa de crescimento
populacional. Em consequência, um aumento na
concentração de um poluente geralmente resulta em
uma diminuição na taxa de crescimento populacional.
Experimentos desse tipo geralmente são conduzidos em
baixa densidade populacional. Na ausência de estressores,
populações com baixa densidade populacional sofrem
crescimento populacional exponencial se a taxa de
crescimento populacional per capita for constante. As
populações não podem expandir indefinidamente, no
entanto, porque acabam por esgotar os recursos disponíveis.
À medida que isso começa a acontecer, a taxa de
crescimento populacional começa a diminuir, até que em
densidades populacionais muito altas a taxa de crescimento
populacional é negativa. No meio, há uma densidade
populacional de equilíbrio para a qual

taxa de crescimento populacional é zero. Essa
densidade populacional é chamada de capacidade de
suporte do ambiente em que a população vive. Até à
data, não se tem dado suficiente atenção aos efeitos
conjuntos dos poluentes e da densidade populacional
no crescimento populacional. O trabalho futuro deve,
entre outras coisas, examinar os efeitos dos
poluentes na capacidade de carga.
O exame de três estudos de caso intensivos
revela as dificuldades de estabelecer causa e
efeito no campo.
12,8Leitura adicional
BEGÃO, M.et ai.(1996)Ecologia Populacional: A
Estudo Unificado de Animais e Plantas.Fornece um
Mudanças nos números: dinâmica populacional219
introdução à ecologia de populações, incluindo a
análise da dependência da densidade e interações
entre espécies.
EVANS, PR (1990) Fornece uma discussão útil sobre
os efeitos populacionais de pesticidas em aves e
mamíferos.
FORBES, VE e CALOW, P. (1999) Revisa o
literatura e conclui que a taxa de crescimento
populacional é uma medida melhor das respostas aos
tóxicos do que os efeitos em nível individual.
LEVIN, L.et ai.(1996) Um exemplo clássico recente
de uma investigação dos efeitos de um poluente nas
características da história de vida e na taxa de crescimento
populacional.
LINKE-GAMENICK, E.et ai.(1999) Relatório de simi-
lar experimentos que também examina os efeitos da
dependência da densidade.
SIBLY, RM (1999) e STARK, JE e BANKEN,
JAO (1999) Fornece sugestões para o desenho
experimental de experimentos populacionais.

Evolução da resistência
As respostas evolutivas à poluição são chamadas de
resistência. Está implícito que a resistência tem uma
base genética, e o que se sabe sobre sua herança
genética está delineado na seção 13.5. Este capítulo
considera como ocorrem as mudanças genéticas na
resistência. A resistência representa uma resposta
evolutiva às mudanças ambientais resultantes da
poluição, e as primeiras seções deste capítulo
descrevem o fenômeno geral da resposta evolutiva às
mudanças ambientais. A poluição representa uma
mudança ambiental para pior, e a resistência
geralmente defende os organismos contra as
consequências deletérias da poluição. Tal defesa
pode reduzir a taxa de mortalidade de um
organismo, mas isso às vezes é caro, usando energia
e/ou nutrientes que poderiam ter sido usados para
reprodução ou crescimento somático. A defesa pode,
portanto, envolvem uma troca entre produção e
sobrevivência: o aumento da sobrevivência só pode
ser obtido ao custo de um crescimento ou
reprodução reduzidos. Como resultado, a resistência
pode ter um custo de aptidão em um ambiente não
poluído. A possível base fisiológica desse trade-off foi
considerada
CAPÍTULO
13
à poluição
apresentadas no Capítulo 8, as implicações evolutivas
são consideradas aqui na seção 13.3. Quatro estudos
de casos de respostas evolutivas à poluição no final
do capítulo consideram a evolução da resistência a
pesticidas, da tolerância a metais pesados em
plantas, do melanismo industrial e da resistência ao
TBT em búzios de cães. Estes incluem alguns dos
estudos mais bem documentados de respostas
evolutivas às mudanças ambientais. Eles mostram
que a evolução da resistência geralmente consiste na
seleção de genes pré-existentes e não no
aparecimento de novos genes. As primeiras seções
deste capítulo são bastante teóricas, e uma
abordagem atraente para aqueles que encontram
este material pela primeira vez pode ser começar
lendo os estudos de caso.
13.1A poluição crônica é a
mudança ambiental
A poluição transitória, por definição, tem apenas efeitos
passageiros e, portanto, é improvável que altere as frequências
dos genes. A poluição crônica, no entanto, pode ter
 Evolução da resistência à poluição221

efeitos duradouros porque altera o ambiente 13.2O processo evolutivo em

em que os organismos vivem. Ao considerar as
respostas evolutivas à poluição crônica,
estamos, portanto, lidando com um caso
particular do fenômeno geral das respostas
evolutivas às mudanças ambientais. Antes de
considerar os efeitos da mudança ambiental,
no entanto, precisamos saber o que acontece
em ambientes imutáveis.
um ambiente constante
Considere a figura 13.1, que fornece uma
descrição gráfica simples das ideias principais. O
relato aqui é baseado em Sably e Antonovics
(1992). O processo evolutivo é considerado, de
forma muito simples, como consistindo na criação
(por mutação) de novos alelos, que ou deslocam

FIGURA 13.1Exemplo simples de um processo evolutivo. Os eixos representam dois traços de história de vida. Observe
que os alelos distantes da origem (C–E) aumentaram em número entre o gráfico A e o gráfico B, enquanto aqueles
próximos à origem (A) diminuíram. O gráfico C mostra as taxas de aumento 'por cópia', ou seja, fitnesses, aqui
rotuladasr. O gráfico D mostra o conjunto de opções genéticas com genótipos obtidos por recombinação
representados por pontos. O limite do conjunto de opções é a curva de trade-off (linha grossa). O gráfico E mostra a
estratégia ótima (resultado evolutivo), com estrela. O gráfico F mostra as opções genéticas que podem persistir na
população ao final do processo evolutivo. Veja o texto para mais detalhes.
222Efeitos de poluentes em populações e comunidades
ou são deslocados pelos seus homólogos. Na figura
13.1, os alelos A–E afetam duas características da
história de vida dos portadores. Estes podem, por
exemplo, ser taxa de crescimento juvenil e
sobrevivência juvenil. Se o ambiente constante
assumido aqui é um ambiente poluído, os alelos C–E
podem representar alelos resistentes que conferem
maior sobrevivência (por exemplo, alelo C) ou
crescimento (por exemplo, alelo E). Os alelos A e B
passariam então a representar alelos não resistentes,
cujos portadores em média apresentam taxa de
sobrevivência ou crescimento reduzida. Observe que
a maioria dos indivíduos carrega o alelo A na figura
13.1A e, portanto, possui valores pequenos de ambas
as características, mas alguns indivíduos apresentam
valores maiores, de modo que, em geral, há uma
pequena correlação positiva entre os indivíduos. Se
não houver muito efeito da variação ambiental, isso
reflete uma correlação genética positiva (por
exemplo,
A Figura 13.1B representa uma situação
hipotética em algum momento posterior do
processo de seleção. Agora, a maioria dos
alelos A de traço pequeno desapareceu, mas o
número de alelos de traço grande (C–E)
aumentou. Além disso, a correlação genética
entre os indivíduos agora é negativa, enquanto
antes era positiva.
Claramente, tudo depende se um alelo se espalha ou
não na população, ou seja, das taxas de aumento dos
alelos. A taxa de aumento per capita (ou mais
corretamente por cópia) de um alelo é aqui chamada de
aptidão. Como as taxas de aumento dos alelos
dependem de seus efeitos nas histórias de vida, as taxas
de aumento (fitnesses) podem ser plotadas no espaço da
figura 13.1, como mostrado na figura 13.1C. Em nosso
exemplo, os alelos de traços pequenos têm taxas
negativas de aumento porque estão diminuindo na
população. Para esses alelos, a aptidão é negativa (por
exemplo,r=-1 na figura 13.1C). Por outro lado, os alelos
de grandes características têm taxas positivas de
aumento porque estão se espalhando. Para eles, a
aptidão é positiva (por exemplo,
r=+1). No entanto, a mudança evolutiva também pode
ocorrer se os alelos de traços pequenos e grandes
aumentarem, mas em taxas diferentes.
Em geral, à medida que a seleção prossegue, a
nuvem de pontos na figura 13.1 muda de forma.
Na ausência de variação causada pelo meio
ambiente, a forma da nuvem é medida por
correlações e variâncias genéticas, e à medida que
a nuvem muda de forma, as correlações e
variâncias genéticas mudam de acordo (cf. figura
13.5). Na ausência de mais mutações, onde esse
processo terminaria?
Ao considerar o eventual resultado desse processo de
seleção, deve-se lembrar que estamos aqui restringindo
a atenção a um ambiente constante. É importante
perceber que o ambiente de um indivíduo depende não
apenas de características físicas (por exemplo,
temperatura, precipitação, concentração de um
poluente) e características bióticas determinadas por
outras espécies (por exemplo, disponibilidade de
alimentos, predação), mas também tem características
determinadas por coespecíficos, como tamanho do
território, disponibilidade de parceiros, competição por
comida e assim por diante.
Nesse ambiente, muitos alelos afetarão os
componentes da história de vida. Traçar todas essas
opções geneticamente codificáveis (incluindo todos
os recombinantes possíveis) em um espaço como o
da figura 13.1 A nos dá um conjunto de pontos que
chamaremos deconjunto de opções genéticas(
figura 13.1D). Embora a exposição aqui seja em
termos de exemplos bidimensionais, todos os
conceitos têm generalizações naturais para três ou
mais dimensões (Sably e Antonovics, 1992).
De particular interesse, porque limita a seleção,
é o limite do conjunto de opções. Chamaremos
isso de curva de trade-off (figura 13.1D). Esta curva
de troca representa o melhor que este organismo
pode alcançar geneticamente no ambiente de
estudo.
Juntando as informações sobre aptidão (figura
13.1C) com as informações sobre conjuntos de
opções (figura 13.1D), oestratégia ideal

