Ordem Enterobacterales

International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology

Volume 66- Issue 12, 2016
(Classificação e nomenclatura atualizadas)

Bastonetes gram negativos, não formam esporos, são móveis

por flagelos peritríqueos ou são imóveis.
Anaeróbios facultativos (crescem e metabolizam a glicose na
presença de oxigênio e na ausência de oxigênio) São ativos
metabolicamente, fermentam (mais que oxidam) glicose e
outros açúcares, freqüentemente com produção de gás.

São catalase positivos e citocroxidase negativos, reduzem

nitrato a nitrito.
rescem em meios de cultura simples. Crescem bem no ágar
MacConkey.
Profa. Dra. Cassia C .Avelino –BACTERIOLOGIA CLÍNICA- UNIFAL-MG
 Família Enterobacteriaceae

Principais Gêneros :
Escherichia (gênero tipo)
Citrobacter
Enterobacter
Klebsiella
Shigella
Salmonella

Profa. Dra. Cassia C .Avelino –BACTERIOLOGIA CLÍNICA- UNIFAL-MG

 FAMÍLIA ENTEROBACTERIACEAE

-A maioria é encontrada no trato gastrointestinal de humanos e de

animais, na água, solo e vegetais
-Alguns são preferencialmente enteropatógenos  causam infecções
gastrointestinais como a Salmonella typhi e outras salmonelas,
Shigella spp, Yersínia enterocolítica e vários sorotipos de Escherichia
coli, embora elas possam também causar infecções em outros locais
(extra intestinais)
-Representam 80% ou mais de todos os bastonetes gram negativos de
importância clínica isolados na rotina microbiológica
-Responsáveis por cerca de 70% das infecções urinárias e 50% das
septicemias e bacteriemias
-Nas infecções na comunidade destacam-se:
Escherichia coli, Klebsiella spp, Proteus spp, Salmonella spp e
Shigella spp
-Nas infecções hospitalares, predominam : Escherichia coli, Klebsiella
spp, Enterobacter spp
. Dra. Cassia C .Avelino –BACTERIOLOGIA CLÍNICA- UNIFAL-MG
 Gênero Escherichia

Escherichia coli
Escherichia blattae
Escherichia fergusonii
Escherichia hermanii
Escherichia vulneris

Profa. Dra. Cassia C .Avelino –BACTERIOLOGIA CLÍNICA- UNIFAL-MG

 Gênero Escherichia coli
-Espécie bacteriana mais isolada de espécimes clínicos humanos

-Envolvida em diversas doenças infecciosas É parte da flora intestinal de

indivíduos sadios, entretanto certas amostras podem causar infecção
intestinal e extra-intestinal em indivíduos imunocomprometidos e
também indivíduos sadios.

Envolvida nas septicemias por microrganismos gram negativos

e no choque induzido por endotoxina
 Infecções do trato urinário
 Pneumonia em pacientes imunodeprimidos
 Meningite em recém-nascido
Distúrbios gastrointestinais e outras diversas infecções
Esta espécie compreende grande número de grupos e tipos sorológicos de
acordo com os antígenos "O",(polissacarídeos de parede), antígenos "K“
(polissacarídeos de cápsula) e antígenos "H“ (proteínas flagelares)
Atualmente são conhecidos 174 antígenos "O", 100 antígenos "K" e 57
antígenos "H"). Nem todas as amostras produzem os 3 antígenos ao
mesmo tempo.
Profa. Dra. Cassia C .Avelino –BACTERIOLOGIA CLÍNICA- UNIFAL-MG
 Escherichia coli
Com relação às infecções intestinais, pelo menos seis
categorias de E. coli são conhecidas:

Escherichia coli enterotoxigênica (ETEC)

Escherichia coli enteropatogênica (EPEC)
Escherichia coli enteroinvasiva (EIEC)
Escherichia coli enterohemorrágica (EHEC)
Escherichia coli enteroagregativa (EAEC)

Profa. Dra. Cassia C .Avelino –BACTERIOLOGIA CLÍNICA- UNIFAL-MG

E. coli enterotoxigênica (ETEC) - Produzem a enterotoxina LT (termo lábil) e
ST (termo estável) - ST retém a atividade tóxica após aquecimento a 100oC
por 30 minutos enquanto a TL não retém). Algumas amostras produzem as
duas toxinas, enquanto outras produzem apenas uma.

