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biologia
Análise
Desenvolvimentos recentes na defesa antioxidante enzimática
Mecanismo em Plantas com Referência Especial ao Estresse Abiótico
1,* Harish
,
Vishnu D. Rajput Francisco 2,* , Rupesh
Roberto Quiroz-Figueroa
Kumar SinghVinod
6 Mukesh Meena 2
Tatiana Minkina 1 Svetlana Sushkova ,
1
e Saglara Mandzhieva
Citação: Rajput, VD; Harish; Singh, RK;
Verma, KK; Sharma, L.; Quiroz-Figueroa,
FR; Meena, M.;
Gour, VS; Minkina, T.; Sushkova, S.;
e outros Desenvolvimentos
recentes no mecanismo de defesa
antioxidante enzimático em plantas
com referência especial ao estresse
abiótico. Biologia 2021, 10, 267. https://
doi.org/ 10.3390/biology10040267
Editor Acadêmico: Robert Henry
Recebido: 18 de fevereiro de 2021
Aceito: 24 de março de 2021
Publicado: 26 de março de 2021
Nota do editor: MDPI permanece neutro
em relação a reivindicações jurisdicionais
em mapas publicados e afiliação institucional
ições.
Direitos autorais: © 2021 pelos autores.
Licenciado MDPI, Basel, Suíça.
Este artigo é um artigo de acesso aberto
distribuído nos termos e
condições do Creative Commons
Licença de atribuição (CC BY) (https://
creativecommons.org/licenses/by/
4.0/).
Biologia 2021, 10, 267. https://doi.org/10.3390/biology10040267
3,*, Krishan K. Verma 4 , Lav Sharma 5 ,
Singh Gour
7 1
, , ,
1
Academia de Biologia e Biotecnologia, Southern Federal University, 344090 Rostov-on-Don, Rússia;
tminkina@mail.ru (TM); terra_rossa@mail.ru (SS); msaglara@mail.ru (SM)
2
Departamento de Botânica, Universidade Mohan Lal Sukhadia, Udaipur, Rajasthan 313001, Índia;
mukeshmeenabhu@gmail.com Centro de Química de Vila Real, Universidade de Trás-os-Montes e
3
Alto Douro, Quinta de Prados, 5000-801 Vila Real, Portugal Laboratório Chave de Biotecnologia e Melhoramento
Genético da Cana-de-Açúcar (Guangxi), Ministério da Agricultura e Assuntos Rurais/Laboratório Chave de
4
Melhoramento Genético da Cana-de-Açúcar de Guangxi/Instituto de Pesquisa da Cana-de-Açúcar, Academia de Ciências
Agrícolas de Guangxi, Nanning 530007, China; drvermakishan@gmail.com Centro de Investigação e Tecnologia de
Ciências Agro-Ambientais e Biológicas, Universidade de Trás-os-Montes e Alto Douro, Quinta de Prados, 5000-801 Vila
5
Real, Portugal; lavhere@gmail.com
6 Laboratorio de Fitomejoramiento Molecular, Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo
Integral Regional Unidad Sinaloa (CIIDIR-IPN Unidad Sinaloa), Instituto Politécnico Nacional, Blvd. Juan de Dios Bátiz
Paredes no. 250, Coronel San Joachín, CP, 81101 Guasave, México; labfitomol@hotmail.com Amity Institute of
7
Biotechnology, Amity University Rajasthan, NH 11C, Kant Kalwar, Jaipur 303002, Índia; vinodsingh2010@gmail.com
* Correspondência: rajput.vishnu@gmail.com (VDR); harish.botany1979@gmail.com (H.); rupesh@utad.pt
(RKS)
Resumo simples: As plantas superiores enfrentam uma variedade de condições de estresse. Existem
várias enzimas antioxidantes diferentes que ajudam as plantas a lidar com esses estresses. Durante os
estresses, SOD catalisa a remoção de •O2 ÿ por dismutação em O2 e H2O2 . O CAT converte o H2O2
em água e O2 . POX trabalha no espaço extracelular para eliminar H2O2 . Plant GPX catalisa a redução
de H2O2 e HO2 a água e álcoois lipídicos, respectivamente. A GR catalisa a redução da glutationa
oxidada (GSSG; dimérica) em glutationa reduzida (GSH; monomérica). O APX utiliza ascorbato como
um doador de elétrons específico para transformar H2O2 em água.
Resumo: A vida estacionária das plantas levou à evolução de um complexo sistema de defesa
antioxidante em grade, constituindo numerosos componentes enzimáticos, desempenhando um papel
crucial na superação de várias condições de estresse. Principalmente, essas enzimas vegetais são
superóxido dismutase (SOD), catalase (CAT), peroxidase (POX), glutationa peroxidase (GPX),
glutationa redutase (GR), glutationa S-transferases (GST), ascorbato peroxidase (APX),
monodesidroascorbato redutase (MDHAR) e dehidroascorbato redutase (DHAR), que atuam como parte do sistem
Essas enzimas juntas formam um conjunto complexo de mecanismos para minimizar, tamponar e eliminar
as espécies reativas de oxigênio (ROS) de forma eficiente. A presente revisão visa articular o conhecimento
atual de cada um desses componentes enzimáticos, com especial atenção para o papel de cada enzima
em resposta aos vários estresses ambientais, especialmente abióticos, sua caracterização molecular e
mecanismos de reação. O papel do sistema de defesa enzimática para a saúde e o desenvolvimento das
plantas, sua importância e os mecanismos de interação são discutidos em detalhes. Além disso, a aplicação
de enzimas antioxidantes no desenvolvimento de plantas transgênicas tolerantes ao estresse também é discutida.
Palavras-chave: enzimas antioxidantes; mecanismo de reação; estressores; espécies que reagem ao oxigênio;
metabólitos secundários
https://www.mdpi.com/journal/biology
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1. Introdução

As plantas são imóveis; eles não podem escapar de estresses bióticos (ou seja, patógenos,
parasitas, pastagem) e abióticos (como seca, inundação, salinidade, temperaturas baixas-altas,
radiação ultravioleta, deficiência de nutrientes, toxicidade de metais pesados (HM) . O crescimento,
desenvolvimento e produtividade das plantas são influenciados por uma variedade de estresses
ambientais. Esses estresses geralmente perturbam a homeostase e a distribuição de íons nas
células vegetais e induzem estresse osmótico, levando a um aumento no acúmulo de espécies
reativas de oxigênio (ROS) [1]. A produção e o acúmulo de ROS nas plantas resultam em
destruição severa de organelas e funções celulares que causam peroxidação da membrana,
levando a danos na membrana celular, degradação de macromoléculas biológicas e, finalmente,
morte celular. A capacidade das plantas de eliminar os efeitos tóxicos das ROS parece ser o
determinante mais importante para sua tolerância a diferentes estresses. Os antioxidantes são a
primeira linha de defesa contra os danos causados pelos radicais livres e são críticos para a saúde ideal das
Os antioxidantes vegetais desempenham um papel significativo no auxílio ao desenvolvimento vegetal por meio de
uma ampla variedade de mecanismos e funções.
Existem várias enzimas antioxidantes associadas à eliminação de ROS em plantas, e a síntese dessas
enzimas é conhecida por ser aumentada durante a exposição a estresses oxidativos [6]. As ERO compreendem
radicais livres, como radicais superóxido (•O2 ÿ), radicais hidroxila (•OH), radicais perhidroxila (HO2 ÿ) e radicais
alcoxi, e formas não radicais, ou seja, peróxido de hidrogênio (H2O2) e oxigênio singleto ( 1O2), presentes nas
localizações intra e extra celulares da planta. Os radicais superóxidos (•O2 ÿ) podem ser gerados pela
transferência de um único elétron (eÿ) para o dioxigênio (O2).

Cloroplastos e mitocôndrias são os dois principais locais para a geração de ROS. O sistema fotossintético
de transporte de elétrons (ETS) é um dos sítios importantes para a geração de ROS, e este sítio tem potencial
para gerar oxigênio singleto 1O e superóxido (•O2 ÿ). As mitocôndrias vegetais diferem das animais por
possuírem ambiente rico em O2 e carboidratos [7], além de estarem associadas à fotorrespiração. A ETC
mitocondrial (mtETC) também é uma fonte de geração de ROS, pois abriga elétrons suficientemente energizados
para reduzir o O2. As principais partes do mtETC responsáveis pela produção de ERO são o Complexo I e o
Complexo III [8]. Outras fontes de produção de ROS na mitocôndria são as diferentes enzimas presentes na
matriz. Existem outros locais também para a geração de ROS, como o retículo endoplasmático, membrana
celular, parede celular e apoplasto.

A evolução equipou as plantas com uma ampla gama de medidas de defesa, que incluem várias
estratégias enzimáticas para eliminar ROS livres nas células vegetais [9,10]. Os mecanismos de tolerância em
plantas estressadas incluem uma série de estratégias físico-bioquímicas, que incluem muitos componentes
enzimáticos, como superóxido dismutase (SOD), catalase (CAT), peroxidases (POX), glutationa peroxidase
(GPX), glutationa redutase (GR ), glutationa S-transferases (GST), ascorbato peroxidase (APX),
monodesidroascorbato redutase (MD HAR) e desidroascorbato redutase (DHAR) e componentes não
enzimáticos, como ácido ascórbico (AA), glutationa (GSH), compostos fenólicos , alcalóides, flavonóides,
carotenóides, aminoácidos livres e ÿ-tocoferóis [11-13]. No entanto, na presente revisão, focamos exclusivamente
no papel e nos mecanismos dos componentes enzimáticos da planta para eliminar as ERO e lidar com as
condições de estresse. Essas enzimas são selecionadas com base na maioria dos relatórios de pesquisa
disponíveis e com sua utilidade comprovada em plantas transgênicas para lidar com as condições de estresse
(Tabela 1). Durante estresses, SOD catalisa a remoção de •O2 ÿ por dismutação em O2 e H2O2, CAT converte
o H2O2 em água e oxigênio molecular (O2) e POX trabalha no espaço extracelular para eliminar H2O2. O GPX
vegetal catalisa a redução de H2O2 e HO2 a água e álcoois lipídicos, respectivamente, usando tiorredoxina
como doador de elétrons. A glutationa redutase catalisa a redução da glutationa oxidada (GSSG; dimérica) em
glutationa reduzida (GSH; monomérica) e a APX utiliza ascorbato como doador de elétrons específico para
transformar H2O2 em água.