é prontamente identificado (figura 13.1E) como
aquele que possui a maior aptidão no ambiente de
estudo. Este ponto representa o resultado final da
seleção neste ambiente.
Nesta seção, foi feita uma distinção entre o
processo e o resultado da seleção. O processo é
modelado porgenética quantitativa. Isso determina
as trajetórias evolutivas de curto prazo dentro das
populações locais a partir do conhecimento das
superfícies de aptidão juntamente com o conjunto de
opções genéticas, caracterizadas por correlações e
variâncias genéticas. O resultado da seleção pode ser
identificado pela teoria da otimalidade ecológica
dado o conhecimento das formas da curva de troca e
os contornos de aptidão. Observe que o resultado da
seleção pode ser um número de alelos com aptidão
semelhante, ou seja, um conjunto oval fino de opções
genéticas na curva de trade-off ou perto da curva de
troca na vizinhança da estratégia ótima. No exemplo
da figura 13.1F, essas opções genéticas seriam
caracterizadas por uma correlação genética negativa.
Dessa forma, as correlações genéticas podem
fornecer evidências sobre as formas das curvas de
trade-off.
Se não houver trocas, de modo que as características da
história de vida possam ser geneticamente alteradas
independentemente umas das outras, sempre haverá seleção
para aumentar a fecundidade, diminuir a taxa de mortalidade e se
reproduzir precocemente. Uma maneira de alcançar a reprodução
precoce é por meio de crescimento e desenvolvimento mais
rápidos, portanto, um corolário da seleção para reprodução
precoce é que sempre há seleção para crescimento e
desenvolvimento mais rápidos - na ausência de compensações.
Nesta seção, vimos que a aptidão de um alelo
pode ser medida por sua taxa de aumento ou, mais
especificamente, por sua taxa de aumento 'per
capita'. Em genética de populações, é comum fazer a
definição de fitness em relação à taxa de aumento do
alelo ou genótipo mais bem-sucedido, mas essa
abordagem não é seguida aqui. A vantagem da
presente abordagem é que a aptidão de um alelo
pode ser relacionada diretamente com
Evolução da resistência à poluição223
o ciclo de vida de seus portadores. A aptidão é
aumentada por reduções na taxa de mortalidade,
aumentos na fecundidade ou por reprodução mais
precoce. Assim, são selecionados alelos que reduzem a
taxa de mortalidade de seus portadores, aumentam sua
fecundidade ou fazem com que se reproduzam mais
cedo. É importante notar que a aptidão de um alelo
depende do ambiente em que seus portadores vivem. Se
o ambiente mudar, a aptidão do alelo pode mudar.
Nesses termos, um alelo pode ser definido como
resistentese aumenta a aptidão de seus portadores em um
ambiente poluído. Alelos não resistentes também são
conhecidos como alelos suscetíveis. Assim, alelos resistentes
são favorecidos em ambientes poluídos. O que acontece em
ambientes não poluídos? Se os alelos resistentes são
superados pelos suscetíveis, diz-se que os alelos resistentes
têm umcusto de condicionamento físico. Os custos de
condicionamento físico são discutidos mais detalhadamente
na seção 13.4.
13.3A evolução da resistência
quando há um trade-off de
produção de mortalidade
Segue-se do exposto que, se existem alelos que afetam a
taxa de produção, mas não a seleção da taxa de
mortalidade, atua para maximizar a taxa de produção.
Por outro lado, se os alelos afetam a taxa de
mortalidade, mas não a taxa de produção, a seleção atua
para minimizar a taxa de mortalidade. No entanto, pode
não ser possível alterar uma característica da história de
vida sem afetar a outra, se a mortalidade e a produção
estiverem envolvidas em um trade-off. Uma diminuição
na taxa de mortalidade só pode ser alcançada às custas
de uma diminuição na taxa de produção. As possíveis
razões fisiológicas para tal troca foram descritas no
Capítulo 8 (seção 8.5).
A ação da seleção nesse trade-off foi
analisada por Sably e Calow (1989). Eles se
concentraram na fase juvenil, embora a
análise possa ser igualmente aplicada aos
adultos. Para fins de análise, eles definiram
224Efeitos de poluentes em populações e comunidades
'taxa de crescimento somático' como o recíproco do período
de desenvolvimento. Essa definição faz mais sentido
biológico se o tamanho do ovo e o tamanho do adulto não
estiverem sujeitos à seleção, pelo menos durante o período
de tempo analisado.
Pelas razões apresentadas no Capítulo 8, é provável
que uma diminuição na taxa de mortalidade só possa ser
alcançada à custa de uma diminuição na taxa de
crescimento somático. Mecanismos de proteção que
diminuem a taxa de mortalidade são muitas vezes
considerados defesas. Os recursos alocados para essas
defesas não estão disponíveis para o crescimento
somático, e segue-se que o aumento da alocação para a
defesa implica na redução do crescimento somático. As
estruturas e processos defensivos têm, portanto, duas
características-chave, do ponto de vista evolutivo. Essas
características são seus efeitos reduzindo (i) a taxa de
mortalidade e (ii) a taxa de crescimento. Traçar as
diferentes possibilidades genéticas revela a forma da
curva de compensação (figura 13.2A, cf. figura 8.14).
É importante lembrar que a forma da curva
de trade-off depende do ambiente do
organismo. O que é uma defesa eficaz em um
ambiente pode não ter impacto em outro, as
defesas contra a poluição são inúteis em
ambientes não poluídos. Assim, as
compensações são dependentes do ambiente.
FIGURA 13.2(A) Conjunto de opções genéticas (sombreado) e curva de trade-off. (B) Contornos de aptidão. Observe que
o contorno de aptidão zero passa pela origem. (C) A sobreposição de (A) e (B) permite a identificação do resultado
evolutivo como o alelo que atinge a maior aptidão.
Os contornos de aptidão para este trade-off
são linhas retas, e o contorno mais
interessante, aquele em que a aptidão é zero
(população estável), passa pela origem (figura
13.2B). A sobreposição das figuras 13.2A e
13.2B revela a posição da 'estratégia ótima' (cf.
figura 13.1E) representando o resultado
evolutivo no ambiente estudado (figura 13.2C).
Esta é a estratégia para a qual a seleção dirige a
população. Representa o equilíbrio ideal entre a
taxa de mortalidade e o crescimento. Indica a
quantidade ideal que o organismo deve gastar
em defesa.
Essa análise depende, como foi enfatizado,
da constância do ambiente. O que acontece
se o ambiente mudar, como quando se torna
poluído?
13,4Respostas evolutivas às
mudanças ambientais
Os poluentes podem afetar a forma e/ou a posição do
conjunto de opções genéticas. Mudanças de posição
serão discutidas primeiro. A poluição pode danificar
os organismos, seja com efeito letal ou com algum
prejuízo para a taxa de produção. Tais processos

aumentar a taxa de mortalidade ou reduzir a taxa de crescimento
somático, movendo as opções definidas verticalmente para cima
ou horizontalmente para a esquerda.
O resultado da resposta evolutiva a tais mudanças
na posição, mas não na forma do conjunto de opções
genéticas, é mostrado na figura 13.3. A análise é
direta. Como na última seção, a atenção pode ser
restrita aos resultados de estado estacionário, nos
quais o valor final da aptidão é zero. Como antes, os
contornos de aptidão zero são linhas retas que
passam pela origem. A inspeção da figura 13.3
mostra que a resposta evolutiva é menos defensiva
se a mortalidade for aumentada, movendo as opções
definidas verticalmente para cima, ou se a produção
for reduzida, movendo as opções definidas
horizontalmente para a esquerda. Em outras
palavras, tanto o estresse de mortalidade quanto o
estresse de produção provocam a mesma defesa
evolutiva sem resposta.
Essa previsão – menos defesa em ambientes
poluídos – parece paradoxal, e deve-se
enfatizar que ela se aplica apenas se a forma da
curva de troca permanecer inalterada quando
sua posição for alterada. Se mais defesa evolui
em ambientes poluídos, então a inferência deve
ser que a forma da curva de troca mudou. Um
exemplo hipotético é mostrado em
FIGURA 13.3Os resultados evolutivos da mortalidade a
longo prazo e estresses de produção. As linhas retas são
contornos de aptidão zero.
Evolução da resistência à poluição225
figura 13.4. Neste exemplo, os genes para a defesa
ótima são selecionados no ambiente poluído e os
genes para nenhuma defesa são selecionados no
ambiente não poluído, como mostrado pelas estrelas
na figura 13.4.
Em geral, a poluição altera a forma do conjunto de
opções. Isso pode acontecer porque a poluição
provoca a expressão de genes que de outra forma
não teriam sido expressos. Por exemplo, enzimas
podem ser induzidas ou taxas de bombeamento ou
muda podem aumentar com consequentes efeitos
nas histórias de vida. A variação genética que era de
pouca importância no ambiente não poluído pode
agora distinguir os sobreviventes dos não
sobreviventes. A sobrevivência pode depender de ter
alelos que aumentam membranas externas
relativamente impermeáveis (por exemplo,
Oppenoorth, 1985; Littlee outros., 1989), mudas mais
frequentes (e conseqüente remoção de substâncias
tóxicas na pele, por exemplo, Bengtssone outros,
1985), um sistema imunológico mais abrangente ou
enzimas de desintoxicação (Terriere, 1984;
Oppenoorth, 1985), conforme descrito nos Capítulos
4, 5 e 7. Muitos exemplos são dados neste livro.
A Figura 13.4 mostra que se os genes são expressos
em ambientes poluídos que antes eram silenciosos ou
ausentes, os resultados evolutivos podem
FIGURA 13.4Se as curvas de trade-off em (A) ambientes
poluídos e (B) não poluídos tiverem formatos diferentes,
então os resultados evolutivos (estrelados) podem envolver
mais defesa em ambientes poluídos, como mostrado.
226Efeitos de poluentes em populações e comunidades
diferem entre ambientes poluídos e não poluídos e
suas populações podem ser geneticamente distintas.
Tal diferenciação genética pode ser documentada e
usada experimentalmente em umexperimento de
transplante. O método envolve o transplante de
indivíduos de vários ambientes para um ambiente
comum no qual seus componentes de história de vida
são medidos. Deve-se tomar cuidado para que não
haja efeitos maternos ou outros efeitos não genéticos
residuais herdados do ambiente anterior. Por
exemplo, as mães dos indivíduos medidos devem
estar em condições equivalentes porque a qualidade
materna pode afetar o desempenho da prole ('efeito
materno'). Como em um experimento de transplante
todos os indivíduos são avaliados em um ambiente
comum, os efeitos da população fonte refletem
diferenças genéticas. Se as populações
transplantadas forem geneticamente distintas, é
improvável que as populações transplantadas,
portadoras de alelos que evoluíram em outros
ambientes, sejam superiores no ambiente de estudo
à população que ali evoluiu. Assim, em cada
ambiente, a população que ali evoluiu deve superar
as demais. Esta previsão foi confirmada por
experimentos de transplante recíproco
(especialmente em plantas) mostrando que as
populações residentes superam os alienígenas (Sably
e Antovonics, 1992). Exemplos comparando cepas
resistentes e suscetíveis em ambientes poluídos e
não poluídos são dados na tabela 13.1. Os três
estudos mostraram todos os
TABELA 13.1Vantagem de aptidão de cepas resistentes em ambientes com ou sem pesticidas*†
* Vantagem fitness = fitnessresistentes-condição físicasuscetíveis. O custo de condicionamento físico é o negativo da vantagem de
condicionamento físico. †Dados de Bishop (1981) e Curtiset ai.(1978).
cate que, como previsto, cepas resistentes são mais
aptas em ambientes poluídos e que cepas suscetíveis
são mais aptas em ambientes não poluídos. Quando
isso acontece há umcusto de fitness de resistência,
significando que os alelos resistentes, que são mais
aptos no ambiente poluído, são menos aptos do que
os suscetíveis no ambiente não poluído. Observe, no
entanto, que enquanto as cepas resistentes são
frequentemente muito mais aptas do que as
suscetíveis nos ambientes poluídos, a aptidão das
resistentes no ambiente não poluído às vezes não é
muito menor do que a das suscetíveis (por exemplo,
0,23-0,62 na tabela 13.1). Em geral, os custos de
aptidão da resistência dependem do mecanismo de
resistência envolvido. Exemplos são discutidos nos
estudos de caso no final deste capítulo. Um problema
experimental que surge na prática é que, se alguém
estiver interessado nos benefícios e custos de aptidão
de um único alelo, é desejável estudar o alelo e seu
alternativo em uma base genética comum.
Em geral, então, a poluição crônica resulta em
uma mudança na forma do conjunto de opções
genéticas. Enquanto antes da mudança ambiental o
conjunto de opções genéticas pode ter sido alinhado
ou ao lado da curva de troca e paralelo a um
contorno de aptidão (figura 13.1F), após a mudança
ambiental, com genes expressos que antes eram
silenciosos, as opções genéticas é bastante provável
que o conjunto se alargue e fique um pouco distante
da nova curva de troca. Essas previsões podem ser
 Evolução da resistência à poluição227