Atuam aumentando os níveis intracelulares de AMP cíclico levando a uma

alteração profunda do metabolismo hidrossalino da célula, causando menor
absorção de sódio pelas células das microvilosidades e maior excreção de
cloro e bicarbonato, pelas células das criptas intestinais, com acúmulo de
líquido no lúmem intestinal resultando na diarréia, que se manifesta pela
eliminação de fezes liquefeitas, náuseas, vômitos, câimbras abdominais e
febre baixa . É também chamada de diarréia secretora ou diarréia dos
viajantes).

E. coli enterotoxigênica se adere às células da mucosa do intestino delgado,

provocando infecção superficial (não penetra no epitélio intestinal). Por esta
razão, as fezes dos pacientes não apresentam leucócitos, sangue ou muco.
O reservatório desta bactéria é o próprio homem. A transmissão ocorre pela
ingestão de água e alimentos contaminados e também por contato pessoal
em berçários e enfermarias pediátricas.
Profa. Dra. Cassia C .Avelino –BACTERIOLOGIA CLÍNICA- UNIFAL-MG
E. coli enteroinvasiva (EIEC) - Corresponde a biotipos bem definidos
caracterizados por seus antígenos "O“, sendo conhecidos 14
sorotipos.

São estreitamente relacionadas à Shigella, apresentando em comum

características bioquímicas, antigênicas, genéticas e de
patogenicidade.
A infecção consiste em inflamação e necrose da mucosa do cólon
intestinal, podendo as fezes se manifestarem sanguinolenta, com
presença de leucócitos e muco, e freqüentemente acompanhada por
dores abdominais e febre.

As infecções intestinais por E.coli enteroinvasiva são mais freguentes

em crianças maiores de 2 anos de idade e em adultos. O reservatório
é o próprio homem e a transmissão se faz pela ingestão de água e
alimentos contaminados e também pelo contato pessoal.
O diagnóstico é feito pela coprocultura

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E. coli enterohemorrágica (EHEC) - São amostras que produzem a
citotoxina hemorrágica, que provoca evacuações sanguinolentas,
provavelmente por dano das células do endotélio vascular.
Podem produzir efeitos citotóxicos em células Vero e HeLa, semelhante
aos produzidos pela toxina de Shigella dysenteriae. Também conhecida
como verotoxina e toxina tipo Shiga (SLT) por ser bioquimicamente
semelhante à toxina Shiga produzida pela Shigella dysenteriae.

Principais efeitos:
- colite hemorrágica que se manifesta com câimbras abdominais e
diarréia aquosa seguida de evacuação sanguinolenta
- síndrome hemorrágica urêmica que se manifesta com dano renal
agudo, trombocitopenia e anemia hemolítica

O principal sorotipo envolvido é o O 157: H7, cuja principal fonte é a

carne bovina e aves (hamburgers). Este sorotipo é sorbitol negativo 
pode ser isolado e identificado no meio agar MacConkey sorbitol. As
cepas O 157: H 7 dão colônias incolores neste meio e devem ser
confirmadas usando antissoros específicos O 157: H 7.
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E. coli enteropatogênica –EPEC- São sorotipos capazes de causar a
diarréia em crianças com menos de 1 ano de idade (diarréia infantil).
É patógeno bastante frequente e a infecção parece localizar-se, de
preferência, no intestino delgado.

E. coli enteroagregativa (EAEC) - As cepas formam um padrão

agregativo de adesão (pilha de ladrilhos) quando se associam com
células Hep 2 ou HeLa.

Bactérias deste tipo são bastante frequentes nas fezes de crianças com
diarréia aguda e em diarréia protraída ( com duração de 7 a 14 dias).
Não produzem toxinas LT, ST ou VT e não são invasivas

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 Outras espécies de Escherichia

Escherichia albertii : Espécie recém descrita. Isolada de fezes

associadas a processos diarréicos em crianças

Escherichia hermannii : Foi isolada em feridas, escarro e fezes

humanas.

Escherichia fergusonii : Foi isolada do sangue, vesícula biliar,

urina e fezes, todavia sua importância clínica não foi ainda
estabelecida.