Essas enzimas não apenas protegem vários componentes das células contra danos, mas também
desempenham um papel importante no crescimento e desenvolvimento das plantas, modulando o metabolismo celular.
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processos subcelulares, como mitose [14], alongamento celular [15], senescência [16] e morte
celular [17], e também estão envolvidos em uma ampla gama de processos, como diferenciação
celular [ 18], crescimento celular /divisão [19], regulação da senescência e transporte de sulfato
[20,21], desintoxicação de xenobióticos [22], conjugação de metabólitos [23], regulação de
atividades enzimáticas [24], síntese de proteínas e nucleotídeos [25,26] , fitoquelatinas [27] e
expressão de genes responsivos ao estresse [28]. O sistema de defesa antioxidante protege os
lipídios insaturados da membrana, ácidos nucléicos, enzimas e outras estruturas celulares dos
impactos negativos dos radicais livres [29]. Portanto, o sistema de defesa antioxidante das plantas
vem despertando considerável interesse da comunidade científica [29,30].
O objetivo desta revisão é analisar criticamente e compreender o estado da arte do
conhecimento sobre o mecanismo de reação dos diferentes sistemas de defesa antioxidantes
enzimáticos para lidar com os vários estresses enfrentados pelas plantas. O papel e o
mecanismo das enzimas SOD, CAT, POX, GPX, GR, GST, APX, MDHAR e DHAR e seu
recente entendimento molecular são discutidos. Além disso, a interação entre diferentes
componentes enzimáticos é destacada para entender decisivamente o estado fisiológico
geral das plantas durante o estresse encontrado. Por fim, também é discutida a utilidade
dessas enzimas no desenvolvimento de plantas transgênicas tolerantes ao estresse.

2. Sistemas Enzimáticos de Defesa Antioxidante em Plantas

O sistema de defesa antioxidante na planta é composto por várias enzimas diferentes.
Eles estão envolvidos principalmente na prevenção da reação de Haber-Weiss (Figura 1)
ou na via Foyer-Halliwell-Asada, que reduz o H2O2 e utiliza o potencial redutor do NADPH.
Na seção seguinte, o mecanismo de reação das enzimas SOD, CAT, POX, GPX, GR,
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GST, APX, MDHAR e DHAR, juntamente com suas características moleculares,
4 de 30
são
discutidos em detalhes.

Figura 1. Reações básicas catalisadas pelo sistema enzimático antioxidante.

Figura 1. Reações básicas catalisadas pelo sistema enzimático antioxidante.
2.1. Superoxido dismutação
A superóxido dismutase (SOD; EC 1.15.1.1) catalisa a dismutação do íon superóxido (•O2 ÿ )
para formar H2O2 e O2 (Figura 1). As reações de dismutação são as reações nas quais as reações
de oxidação e redução ocorrem no mesmo reagente (•O2 ÿ neste caso) em um sistema, resultando
biológico,
em dois compostos: um de estado de oxidação mais alto (como O2) e outro de um estado de
oxidação inferior (H2O2, como neste caso). Esta enzima é
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2.1. Superóxido dismutase

A superóxido dismutase (SOD; EC 1.15.1.1) catalisa a dismutação do ânion superóxido
(•O2 ÿ) para formar H2O2 e O2 (Figura 1). As reações de dismutação são as reações nas quais
as reações de oxidação e redução ocorrem no mesmo reagente (•O2 ÿ, neste caso) em um
sistema biológico, resultando em dois compostos: um de estado de oxidação mais alto (como
O2) e outro de um estado de oxidação inferior (H2O2, como neste caso). Esta enzima é
considerada como um dos principais sistemas enzimáticos para eliminar os radicais livres •O2 ÿ
gerados pelo estresse nas plantas [31]. Outras enzimas, como CAT e POX, trabalham em
estreita sincronia com SOD para prevenir a formação de ROS mais prejudiciais tanto por •O2 ÿ
quanto por H2O2 por meio de uma reação de Haber-Weiss (Figura 1).
Dependendo dos cofatores metálicos (como Cu, Zn, Mn, Fe e Ni) que estão associados à SOD,
ela apresenta diferentes isoformas, como Cu/Zn-SOD, Mn-SOD e Fe SOD [32 ] . Ni-SOD é relatado em
bactérias e cianobactérias; no entanto, ainda não foi relatado em plantas superiores [12]. A sequência
gênica das enzimas Ni-SOD também é diferente de outras SODs [33]. A isoforma Cu/Zn-SOD está
presente no citoplasma, peroxissomos, cloroplasto e em localização extracelular (apoplasto) e Fe-SOD
no cloroplasto das plantas, enquanto a Mn-SOD é encontrada na matriz das mitocôndrias e nos
peroxissomos [34] .
A superóxido dismutase é uma grande proteína que consiste em dois domínios principais. As
estruturas secundárias que estão presentes incluem ÿ-hélices e ÿ-folhas [35]. É relatado que Cu/Zn-
SOD é dominado por cadeias ÿ, enquanto Mn- e Fe-SOD são dominados por ÿ-hélices seguidas por
cadeias ÿ [36]. Alinhamento de sequência e estudo estrutural e evolutivo revelaram homologia entre
Mn- e Fe-SODs, enquanto Cu/Zn-SOD foi observado como sendo distintamente relacionado a Mn- ou
Fe-SOD [36]. Existem duas vias para a formação final da proteína Cu/Zn-SOD. A via dependente de Cu-
Chaperona para SOD (CCS) requer que Cu-chaperona se ligue covalentemente ao íon Cu, ativando
assim a SOD, enquanto outra via é independente de CCS [37].

O Cu/Zn-SOD em sua forma nativa é um homodímero (citosólico) e homotetrâmero (cloroplasto e

apoplasto); da mesma forma, Mn-SOD também pode existir como um homo-dímero ou homo tetrâmero
em peroxissoma e mitocôndrias [38,39]. A cadeia lateral de aspartato e histidina, presente nos dois
domínios, forma o sítio de ligação do metal, enquanto na cloroplástica Fe-SOD, três grupos doadores
de histidina e um de ácido aspártico servem como um ligante tetradentado e estabilizam o Fe ligado ao
sítio ativo da enzima [40].
O papel desses cofatores é estabilizar a formação da ligação transicional durante o
metabolismo dos intermediários. Cobre, Zn, Mn e Fe têm valência +2 devido à configuração
eletrônica estável correspondente (íons formados pela perda de dois elétrons). O superóxido
(•O2 ÿ) tem um elétron extra que pode ser transferido para esses cofatores durante a
formação do intermediário da reação. Por fim, esses elétrons em excesso são combinados
com H para produzir H2O2 como produto final e, eventualmente, liberar O2. A afinidade de
cofatores ligados a ânions de carga única, como Fÿ, CNÿ e N3 ÿ, é a razão pela qual essas
enzimas SOD são inibidas competitivamente por ânions. Em Cu/Zn-SOD, o Zn tem o papel
de dar estabilidade estrutural à enzima per se, ao invés de contribuir com qualquer atributo
funcional para a atividade catalítica [41].
Recentemente, os estudos de associação do genoma (GWAS) atraíram a atenção dos cientistas
para entender a variação nas características com relação aos polimorfismos de nucleotídeo único
(SNPs). Empregando a abordagem GWAS, observou-se que Oryza sativa tem oito genes codificadores
de SOD, enquanto nove genes codificadores de SOD foram observados no genoma de Arabidopsis
thaliana [42,43]. Além disso, foi revelado que a distribuição de várias isoformas de SODs está em cinco
cromossomos diferentes em O. sativa e em todos os cinco cromossomos em A. thaliana. Da mesma
forma, estudos anteriores relataram 18 loci em Gossypium spp. genoma [44,45].
Recentemente, um total de 10 genes SOD foram relatados no genoma da Camellia sinensis, incluindo
sete para Cu/Zn-SODs, dois para Fe-SODs e um para Mn-SOD [46]. Da mesma forma, 13 genes SOD
foram identificados no genoma de Vitis vinifera, e estudos de expressão revelaram que poucos desses
genes estão envolvidos no amadurecimento de bagas de V. vinifera [47,48]. Além disso, 11 genes SOD
foram identificados usando a abordagem GWAS em Pyrus bretschneideri, enquanto dois genes, PbrCDS5
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e PbrFSD1, foram escolhidos como os candidatos postulados no amadurecimento pós-colheita de P.

bretschneideri [49].
Poucos estudos relataram aspectos regulatórios dos genes SOD em algumas plantas. Descobriu-se
que um fator de transcrição (CsPIF8), conhecido por interagir com os genes do fitocromo, regula
positivamente a expressão de SOD em Citrus, contribuindo assim para a tolerância ao frio. CsPIF8 é
relatado para ligar diretamente ao E-box (CANNTG) do promotor SOD [50]. Recentemente, surgiu o papel
do microRNA na regulação gênica. Nesta linha, observou-se que um microRNA, a saber, csn-miR398a-3p-1,
cliva diretamente Cu/Zn-SOD mRNA no C. sinensis, regulando assim negativamente a expressão gênica de
Cu/Zn-SOD [46] . Além disso, também foi observado que o microRNA regula negativamente as enzimas
antioxidantes no Zanthoxylum bungeanum [51].

A atividade aumentada de SOD em resposta à deficiência de água foi detectada em várias cultivares
de Phaseolus vulgaris [52] e O. sativa [53,54]. A atividade SOD foi maior em folhas de Trifolium repens
durante irrigação limitada de água [55] e estresse salino em Cicer arietinum [56] e Solanum lycopersicum
[57]. Verificou-se que a atividade de todas as três isoformas de SOD aumenta a resposta de tolerância à
condição salina de C. arietinum [58]. A superexpressão de Mn-SOD de A. thaliana transgênica aumentou
significativamente a tolerância à salinidade [ 59]. Na condição de campo, o ultravioleta-B suplementar
aumentou a atividade de SOD em T. aestivum e Munga radiata e causou várias respostas entre cultivares
de Glycine max [60].

2.2. Catalase

A catalase (CAT; EC 1.11.1.6) não requer nenhum redutor para sua atividade catalítica,
pois nesta reação de duas etapas, o H2O2 primeiro oxida o Fe presente no CAT, produzindo
um peróxido de ferro intermediário conhecido como composto I. A enzima pode permanecer
neste estado de repouso se a concentração de H2O2 for baixa. No entanto, em maior
concentração de H2O2 , a segunda molécula de H2O2 serve como um redutor para este
composto intermediário I, regenerando assim a enzima e liberando água e oxigênio na segunda
etapa. Além disso, como a formação do composto I altera o espectro de absorção da enzima,
ele pode ser monitorado tanto in vivo quanto in vitro [61].