testado medindo parâmetros genéticos
quantitativos, que dão uma ideia da forma do
conjunto de opções genéticas. O grau em que
os pontos estão espalhados na figura 13.1F é
medidopor variância genética aditiva.A previsão
aqui é que a variação genética aditiva
aumentará se novos genes forem expressos em
resposta à poluição ambiental. A correlação
entre os pontos na figura 13.1F é medida pela
correlação genética, e como no ambiente não
poluído argumentamos que a correlação
genética seria estreita (próximo a -1, figura
13.1F) qualquer afrouxamento da correlação a
afastará ±1.
Hollowayet ai.(1990) testou essas previsões
transplantando uma população de gorgulhos do
ambiente em que havia evoluído para um novo
ambiente rico em toxinas. O novo ambiente rico
em toxinas consistia de ervilhas amarelas e o
antigo ambiente de trigo, sobre o qual a
população foi mantida por 50 gerações. A medição
de parâmetros genéticos quantitativos foi obtida
em um experimento de reprodução 'fullsib/meio-
irmão', usando mais de 50 machos e
250 fêmeas. Isso ilustra o ponto geral de que os
experimentos genéticos quantitativos são muito
exigentes em termos do número de animais necessários.
Como a população declinou inicialmente após a
transferência para o ambiente rico em toxinas, a análise
genética não pôde ser realizada até a quinta geração
após a transferência. Os resultados são mostrados na
figura 13.5. A variação genética aditiva no período de
desenvolvimento e a taxa de mortalidade aumentaram
conforme previsto após a introdução no novo ambiente
rico em toxinas. A variância genética na taxa de
oviposição não se alterou. As mudanças na correlação
genética foram bastante grandes em dois casos
(mostrados na figura 13.5B). A correlação genética entre
a oviposição e a taxa de mortalidade juvenil mudou,
conforme previsto, de uma correlação estreita próxima a
+1 para uma correlação mais fraca de 0,4 no ambiente
rico em toxinas (figura 13.5B). Uma correlação de +1, não
-1 como na figura 13.1F, foi prevista no ambiente não
poluído porque embora a associação entre aptidão e
taxa de oviposição seja positiva, com a taxa de
mortalidade é negativa. Não houve alteração na
correlação entre mortalidade e período de
desenvolvimento.

FIGURA 13.5A variação genética aditiva no período de desenvolvimento e a taxa de mortalidade aumentaram como previsto após a
introdução de gorgulhos do arrozSitophilus oryzaepara um novo ambiente rico em toxinas, embora as mudanças não tenham sido
significativas. As unidades são o dia dos ovos-1fêmea-1(taxa de oviposição), 4 dias (período de desenvolvimento) ou 4×10-5(taxa de
mortalidade). (B) Mudanças nas correlações genéticas. As barras verticais representam intervalos de confiança de 95%. Reproduzido de
Hollowayet ai.(1990) com permissão da Blackwell Science Ltd.
228Efeitos de poluentes em populações e comunidades

Este exemplo mostra como o conjunto de
opções genéticas, medido por parâmetros
genéticos quantitativos, pode mudar quando o
ambiente se torna poluído. Se o ambiente
permanecer cronicamente poluído, a seleção
favorecerá alelos próximos à curva de troca na
vizinhança do novo ótimo. Um novo processo
evolutivo começa, mas é um processo do
mesmo tipo que o descrito na seção 13.2.
13,5A resistência é muitas vezes monogênica
Alelos selecionados em ambientes poluídos, com
aptidão positiva, são considerados resistentes ou, em
alguns contextos, tolerantes. Indivíduos que são
homozigotos resistentes são referidos como
indivíduos resistentes. A resistência relativa dos
heterozigotos mede o grau de dominância do alelo
resistente. Um exemplo é mostrado na figura 13.6. A
resistência a pesticidas geralmente mostra herança
simples, com genes resistentes sendo
semidominantes (ou seja, heterozigotos a meio
caminho entre os homozigotos).
O grau de dominância afeta a velocidade de
disseminação de um alelo, mas não o resultado final do
processo evolutivo (exceto quando o alelo é superdominante,
ou seja, os heterozigotos superam ambos os homozigotos).
Alelos dominantes vantajosos se espalham mais rapidamente
inicialmente do que alelos recessivos.
As complicações surgem se mais de um locus estiver
envolvido na resistência. Para dizer quantos loci estão
envolvidos, geralmente é necessário realizar um
experimento de reprodução com duração de várias
gerações. Para tais experiências, são necessárias estirpes
homozigóticas. Estes são geralmente obtidos por seleção
em massa no laboratório de cepas coletadas em campo.
Um experimento de reprodução começa cruzando uma
cepa homozigótica resistente com uma cepa
homozigótica suscetível. Os descendentes são
necessariamente heterozigotos em todos os loci. Esses
descendentes são 'retrocruzados' com as linhagens
parentais. Espera-se que metade da prole desses
retrocruzamentos seja heterozigota se apenas um locus
estiver envolvido. Por outro lado, se mais de um locus
estiver envolvido, menos da metade desses
descendentes apresentará resistência. A previsão exata
depende do(s) grau(s) de dominância do(s) alelo(s)
resistente(s). Técnicas estatísticas estão disponíveis para
estimar o número de genes envolvidos,

FIGURA 13.6Dose—curvas de resposta para o mosquitoCulex quinquifasciatustestado com permetrina (NRDC

167). A porcentagem de mortalidade é plotada em uma escala probit. SS mostra a resposta de indivíduos
homozigotos suscetíveis, RS de heterozigotos e RR de indivíduos homozigotos resistentes. Reproduzido de
Taylor (1986) com permissão da Linnean Society of London.

mas estes fazem suposições cuja validade deve ser
verificada. Quando a discriminação entre genótipos é
difícil, como pode ser em estudos de resistência, mais
experimentos podem ser necessários. O
retrocruzamento repetido pode ser útil. Marcadores
genéticos que mapeiam as posições dos genes
resistentes nos cromossomos também se mostraram
particularmente úteis em casos difíceis.
A conclusão geral de estudos desse tipo é que os
principais genes (ou seja, genes com grandes efeitos) são
encontrados na maioria dos casos de resistência,
incluindo resistência a inseticidas, acaricidas, fungicidas,
herbicidas e metais pesados. A resistência nem sempre é
monogênica, mas na maioria dos casos em que a
resistência causa problemas no controle de pragas, a
resistência parece ser amplamente controlada por um ou
ocasionalmente dois loci (Roush e Daly, 1990). Os genes
menores e os genes modificadores podem, no entanto,
ainda ter alguns efeitos pequenos.
13.6Estudos de caso
Exemplos de respostas evolutivas à poluição incluem
alguns dos estudos mais conhecidos do processo
evolutivo no campo. A razão para isso não é difícil de
encontrar. Para estudar o processo evolutivo
geralmente é necessário encontrar uma população
exposta a uma mudança ambiental, e nos últimos
séculos a maioria das mudanças ambientais foram
efetuadas pelo homem. Muitos destes são casos de
poluição episódica ou crônica.
13.6.1 EVOLUÇÃO DE
RESISTÊNCIA A PESTICIDAS
A resposta evolutiva aos pesticidas tem sido
surpreendentemente variada e bem-sucedida. O número
de espécies em que a resistência é conhecida aumentou
de 30 na década de 1950 para mais de 450 na década de
1980. O relato aqui é baseado em Taylor (1986), Mallet
(1989) e especialmente Roush e Daly (1990).
Evolução da resistência à poluição229
A maioria dos inseticidas atualmente em uso
pertence a uma das quatro classes: (i)
organoclorados, como DDT, ?-HCH e dieldrin; (ii)
compostos organofosforados (OPs), tais como
malatião e dimetoato; (iii) carbamatos, tais como
carbarilo; e (iv) piretróides sintéticos, relacionados às
piretrinas naturais, e sintéticos como a permetrina.
Os insetos podem ser resistentes a mais de um
inseticida e, muitas vezes, a inseticidas de mais de
uma classe. Quando a resistência a mais de um
inseticida é alcançada por um único mecanismo, isso
é verdaderesistência cruzada,mas quando vários
mecanismos de resistência estão envolvidos isso é
chamadoresistência múltipla. Em alguns casos, a
situação pode ser incerta e esses termos são usados
de forma mais flexível.
Todos os membros dessas quatro classes de
inseticidas atuam no sistema nervoso, embora de
maneiras diferentes. Os organoclorados e os piretróides
interferem na condução elétrica ao longo dos axônios,
enquanto os OPs e os carbamatos atuam como
inibidores da acetilcolinesterase (Capítulo 7).
Os mecanismos pelos quais os insetos
desenvolveram resistência a esses produtos químicos
estão resumidos na tabela 13.2. Os mecanismos
comportamentais incluem evitar um inseticida após
exposição de baixo nível a ele. Mais importante na
prática são os vários tipos de resistência metabólica
que aumentam a taxa de decomposição do inseticida.
Um terceiro tipo de mecanismo de resistência
envolve o animal se tornando menos sensível a um
inseticida. Muitas vezes, isso se deve ao fato de o
local de ação ser insensível ao produto químico na
cepa resistente (tabela 13.2). Por último, a cutícula
pode ser relativamente impermeável a inseticidas em
cepas resistentes.
Todos esses mecanismos de resistência podem
envolver custos de adequação em áreas onde não há
inseticida. Evitar certos microhabitats pode resultar na
redução da absorção de nutrientes, o aumento da
desintoxicação pode ser energeticamente caro e a
redução da sensibilidade ou penetrância dos inseticidas
pode envolver uma redução dispendiosa na
230Efeitos de poluentes em populações e comunidades
TABELA 13.2Mecanismos primários de resistência*
* Modificado de Taylor (1986).
sensibilidade ou penetrância de outras substâncias.
Embora os custos de aptidão de alelos resistentes em
áreas não tratadas raramente tenham sido
estudados, sabe-se que eles podem ser grandes
(tabela 13.1). Roush e Daly (1990) concluem que os
custos de aptidão mais sérios e consistentes são
aqueles associados a esterases gerais (por exemplo,
carboxilesterases que hidrolisam acetato de naftila).
Por outro lado, em alguns estudos, pouca ou
nenhuma desvantagem reprodutiva foi encontrada
associada a carboxilesterases específicas do malation,
aumento da desintoxicação oxidativa,
acetilcolinesterase 'mutante' e mecanismos
semelhantes à resistência ao knock-down.
A resistência a inseticidas é caracterizada pela rápida
evolução sob forte seleção. No entanto, os alelos resistentes
geralmente não se espalham para a fixação, deslocando
completamente os alelos concorrentes, no campo. Isso
ocorre provavelmente porque os tratamentos com pesticidas
são interrompidos quando se tornam ineficazes. No entanto,
a incapacidade de se espalhar para a fixação
também resultaria se os alelos resistentes tivessem
um custo de adaptação em ambientes não tratados.
Populações não tratadas misturam-se com
populações tratadas por dispersão. A imigração de
populações não tratadas pode retardar
consideravelmente o aumento da resistência,
dependendo do tamanho relativo das populações
tratadas e não tratadas e do grau de migração.
Um dos exemplos mais espetaculares da evolução da
resistência aos inseticidas é o mostrado na figura 13.7.
Como parte de uma estratégia de manejo de resistência,
o uso de piretróides foi restrito a um curto período
('estágio II') a cada ano no meio da estação de cultivo do
algodão. O uso de endosulfan foi permitido nos estágios
I e II; outros inseticidas podem ser usados a qualquer
momento. A Figura 13.7 mostra que a proporção de
indivíduos resistentes aumentou a cada ano durante e
imediatamente após a aplicação do piretróide. O
aumento aparente imediatamente após o término da
aplicação do piretróide deve-se a uma defasagem de
tempo na medição; indivíduos afetados foram
 Evolução da resistência à poluição231