Escherichia vulneris : isolada de feridas humanas

Escherichia blattae : isolada de fezes de baratas

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 Gênero Shigella
Shigella dysenteriae (grupo A)  15 sorotipos.
O sorotipo 1 produz Toxina Shiga

Shigella flexneri (grupo B) 8 sorotipos e 9 subtipos

Shigella boydii (grupo C)  19 sorotipos

Shigella sonnei (grupo D) 1 sorotipo

Não fermentam a lactose e tendem a ser

bioquimicamente inertes.
 Não produzem gás de glicose, exceto S. flexneri
S. sonnei descarboxila a ornitina e raras cepas podem
fermentar a lactose (reações não compartilhadas pelas
outras especies )

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 Gênero Shigella
Os seres humanos constituem o único hospedeiro
natural de Shigella.
A shigelose ou disenteria bacilar é a mais contagiosa
das disenterias bacterianas dose infectante de
apenas 10-100 bactérias/mL, produz doença em
adultos sadios, que se localiza no íleo terminal e
cólon, com invasão e lesão do epitélio da mucosa,
reação inflamatória com leucócitos, muco e sangue
nas fezes (fase disentérica), e sintomas de febre,
fezes amolecidas, dor abdominal, cólica e tenesmo.

Shigella dysenteriae produz a Toxina Shiga 

Sindrome Hemolíca Urêmica
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 Gênero Salmonella
- Patógeno primário de aves domésticas, bovinos, suinos, os
quais representam a principal fonte de salmonelose não-
tifóide nos seres humanos que são os únicos reservatórios
conhecidos de Salmonella typhi.
- As infecções humanas por salmonela são mais comumente
causadas pela ingestão de alimentos (aves domésticas e
seus produtos, água ou leite) contaminados por fezes
humanas ou de animais.
- Gênero mais complexo, com mais de 2400 sorotipos,
baseados em antígenos bacterianos:
-Antígenos somáticos ➭AgO (polissacarídeos)
-Antígenos flagelares ➭ AgH (proteinas)
-Antígeno polissacarídeo capsular ou Ag de virulência
(Ag Vi) ➭ polissacarídeo presente em Salmonella typhi
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 Gênero Salmonella

Classificação e Nomenclaturas propostas:

- Anterior a 1983 ➭ Cada sorotipo era considerado uma espécie

➭ 2400 espécies

- 1983 ➭ Classificação com proposta de 03 espécies:

Salmonella choleraesuis (espécie-tipo e sorotipo)
Salmonella typhi
Salmonella enteritidis (com a maioria dos sorotipos)

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 Gênero Salmonella

- Em 1986:

Salmonella enterica (seria a espécie-tipo e incluía 6

subespécies)
-S.enterica subsp enterica ➭ incluía a maioria dos
sorotipos (Ex: S. enterica subsp enterica serotipo typhi)
- S.enterica subsp salamae
- S.enterica subsp arizonae
- S.enterica subsp diarizonae
- S.enterica subsp houtenae
- S.enterica subsp indica

Salmonella bongori
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 Gênero Salmonella
Proposta mais recente: 03 espécies

Salmonella enterica (espécie-tipo e inclui 6 subespécies):

S.enterica subsp enterica (incluía a maioria dos

sorotipos)
S.enterica subsp salamae
S.enterica subsp arizonae
S.enterica subsp diarizonae
S.enterica subsp houtenae
S.enterica subsp indica

Salmonella bongori
Salmonella typhi
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 Gênero Salmonella

Os diferentes sorotipos de Salmonella, não são diferenciados

por reações bioquímicas.
S. typhi apresenta algumas diferenças de outros sorotipos:
- produz quantidades pequenas de H2S na interface entre a
superfície e o fundo no agar KIA ou TSI
- Citrato negativo
- Ornitina descarboxilase negativa
- Não produz gás de glicose