Etapa 1: CAT-Fe-OH + H2O2 ÿ CAT-Fe-OOH + H2O

(Peróxido de ferro; composto I)

Etapa 2: CAT-Fe-OOH + H2O2 ÿ CAT-Fe-OH + H2O + O2

O peróxido de hidrogênio é solúvel em água e tem meia-vida longa em comparação com

as outras ROS. As fontes de H2O2 na célula vegetal são os cloroplastos, mitocôndrias, regiões
peroxissômicas e apoplásticas. Em todos esses compartimentos, o H2O2 é sintetizado após a
dismutação do •O2 ÿ pela SOD. Além disso, o H2O2 é gerado pela glicolato oxidase no
peroxissomo [62]. Embora em concentrações mais baixas, o H2O2 sirva como um mensageiro
secundário no desenvolvimento da planta, detecção de estresse [63,64], amadurecimento de
frutas e eventos pós-colheita [65], um leve aumento em sua concentração pode ser deletério
devido ao seu envolvimento no Haber-Weiss reação. Portanto, a enzima antioxidante atinge o
delicado equilíbrio de manter baixas concentrações de nível micro de H2O2. CAT e APX ajudam
as plantas a lidar com os danos celulares induzidos pelo H2O2. Catalase tem um alto valor Km
para H2O2 em comparação com APX. Portanto, CAT é mais ativo em alta concentração de
H2O2. Como o APX está presente em vários locais subcelulares, ele ajusta a atividade de
eliminação [65]. Devido à presença de Fe no CAT, este pode ser inibido por cianeto, azida e
hidroxilamina. A inibição por aminotriazol e mercaptoetanol mostra a participação de um grupo
tiol no sítio catalítico da enzima [66].
A catalase é uma biomolécula tetramérica em sua forma nativa, composta por quatro
subunidades variando entre 54 a 59 kDa, perfazendo juntas um peso molecular de cerca de 240 kDa.
No entanto, CAT de 320 kDa (dímero de subunidades de 160 kDa) também é relatado em Mesembryanthemun
crystallinum [67]. Da mesma forma, um homodímero de 125-135 kDa, consistindo de uma unidade
monomérica de 55 kDa , foi relatado em Capsicum annuum [68].
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Múltiplas formas da enzima CAT foram relatadas e são expressas em diferentes fases de
desenvolvimento em diferentes tecidos de plantas [66]. Análises filogenéticas e de sintenia revelaram
que a duplicação do gene primordial, eventos de poliploidia e perda diferencial de íntrons
contribuíram para o aumento do número de genes CAT para três em monocotiledôneas. Três
classes diferentes foram atribuídas, ou seja, Classe I, II e III, com base nos genes da Nicotiana
tabacum. Os CATs de Classe I têm um papel nos tecidos fotossintéticos e estão envolvidos na
eliminação do H2O2 gerado durante a fotorrespiração; A Classe II é proeminente nos tecidos
vasculares e lignificação em resposta ao ABA e durante a senescência, enquanto a Classe III é
expressa em sementes e tecidos reprodutivos e a atividade é alta durante o catabolismo de ácidos
graxos durante o ciclo do glioxilato nos glioxissomos. Três isoformas foram identificadas em Zea
mays, a saber, CAT1, CAT2 e CAT3. Essas formas são idênticas em sua região de codificação e
diferem apenas em segmentos de íntrons variáveis. Além disso, a sequência do promotor também é
diferente nessas diferentes isoformas [32]. Da mesma forma, o genoma da Arabidopsis também
possui três genes CAT. Recentemente, sete genes CAT foram identificados em Gossypium usando
GWAS [69]. O número de genes CAT varia em plantas diferentes, por exemplo, três em O. sativa,
C. pepo e Cucumis sativus, dois em Hordeum spp. e um em Ipomoea batatas, Ricinus communis e S. lycoper
Também foi sugerido que a família de genes CAT é regulada em vários níveis, por exemplo,
no nível de transcrição por fatores de transcrição (TFs) e no nível pós-transcricional por splicing
alternativo e esponja de mRNA [69] . Em um estudo, foram desenvolvidas linhas de superexpressão
de TaMIR1119 (um membro da família de miRNA de T. aestivum) de N. tabacum, mostrando
atividade aumentada de SOD, CAT e POD submetida a suprimento limitado de água [70]. A atividade
de CAT foi maior em cultivares sensíveis de T. aestivum sob estresse hídrico [71], e C. arietinum
também exibiu atividade de CAT regulada positivamente em folhas e raízes durante estresse de
salinidade [56,58]. O mutante HTT-121 de O. sativa é identificado como tolerante ao calor e exibiu
atividade CAT aumentada, em comparação com o mutante sensível ao calor [72]. Curiosamente,
um relatório recente sugeriu diminuição da atividade CAT devido ao estresse do fotoperíodo em A. thaliana [7
Além disso, descobriu-se que a melatonina (N-acetil-5-metoxitriptamina) aumenta a atividade da
CAT na raiz sob seca em dois genótipos contrastantes de Brassica napus, Qinyou8 ( sensível à
seca) e Q2 (tolerante à seca), indicando a regulação da CAT pela melatonina [ 74]. Esses
achados sugeriram muitos aspectos inexplorados da regulação da enzima CAT e, portanto, isso
precisa de uma investigação completa.

2.3. Peroxidase
As peroxidases de plantas (POX; EC 1.11.1.7) são as únicas enzimas peroxidases de
Classe III que trabalham no espaço extracelular para a eliminação de H2O2. Outras classes são
a Classe I, que inclui citocromo c POX, CAT-POX e APX, e a Classe II, que inclui POX
dependente de Mn e ligninase [75]. Estas três classes são estabelecidas apenas para a família de plantas
As peroxidases são glicoproteínas sintetizadas pela via do retículo endoplasmático e do aparelho
de Golgi, levando à sua secreção para o espaço extracelular ou para os vacúolos . Na forma
nativa, POX funciona como um único polipeptídeo na maioria das plantas, com 300-350 resíduos
de aminoácidos com 33-55 kDa MW. No entanto, exceções também foram relatadas, como
homotetrâmeros em Cocos nucifera [76], homodímeros em B. oleraceae [77] e heterotrímeros
em Leucaena leucocephala [78]. A POX caracterizada de Fagopyrum esculentum revelou duas
isoenzimas, ou seja, POX I e POX II, com PM de 46,1 e 58,1 kDa, respectivamente, e temperatura
ótima de atividade de 30 ÿC (POX I) e 10 ÿC (POX II), respectivamente [79]. Guaiacol peroxidase
(GOPX) é uma enzima POX, que utiliza guaiacol (o-metoxifenol) como um substrato redutor
comum para sua oxidação dependente de H2O2 [80].
Em termos de mecanismo antioxidante, o ascorbato-glutationa são as principais moléculas
que mantêm a homeostase redox através da Via Foyer-Halliwell-Asada, enquanto os flavonoides,
compostos fenólicos e POX servem como a segunda linha do sistema de defesa que ajuda as
plantas a lidar com o excesso de H2O2 [81,82]. No entanto, a POX está envolvida em diversos
papéis no crescimento e desenvolvimento da planta. Além de seu papel no catabolismo de H2O2
e homeostase redox, esta família de enzimas está envolvida na reticulação da parede celular,
afrouxamento da parede celular, lignificação, suberização e catabolismo de auxinas. A POX elimina
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o H2O2 catalisando a oxidação de substratos fenólicos usando H2O2 como aceptor de

elétrons. As reações subsequentes levaram à geração de MDA ( radical mono-desidro-
ascorbil), ascorbato e DHA (de-hidro-ascorbato) e produtos de reticulação de compostos
fenólicos, como lignina ou suberina (Figura 2). Esses tipos de reações enzimáticas de
reticulação são uma maneira importante de estudar a interação proteína-proteína e, em um
estudo recentemente conduzido, POX de raízes de Z. mays e P. vulgaris foram isoladas e
consideradas funcionais para reticulação da proteína globular patatina de Solanum tuberosum.
Biologia 2021, 10, x 8 de
Os compostos fenólicos foram considerados úteis na reação de reticulação [83]. Este estudo
fornece informações sobre a utilidade do POX na compreensão da estrutura biofísica da proteína de in

Figura
ascorbilo,
com 2.DHA
R =fenólico
qualquerReação
Figura catalisada
composto pela
= de-hidro-ascorbato.
2. Reação
fenólico, peroxidase
catalisada
libra, Ascpela (POX) e eventos
= Ascorbato,
peroxidase MDA
(POX)=em cascata;
radical
e eventos R =cascata;
qualquer
Mono-desidro-
em
Quando
Asc
ascorbato. comparado com a atividade antioxidante de diferentes
= Ascorbato, MDA = radical Mono-desidro-ascorbilo, DHA = de-hidro- enzimas sob tratamento
HM,
HM,
de
a foi comparado
funcionais
de
atividade
desses
atividade
arsenito
arsenito
descobriu-se
tratamentos
[84].
de
de
(AsIII)
(AsIII)
POX
POX que com ao atividade
epermaneceu
epermaneceu
arsenato
Aaatividade
HM,atividade
que
(AsV)
indica
emantioxidante
inalterada
inalterada
de
SOD SODque
e
arsenato
CAT
esob
algumas
sob
CAT deinibida
foram
aumentodiferentes
concentração
(AsV)
foi das
inibidas
emde
enzimas
Lemna
no
co
no enzimas
crescente
tratamento
Lemna
tratamentosob tratamento
antioxidantes
valdiviana,
valdiviana,
destes
com
com
enquanto
altas
concentração
permanecem
altas
enquanto
doses
doses
a

O funcional [84]. A importância de ter diferentes enzimas, empregadas pela planta para
lidarascom
com
nesse
estresse
Alopecurus
Além
importante.
atividade
pratensis eaa
estudo.
disso,
da importância
condições
recebeu
pratensis
atividade
Para
aPOX
Além
memória
de
papel
(entre
seca
disso, de
recebeu
estresse, ter
daimportante.
do diferentes
intermitente
POX,
outros
aestresse
memória
enzimas
as
entenda enzimas,
antioxidantes
condições
Para
nas
tratamento,
dointermitentes
aestresse
plantas
entender
correlação
de(entre aempregadas
estresse,
desempenha
enas
descobriu-se
para
outras
entre
correlação
plantas
tratar pela
éadestacada
enzimas
memória oplanta
desempenha
um
aentre
que
seca),
papel para
antioxidantes),
a
do
naquele
mento,
memória
Alopecurus
importante
estresse
um lidar
eestudo.
papel
do ea
descobriu-se
antioxidantes,
publicado
incluindo
artigo publicado
em
POX, que
um a
a memória
SOD memória
servidor
em um e incluindo
servidor
da
deseca da seca está
pré-impressão
POX,
de
está ligada
pré-impressão
ligada
SOD(nãoea CAT a
níveis
peerníveis
(não
[85].
mais mais
re revisado
CAT altos
Recentemente,
altos
[85).
depor de enzimas
Recentemente,
enzimas
pares)
um artigo
antioxidante
revelou um47
emgenes
GWAS
com
de sete POX
estudar
base
[86]. visualizados)
subgrupos
emDepois
POX suadecom
análise
de
rábano revelou
estudar
base 47 genes
filogenética
sob
noa condições
genoma
POX de dainPOX
e em
rábano no
videira,
sua
vitrosob genoma
análise
, três da videira
classificados
a abordagem
diferentes
filogenética em , classificados
condições
GWAS
esete
abordagem
subgrupos
[86].
in Depois
vitro,
´ctrês diferentes
descritos
oxidativos
et al. [87],
naeFigura
ou mecanismos
hidroxila,
seja,
3.Peroxidatic,
3.que são de descritos
reação
vanoviÿ catalisada
na
et al.
Figu
[87],porouPOX
ciclos seja, foram
ciclospropostos
oxidativos hidroxila,por
eperoxidáticos,queJovanov
são

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Biologia 2021, 10, 267
,
incluindo POX, SOD e CAT [85]. Recentemente, um artigo publicado em um servidor de pré-impressão
(não revisado por pares) revelou 47 genes POX no genoma da videira, classificados em sete subgrupos
com base em sua análise filogenética e abordagem GWAS [86] . Depois de estudar POX de rábano
em condições in vitro, três diferentes mecanismos de reação catalisados por POX foram propostos
8 de 28 por
Jo vanoviÿ et al. [87], ou seja, ciclos peroxidáticos, oxidativos e hidroxilicos, que são descritos na Figu
3.