FIGURA 13.7A evolução da resistência a piretróides na lagarta do algodoeiro,Helicoverpa armígera,na região de cultivo de
algodão de Namoi-Gwydir, em Nova Gales do Sul, Austrália. As 'etapas' do programa de gerenciamento de resistência são
indicadas por algarismos romanos na parte superior do gráfico. O período de uso de piretróides a cada ano ('estágio II') está
sombreado. A porcentagem de resistência refere-se à porcentagem que sobreviveu a uma dose de fenvalerato de piretróide
que matou 99% dos suscetíveis. Barras verticais são erros padrão. De Forresteret ai.(1993 com permissão da CAB International.

não se testaram, em vez disso, o teste foi realizado
em seus ovos coletados em campo. Houve, portanto,
um atraso enquanto os indivíduos amadureceram e
se reproduziram antes da realização do teste. Após a
aplicação do piretróide, a proporção de indivíduos
resistentes diminuiu. Isso pode ser o resultado de um
custo de adaptação da resistência a piretróides, mas
também pode ser devido à imigração de suscetíveis
de áreas não tratadas adjacentes. Observe que, em
geral, a frequência de resistência aos piretróides
aumentou durante o programa de 7 anos.
13.6.2 EVOLUÇÃO DA TOLERÂNCIA DE
METAIS PESADOS NAS PLANTAS
A mineração de metais pesados leva inevitavelmente à
poluição dos solos ao redor das minas, e as escombreiras são
muitas vezes ricas em cobre, zinco, chumbo ou arsênico. As
pilhas de espólios de Devon Great Consols, por exemplo, que
era a mina de cobre mais rica da Europa no final do século
XIX, contêm mais de 1% de cobre e 5% de arsênico em alguns
lugares. Tais concentrações são altamente tóxicas para a
maioria das plantas. No entanto, muitas vezes as plantas
podem ser encontradas crescendo em montes de entulho,
como resultado da evolução
de tolerância ao metal (Macnair, 1987; Shaw, 1989;
Schat e Bookum, 1992). Essas plantas são
geneticamente mais tolerantes do que plantas de
populações vizinhas. Os métodos de quantificação
da tolerância ao metal em plantas são descritos na
seção 6.3.4.
Como exemplo, considere a grama polinizada pelo
ventoAgrostis tênis,genótipos tolerantes ao cobre que
crescem nos montes de entulho das minas de cobre.
Fazendo um transecto através de tal mina, como na
figura 13.8, encontra-se tolerância ao cobre nos solos
ricos em cobre da mina, mas nenhuma tolerância fora
dela na direção do vento. Alguma tolerância, no entanto,
é encontrada imediatamente a favor do vento como
resultado de pólen ou sementes de pais tolerantes sendo
soprados para fora da mina. Como a tolerância é
encontrada na mina, mas na maioria das vezes não fora
dela, fica claro que os alelos tolerantes aumentaram em
número na mina. Isto é o que significa dizer que os alelos
tolerantes são mais aptos no ambiente poluído. Por
outro lado, os alelos tolerantes parecem ser superados
na competição, indicando que eles são menos aptos. Em
outras palavras, parece haver neste caso um custo de
adequação da tolerância.
A Figura 13.8 também contrasta a tolerância ao cobre
de indivíduos cultivados a partir de sementes (branco
232Efeitos de poluentes em populações e comunidades
FIGURA 13.8Tolerância Copeer na gramaAgrostis tenuisao longo de um transecto na superfície de uma mina de cobre. A parte
impregnada de cobre se a mina estiver sombreada. Dados de McNeilly (1968) redesenhados por Macnair (1981), reproduzidos
com permissão da Academic Press.
barras) com a dos adultos (barras pretas). A
comparação dos dois mostra como a seleção
funciona em diferentes locais do transecto. Assim,
adultos na mina são mais tolerantes do que
sementes, indicando seleção para tolerância na mina.
Por outro lado, a jusante dos adultos da mina são
menos tolerantes do que as sementes, indicando
seleção contra tolerância fora da mina.
Acredita-se geralmente que há um custo de
adaptação da tolerância, ou seja, que os genes tolerantes
são desvantajosos em condições normais. Se não fosse
esse o caso, os genes de tolerância ocorreriam
amplamente, pelo menos em algumas espécies, dada
sua vantagem competitiva em ambientes poluídos. No
entanto, há discordância quanto à gravidade do custo da
tolerância. Alguns autores consideram que podem ser
ótimos (ver Baker, 1987). Outros sugerem que eles
podem ser pequenos com base em estudos que
distinguem cuidadosamente a tolerância ao metal de
outros atributos evoluídos das populações de minas
(Macnair, 1987). Por exemplo, cepas tolerantes podem
ser aquelas que crescem com mais sucesso em
condições pobres em nutrientes frequentemente
encontradas em resíduos de minas (Ernste outros,1992).
Ernst (1976) sugeriu que os custos de adaptação da
tolerância são resultado da energia necessária para os
mecanismos de tolerância. A energia gasta na
desintoxicação não está disponível para o crescimento, e
Ernst sugeriu que é por isso que muitas plantas
tolerantes crescem mais lentamente e produzem
menos biomassa do que coespecíficas não tolerantes.
Esta é a situação ilustrada na figura 13.2A.
Por que algumas espécies desenvolvem tolerância a
metais e outras não? Presumivelmente, pressões de seleção
semelhantes se aplicam a todos. A seleção por si só, no
entanto, não é suficiente, também deve estar presente
alguns 'genes de tolerância' adequados sobre os quais a
seleção pode atuar. A Tabela 13.3 mostra que populações
normais de espécies capazes de desenvolver tolerância a
metais contêm genes de tolerância em baixas frequências. A
teoria mostra que a existência ou não de genes de tolerância
em populações normais depende da taxa de mutação, ou
seja, da taxa de criação de genes de tolerância por mutação,
do custo de adaptação da tolerância e do tamanho da
população. A tolerância é mais provável de evoluir se a taxa
de mutação for alta, o custo de adaptação da tolerância for
baixo e a espécie for comum.
13.6.3 EVOLUÇÃO DE
MELANISMO INDUSTRIAL
O escurecimento das partes industrializadas do
campo foi resultado da Revolução Industrial
que começou na Grã-Bretanha no século XVIII.
Um resultado foi que uma área a oeste de

TABELA 13.3A porcentagem de indivíduos tolerantes ao cobre encontrados em populações normais de várias espécies de gramíneas que
são comumente encontradas perto de minas na Grã-Bretanha em relação ao fato de populações tolerantes ao cobre dessas espécies
terem sido encontradas em minas de cobre*
* Dados de C.Ingram relatados em Macnair (1987).
Birmingham ficou conhecido como o País Negro. Formas
de animais mais negras ('melanísticas') são melhor
camufladas em tais ambientes e podem, assim, ser
melhor protegidas contra predadores. Isso pode dar às
formas melanísticas uma vantagem de sobrevivência. O
melanismo é encontrado em muitas espécies de
artrópodes, mas a maioria dos exemplos está em
mariposas. A conta aqui é baseada em Brakefield (1987) e
Moriarty (1999).
A incidência de melanismo tem aumentado
constantemente desde cerca de 1850. Mais de 100 das 780
espécies de mariposas maiores na Grã-Bretanha agora
geralmente incluem formas melânicas. Mudanças
semelhantes ocorreram na Europa e na América do Norte,
geralmente em áreas industriais. Em muitos casos, as formas
melânicas se espalharam muito rapidamente e se tornaram
predominantes.
O primeiro e mais bem estudado exemplo é a
mariposa salpicada,Biston betularia(Kettlewell, 1973).
Evolução da resistência à poluição233
JWTutt sugeriu em 1896 que a forma não-melânica é bem
escondida ('críptica') quando em repouso na pálida casca
de árvores em áreas rurais, onde se assemelha a talos de
líquens foliosos. Em contraste, era visível nas superfícies
completamente pretas de árvores e paredes na Grã-
Bretanha industrial. O escurecimento foi principalmente
devido à fuligem, mas os liquens também foram mortos,
principalmente pelo dióxido de enxofre. Tutt sugeriu que
neste ambiente a forma não-melânica era visível para os
predadores aviários, inversamente as formas melânicas
eram crípticas.
O primeiro espécime melânico foi capturado em
Manchester em 1848 e, em 1895, 98% das mariposas
naquela área eram melânicas. Isso corresponde a um
aumento de 50% nas chances de sobrevivência das
formas melânicas, segundo cálculos de JBSHaldane
(ver Brakefield, 1987). Aumentos nas formas
melânicas foram registrados durante este período em
vários países industrializados.
234Efeitos de poluentes em populações e comunidades

zonas. O fenômeno tem sido de grande interesse
para os biólogos evolutivos desde a década de 1920.
Kettlewell organizou levantamentos entre 1952 e
1970 da distribuição geográfica do melanismo emB.
betulariana Grã-Bretanha (figura 13.9). Três formas da
mariposa foram reconhecidas. A forma não-melanística,
típico,mostra uma gama de coloração de indivíduos
fortemente salpicados a outros que são quase brancos
com manchas pretas finas e granulares. A forma
melânica comum, carbonaria,produzido por um alelo
dominante em um único locus, geralmente é todo preto,
mas às vezes tem algumas manchas ou manchas de cor
clara. Uma terceira forma intermediária,insularia,
também é reconhecido. A Figura 13.9 mostra que, em
geral, a melanina
formas ocorreram nas regiões industrializadas da Grã-
Bretanha e nas áreas a favor do vento (os ventos
predominantes na Grã-Bretanha são do sudoeste).
Kettlewell sugeriu que a ocorrência das formas
melanísticas a favor do vento pode ser porque a fuligem
enegreceu as áreas a favor do vento, mas também pode
ser o resultado da dispersão passiva das larvas pelo
vento. Quando os ovos eclodem, as larvas muito
pequenas se suspendem em fios de seda e são dispersas
pelas correntes de ar. É possível que a alta incidência de
melanismo em East Anglia seja o resultado da dispersão
a longa distância de larvas de zonas industriais em
Londres e nas Midlands inglesas.
Curiosamente, tem havido uma nova mudança
ambiental nos últimos anos como consequência da

FIGURA 13.9As frequências relativas das formas normal e duas formas melânicas da mariposa salpicadaBiston betularia
na Grã-Bretanha. Os resultados são baseados em mais de 30.000 registros coletados de 1952 a 1970 em 83 locais.
Reproduzido de Kettlewell (1973) com permissão da Oxford University Press.