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 Gênero Citrobacter
Encontrado com relativa frequência no intestino humano,
porém são raramente isoladas de processos infecciosos
intestinais.
As infecções causadas incluem pielonefrites, meningites
do recém nascido, abscesso cerebral, endocardite e
bacteremias que tendem a predominar em indivíduos
imunocomprometidos e hospitalizados
Citrobacter freundii
Citrobacter koseri
Citrobacter amalonaticus
Espécies descritas recentes (ainda não incluídas nas bases de dados
da maioria dos sistemas comerciais de identificação):
C. youngae, C. braakii, C. werkmanii, C. Sedlakii,
C. rodentium, C. gillenii, C. murliniae, C. farmeri
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 Gênero Klebsiella
Bactérias amplamente distribuídas na natureza e no trato
gastrointestinal de humanos e animais. Bastante frequente
em infecções humanas, comunitárias ou hospitalares, e
apresentam resistência a vários antimicrobianos,
principalmente os betalactâmicos
Crescimento em Ágar MacConkey: formam colônias grandes,
de consistência mucóides, vermelhas (fermentadoras da
lactose ), imóveis, não descarboxila a ornitiva e fazem a
hidrólise lenta da uréia
Principais espécies:
Klebsiella pneumoniae subsp. pneumoniae
Klebsiella pneumoniae subsp. ozanae
Klebsiella pneumoniae subsp. rhinoscleromatis
Klebsiella oxytoca
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 Gênero Klebsiella
K. pneumoniae subsp pneumoniae

Isolada com frequência causando pneumonia primária clássica.

Raramente encontrada na orofaringe de pessoas normais (1-
6%), mas apresenta taxa elevada (20%) em pacientes
hospitalizados➭ fonte de infecção pulmonar em debilitados
(alcoolismo, diabetes e afecção pulmonar obstrutiva crônica)
Sintomas: necrose extensa e hemorragia ➭ escarro espesso,
mucóide, vermelho tijolo ou aspecto de geléia de groselha.
Também pode causar infecções extra-pulmonares
Frequente em infecções hospitalares em pacientes debilitados
e imunodeprimidos: Alta resistência aos antimicrobianos:
resistência à ampicilina, carbenicilina e ticarcillina e aos beta-
lactâmicos (ESBL)
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 Gênero Klebsiella

Klebsiella pneumoniae subsp ozaenae : causa a rinite

atrófica (ozena) de evolução crônica, que se caracteriza
pela perda da arquitetura da mucosa nasal e secreção
mucopurulenta fétida.

Klebsiella pneumoniae subsp rhinoscleromatis :

causa infecção da mucosa respiratória , do nariz e seios
paranasais denominada rinoscleroma
São isoladas com pouca frequência

Klebsiella oxytoca : isolada principalmente das fezes e de

sangue

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 Gênero Enterobacter
Raramente são agentes primários de infecção, todavia podem
ser isolados de espécimes clínicos de pacientes
hospitalizados.
Apresenta 16 espécies , sendo as mais frequentes em
amostras clínicas humanas:
Enterobacter aerogenes* Enterobacter cloacae*
Enterobacter sakazakii Enterobacter gergoviae

E. aerogenes e E. cloacae
Podem ser encontradas no meio ambiente (água, esgotos, solo
e vegetais). Fazem parte da microbiota intestinal comensal e
raramente causam diarréia.
Associadas a uma variedade de infecções oportunísticas (trato
urinário, via respiratória, septicemias e meningite)
E. sakazakii
Foi isolado de casos de meningite e de septicemia neonatal.
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 Família Hafniaceae

Gêneros:

Hafnia

Edwardsiella

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 Gênero Hafnia
Hafnia alvei (única espécie).
Originou da reclassificação do gênero Enterobacter hafnia.
Da cultura dessa espécie desprende um forte odor de fezes humanas.
De importância clínica ainda não bem definida. Foram relatados casos
clínicos em que H. alvei foi isolada de feridas, abscessos, escarro,
amostras de urina, sangue e outros locais.
Gênero Edwardsiella
Edwardsiella hoshinae
Edwardsiella ictaluri
Edwardsiella tarda  importante na clínica humana
- Causa uma variedade de infecções extra-intestinais
- Principais reservatórios répteis
- Produz grande quantidade de H2S
- Não fermenta lactose (Semelhança com Citrobacter e Salmonella)
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 Família Erwiniaceae
Gênero Erwinia

Erwinia persicinus , Erwinia amylovora e outros.