Figura
Figura 3. Diferentes
relatado
3. Diferentes
em estudos ciclos
indevitro
ciclos reações catalisadas
de .reações
= qualquer pela peroxidase
catalisadas
composto pela (POX) conforme
fenólico.
peroxidase relatado
(POX) em estudos in vitro.
conforme
Rfenólico.
= qualquer composto
2.4. Glutationa Peroxidase
A glutationa (GSH) é derivada de três aminoácidos, ou seja, glutamato, cisteína e
glicina. Durante a sua síntese, primeiramente, é feita uma ligação entre o glutamato e a
cisteína, conhecida como ligação gammapeptídeo, seguida da adição de glicina ao C-
terminal da glutamil-cisteína, formando finalmente o tripeptídio glutationa (ÿ-glutamil-cisteinil
glicina). A glutationa existe em dois estados diferentes, ou seja, reduzida (GSH) e oxidada (GSSG).
A glutationa peroxidase (GPX; EC 1.11.1.9) catalisa a redução de H2O2 e HO2 a água e
álcoois lipídicos, respectivamente. Nas plantas, esta enzima é uma enzima baseada em tiol
(um composto orgânico contendo o grupo -SH) e usa tiorredoxina como um doador de elétrons
para atenuar o impacto danoso do H2O2 (Figura 4).
A reação ocorre em três etapas, (a) a oxidação do resíduo de cisteína a sulfênico, (b) a
formação da ligação dissulfeto com a segunda cisteína presente na enzima e (c) a redução
da ligação dissulfeto utilizando tiorredoxina. As tiorredoxinas são uma pequena proteína redox
(12 kDa), presente em todos os organismos, e facilitam a redução de GPX pela troca de
cisteína tiol-dissulfeto. A tiorredoxina oxidada é regenerada após uma redução pela tioredoxina
redutase (TR) usando NADPH2. Existem duas diferenças principais entre GPX vegetal e
animal; primeiro, o Plant GPX contém cisteína em seu sítio ativo, enquanto que, na maioria
dos metazoários, a selenocisteína está presente no sítio ativo [88]; em segundo lugar, para a
regeneração da GPX oxidada, utiliza-se a tiorredoxina no caso das plantas, ao passo que,
nos animais, a regeneração ocorre via GSH. Notavelmente, Se contendo GPX também foi
demonstrado em Aloe vera. Nesta planta (A. vera), o GPX é composto por quatro subunidades
de 16 kDa cada, com um átomo de selênio por subunidade, como encontrado na maioria dos
GPX de origem animal [89]. Além disso, enzimas glutationa transferase com atividade GPX
também foram relatadas [90]. Diferentes formas de GPX (diferentes enzimas com atividade GPX) são a
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Biologia 2021, 10, 267 9 de 28

2.4. Glutationa Peroxidase
A glutationa (GSH) é derivada de três aminoácidos, ou seja, glutamato, cisteína e glicina. Durante a
sua síntese, primeiramente é feita uma ligação entre o glutamato e a cisteína, conhecida como ligação
peptídica na
confusão gama, seguida da[91]
nomenclatura adição de glicinadaaoglutamil-cisteína,
. A atividade C-terminal designado como
formando GPX-like o(GPXL),
finalmente para
tripeptídio evitar (ÿ-
glutationa
uma glicina).de
glutamil-cisteinil A GPX)
glutationa existe
foi sugerida comoem
um dois estados
biomarcador paradiferentes, ou seja,
manifestar o estresse reduzida
oxidativo (GSH)
intracelular [92].
ae magnitude
oxidada, o de inibidor da enzima
(GSSG). antioxidante
A glutationa isoproturon
peroxidase (GPX; EC foi estudado para entender
1.11.1.9) catalisa a
redução
maior níveldede H2O2 e inibição
inibição de HO2 contra
paraenzimas associadas
água e álcoois a GSH
lipídicos, em T. aestivum,
respectivamente. Em eo
plantas, essa enzima é uma enzima à base de tiol ( observado
seguida pela ÿ-glutamil-cisteína sintetase (ÿ-GCS), composto orgânico que contém o na atividade da GPX,
grupo -SH) e utiliza
S-transferase a tioredoxina
e atividades como um
de glutationa elétron[93].
redutase da glutationa
doador para sintetase
atenuar, glutationa-
o impacto
danoso do H2O2 (Figura 4).

Figura 4. Mecanismo de reação da glutationa peroxidase (GPX).

Figura 4. Mecanismo de reação da glutationa peroxidase (GPX).

A reaçãopresente
cisteína
sulfênico,
abióticos eocorre
(b) em
bióticos
A maior três etapas,
na[11,94-98].
enzima
atividade
e (c)
ade(a) a oxidação
formação
GPX foi de do resíduo
relatada
ligaçãodurante de
dissulfeto cisteína
vários
com a asegunda
estresses
Roychoudhury
pequeno
organismos,
dissulfeto.
oredoxina
GPX planta
tolerantes
excessivamente
uma e a redox
redução
redutase
A
aomedicinal
e
tioredoxina
sal
facilitam
et
proaumentada
sob
ai.
da
APX
(TR)
[99]
ligação
estresse
Rhodiola
aoxidada
são
usando
notaram
redução
aprimoradas
em
dissulfeto
de
crenulate
cultivares
NADPH2.
éque
Cd;
de
regenerada
GPX
teína
as
usando
atividades
éem
pela
tolerantes
Existem
transferida
(12variedades
após
tiorredoxina.
kDa),
cisteína
duas
de
uma
àpresentes
para
enzimas
salinidade.
, entretanto,
de
diferenças
redução
Salvia
Tioredoxinas
O. sativa
em
antioxidantes
por
Atodos
miltiorrhiza
principais
a
troca
sensíveis
thi
atividade
gene
são
os
GPXum
como
sob
entre
de
tiol-
efoi
o CaMV
Plantas
à
resposta
Plant 35S,
seleno-cisteína
seca GPX um
etransgênicas
ao
aos
contém
estresse promotor
estresses
estácisteína
presente fortemente
oxidativo
foram
bióticos
encontradas
emno[100].
seu
são
sítio
sítioexpresso
suportados
Aativo
participação
ativo,
para[88];
eao constitutivamente
animal
pela
em
passo
da
segundo
observação
GPX;
maioria
que, Em
no dena
lugar,
dos
tem planta.
primeiro
metazoários,
para
que
maioraolugar,
atividade
GPX
tolerância
o
em
de regeneração do GPX oxidado, tiorredoxina é usada no caso das plantas,
enquanto, nos animais, dois GPXs foram aumentados sob a interação compatível
de Plasmopara halstedii e a regeneração ocorre via GSH.

enquanto
virulenta
Notavelmente,
planta (A.[101].
eles
vera), foram
Achados
Seo GPX
contendo
diminuídos
consiste
semelhantes
GPXsobem
também
quatro
aforam
interação
foi
subunidades
observados
demonstrado
incompatível
durante
deHelianthus
16com
kDa
a Aloe
explosão
e uma
annuus,
vera.
cepa
do
Nesta
arroz
cada,
de
fatores
são com
portadas
agora
GPXque um
[90].
de átomo
doshipersensibilidade,
glutationa descritas
transferase
impedem
interação de
Diferentes
como
oacom
comselênio
crescimento
explosão
formas por
facilitadoras
atividade
patógenos
de subunidade,
emGPX
de
GPX
ROS
da
de
patógenos
(diferentes
infecção
origem
também conforme
é um [89].
animal encontrado
biotróficos
de
foram
enzimas
Além
patógenos
[102].
consideradas
disso,
[103],
com
Durante com
necrotróficos
asatividade
enquanto
enzimas aGPX)
maioria
importantes
a resposta
[104].
Ferimento
associada e
à ignição
[91]. A atividade como
reciclagem deGPX-like
de infecções ROS (GPXL),
patogênicas
e GPX para
temfoisido evitar confusão
demonstrada
sugerido como na biomarcador
em outros
um nomenclatura
lugares como
para manifestar
antioxidante o
revelado queisoproturon estresse oxidativo
as ROS, especialmente intracelular
foi estudado paraH2O2, entender[92]. Uma
se acumulam enzimas
a magnitude [105,106].
após odainibidor
fricçãoda Foi
doenzima
entrenó
resposta emorfogenética
são considerados
contra enzimas associadas aosGSH
[107-109].principais
em T. fatores
Essas observações
aestivum deesinalização
o destacam
nível maisnanovamente
inibição
alto doosthigmo
de inibir a
efeitos duplos de ção observados na atividade de GPX, seguido por ÿ-glutamil-
cisteína sintetase (ÿ

ROS nos organismos vivos, portanto, atuando tanto como carrascos da morte celular quanto em GCS), glutationa sintetase, glutationa-S-transferase e glutationa

redutase ativa pró-sobrevivência cascatas de sinalização [110,111]. laços [93].