legislação de ar limpo e a criação de zonas sem fumaça
no final da década de 1950. Isso levou a uma rápida
queda nas emissões de fumaça e dióxido de enxofre. As
superfícies das árvores tornaram-se mais claras e a
frequência relativa dos melânicos caiu (figura 13.10). Este
fenômeno foi descrito como 'evolução ao contrário'! O
intervalo de tempo entre a redução da poluição e a
resposta evolutiva é provavelmente resultado da lenta
mudança na composição dos líquens que cobrem os
galhos das árvores onde as mariposas descansam (Cooke
outros,1999).
Embora seja geralmente aceito que o melanismo
emBiston betulariaé resultado da poluição
atmosférica, o funcionamento detalhado dos
mecanismos seletivos ainda não é totalmente
compreendido. As vantagens de aptidão da forma
melânica em áreas industriais e das formas não
melânicas em áreas rurais foram demonstradas por
Kettlewell em experimentos de recaptura e liberação
de marcas. Indivíduos marcados de formas melânicas
e normais foram liberados em áreas rurais e
industriais (tabela 13.4). Mais indivíduos melânicos
foram recapturados na área industrial e mais não-
melânicos na área rural.
Para ir mais longe e estimar a taxa de
predação por aves é necessário ter um
FIGURA 13.10O declínio na frequência da forma melânica da mariposa salpicada perto de Manchester após a
legislação de ar limpo reduziu as emissões de fumaça e dióxido de enxofre. Reproduzido de Brakefield (1987)
com permissão de Elsevier Trends Journals.
Evolução da resistência à poluição235
conhecimento dos orçamentos de tempo de mariposas
adultas de diferentes idades e ambos os sexos durante o
período reprodutivo. Mariposas salpicadas emergem
pouco antes do anoitecer. Após um voo de dispersão, as
fêmeas rapidamente atraem parceiros e acasalam logo
após o anoitecer. Depois disso, eles não voam e apenas
caminham distâncias curtas. Eles permanecemem cópula
por quase 24h. Muitas mariposas descansam durante o
dia embaixo ou ao lado de pequenos galhos na copa das
árvores. Estudos de predação visual nas formas
melânicas e não-melânicas têm sido geralmente
realizados em troncos de árvores. Embora as
descobertas estejam qualitativamente de acordo com a
hipótese de proteção da camuflagem, os experimentos
precisam ser repetidos em substratos mais realistas.
13.6.4 RESPOSTA EVOLUCIONÁRIA DE
CÃES DE BÚZIO,NUCELLA LAPILLUS,
PARA CONTAMINAÇÃO TBT
O uso de búzios caninos como monitores biológicos da
poluição por TBT é descrito no Capítulo 15. Resumidamente,
búzios fêmeas sofrem de imposição, uma condição que
envolve o crescimento de órgãos masculinos que pode
impedir a reprodução bem-sucedida.
236Efeitos de poluentes em populações e comunidades
TABELA 13.4As recuperações relativas de indivíduos marcados de duas formas de mariposa,Biston betularia
(típicaecarbonaria),de dois locais, um rural e outro industrial*
* De Moriarty (1999), apresentando dados de Kettlewell (1955, 1956).
Porque a migração é muito limitada nesta espécie,
declínios populacionais foram relatados em muitas
áreas adjacentes aos portos. Uma dessas áreas é a
costa norte de Kent, onde se sabe que os búzios eram
abundantes em tempos pré-TBT. Recentemente, no
entanto, Gibbs (1993) descobriu que uma população
nesta área em Dumpton Gap desenvolveu genitália
modificada que permitiu que ela persistisse. A conta
aqui é baseada no artigo de Gibbs.
A população de Dumpton Gap é caracterizada pela
ausência de um pênis ou um pênis subdimensionado em
cerca de 10% dos homens (a ausência de um pênis nos
homens é desconhecida em outros lugares). O ducto
deferente e a próstata são desenvolvidos de forma
incompleta nos homens afetados. Gibbs rotulou essas
anormalidades de 'síndrome de Dumpton'. Animais
criados em laboratório exibem as mesmas
características, sugerindo que o caráter é determinado
geneticamente. Não pode ser devido a alguma
característica aberrante do ambiente de Dumpton, como
predadores ou parasitas, pois nem predadores nem
parasitas trematódeos estavam presentes no laboratório.
Cerca de 75% das fêmeas de Dumpton Gap mostraram
pouco ou nenhum impox, enquanto que geralmente
todas as fêmeas devem apresentar impox nos níveis de
TBT experimentados em Dumpton Gap. Este fenômeno
também foi recentemente relatado na França (Huete
outros,1996).
A evidência, portanto, sugere que a 'síndrome
de Dumpton' é o resultado de uma genética
mutação que reduz o Impex nas fêmeas,
permitindo que elas se reproduzam com sucesso,
embora impeça a reprodução em cerca de 10%
dos machos. No geral, o gene deve conferir uma
vantagem de fecundidade marcada em ambientes
contaminados com TBT. Em ambientes livres de
TBT, no entanto, o gene seria desvantajoso
porque uma proporção significativa de homens é
infértil (compare a tabela 13.1). Parece, portanto,
que a 'síndrome de Dumpton' carrega um custo
de aptidão e, portanto, seria selecionada em
ambientes livres de TBT.
13,7Resumo
Os estudos de caso apresentados acima são bons
exemplos do processo evolutivo porque relatam
respostas evolutivas a mudanças ambientais
conhecidas. Em cada caso, a mudança é a poluição
crônica causada pelo homem que começou no
máximo alguns séculos atrás. Para que as
respostas evolutivas ocorram, a variação genética
deve estar presente sobre a qual a seleção pode
atuar. As respostas evolutivas ocorrem quando a
mudança no ambiente altera a aptidão relativa de
diferentes alelos. Em cada caso, houve forte
seleção para alelos resistentes em ambientes
poluídos, e as respostas evolutivas à poluição
ocorreram em dezenas de gerações. Onde os
mecanismos genéticos foram investigados, eles

consistem na maior parte de um ou, ocasionalmente,
dois genes principais. Embora seja extraordinariamente
difícil de estudar, parece provável que a resistência
geralmente implique um custo de condicionamento
físico. Em outras palavras, alelos resistentes são
favorecidos em locais poluídos, mas selecionados contra
locais não poluídos. Por último, deve-se enfatizar que,
embora nossa compreensão do esboço pareça segura,
em cada caso ainda há alguma incerteza quanto ao
funcionamento detalhado do processo evolutivo.
13,8Leitura adicional
O relato do processo evolutivo dado aqui é baseado
em Sably e Antonovics (1992). Essa abordagem foi
selecionada porque é acessível e dá uma visão de
como a seleção atua em personagens da história de
vida, como o crescimento juvenil
Evolução da resistência à poluição237
taxa, fecundidade e sobrevivência. Aqueles que desejam um
texto de genética populacional devem consultar Hartl e Clark
(1989); Bishop e Cook (1981) continuam sendo uma revisão
útil das consequências genéticas das mudanças ambientais
provocadas pelo homem.
FORBES, VE (ed.) (1999)Genética e
Ecotoxicologia.Contém uma série de estudos de
caso de adaptações a ambientes poluídos.
MACNAIR, MR (1987) Dá uma breve, mas útil
introdução à evolução da tolerância a metais pesados
em plantas.
MAJERUS, M. (1998)Melanismo: Evolução em Ação
ção.Contém uma discussão extensa da história da
mariposa apimentada.
MALLET, J. (1989) Dá uma breve, mas acessível
introdução à evolução da resistência aos
pesticidas. ROUSH, RT e DALY, DC (1990) Fornece uma
visão autoritária de peso pesado da pesquisa de resistência,
inestimável para qualquer pessoa que comece a trabalhar em
qualquer aspecto da resistência.
SHAW, AJ (1999) Fornece uma revisão recente deste
campo.

Mudanças nas comunidades
14.1Introdução
Nos dois capítulos anteriores, os efeitos sobre
espécies individuais receberam atenção especial. Esta
é a abordagem geralmente seguida quando se trata
de espécies maiores. Por outro lado, os
microbiologistas estão particularmente preocupados
com os efeitos sobre as comunidades e ecossistemas,
uma área temática às vezes chamada de 'sinecologia'.
A medição dos efeitos dos poluentes sobre os
ecossistemas tem alguns pontos fortes e limitações.
Tem a vantagem de ser uma abordagem holística,
que pode levar em conta o estado funcional geral de
um ecossistema (Freedman, 1989).
Existem duas abordagens distintas para estudar
mudanças em comunidades ou ecossistemas. Um é
estrutural, o outro funcional. As mudanças
estruturais dizem respeito a mudanças na
composição. No caso extremo, as espécies podem
desaparecer completamente das comunidades e
ecossistemas em que são normalmente encontradas.
Exemplos incluem o desaparecimento do búzio de
muitas áreas costeiras do sul da Inglaterra devido aos
efeitos do TBT (seção 15.3) e o desaparecimento de
CAPÍTULO
14
e ecossistemas
o gavião de grandes áreas do leste da Inglaterra por
causa dos efeitos dos inseticidas organoclorados (ver
Capítulo 12). Mudanças tão severas como essas indicam
uma redução na diversidade biológica. Mais comumente,
no entanto, as mudanças são apenas mudanças no
equilíbrio das espécies em habitats definidos. Mudanças
nessa escala podem ser evidentes a partir do uso de
índices bióticos como o RIVPACS (seção 11.2.2). O
monitoramento dessas mudanças fornece um sistema de
alerta antecipado; pode dar uma indicação precoce de
que a poluição está causando mudanças que
eventualmente causarão uma séria redução na
diversidade biológica se não forem tomadas medidas
corretivas.
Em contraste com essas indicações de mudanças
estruturais na composição da comunidade, uma
abordagem funcional pode fornecer uma medida simples
do estado de uma comunidade ou ecossistema. É
relativamente simples medir a operação do ciclo do
carbono ou do ciclo do nitrogênio nos solos e determinar
se ele é afetado negativamente por poluentes. Embora
essa abordagem holística não forneça informações sobre
o status dos indivíduos em uma comunidade ou
ecossistema, há vantagens