São primariamente patógenos de vegetais e apenas saprofíticos nos
seres humanos

Gênero Pantoea

Pantoea agglomerans , Pantoea dispersa , Pantoea ananatis

Pantoea citrea, Pantoea punctata
Pantoea➭ deriva do grego➭ “de todos os tipos e fontes”
Amplamente distribuída em vegetais, sementes, seres humanos e
meio ambiente.
Pouco frequente em infecções humanas. Bactérias oportunistas
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 Família Yersiniaceae

Gêneros:

Yersinia

Serratia

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 Gênero Yersinia
Yersinia pestis*
Yersinia pseudotuberculosis*
Yersinia enterocolitica*
Yersinia frederiksenii
Yersinia intermedia
Yersinia kristensenii
Yersinia ruckeri
• Inquestionáveis patógenos humanos

Yersinia pestis é endêmica em roedores (ratos, esquilos,

marmota, camundongos e coelhos).
Causa a peste bubônica, doença zoonótica de evolução rápida
e altamente fatal.
Formas clínicas : bubônica , septicêmica e pneumônica
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 Gênero Yersinia

Yersinia pseudotuberculosis
É endêmica em vários animais e responsável pela ocorrência
de linfadenite mesentérica principalmente em crianças que
manifestam uma doença simulando apendicite.
Raramente ocorre forma septicêmica.
Casos raros de infecção do trato urinário e prostatite crônica
já foram relatados.
Possível transmissão pelos alimentos

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 Gênero Yersinia

Yersinia enterocolitica é amplamente distribuída em

reservatórios aquáticos e animais (suinos são os principais
reservatórios das cepas patogênicas humana)
É a espécie mais comum do gênero isolada de amostras
clínicas
A porta de entrada é a via digestiva e a infecção ocorre no
íleo terminal (adjacente ao apêndice)➭ causando ileite
terminal, linfadenite e enterocolite aguda e raramente,
septicemia e endocardite.
A septicemia está associada a pacientes com sobrecarga de
ferro ou àqueles tratados com o agente quelante de ferro,
a deferoxamina. Pacientes com β-talassemia (sobrecarga
de ferro) correm risco de yersiniose grave
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 Gênero Serratia
Serratia marcescens Serratia ficaria
Serratia liquefaciens Serratia fonticola
Serratia rubidae Serratia odorifera
Serratia plymuthica
Todas as espécies do gênero Serratia apresentam resistência à
colistina e à cefalotina
Serratia marcescens é a espécie mais frequente, representando
95% das amostras do gênero isolada de amostras clínicas
-Frequentemente associada a várias infecções humanas como
pneumonia e septicemia em pacientes com neoplasias
retículoendoteliais tratados com agentes quimioterápicos.
-Importante patógeno com propriedades invasoras e com
tendência a resistência a muitos antibióticos de uso comum.
-Patógeno hospitalar oportunista
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 Gênero Serratia

Serraria liquefaciens ➭ não constitui uma única espécie, mas

sim um conjunto de vários grupos de hibridização de DNA
denominado Grupo Serratia liquefaciens .

Serratia rubidae ➭ rara em infecções humanas. Produz

pigmento vermelho
Foi isolada do sangue, escarro e septicemia.

Serratia odorifera ➭ produz odor semelhante a batata sem

casca.

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 Família Morganellaceae

Gêneros :

Proteus

Morganella

Providência

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 Gênero Proteus
P. mirabilis*
P. vulgaris*
Proteus myxofaciens
Proteus penneri
Proteus hauseri

As espécies de Proteus são encontrados no solo, água e

materiais contaminados com fezes.
P. mirabilis é a espécie isolada com mais frequência de seres
humanos (infecções do trato urinário e feridas). São sensíveis
à ampicilina e cefalosporinas
P. vulgaris é mais comumente isolado de pacientes
imunossuprimidos em terapia prolongada com antibióticos.
Resistentes à ampicilina e cefalosporinas
Apresentam motilidade por deslocamento (aspecto de onda,
véu)
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 Gênero Morganella
Isolada de infecção do trato urinário, de feridas e meningite.
Morganella morganii subsp morganii
Morganella morganii subsp sibonii

Gênero Providencia
Providencia alcalifaciens
Providencia stuartii
Providencia rettgeri
Providencia rustigianii
Providencia heimbachae
Raros em infecções, exceto as infecções urinárias.
Todas as espécies podem ser isoladas das fezes, mas
apenas P. alcalifaciens tem sido isolada de diarréia.

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