A maior atividade de GPX foi relatada durante vários estresses abióticos e bióticos 2.5. Glutationa
Redutase [11,94-98]. Roychoudhury et ai. [99] observaram que as atividades de enzimas antioxidantes, como
GPX e APX, são aumentadas em variedades sensíveis e tolerantes a sal de O. sativa sob Cd Glutationa
redutase (GR; EC 1.8.1.7)
excessivamente é uma flavoproteína
aumentada em cultivaresoxidorredutase NAD(P)HAestresse;
tolerantes à salinidade. no entanto, ae atividade
enzima dependente foi
um componente
O gene GPX
importante da via de uma planta medicinal Rhodiola crenulate é transferido para Salvia
ascorbato-glutationa.
miltiorrhizareduzida
glutationa un GR catalisa
der um a redução
forte de glutationa
promotor expresso oxidada (GSSG; dimérica)
constitutivamente CaMV 35S. em
Plantas
em várias transgênicas foram encontradas
plantas, e relatada como tendo(GSH;
maior monoméricas).
tolerância à seca Tem sido
e ao caracterizada
estresse
oxidativo
(com 100 [100].
a 150 A participação
kDa MW), contendo dela ocorre
um GPX ememsuaresposta
forma nativa como homodímeros
aos estresses bióticos
são suportadas pela observação de atividade de dois
(FAD) por monômero. Dois resíduos de cisteína presentes nos GPXs foram flavina adenina dinucleotídeo
aumentados
de sob a interação
GR [89,112–115]. A reação compatível
catalisadade Plasmopara
por GR ocorre halstedii
de formaepingue-pongue,
o sítio ativo Helian
portanto,
ocorre
patógeno
virulenta
cisteínaem no annuus,
reduzida
da
duas
sítio
brusoneao passo
etapas:
ativo.
[101].
dona que
Achados
arroz, diminuíram
primeira
transferindo
semelhantessob
etapa, ooFAD
podera interação
foram
é reduzido incompatível
deobservados
reduçãopelo
para
NADPH.
durante com
o grupo a ena
oAFAD,
cepa
tiol
Na segunda etapa, a redução do GSSG ocorre por meio de uma reação de troca tiol-
dissulfeto, que envolve um ataque nucleofílico à ligação dissulfeto do GSSG,
reduzindo o dimérico GSSG a GSH [116]. A cisteína é o primeiro aminoácido
produzido a partir da assimilação do enxofre, e foi relatado que o GR desempenha
um papel importante na assimilação do enxofre nas plantas, apoiando a atividade
da adenosina 5 fosfosulfato redutase (APR). GR recicla o
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GSSG de volta ao GSH, que serve como um doador de elétrons para a atividade APR [117], criando um
ciclo de feedback positivo para a assimilação do enxofre.
A maior parte da atividade (80%) de GR é relatada a partir de cloroplastos em tecidos
fotossintéticos; no entanto, sua presença também foi relatada no citosol, núcleo, peroxissomos e
mitocôndrias [116]. Em Arabidopsis, as proteínas GR foram classificadas em duas classes devido
à presença da sequência sinal de terminação N, GR1 e GR2. GR1 é uma enzima mais curta
relatada como presente no citosol, núcleo e peroxissomos, enquanto GR2 contém a sequência de
trânsito necessária para direcionar para o cloroplasto e mitocôndrias [118]. O papel crucial do GR2
cloroplástico foi investigado sob expressão atenuada (usando interferência de RNA) de GR2 em
Arabidopsis transgênica. Foi revelado que a atividade de GR2 é essencial para a fotoproteção da
maquinaria fotossintética. Verificou-se que plantas transgênicas com atividade GR2 reduzida são
altamente sensíveis ao excesso de luz e a atividade do fotossistema II é severamente afetada. A
atividade do GR2 é essencial para a transferência de elétrons no lado aceptor do PSII e para o
reparo do PSII fotodanificado, impedindo o acúmulo de H2O2 sob excesso de luz [119]. Observou-
se que o papel do GR2 cloroplástico é indispensável, enquanto o GR2 mitocondrial e o GR1
citosólico desempenham papéis adicionais na mitigação do estresse oxidativo [120].

Estudos de associação do genoma indicaram três loci de GR no genoma de O. sativa e dois

loci no genoma de Arabidopsis [118]. Foi revelado que diferentes plantas têm diferentes números
de isoformas de GR, como duas isoformas relatadas em N. tabacum [121], Vigna unguiculata
[122], P. vulgaris [123], Pisum sativum [124], Brassica [125 ] e Arabidopsis [119] e três isoformas
relatadas em T. aestivum [126], Hordeum vulgare [127], Z. mays [128] e O. sativa [129]. No
entanto, em um estudo, duas isoformas de GR em T. aestivum foram relatadas após a clonagem
e caracterização dos genes GR (TaGR2-1 e TaGR2-2). O TaGR2-1, com um quadro de leitura
aberta (ORF) de 1490 pb , codifica 496 resíduos de aminoácidos com um MW estimado de 53 kDa,
enquanto o TaGR2-2 codifica um polipeptídeo de cerca de 52,9 kDa MW. As expressões de TaGR2
e atividade enzimática de GR foram reguladas positivamente na privação de nitrogênio em T. aestivum.
Alinhamento de múltiplas sequências revela TaGR2 mostrando homologia com GR citosólico [130].
Além disso, o gene GR (SpGR) de Stipa purpurea foi caracterizado com ORF de 1497 pb,
codificando 498 aminoácidos. A superexpressão transgênica de SpGR confere maior tolerância ao
sal em Arabidopsis [49]. Recentemente, três genes GR foram clonados e caracterizados de
Populus trichocarpa. O PtGR1.1 e o PtGR1.2 foram encontrados no citoplasma, enquanto o PtGR2
foi observado no cloroplasto [131].

2.6. Glutationa-S-Transferase
Glutationa S-transferases (GST; EC 2.5.1.18) ou glutationa transferases são enzimas multifuncionais
que catalisam o ataque nucleofílico do átomo de enxofre da glutationa, levando à conjugação do
tripeptídeo glutationa a compostos eletrofílicos ( carregados positivamente com orbitais vagos; portanto,
um aceptor de par de elétrons) ou compostos hidrofóbicos para formar derivados peptídicos mais solúveis.
Esta família de enzimas é bastante versátil na natureza, com inúmeros substratos alternativos, abrangendo
ampla gama de reações.
Os substratos GSTs têm uma característica química comum, ou seja, ligações duplas carbono-
carbono próximas a um grupo aceptor de elétrons, denominado 'aceptor de Michael' [132]. Foi
descoberto pela primeira vez em Z. mays, onde essas enzimas foram encontradas envolvidas na
desintoxicação do herbicida atrazina via reação de conjugação [133]. Com o tempo, foram
descobertos seus papéis como portadores de hormônios, metabólitos secundários e outras
enzimas. Além disso, eles estão envolvidos na tolerância ao estresse biótico e abiótico, regulação
da homeostase redox, bem como na apoptose [134].
A enzima GST consiste em dois domínios principais, ou seja, o N-terminal e o C-terminal.
As alfa-hélices e beta-cadeias estão dispostas em uma dobra tipo tioredoxina no domínio N-
terminal, enquanto o domínio C-terminal consiste apenas em ÿ-hélices. O N-terminal contém
um sítio de ligação de glutationa e o C-terminal tem um sítio de ligação de substrato hidrofóbico.
Uma sequência de ligação curta de cerca de 10 resíduos conecta ambos os domínios. No
geral, a família de proteínas GSTs é dividida em 36 classes, que incluem plantas, animais, fungos e
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bactérias; 14 classes foram reconhecidas entre os organismos fotossintéticos eucarióticos.

Recentemente, 10 classes foram observadas em plantas e são elas: GSTU (Tau; ÿ), GSTF
(Phi; ÿ), GSTL (Lambda; ÿ), GSTT (Theta; ÿ), GSTZ (Zeta; ÿ), DHAR (de -hidro-ascorbato
redutase), TCHQD (tetra-cloro-hidro-quinona dehalogenase) e EF1Bÿ ( fator de
alongamento 1B, hemeritrina e Iota; ÿ). Destas, as classes Tau, Phi, Zeta, Theta e TCHQ
contêm resíduo de serina no sítio ativo da GST. O restante contém resíduo de cisteína no
sítio ativo da GST.
As glutationas transferases foram identificadas em várias plantas. Por exemplo, G.
max, A. thaliana, O. sativa, H. vulgare, T. aestivum, Populus, V. radiata e Medicago
contêm 101, 55, 82, 84, 52, 81, 44 e 73 GSTs, respectivamente. Uma extensa pesquisa
sobre os tipos e funções dos GSTs foi revisada recentemente [133,134]. Três GSTs de P.
yatungensis e P. euphratica foram superexpressos em A. thaliana, resultando em um
aumento da resistência ao sal e à seca nos transgênicos. Este estudo descobriu que a
superexpressão de GST reduz o acúmulo de H2O2 e MDA (mono-desidro-ascorbil) do
dano oxidativo e ajuda a manter a relação GSH/GSSG sob estresse salino [135].
C. sinensis contém vários flavonóides que são responsáveis pelo sabor característico das
bebidas à base de chá; esses compostos são armazenados em vacúolos. Um estudo recente
revelou que três genes GST, nomeadamente CsGSTa, CsGSTb e CsGSTc, são responsáveis
pelo armazenamento de antocianinas, flavonóis e proantocianinas em células de C. sinensis
[136], e também confirma a função diversa das enzimas GST na célula vegetal . O estresse por
metais pesados resulta na geração de ROS na célula, e presume-se que os GSTs protejam as
plantas contra o estresse por HM por meio de uma conjugação do íon metálico com a glutationa.
Para entender como o HM interage com GST, uma interação em nível molecular foi estudada
entre Arabidopsis GST (AtGSTF8) e íons Cd. Um estudo de interação revelou as mudanças
estruturais na enzima resultando em modificações microambientais ao redor dos resíduos Tyr e Trp. Uma
Biologia 2021, 10, x 12 de 30
local foi previsto e interações não covalentes, como as forças de van der Waals, e
as ligações de hidrogênio foram observadas como responsáveis pela conjugação
do íon metálico [137]. Do ponto de vista ecológico, foi investigada a população
resistente
invadem
da China,
resistência
osde ervas
ecampos
no daninhas
descobriu-se
P. fugax
de B. Polypogon
[138].
napus
que Além
o gene
da China,
disso,
GSTfugax que biotransfor
oeégene invadempor
descobriu-se
responsável osGST
que campos
ervas
o de B. napus
empós-conjugação
daninhas
conferir que é
responsável
farmacêutica
foi explorada,
acetamino) por
via conferir resistência
pós-conjugação
eGST
a desintoxicação
em C. sativus
também
dono P. fugax
foiacetaminofeno
foi
revelada; [138].
explorada, Além
os conjugados
e(ACE; disso, a mação
a desintoxicação
umade também
biotransformação
GSHda foram
droga
posteriormente
desativus
conjugados
GST aumentou deconvertidos
foi revelado;
cisteína em fen (ACE;
significativamente
os conjugados apósuma
e N-acetilcisteína.
GSH conju droga
os portões farmacêutica)
cisteína
serem via GSTAem
e N-acetilcisteína.
ainda convertidos C.
atividade
em
O55%
tratamento ativodepois
nas raízes de GSTde com ACE e ossignificativamente
ity aumentou níveis de GSH diminuíram em mais de
após o tratamento com
ACE, e os níveis de GSH diminuíram
raízes após 48 h (Figura 5) [139]. 48 h (Figura 5) [139]. em mais de 55% nas