em combiná-lo com uma abordagem estrutural. Faz
sentido relacionar a estrutura à função em
comunidades, bem como em organismos individuais!
Uma abordagem ecossistêmica tem sido usada com
algum sucesso para estudar os efeitos dos poluentes
sobre os solos. As características das comunidades do
solo que as tornam passíveis de estudo científico são que
(i) os limites das comunidades podem ser facilmente e
claramente definidos e (ii) comunidades semelhantes
existem em grande número no campo. Essas
características permitem investigar os fatores que
determinam sua distribuição de campo e realizar
experimentos de campo.
Esses atributos úteis das comunidades do solo não
são compartilhados com a maioria das comunidades
e ecossistemas de maior escala. As exceções são as
comunidades aquáticas que habitam lagos e rios.
Lagos existem em grande número no Canadá, Sibéria
e Escandinávia. Os principais tipos de poluição são a
acidificação e a poluição por metais pesados, e seus
efeitos podem ser facilmente observados em termos
de perda de espécies e diversidade (ver seção 14.3).
Experimentos de campo são, em princípio, uma
possibilidade, embora por causa de sua escala sejam
caros.
Outros tipos de comunidades terrestres e
aquáticas não são tão passíveis de estudo. Isso pode
ser porque suas espécies constituintes são altamente
móveis, de modo que seus limites são difíceis de
definir, ou porque não há dois eventos de poluição
iguais. Por exemplo, a poluição severa por óleo
raramente afeta o mesmo tipo de comunidade duas
vezes, e os limites das comunidades marinhas
afetadas são mal definidos. Considerações
semelhantes se aplicam à poluição do ar ou à
poluição radioativa como resultado de guerra nuclear
ou acidentes em usinas nucleares.
No caso extremo de uma análise ecossistêmica,
a composição da atmosfera pode ser tomada
como um índice do estado de saúde de todo o
planeta. O recente aumento de CO2níveis na
atmosfera dá evidência de poluição em escala
global. Isso apresenta a ameaça de uma
Mudanças nas comunidades e ecossistemas239
aquecimento por causa do chamado efeito 'estufa'.
Da mesma forma, o desaparecimento da camada de
ozônio acima da Antártida tem sido atribuído ao
aparecimento de gases CFC na estratosfera. A
redução da camada de ozônio traz um aumento da
radiação ultravioleta que atinge a superfície da Terra
e uma consequente ameaça de danos celulares aos
organismos vivos (por exemplo, câncer de pele em
humanos). Em ambos os exemplos, há uma sugestão
de que danos ecológicos em escala global podem
resultar de mudanças nos processos naturais
causados por poluentes – ou seja, o ciclo do carbono
e o ciclo do oxigênio – ozônio. Essa visão da poluição
em termos de ecologia 'global' é discutida por
Lovelock em sua elaboração da teoria de 'Gaia' (ver
seção 14.4).
14.2Processos do solo: a
abordagem funcional
As comunidades do solo são associações complexas
entre uma variedade de micro e macroorganismos,
minerais e materiais orgânicos não vivos (consulte o
Capítulo 5). O ciclo do carbono e o ciclo do nitrogênio
operam nos solos e ambos fornecem índices da
função das comunidades do solo. Os estágios dos
ciclos, por exemplo, produção de CO (ciclo do
2
carbono) e nitrificação (ciclo do nitrogênio), podem
ser medidos na presença e ausência de poluentes.
O ciclo básico do carbono, mostrado na figura 14.1, é
um exemplo de ciclo de nutrientes. Os organismos que
obtêm seu carbono a partir de compostos orgânicos são
denominados 'heterotróficos'. Animais e muitos
microorganismos se enquadram nesta categoria.
Organismos que obtêm seu carbono do dióxido de
carbono são chamados de 'autotróficos'. Os autótrofos
incluem plantas verdes, algas verdes e certas bactérias e
desempenham um papel vital na fixação do dióxido de
carbono atmosférico em compostos orgânicos. Os
heterótrofos então completam o ciclo convertendo
compostos orgânicos em dióxido de carbono. Assim, o
funcionamento do ciclo
240Efeitos de poluentes em populações e comunidades
FIGURA 14.1O ciclo do carbono.
podem ser afetados pela ação de poluentes sobre
autótrofos, heterótrofos ou ambos.
Uma versão simplificada do ciclo do nitrogênio no
solo é mostrada na figura 14.2. O nitrogênio
atmosférico pode ser “fixado” por certas bactérias,
incluindo espécies de vida livre (p.Azotobacterspp.) e
bactérias simbióticas (por exemplo,Rhizobiumspp.,
que são encontrados nos nódulos radiculares de
plantas leguminosas). A fixação envolve a conversão
de nitrogênio molecular em amônia, que então
forma íons amônio (NH+ 4) na água do solo.
NH+4pode ser oxidado sequencialmente para íons nitrito
(NÃO2-) e íons nitrato (NO- ) por bactérias do solo
3 a determinação dotaxa de formação de dióxido de carbono
(nitrificação). Plantas e bactérias podem absorver
NH+4e/ou NÃO- 3e usá-los para a biossíntese
tese de compostos orgânicos de nitrogênio (por exemplo,
aminoácidos e purinas). Os heterotróficos podem então
utilizar compostos orgânicos de nitrogênio como fontes
de nitrogênio e pode liberar NH+ 4e não- 3 a partir de
eles. Finalmente, alguns microrganismos podem converter
NÃO
3para
- óxido nítrico (NO), óxido nitroso (N2O)
e nitrogênio, um processo denominado desnitrificação.
Os microrganismos têm um papel importante
na operação dos ciclos do carbono e do
nitrogênio. Em condições ambientais normais,
esses ciclos estão sujeitos à influência de fatores
ambientais, como temperatura, pH e teor de água
do solo. O grau em que esses fatores ambientais
variam no tempo e no espaço depende da
localização geográfica e das propriedades
inerentes do solo (por exemplo, teor de argila,
matéria orgânica e CaCO3contente). Em avalia-
FIGURA 14.2O ciclo do nitrogênio.
Ante os efeitos que os poluentes podem ter nos
processos do solo, é importante vê-los em relação
às flutuações que ocorrem em locais não poluídos.
Os efeitos dos poluentes podem ser considerados
graves e significativos se forem além das
variações normais de funcionamento dos ciclos.
Um método amplamente utilizado para estimar os
perigos de produtos químicos para microorganismos envolve
em amostras de solo. Normalmente, uma fonte de carbono
(por exemplo, farinha de plantas ou chifres) é adicionada ao
solo para estimular o CO2formação e é feita uma comparação
entre solos com e sem o produto químico em estudo (figura
14.3).
A taxa de produção de nitrito e nitrato a partir
de amônio do solo(nitrificação)também pode ser
facilmente medido (tabela 14.1). Este é
considerado um método valioso para testar os
efeitos dos poluentes devido à importância da
nitrificação em relação à fertilidade do solo. Outro
exemplo é a medição da taxa de fixação de
nitrogênio por bactérias de nódulo radicular em
uma cultura de leguminosas, que pode ser afetada
por poluentes do solo.
Outro fator a ser considerado é aduração de qualquer efeito
produzido por um produto químico. Os poluentes podem alterar a
composição das comunidades de microrganismos do solo
(Capítulo 5). Quando um produto químico tem
 Mudanças nas comunidades e ecossistemas241

FIGURA 14.3Efeito de um herbicida (diclobenil) na taxa de CO2, produção no solo. {14C}-Glucose foi adicionada ao solo
como fonte de carbono para microorganismos. A adição do herbicida diclobenil causou um aumento na taxa de
liberação de14CO2(derivado de {14C}-glicose) durante um período de 22 dias. A taxa de14CO2liberação do solo é expressa
como a porcentagem adicionada14C que aparece neste formulário. De Somerville e Greaves (1987).

um efeito imediato nos processos do solo como resultado da grande interesse no que diz respeito ao teste de
toxicidade química, pode haver um subsequente crescimento pesticidas. Herbicidas, fungicidas e inseticidas são
populacional nas espécies/linhagens de microrganismos que produtos químicos com alta atividade biológica que
podem metabolizá-lo e utilizá-lo como fonte de nutrientes. podem ter efeitos sobre os organismos do solo e,
Assim, os efeitos de um produto químico orgânico terão vida consequentemente, sobre a fertilidade do solo.
relativamente curta porque o aumento no número desses
microrganismos levará a uma degradação mais rápida do
composto no solo. Foi sugerido que os efeitos de produtos 14.3Mudanças nas comunidades em
químicos que duram até 30 dias sejam considerados
resposta à poluição
'normais' (1), até 60 dias como 'toleráveis' (2) e além de 60
dias como críticos (3). Ao revisar os efeitos de pesticidas na
As respostas das comunidades à poluição em
microflora do solo, cerca de 90% de todos os casos se
ecossistemas terrestres e aquáticos foram
enquadraram na primeira categoria.
abordadas brevemente no Capítulo 11 como parte
da discussão sobre o tipo 1no localmonitoramento
Um problema geral ao realizar testes de solo para
biológico (ver seção 11.2 para uma introdução a
avaliar os efeitos de produtos químicos é escolher o tipo
alguns dos princípios envolvidos). Em águas
de solo a ser usado e as condições operacionais
doces, métodos como o esquema de previsão e
apropriadas. Tentativas foram feitas para definir solos
classificação de invertebrados fluviais (RIVPACS)
padrão - mas o problema aqui é que eles são apenas
representativos de áreas geográficas e climáticas
estão bem estabelecidos. Em sistemas marinhos,

específicas. Além disso, um solo padrão pode não
representar um cenário de 'pior caso' - pode não ser o
solo com maior probabilidade de mostrar o efeito de um
determinado produto químico.
Ensaios de solo do tipo descrito são particularmente
estudos como os de Clarke e Warwick (1998) e
Warwick e Clarke (1998) mostraram como uma
variedade de índices (no seu caso um 'índice de
distinção taxonômica' utilizando nematóides) pode
ser usado para avaliar a 'saúde ' de sedimentos
242Efeitos de poluentes em populações e comunidades
TABELA 14.1Efeitos de poluentes na nitrificação no solo*†
* Farinha de chifre foi adicionada ao solo como fonte de nitrogênio. A taxa de produção de nitrato não foi afetada por uma alta aplicação
de um pesticida. No entanto, foi fortemente inibido pela nitrapirina, um bactericida, usado como controle positivo. †De Somerville e
Greaves (1987).
afetados pela poluição. A comunidade planctônica
marinha é mais difícil de monitorar; no entanto,
algum sucesso foi alcançado pela manutenção de
organismos dentro de recintos ao ar livre. Jaket ai.(
1998) foram capazes de mostrar que o tributil
estanho(TBT)atividades de pastoreio reduzidas de
zooplâncton (principalmente copépodes), resultando
em uma 'floração' de algas.
Estudos 'antes e depois' são raros em ecotoxicologia
porque muitas vezes é impossível prever onde é provável
que um evento de poluição ocorra. Além disso, é difícil
obter financiamento de longo prazo para monitoramento
ecológico básico. A avaliação do impacto ambiental de,
por exemplo, o local de um novo desenvolvimento
industrial pode ter que se basear em uma pesquisa breve
em vez de um conjunto de dados mais extenso reunido
ao longo de várias estações. Muitos dos exemplos de
'poluição e recuperação' mais bem-sucedidos dependem
de dados coletados por historiadores naturais que
fornecem uma linha de base com a qual o impacto pode
ser comparado (por exemplo, o status de búzios de cães
antes do TBT, cascas de ovos antes do DDT, líquenes
antes da poluição do ar).
Felizmente, existiam dados suficientes para permitir uma
avaliação precisa do impacto ambiental daImperatriz do
Mar,um petroleiro que derramou 70 000 toneladas de
petróleo bruto em Milford Haven, País de Gales, em Fevereiro
de 1996 (Crumpe outros, 1999). Quadrados permanentes
foram estabelecidos antes do derramamento em costas
rochosas que ficaram fortemente sufocadas com óleo. Estes
não foram pulverizados com detergentes e foram
autorizados a limpar naturalmente. Normalmente, a
cobertura percentual
das rochas com algas marinhas é baixa devido às
atividades de pastoreiolapas(principalmentePatela
Vulgata). Após o derrame, as mortalidades das lapas
foram muito elevadas e resultaram numa dramática fase
verde das algasEnteromorphaseguido de uma descarga
dePorphyrae, finalmente, uma fase marrom deFucus. As
lapas recolonizaram posteriormente as rochas
(provavelmente recrutadas de pequenos indivíduos que
sobreviveram à poluição em fendas profundas) e
acabarão por restaurar o equilíbrio ecológico natural
através do pastoreio renovado.
Exemplos semelhantes para ecossistemas de solo são
muito mais difíceis de encontrar. Uma das razões para
essa discrepância é a falta de chaves de identificação
fáceis de usar para alguns dos grupos mais especiosos
(por exemplo, ácaros, vermes enquitreídeos). No
entanto, estão a ser feitos progressos no sentido de um
esquema de previsão e classificação de solos('
SOILPACS'), embora demore alguns anos até que isso
possa ser considerado rotineiro como RIVPACS e
similares. No restante desta seção, serão dados
exemplos de alguns dos métodos que têm sido usados
para avaliar o impacto da deposição aérea de metais no
solo e nas comunidades de serapilheira. Não pretende
ser abrangente; mais detalhes podem ser encontrados
nas excelentes resenhas de Posthuma (1997), Van
Straalen (1997, 1998) e Van Straalen e Kammenga (1998).
Uma das características dos ecossistemas
terrestres contaminados pela deposição aérea de
metais é o acúmulo deserapilheira. Isso é atribuído a
uma redução nas populações de invertebrados que
se alimentam de plantas mortas
 Mudanças nas comunidades e ecossistemas243