Figura
(Cys) 5. Biotransformação
conjugados
e Figurade5.cisteína (Cys)dee acetaminofeno
Biotransformação N-acetilcisteína(ACE)
de acetaminofeno levando
(NAC)(ACE) à formação
(adaptado
levando
de Sun etdeal.cisteína
à formação [139]).
de
Conjugados
al. [139]). de N-acetilcisteína (NAC) (adaptado de Sun et
2.7.
2.7.Ascorbato
AscorbatoPeroxidase
Peroxidase

A de
ascorbato
ascorbato
peroxidase
(APX; EC(APX;
1.11.1.11)
EC 1.11.1.11)
é uma heem-peroxidase
é uma heem-peroxidase
de classede
I eclasse
tambémIeé
também
conhecida
é uma
como
peroxidase
peroxidase
dependente de ascorbato (AsA). Essa enzima funciona como um eliminador conhecido como peroxidase dependente
dedentro
ascorbato (AsA).vegetais
de células Esta enzima
[140],funciona como umuma
e é considerada eliminador
enzimade H2O2
chave no, H2O2
bem como
, bemsensores de alteração
como sensores redox
de alteração
redox dentro de células vegetais
Via Foyer-Halliwell-Asada Via1).
(Figura Foyer-Halliwell-Asada
Ele utiliza ascorbato (Figura
como um1).doador
Ele utiliza ascorbato
de elétrons como uma
específico enzima
para chave
eliminar na
H2O2
em água. Os APXs são instáveis na ausência de um doador de elétrons específico para capturar H2O2 em água. Os
APXs sãodeinstáveis
abaixo na ascorbato
20 µM. de ausência de ascorbato
e perdem e perdemrapidamente
a atividade a atividade rapidamente se a concentração
se a concentração de ascorbatode ascorbato
cair abaixo decair
20.
Da mesma forma, o Fe também é essencial para a atividade do APX. APX foi relatado de ÿM. Da mesma forma, o Fe
também é essencial para a atividade do APX. APX foi relatado em diferentes localizações subcelulares nas plantas,
como no citosol [141], mitocôndrias [142] diferentes localizações subcelulares nas plantas, como no citosol [141],
mitocôndrias [142] e cloroplasto [143] e as organelas ligadas à membrana, como no peroxissoma [144] e glioxissoma
[145]. Esta enzima foi caracterizada a partir de várias plantas, por exemplo, C. sinensis (57 kDa e 34 kD; [146], N.
tabacum (Plastídeo APX 34 kDa; [147], C. pepo (Non-plastid APX 28– 31 kDa; [148], Apium graveolens (33,16 kDa; [136] e Acti
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e cloroplasto [143], e as organelas ligadas à membrana, como no peroxissoma [144] e glioxissoma

[145]. Esta enzima foi caracterizada a partir de várias plantas, por exemplo, C. sinensis (57 kDa e 34
kD; [146], N. tabacum (Plastídeo APX 34 kDa; [147], C. pepo (Não plastídeo APX 28–31 kDa; [148],
Apium graveolens (33,16 kDa; [136] e Actinidia deliciosa (18,8 kDa–110,6 kDa; [149]. Os promotores
da peroxidase de ascorbato contêm elemento de resposta ABA (ABRE) e elemento de choque
térmico (HSE) [150] . Sua atividade inibida por cianeto e azida destacando o papel do heme na
atividade da peroxidase. Da mesma forma, o reagente de Ellman (5,5 -ditiobis-(ácido 2-nitrobenzóico)
ou DTNB) também inibe a atividade do APX, indicando o papel do grupo tiol na atividade enzimática.
A reação catalisada por APX ocorre da seguinte forma:
APX
Ascorbato + H2O2 ÿ Monodesidroascorbato (MDHA) + 2 H2O

oxidação espontânea
MDHA ÿ Desidroascorbato (DHA)
Durante esta reação, o monodesidroascorbato (MDHA) é formado como um intermediário das
reações, mas o MDHA é instável e é convertido espontaneamente em desidroascorbato (DHA). Uma
pesquisa interessante relatou uma atividade de peroxidase bifuncional onde a enzima 4-Cumarate 3-
hidroxilase, que é conhecida por seu papel na via de biossíntese de lignina, também possui uma
atividade citosólica de ascorbato peroxidase e pode oxidar tanto o ascorbato quanto o 4-cumarato
em taxas comparáveis [151].
Recentemente, APX (AgAPX1) foi caracterizado a partir de A. graveolens e observou-se que a
temperatura ótima para sua atividade é de 55 ÿC. A expressão do gene AgAPX1 foi significativamente
aumentada sob estresse hídrico. A transformação com o gene AgAPX1 conferiu a resistência à seca
nas linhagens transgênicas de Arabidopsis [43]. O gene APX da Dioscorea alata cv. MH1 (Yam) é
clonado e transformado em Arabidopsis sob um promotor forte. A Arabidopsis transgênica mostrou-
se mais tolerante ao estresse por frio e inundação. Além disso, também foi revelado que a baixa
expressão do gene APX em D. alata foi responsável pela baixa resistência ao frio e estresse por
inundação, que pode ser superada pela pulverização de H2O2 , resultando em um aumento do nível
de atividade APX [152]. Da mesma forma, a transformação de APX (Apx1) de A. thaliana para B.
juncea, sob o promotor constitutivo (CaMv35S), confere tolerância ao estresse de salinidade em B.
juncea, melhorando o mecanismo de defesa antioxidante [150]. A radiação ultravioleta demonstrou
aumentar a atividade de APX em A. thaliana [153]. A atividade APX está significativamente
correlacionada com o tratamento com chumbo em mudas de Eichhornia crassipes [154]. Esses
estudos destacam a importância da superexpressão do gene APX para melhorar as características
de tolerância ao estresse nas linhagens transgênicas.
Uma correlação foi traçada entre o nível de ROS e a atividade fotossintética em Gossypium.
A técnica de interferência de RNA é usada para inibir a atividade do APX citosólico, levando a um
aumento do nível de ROS nas células-guarda dos estômatos. O aumento do nível de ERO nas
células-guarda inibiu a abertura estomática e, assim, interrompeu o influxo de CO2 e reduziu a
fotossíntese no Gossypium. Este estudo indicou que a importância de uma única enzima no sistema
antioxidante, resultando em seu impacto no crescimento geral da planta e em características
relacionadas ao rendimento, como o peso do capulho único, peso da semente, tamanho da semente
e peso do fiapo das linhas transgênicas de Gossypium [47].
É bem conhecido que a síntese de melatonina ajuda as plantas a lidar com condições de estresse.
No entanto, uma relação direta da melatonina com uma enzima antioxidante não foi revelada até
recentemente, em um estudo onde duas enzimas da via biossintética da melatonina em Manihot
esculenta (MeTDC2 e MeASMT2) interagiram diretamente com a ascorbato peroxidase
(MeAPX2). Observou-se que a interação com MeTDC2 e MeASMT2 aumentou significativamente
a atividade enzimática de APX, em comparação com APX purificado sozinho.
Isso indica que as interações MeTDC2–MeAPX2 e MeASMT2–MeAPX2 ativam a atividade APX e
aumentam a capacidade antioxidante da planta, destacando o mérito de tais interações em influenciar
a homeostase redox e a tolerância ao estresse nas plantas [155].
Da mesma forma, uma interação proteína-proteína também foi relatada em condições de
privação de nitrogênio em C. sinensis. Foi demonstrado que APX (CsAPX1) regula o
metabolismo do ácido ascórbico auxiliando a proteína reguladora de nitrogênio P-II (CsGLB1) na planta s
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Biologia 2021, 10, 267 13 de 28

condições de escassez de nitrogênio [156]. Outro estudo sugeriu que o estresse pelo frio ativa
as enzimas do ciclo ascorbato-glutationa sob desativação da catalase em folhas de C. sativus;
no entanto, o tempo de resposta da enzima contra vários estresses ambientais varia entre
diferentes isoformas de enzimas antioxidantes [157].

2.8. Monodesidroascorbato
Redutase A monodesidroascorbato redutase (MDHAR; EC 1.6.5.4) catalisa a redução
de MDHA a ascorbato e, portanto, desempenha um papel fundamental na manutenção de
um pool reduzido de ascorbato nas plantas. MDHAR usa NADH ou NADPH para a redução
de MDHA em ascorbato. O ascorbato atua como um único doador de elétrons e, após a
redução, é convertido em uma forma semi-oxidada, ou seja, MDHA. A reação de
desproporcionamento pode produzir ascorbato e DHA das duas moléculas de MDHA;
alternativamente, MDHAR pode reduzir a única molécula de MDHA para ascorbato. A
atividade de MDHAR foi relatada em cloroplastos, mitocôndrias, citosol e peroxissomos de diferentes
NADH ou NADHP
Monodesidroascorbato (MDHA) ÿ Ascorbato
MDHAR
A estrutura cristalina do MDHAR de O. sativa foi investigada e se assemelha a outras
redutases de proteína ferro-enxofre, com um único loop longo de 63–80 resíduos, que faz parte
do sítio ativo. Além disso, descobriu-se que o resíduo de arginina na posição 320 desempenha
um papel importante na ligação do substrato, e o resíduo de tirosina na posição 349 é
necessário para a transferência de elétrons do NAD(P)H para o substrato ligado via FAD [158 ].
Em um achado interessante, foi relatado que a isoforma 3 da redutase do ácido 12-
oxofitodienóico de Arabidopsis (OPR3), que está envolvida na síntese do ácido jasmônico (JA),
tem uma atividade enzimática bifuncional e a OPR3 tem a capacidade de regenerar o ascorbato
a partir do monodesidroascorbato . A caracterização de OPR3 revelou atividades de monodo
hidroascorbato redutase dependentes de NADPH (MDHAR), além da atividade de redutase de
ligação dupla ÿ, ÿ-cetoalceno envolvida na síntese de JA [159].
Verificou-se que a superexpressão do gene MDHAR de A. thaliana (AtMDAR1) aumenta
a tolerância contra o estresse de ozônio, sal e polietilenoglicol [6]. Recentemente, foi relatado
que as tioredoxinas (TRXs; tipo y) podem influenciar a atividade de MDHAR6 (uma das
isoformas plastidiais da enzima em Arabidopsis) e foram fortemente ativadas por TRX y2. Isso
destaca o envolvimento do TRX na cadeia de transporte de elétrons no cloroplasto; além disso,
a regulação mediada por TRX pode ter alguma coordenação com a síntese do poder redutor
do NADPH, que é usado pelo MDHAR e também destaca o papel das principais proteínas
antioxidantes baseadas em tiol na orquestração do sistema geral de defesa da planta [160]. A
atividade de MDHAR em uma folha pode ser um importante biomarcador na seleção do
genótipo tolerante à seca de T. aestivum [161]. Essas descobertas podem concluir uma
correlação positiva significativa entre MDHAR foliar e números de grãos e índice de colheita
[161]. O papel do MDHAR foi mais explorado nas algas modelo para lidar com o estresse
fotooxidativo, destacando a tolerância à irradiância. A superexpressão de MDHAR sob um
promotor forte resultou em maior tolerância e aumento na viabilidade, enquanto o MDHAR
regulado negativamente, mediado por um miRNA, reduz essa tolerância [162]. Tal estudo em
plantas pode fornecer novos insights, e isso seria um bom tópico para uma futura pesquisa.

2.9. Desidroascorbato Redutase

A dehidroascorbato redutase (DHAR) catalisa a redução de DHA usando GSH
reduzido, produzindo ácido ascórbico e glutationa oxidada (GSSH), respectivamente (Figura 1).
Embora essa redução também possa ocorrer de forma não enzimática, a taxa de reação foi
muito lenta (17 nmol min-1 ) em comparação com a reação catalisada por DHAR (20-370
µmol min-1 mg-1 ) [163]. Se o DHA não for reduzido a tempo, ele pode sofrer hidrólise
espontânea, mas irreversível, em ácido 2,3-dicetogulônico [164]. Portanto, a atividade do
DHAR é crítica para manter o pool suficiente de ascorbato na célula vegetal. A reciclagem
constante desses pequenos antioxidantes solúveis, como ascorbato e GSH, é essencial
para manter o potencial redox da célula. Recentemente, poucos relatos revelaram a estrutura cristali
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e mecanismo catalítico da enzima DHAR em diferentes plantas, como O. sativa (OsD HAR1; [165]),
Pennisetum glaucum (PgDHAR1; [166]), A. thaliana (AtDHAR2; [163]) e P. trichocarpa (PtrDHAR3A ;
[167]). Duas a quatro cópias de DHAR em diferentes genomas foram relatadas, com alguns
pseudogenes adicionais também sendo relatados [168].
A reação catalisada pelo DHAR é baseada em um mecanismo de pingue-pongue com as três
etapas a seguir: (a) GSH faz um ataque nucleofílico ao grupo enxofre do resíduo Cisteína presente
na posição 20 (Cys20) do DHAR e forma uma ligação dissulfeto entre GSH e –SH; (b) a molécula
de GSH ataca a ligação dissulfeto e é liberada como GSSH, deixando a Cisteína em sua forma
reduzida de tioldato; (c) DHA entra no sítio ativo da enzima DHAR reduzida e é liberado como
ascorbato. Estudos mutacionais mostraram que a cisteína no sítio ativo é essencial para a atividade
enzimática [163]. A presença da marca cisteína pode reverter a formação da ponte dissulfeto com
GSH durante o mecanismo de reação do DHAR. Elucidação estrutural de DHAR de O. sativa subsp.
japonica (OsDHAR) também revelou a localização das sobreposições do sítio de ligação do
ascorbato com o sítio de ligação do GSH com um mecanismo cinético pingue-pongue para
transferência de elétrons no sítio ativo Cys20 [165].
DHAR foi recentemente caracterizado em Liriodendron chinense, uma espécie de árvore lenhosa de
Magnoliaceae, com cerca de 216 aminoácidos de comprimento e um citoplasma como sua localização subcelular.
A superexpressão de LcDHAR em A. thaliana exibiu uma maior concentração de ascorbato
e aumentou a tolerância ao sal e à seca [169]. A comparação estrutural revelou que o
DHAR é bastante semelhante à proteína Chloride Intracelular Channel (CLIC), bem como
à classe Omega da Glutationa S-transferase. De fato, foi relatado que CLIC exibe baixos
níveis de atividade DHAR [163,165] e DHAR também mostrou condutância iônica transmembrana.
No entanto, o mecanismo e o significado disso não são totalmente compreendidos [163].
Poucos estudos questionaram a contribuição do DHAR na manutenção do nível de ascorbato
na célula vegetal [170], e foi sugerido mudar o nome dessa enzima de dehidroascorbato redutase
para glutationa desidrogenases [168]. Mais recentemente, um novo DHAR foi caracterizado a partir
de S. lycopersicum, que é induzido por Beauvericin. Este novo DHAR é capaz de reduzir o DHA a
ascorbato, embora com menor afinidade com seus substratos do que o DHAR clássico. Além disso,
foi revelado que o novo DHAR faz parte de um complexo proteico maior e tem um papel multifacetado
no mecanismo de defesa da planta contra o estresse [171]. No entanto, estudos adicionais são
necessários para entender o papel de diferentes enzimas no mecanismo antioxidante.

3. Aplicações de Enzimas Antioxidantes no Desenvolvimento de Plantas

Transgênicas Tolerantes ao Estresse A produção agrícola sustentável é um fator chave
para garantir a segurança alimentar global.
No entanto, existem várias condições de estresse que influenciam o crescimento e o rendimento da cultura.
Para superar essas condições de estresse, o desenvolvimento de plantas tolerantes ao estresse é um passo
importante. Compreender o papel do gene individual sob a influência de diferentes condições de estresse
pode ser útil no desenvolvimento de plantas tolerantes ao estresse. A superexpressão de diferentes genes de
diferentes enzimas antioxidantes resultou no aumento da tolerância em plantas transgênicas a várias
condições de estresse ambiental. Várias plantas geneticamente modificadas tolerantes ao estresse foram
desenvolvidas no passado recente, e as descobertas significativas desses relatórios de pesquisa são
brevemente descritas na Tabela 1. A maioria desses estudos enfocou o estresse abiótico causado por
salinidade, calor, frio, seca, inundação e HM, mas poucos relatórios estão disponíveis sobre a compreensão
do papel dessas enzimas para lidar com o estresse biótico. Além disso, em todos esses estudos, o gene da
enzima antioxidante está superexpresso sob um promotor forte nas linhagens transgênicas, aumentando
assim o potencial de tolerância da planta à condição de estresse. Assim, essas descobertas são cruciais para
o desenvolvimento de plantas resistentes ao estresse, e o conhecimento adquirido será útil para o crescimento
sustentado e a produtividade de várias culturas em condições ambientais variáveis.
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Tabela 1. Estudos recentes de superexpressão transgênica de diferentes genes que codificam enzimas antioxidantes no aumento da tolerância ao estresse em plantas transgênicas, juntamente com descobertas significativas.

S.No. Planta(s) Transgênica(s) Gene(s)/Fonte Condição de Estresse Descoberta(s) Significativa(s) Referência

A superexpressão de enzimas antioxidantes mitiga significativamente os efeitos nocivos do estresse

1. S. lycopersicum transgênico gene FeSOD de Arabidopsis estresse salino salino na organização estrutural do citoesqueleto nas raízes das células da linhagem transgênica. [172]

A atividade da SOD é 1,38 vezes maior em comparação com as linhagens não transgênicas.
Cu-ZnSOD Além disso, a atividade de POX e CAT também foi aumentada na linha transgênica,
2. S. tuberosum transgênico (gene StSOD1 superexpresso sob Temperatura baixa significando o fato de que o aumento da atividade de uma enzima antioxidante pode [173]
promotor CaMV 35S) influenciar a atividade de outras enzimas de defesa via cross-talk.

O fator de transcrição de interação com fitocromo CsPIF8 regula positivamente a expressão de

CsSOD em citros, destacando a interação entre genes de fitocromo e enzimas antioxidantes.
3. Citrus sps transgênicos CsPIF8 influenciando a expressão do gene SOD Temperatura baixa Neste estudo, descobriu-se que CsPIF8 se ligou diretamente ao E-box (CANNTG) do promotor [50]
CsSOD e ativou o promotor de CsSOD.

Maior resistência ao frio e menor lesão oxidativa em linhagens transgênicas do que no tipo
selvagem, indicando que a superexpressão de AtSOD e CmSOD levou a maior atividade de SOD
Gene CmSOD (de abóbora; Cucurbita moschata) e gene
4. na tolerância ao frio aumentada em Arabidopsis, eliminando •O2 ÿ . Além disso, a atividade da
Arabidopsis transgênica AtSOD (de Arabidopsis) sob um promotor de ubiquitina Temperatura baixa [174]
SOD em linhagens transgênicas é influenciada pelo ABA, indicando o papel do hormônio vegetal
no cross-talk com enzimas do sistema de defesa antioxidante.

O estresse por cádmio induz a produção de ROS, levando ao estresse oxidativo.

Planta hiperacumuladora de Cd S. alfredii é utilizada como fonte do gene SOD, resultando em
5. Gene Cu-Zn SOD (SaCu/Zn SOD), de Estresse oxidativo devido ao cádmio
Arabidopsis transgênica maior capacidade de defesa antioxidante em plantas transgênicas de Arabidopsis. O SaCu/ [175]
Sedum alfredii
Zn SOD é considerado responsável por conferir tolerância ao Cd.

Atividades mais altas de SODs, CAT e APX são relatadas em linhagens transgênicas, e SOD é
6. Gene Cu/Zn-SOD, SiCSD de Saussurea involucrata
tabaco transgênico Seca, frio e estresse oxidativo encontrado como um regulador positivo na seca e no estresse por frio, reduzindo a lesão [176]
oxidante.
Verificou-se que a planta transgênica exibe menor vazamento de eletrólitos e conteúdo de
A família básica hélice-alça-hélice (bHLH) de fatores de malondialdeído após estresse por frio, níveis mais baixos de ROS e atividade elevada de
7. C. grandis transgênico transcrição (PtrbHLH) de Temperatura baixa enzimas antioxidantes, incluindo CAT, POX e SOD. [177]
Poncirus trifoliata Curiosamente, PtrbHLH foi encontrado para se ligar ao promotor e ativar o gene PtrCAT, portanto
implicado na regulação da atividade do gene CAT.
A abordagem transgênica levou a características de resistência a ácaros, uma vez
que a sobrevivência, reprodução e desenvolvimento de T. cinnabarinus alimentando-se de
estresse biótico mandioca transgênica é significativamente inibida. Além disso, as atividades de SOD e CAT em
8. Manihot esculenta SOD (MeCu/ZnSOD) e catalase (MeCAT1) [178]
(Ácaro Tetranychus cinnabarinus) plantas de mandioca transgênicas danificadas por T. cinnabarinus aumentaram significativamente.
Este estudo destaca o papel das enzimas antioxidantes no desenvolvimento de culturas
resistentes a pragas.
A superexpressão do gene swpa4 sob o promotor CaMV 35S levou a uma expressão 3 a 13
vezes maior na batata-doce transgênica. As plantas transgênicas também mostraram maior
9. Ipomoea batatas transgênicas Gene da peroxidase swpa4 em I. batatas estresse salino tolerância às condições de salinidade, com 13 a 26% menos danos do que as plantas de [179]
controle. Além disso, a capacidade fotossintética e o conteúdo total de clorofila foram menos
severamente afetados em plantas transgênicas.
A superexpressão constitutiva de AtGPXL5 levou a um aumento na expressão gênica de
10. Gene 5 semelhante à glutationa peroxidase estresse salino 17 a 24 vezes em plantas com 6 semanas de idade. Isso resulta em um aumento no pool de GSH
Arabidopsis transgênica [91]
(AtGPXL5) de Arabidopsis e potencial redox mais negativo do que o tipo selvagem e maior tolerância ao sal.
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Biologia 2021, 10, 267 16 de 28

Tabela 1. Cont.