material. Suas fezes fornecem um substrato mais favorável

para a decomposição microbiana do que as folhas intactas.
Os oligoquetas são particularmente suscetíveis à poluição,
pois a superfície úmida do corpo permite que os metais
dissolvidos na água dos poros do solo se difundam nos
tecidos do corpo. Em florestas de coníferas, os enquitreídeos
são geralmente os macroinvertebrados dominantes. No
entanto, nas proximidades de uma fundição de cobre-níquel
na Finlândia, um número de enquitreídeoseram
substancialmente mais baixas do que em locais mais
distantes e havia uma camada muito mais espessa de
FIGURA 14.4Abundância média de minhocas coletadas em
agulhas de pinheiro não decompostas na superfície do solo
seis quadrados de 25 x 25 cm tomados em 13 locais ao longo
(Haimi e Siira-Pietikainen, 1996). de um gradiente de contaminação na área de Avonmouth e
Em pastagens temperadas e florestas decíduas, um controle (local 14) a 100 km das fundições (barras de erro
lumbricidasminhocasdominam a comunidade de indicam valores SE) em abril de 1996. Minhocas estão
ausentes dos locais mais fortemente contaminados (1 e 2) e
invertebrados decompositores em termos de estão presentes em números reduzidos em locais com um
biomassa e consumo de serapilheira. Em Avonmouth, nível médio de contaminação (sítios 3-7) em comparação com
Reino Unido, a deposição de emissões aéreas de localidades relativamente não contaminadas (sítios 8-14).
Sites que compartilham a mesma letra não indicam
cádmio, cobre, chumbo e zinco de uma fundição
diferenças significativas emP>0,05 dado pelo teste de Tukey
contaminaram os solos nas proximidades da fábrica para comparação múltipla de médias. Reproduzido de
(para mais detalhes, ver Hopkin, 1989). A cerca de 600 Spurgeon e Hopkin (1999) com permissão da British
Ecological Society.
m da planta (sítios 1 e 2 nas figuras 14.4 e 14.5; tabela
14.2), a grama morta na superfície do solo contém
mais de 2%conduzire quase 4%zincoem base de
peso seco. Amostragem detalhada por Spurgeon e
Hopkin (1999) durante a primavera, verão, outono e
inverno revelou uma completa falta de minhocas dos
dois locais mais próximos (<0,6 km) e números
significativamente reduzidos em comparação com
controles em outros cinco locais (<3 km ) (figura 14.4).
A riqueza de espécies foi menor em locais próximos à
fábrica (tabela 14.2). Vermes comoAporrectodea
FIGURA 14.5Dendrogramas de comunidades de
caliginosae Allolobophora chloroticaque eram
minhocas em Avonmouth amostrados em abril de 1996
dominantes em locais relativamente limpos mais dos locais descritos na figura 14.4 ordenados por análise
distantes da fundição estavam ausentes dos solos de agrupamento usando distância euclidiana e o método
mais contaminados. Análise de cluster multivariada de variância mínima de Ward. Reproduzido de Spurgeon
e Hopkin (1999) com permissão da British Ecological
(Figura 14.5) indicou que os sítios podem ser Society.
divididos em três grupos com base na composição
relativa das espécies. Estudos como esses fornecem ciclismo) está relacionado à ausência de invertebrados-chave
fortes evidências circunstanciais de que a acumulação que atuam como 'catalisadores' de decomposição.
de matéria orgânica(e a interrupção concomitante De acordo com Van Straalen (1997), uma combinação
de nutrientes de ecofisiologia (ou seja, compreensão da biologia dos
organismos envolvidos) e multivariada
244Efeitos de poluentes em populações e comunidades

TABELA 14.2Índices de diversidade Shannon-Weiner das comunidades de minhocas em Avonmouth amostradas durante o
período da primavera ao inverno de 1997 a partir dos locais descritos na figura 14.4

Observe que a diversidade é invariavelmente menor nos locais mais próximos das fundições (sítios 3-7) em todas as estações do que nos
locais mais distantes (sítios 8-14). Reproduzido de Spurgeon e Hopkin (1999) com permissão da British Ecological Society.

as estatísticas são as maiores promessas para o
desenvolvimento futuro de uma técnica
'SOILAPCS'. Em Avonmouth, esta abordagem já foi
adotada em um estudo de invertebrados
terrestres (Leiae outros,1998). A análise de
componentes principais e a análise de
correspondência canônica foram usadas para
mostrar que o fator dominante responsável pelas
diferenças na composição de espécies das
florestas foi o grau de contaminação com metais.
14.3.1 ACIDIFICAÇÃO
DE LAGOS E RIOS
Um exemplo de mudanças em uma comunidade
causadas pela poluição é dada pelas consequências da
acidificação de certos lagos como resultado da chuva
ácida. O pH das águas superficiais é determinado por
ambos os fatores abióticos. Fatores como a composição
da rocha base e a precipitação de ácidos na chuva ou na
neve têm uma forte influência sobre o pH. Também são
importantes a re-lacração de
ids quando os resíduos orgânicos são decompostos
por microorganismos e pela influência de terras
florestais vizinhas. O pH, por sua vez, influencia a
composição das comunidades aquáticas. Em
particular, a redução do pH abaixo de 6 pode ser
prejudicial para muitas espécies. Assim, o pH das
águas superficiais é afetado tanto diretamentee
indiretamentepor poluentes (os poluentes podem
afetar o pH das águas superficiais indiretamente
através da ação sobre microorganismos ou plantas).
Em resumo, o pH das águas superficiais depende da
operação dos processos naturais, bem como da
poluição, e fornece uma indicação da diversidade e
'saúde' dos ecossistemas aquáticos (Barth, 1987).
A deposição de chuva ácida resultou na
acidificação de águas superficiais fracamente
tamponadas em muitas áreas, incluindo
Escandinávia, leste do Canadá e nordeste dos EUA.
Por exemplo, o pH de 21 corpos d'água na região
central da Noruega diminuiu de uma média de 7,5
para 5,4–6,3 entre 1941 e o início dos anos 1970; o
pH de 14 águas superficiais no sudoeste da Suécia
diminuiu de 6,5-6,6 antes de 1950 para 5,4-5,6 em
 Mudanças nas comunidades e ecossistemas245

1971; o pH médio de sete rios na Nova Escócia
diminuiu de 5,7 em 1954-5 para 4,9 em 1973.
Embora tenham sido expressas dúvidas sobre a
precisão dos dados de pH mais antigos, há um
amplo consenso científico de que houve
acidificação recente de muitas águas superficiais .
O material nesta seção é baseado em parte em
Freedman (1995).
Os efeitos da acidificação nas comunidades
aquáticas às vezes são dramáticos, como na perda
de populações de peixes de várias águas altamente
acidificadas. Por exemplo, salmonídeos comercialmente
valiosos foram perdidos de muitas águas superficiais na
Escandinávia (exemplo na figura 14.6). Uma pesquisa em
mais de 2.000 lagos no sul da Noruega mostrou que um
terço perdeu suas populações de peixes desde a década
de 1940. Os lagos sem peixes geralmente tinham um pH
<5,0. Os salmonídeos locais variam em sua sensibilidade
ao pH; os requisitos variam de pH>4,5 para não
migratórios

FIGURA 14.6A diminuição das capturas de salmão do Atlântico em rios acidificados (– – –) em comparação com rios
menos poluídos (—–). (A) No extremo sul da Noruega: sete rios acidificados em comparação com o resto do país(
modificado de Leivestadet ai.(1976).(B) Na Nova Escócia: 12 rios com pH>5,0 comparados com 10 com pH≤5,0 em 1980(
de Wattet ai.1983).Reproduzido com permissão do Conselho Nacional de Pesquisa do Canadá.
246Efeitos de poluentes em populações e comunidades
truta marrom(Salmão truta)a 5,0–5,5 para salmão do
Atlântico(Salmão).Os juvenis são geralmente mais
sensíveis que os adultos, mas as mortes de adultos às
vezes são registradas na primavera, quando o pH da
água é mais baixo. Resultados semelhantes
envolvendo mais espécies foram registrados em
muitos estudos no Canadá e no nordeste dos EUA.
Experimentos de campo são possíveis com lagos,
assim como com comunidades do solo, mas os custos
são maiores. O melhor exemplo é a acidificação
experimental do lago 223, um lago oligotrófico de 27
ha na 'área experimental dos lagos' do noroeste de
Ontário. O lago foi extensivamente estudado em
1974 e 1975 para fornecer dados de linha de base, e
então o lago foi progressivamente acidificado de
modo que o pH caiu de 6,5–6,8 para 5,0–5,1 em 1981,
após o que o pH foi mantido na faixa de 5,0–5,1 até
1983. Isto foi conseguido através da adição de ácido
sulfúrico, 27 400 l foram adicionados em 1983. A
acidificação experimental foi subsequentemente
realizada em dois outros lagos, um na área dos lagos
experimentais e outro no norte de Wisconsin. Esses
lagos têm diferentes configurações físicas e
originalmente tinham diferentes conjuntos de plantas
e animais, incluindo peixes.
Apesar de suas diferenças iniciais, as respostas
desses três lagos à acidificação foram em muitos
aspectos notavelmente semelhantes, particularmente no
que diz respeito aos processos biogeoquímicos e efeitos
nos níveis tróficos inferiores (Schindlere outros, 1991).
Embora a acidificação tenha interrompido o ciclo de
nitrogênio em todos os três lagos, cada um gerou
alguma capacidade de tamponamento internamente.
As comunidades fitoplanctônicas de todos os três
lagos foram originalmente dominadas por crisófitos e
criptofíceos. A acidificação alterou as espécies
dominantes e diminuiu a diversidade. A produção de
fitoplâncton e a cultura em pé aumentaram um
pouco, provavelmente porque a penetração da luz
aumentou. As zonas litorâneas dos lagos, no entanto,
tornaram-se dominadas por algumas espécies de
algas verdes filamentosas. Estes formaram tapetes
ou nuvens de algas que
mudou todo o caráter das zonas litorâneas
quando o pH caiu abaixo de 5,6.
A acidificação também mudou as comunidades
zooplanctônicas, com os cladóceros se tornando cada
vez mais dominantes. Com o aumento da acidez,
Daphnia catawbaassumiu de outrosDaphniaespécies;
a identidade das espécies de rotíferos dominantes
mudou e várias espécies de zooplâncton sensíveis
desapareceram.
A acidificação também causou a perda de várias
espécies de grandes crustáceos bentônicos. As respostas
das espécies de peixes, no entanto, foram variadas e
pareciam depender da sensibilidade de organismos-
chave mais abaixo nas cadeias alimentares.
Quando a acidificação foi revertida no lago 223
entre 1984 e 1989, houve rápida recuperação
parcial das comunidades lacustres, embora as
assembleias de fitoplâncton e quironomídeos
tenham mantido um caráter acidófilo.
No geral, a acidificação reduziu consistentemente
a diversidade, por meio da perda de espécies e pelo
aumento da dominância de um pequeno número de
taxa acidófilos. Essas respostas são semelhantes às
encontradas em lagos acidificados atmosféricos.
14,4Processos globais
A atmosfera envolve todo o planeta e fornece uma
ligação entre oceanos e continentes. As massas de
ar que constituem a baixa atmosfera estão em
constante estado de circulação, componentes
gasosos individuais movendo-se por processos de
difusão através das massas de ar (Capítulo 3). A
composição da atmosfera é influenciada por
processos vivos na superfície da Terra. Os níveis
de dióxido de carbono, oxigênio e nitrogênio
dependem dos processos vivos. Assim, os efeitos
dos poluentes nos ecossistemas podem, pelo
menos em teoria, influenciar o funcionamento
desses processos globalmente e, assim, alterar a
composição da atmosfera. Alguns cientistas
concebem a Terra inteira como sendo um

única entidade viva (como, por exemplo, na teoria
Gaia de Lovelock).
Olhando para as coisas dessa maneira, os
efeitos poluentes nos organismos vivos podem ser
diretos ou indiretos. Inibidores da fotossíntese são
exemplos de poluentes que atuam diretamente
nas plantas, retardando o uso de CO2e a liberação
de O2. A ação dos gases CFC é indireta. Por causa
da redução da camada de ozônio, mais radiação
ultravioleta atinge a Terra, causando danos a
animais e plantas.
Nos últimos 40 anos, o nível de CO2na
atmosfera aumentouc.10%, e há um debate
contínuo sobre as causas e os efeitos ambientais.
Pensa-se que a maior parte deste aumento se
deve à combustão de combustíveis fósseis (carvão,
petróleo, etc.). Também foi argumentado que uma
redução substancial na área de terras florestais
também contribuiu para isso, porque as árvores
são responsáveis por 'bloquear' quantidades
consideráveis de gás. A preocupação com o
aumento do CO atmosférico2é que está tendo um
'efeito estufa' – retendo mais calor na superfície da
Terra e, assim, causando o aquecimento global.
As questões levantadas aqui são de longo prazo e
dificilmente desaparecerão. Os efeitos dos poluentes
em escala global podem influenciar o estado dos
ecossistemas em todo o planeta e provavelmente
serão uma preocupação crescente ao longo deste
século.
14,5Resumo
Os capítulos anteriores deste livro consideraram os
efeitos bioquímicos, fisiológicos e comportamentais
dos poluentes em organismos individuais. Na
introdução, definimos 'ecotoxicologia' como 'o estudo
dos efeitos nocivos de produtos químicos sobre
ecossistemas'. Assim, o Capítulo 14 examina o
aspecto mais importante da ecotoxicologia, a
manifestação dos efeitos nocivos da poluição.
Mudanças nas comunidades e ecossistemas247
sobre comunidades de organismos e
processos ecológicos mais amplos. A
ausência de espécies sensíveis pode não
apenas resultar em menor biodiversidade
geral, mas também na interrupção de
processos ecológicos essenciais. Por
exemplo, a redução das populações de
minhocas em solos contaminados com
metais pode levar a um acúmulo de
serapilheira não decomposta. Isso
normalmente seria convertido rapidamente
em fezes para uma decomposição
microbiana mais rápida. Os nutrientes ficam
presos nas folhas mortas que, de outra
forma, seriam devolvidas ao solo para o
crescimento de novas plantas. No ambiente
aquático, a acidificação dos lagos resulta em
menor diversidade geral, embora existam
algumas espécies que podem aproveitar a
competição reduzida para atingir densidades
populacionais mais altas do que em águas
não acidificadas.
14,6Leitura adicional
FREEDMAN, B. (1995)Ecologia Ambiental.
Excelente cobertura dos efeitos da poluição nos
ecossistemas e, em particular, útil para os efeitos
da acidificação nos ecossistemas aquáticos.
LOVELOCK, J. (1989)As Eras de Gaia.Uma expo-
hipótese de Gaia. NEWMAN, MC (1998)
Fundamentos de
Ecotoxicologia.Texto útil sobre os efeitos ecológicos dos
poluentes.
PANKHURST, CEet ai.(editores) (1997)In-
indicadores da Saúde do Solo,e VAN STRAALEN, N.
e LØKKE, H. (eds) (1997)Avaliação de Risco
Ecológico de Contaminantes no Solo.Inclua vários
capítulos úteis sobre os efeitos dos poluentes nas
comunidades do solo.
SCHINDLER, DWet ai.(1991) Uma revisão do
acidificação experimental de lagos. MADEIRA,
M. (1995)Solo AmbientalBiologia,2º
ed. Dá conta dos processos do solo que podem ser
afetados por poluentes.

Pode-se argumentar que a tarefa mais crucial para
os ecotoxicologistas é garantir que a estrutura e a
função dos ecossistemas sejam preservadas. É
também o mais difícil. As ligações entre as
respostas bioquímicas, fisiológicas, individuais,
populacionais e comunitárias aos poluentes são
mostradas esquematicamente na Introdução. O
dilema é que, à medida que aumenta a
importância de uma mudança, aumenta também
a dificuldade de medi-la e relacioná-la a uma
causa específica. Neste capítulo, vários exemplos
específicos serão considerados para ilustrar as
abordagens que têm sido usadas para enfrentar
esse importante problema da ecotoxicologia,
envolvendo o uso de biomarcadores. Esses
exemplos são os seguintes:
1. Desbaste de casca de ovo induzido por DDE em aves de rapina
e comedoras de peixes;
2. falha reprodutiva de aves que comem peixes nos
Grandes Lagos da América do Norte;
3. Falha reprodutiva de moluscos causada por tributil-
estanho;
4. os programas de pulverização florestal do leste do
Canadá.
CAPÍTULO
15
Biomarcadores em
estudos populacionais
Os três primeiros são investigações de efeitos
colaterais adversos inesperados do uso de pesticidas
e/ou produtos químicos industriais, e o quarto é uma
investigação de uso operacional de pesticidas em
larga escala.
15.1Desbaste de casca de ovo induzido
por DDE em aves de rapina e
comedoras de peixes
No início da década de 1950, Derek Ratcliffe, da
British Nature Conservancy, encontrou o que
considerava um número anormal de ovos quebrados
nos ninhos de peregrinos em várias regiões das Ilhas
Britânicas. Mais tarde naquela década, foram feitas
representações ao Ministério do Interior britânico por
entusiastas de pombos-correio sobre as perdas
causadas por peregrinos predando seus pássaros.
Essas pessoas estavam fazendo lobby por uma
mudança no status de proteção do peregrino porque
alegavam que a população de peregrinos havia
aumentado muito. Como resultado dessa pressão, a
Nature Conservancy

foi solicitado a realizar uma pesquisa nacional.
Isso revelou que a população de peregrinos havia
diminuído muito e que menos de um quinto das
aves criaram filhotes com sucesso em 1961 e 1962
(veja a figura 12.15).
Este artigo teve um impacto imediato nos EUA.
Uma equipe pesquisou peregrinos no leste da
América do Norte, viajando 22.500 km e visitando
133 ninhos conhecidos em 1964 e encontrou
todos os ninhos desertos. Esta descoberta foi o
estímulo para uma reunião para examinar as
mudanças populacionais do peregrino e outras
aves de rapina. A reunião foi realizada em
Madison, Wisconsin, em 1965 (Hickey, 1969) e
contou com a presença de pessoas de muitas
partes do mundo interessadas no peregrino. Os
dados apresentados na reunião mostraram que a
espécie foi extirpada no leste da América do Norte
e diminuiu acentuadamente em muitos países da
Europa. Na Escandinávia, a população foi reduzida
a apenas 5% de sua população pré-guerra no
início dos anos 1970. Na Alemanha, o número de
peregrinos reprodutores diminuiu de 400 pares
para 40 pares em 1975.
Com base na descoberta de que a quebra de ovos se
tornou mais comum, é provável que a espessura das
cascas dos ovos tenha se tornado mais fina. Ratcliffe
examinou a variação temporal em cascas de ovos de
peregrino e gavião coletadas no Reino Unido desde 1900.
Suas descobertas de que uma diminuição pronunciada
na espessura da casca ocorreu em ambas as espécies em
meados da década de 1940 foram publicadas em
Naturezaem 1967. Uma nova plotagem dos dados de
Ratcliffe para o peregrino durante o período crítico de
mudança é mostrada na figura 12.15. O primeiro sinal de
mudança foi em 1946, embora a média não tenha sido
estatisticamente significativa. Em 1947, a mudança foi
clara e estatisticamente significativa, e na década
seguinte cascas de ovos tão grossas quanto a norma pré-
guerra eram uma raridade.
O caso mais dramático de afinamento da casca do
ovo foi encontrado no pelicano marrom(Pelecanus
occidentalis)na costa da Califórnia em 1969.
Biomarcadores em estudos populacionais249
A colônia na Ilha de Anacapa apresentou falha
reprodutiva quase completa, com apenas quatro filhotes
criados em cerca de 750 ninhos. A maioria dos ninhos foi
abandonada e restos de cascas de ovos esmagadas
foram encontrados em toda a colônia (ver figura 15.1A).
Em média, a espessura dessas cascas de ovos quebradas
e trituradas era apenas metade do valor normal. O
fracasso reprodutivo da colônia continuou pelos
próximos anos. A produtividade do cormorão de crista
dupla (Phalacrocorax auritus)colônias também foi
próximo de zero e, novamente, a principal causa foi a
quebra dos ovos. Os estudos mais detalhados sobre
quebra de casca de ovo foram feitos pelo Canadian
Wildlife Service em colônias de biguás no Lago Huron em
1972 e 1973 (Weselohe outros, 1983). Esses
trabalhadores visitaram todas as colônias conhecidas de
corvos-marinhos no Lago Huron. Eles descobriram que
79% dos ovos foram 'perdidos' dentro de 8 dias após a
postura e que no final do período normal de incubação
apenas 5% dos ovos permaneceram nos ninhos. Em
cerca de metade dos casos de ovos 'perdidos',
fragmentos de casca de ovo foram encontrados dentro
ou ao redor do ninho. As cascas de ovos eram em média
24% mais finas do que os valores pré-guerra; embora
isso não seja tão grave quanto o encontrado na
Califórnia, foi o suficiente para causar uma falha
reprodutiva quase completa. A posterior recuperação
dessa população é detalhada na seção 15.2.
A importância das descobertas norte-
americanas foi que havia claramente uma ligação
entre falha reprodutiva e afinamento da casca do
ovo (Risebrough e Peakall, 1988). O trabalho
analítico revelou que o DDT (e seus metabólitos) e
os PCBs foram os únicos contaminantes presentes
em quantidades apreciáveis. Nisso, a situação é
bem diferente daquela no Reino Unido, onde o
dieldrin (ver Capítulo 12) foi considerado um fator
importante no declínio populacional de peregrinos
e gaviões.
Pensava-se que um pesticida era responsável
pelo desbaste da casca do ovo, alegando que o
efeito ocorreu no momento em que os sintéticos