S.No. Planta(s) Transgênica(s) Gene(s)/Fonte Condição de Estresse Descoberta(s) Significativa(s) Referência

A superexpressão de AtGR1 levou a um maior pool de GSH e melhor razão de GSH/GSSG e maior
tolerância ao alumínio, com melhor crescimento radicular em comparação com o tipo selvagem

11. AtGR1 codificando glutationa redutase (GR) de Arabidopsis sob estresse de alumínio. Verificou-se que níveis aumentados de GSH aumentam a capacidade
Arabidopsis transgênica Toxicidade de alumínio [180]
de desintoxicação de RCS, o que indica que a superexpressão de GR contribui para a mitigação
não apenas de ROS, mas também de RCS.

12. estresse biótico A superexpressão de OsGSTU5 forneceu tolerância contra a doença da queima das
Transgênico O. sativa OsGSTU5 (uma classe tau GST em O. sativa) [181]
bainhas, causada por Rhizoctonia solani.
A superexpressão de TeGST em planta transgênica aumentou a tolerância ao tiocianato
Glutationa S-transferase de (SCN-) até 5 mmol Lÿ1 . Esta abordagem foi considerada
melhorarpotencialmente
a fitorremediação
eficaz
de tiocianatos
para
13. Arabidopsis transgênica Estresse de tiocianato (SCN-) [182]
Thermosynechococcus elongatus BP-1 (TeGST) ambientais.

A superexpressão do gene AgAPX1 aumentou o conteúdo de ascorbato, capacidade

antioxidante e resistência à seca. Além disso, o aumento da capacidade antioxidante não
14. Ascorbato peroxidase (AgAPX1) de afeta muito os parâmetros de crescimento da planta, pois observa-se uma diminuição
Arabidopsis transgênica Tolerância à seca [43]
Apium graveolens comparativamente menor na taxa fotossintética líquida e relata-se uma alta taxa de sobrevivência
de linhagens transgênicas de Arabidopsis após a seca.

Este estudo relata o efeito de diferentes tipos de estresse na expressão de DaAPX. A variedade de
inhame Minghuai 1 (MH1), quando exposta a uma situação de inundação, apresentou aumento na
expressão de DaAPX; no entanto, o estresse por frio não influenciou o perfil de expressão de
15. Gene da peroxidase de ascorbato (DaAPX) de
Arabidopsis transgênica Estresse de inundação/frio DaAPX, tornando essa variedade sensível ao estresse por frio. No entanto, a superexpressão de [152]
Dioscorea alata
DaAPX em Arabidopsis levou ao aumento da tolerância a vários estresses abióticos, incluindo
inundação e frio.

A superexpressão do gene citosólico AtApx1 aumentou a tolerância ao estresse salino em B.

juncea. APX, juntamente com maior atividade de outras enzimas como GPX, CAT e POX, mantém
16. Gene da peroxidase de ascorbato (Apx1) de estresse salino
Brassica juncea transgênica a homeostase ROS e proporciona tolerância à célula, maior acúmulo de prolina, aumento do índice [150]
Arabidopsis
de estabilidade da clorofila e menor relação clorofila a/b.

Verificou-se que a superexpressão de SlMDHAR no tabaco transgênico aumenta a tolerância ao

estresse salino e o acúmulo de NO, e os níveis de SlMDHAR S-nitrosilado foram maiores no
17. Monodesidroascorbato redutase de S. lycopersicum estresse salino tabaco transgênico. Os resultados sugeriram que o SlMDHAR confere tolerância ao estresse
Nicotiana tabacum transgênico [183]
(SlMDHAR) salino provavelmente envolvendo a S-nitrosilação (modificação pós-translacional do tiol da
cisteína pelo grupo óxido nítrico) do MDHAR.

O gene MDHAR é constitutivamente expresso em Arabidopsis, resultando em um fenótipo de

18. Monodesidroascorbato redutase (BvM14- estresse salino tolerância ao estresse salino aprimorado, com níveis mais altos de AsA/DHA do que o tipo
Arabidopsis transgênica [184]
MDHAR) de B. vulgaris selvagem. Além disso, as plântulas de superexpressão apresentaram maiores atividades de
MDHAR e DHAR e diminuíram os danos à membrana celular.
Verificou-se que a superexpressão transgênica desses dois genes (separadamente) em plantas
DHAR (AcDHAR1 e AcDHAR2) de
19. Arabidopsis transgênica estresse salino de Arabidopsis aumenta significativamente a concentração de ácido ascórbico e aumenta a [185]
Actinidia chinensis (kiwi)
tolerância à salinidade.
 o uso exógeno de ácido ascórbico em plantas de T. aestivum levou à produção de pigmentos
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fotossintéticos máximos, taxa de assimilação fotossintética de CO2, crescimento e desenvolvimento
em comparação com as plantas normais submetidas à condição de estresse hídrico [203]. Da mesma
forma, quando o ácido ascórbico foi fornecido exogenamente a plantas de S. lycopersicum com e
Biologia 2021, 10, 267 sem estresse de salinidade, ajudou a acelerar a recuperação e garantiu a sobrevivência a longo prazo [204].
17 de 28
O ácido ascórbico também ajudou a aliviar o dano oxidativo em T. aestivum, aumentando a
troca gasosa foliar e mantendo a homeostase iônica [205]. A maior suscetibilidade das cultivares
sensíveis à seca
às cultivares também
tolerantes se refletiu
[200]. Ácido na reduçãoe considerável
ascórbico GSH exibiram daníveis
relação GSH/GSSG,
aumentados Nasem relação
plantas,
vários mecanismos
antioxidantes
à suatolerantes
antioxidantes
deconversão foram
sinal quelatinas.
enzimáticos
aoem
sal
emfito
quando
(III)O desenvolvidos
sincronia
reduziu
de
GSH
arsênio
comparadas
demonstrou para lidar
significativamente
entre
desempenha
moléculas
com
uma com
asproteçãocondições
cultivares
sinalizadoras
um
o nível
papel
parcial
de de
sensíveis
crucial
GSH
deda estresse,
diferentes
neste
nas
planta
aoraízes
sal e nas
desafio.
durante
[206].
vias
de O.
de cultivares
OOotrabalho
sativa
transdução
sistema
estresse
, devido
de
dede
oAs, por
percebido,
—ET meio
estressadas
ultraestruturado
estresse daoredução
e abscísico
causado
após
por de
O
As
qual
GSH
devido
O. de
aohormônios
(V)planta
sativa
[207].
também—ABA)
oestresse
sintetizar
nível vegetais
foi encontrado
de
desalino
hormônios
MDA
acordo (Figura
[208].
e restaura
com
para(ácido
Em o6). Inicialmente,
aminimizar
resposta
T. salicílico—SA,
crescimento
aestivum,
ofisiológica
dano o necessária
sinaljasmônico—JA,
foieoxidativo
estabelecido
ácido de
noestresse
desenvolvimento
ácido
que
paraasde éplantas
lidaretileno
com
condições
vegetal
antioxidantes
gerado
prosperar,
da via devido
tocoferol
radiaçãode UVde
e induziu
na
leva estresse
sinalização
célula
envolvidas
ao de
àahomeostase
estresse
uma
a captação
são temperatura.
diminuição
para
sintetizadas
na
oxidativo,
modular
síntese
edeacúmulo
Na+/K+
node O
mudanças
mantendo
econteúdo
ajudam
GSH
do hormônio
lular
conteúdo
eena
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assim
na sintetizado
equilíbrio
célula
proporção
ÿ-tocoferol
expressão
de
o vegetal
potencial
GSH
hormonal
de
nas se
gênica. propaga
eaGSH/GSSG
aumentou
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redox
plantas,
[210
Em por
e].ajudando
oseguida,todo
possivelmente
as
Anível
[209]
exposição
atividades
mais o sistema
equilíbrio
as
a planta
enzimas
alto
aguda
enzimáticas
refletindo
dede
a ROS
da
ÿ-
reações durante as condições de estresse [186]. radicais lipídicos [211].

Figura 6. Um diagrama esquemático de espécies cross-talking durante o funcionamento de enzimas

Niquinase
antioxidantes
(ABA),
ativada
enzimas
(ABA),
quinaseácido
por
ácido
ativada
antioxidantes
demitogênio
jasmônico
reação
Figura
jasmônico
por (MAPK),
6.
mitógeno
(JA),
Um
para
(JA),
ácido
diagrama
mitigar
Cálcio
ácido
(MAPK),
salicílico
as
salicílico
(Ca),
esquemático
espécies
Cálcio
(SA),
Calmodulina
(SA),
(Ca),
óxido
reativas
de
óxido
Calmodulina
nítrico
espécies
(CaM)
nítrico
de oxigênio
(NO
, cross-talking
Espécie
(NO),
),
(CaM),
Sulfeto
(ROS).
sulfeto
Reativa
Espécie
dedurante
Abreviaturas:
de
hidrogênio
hidrogênio
dereativa
Enxofre
o funcionamento
de
(H2S),
ácido
(H2S),
(RSS),
enxofre
Proteína
abscísico
proteína
Espécie
(RSS),
de
Reativa de Nitrogênio (RNS), Óxido Nítrico Sintase (NOS), Nitrato Redutase (NR), Ácido 5-aminolevulínico
(ALA), Ácido Gama-Aminobutírico (GABA). Espécie (RNS), Óxido Nítrico Sintase (NOS), Nitrato Redutase (NR),
Ácido 5-aminolevulínico (ALA), Ácido gama-aminobutírico (GABA).

O cross-talk entre esses diferentes componentes melhora a coordenação da sinalização

e garante a estabilidade do sistema de defesa da planta. Por exemplo, o ácido abscísico (ABA)
está envolvido em múltiplas respostas fisiológicas em plantas em várias condições de estresse.
O estresse leva a um aumento na concentração de ABA, gerando uma cascata de eventos
de sinalização via cascatas de proteínas quinases ativadas por mitógenos (MAPK) e
proteínas quinases dependentes de cálcio e calmodulina, que interagem com H2O2 e óxido
nítrico (NO). Cross-talk entre ROS e espécies reativas de nitrogênio (RNS) é associado por
NO [187]. As ROS (H2O2) aumentam a atividade da redutase do nitrato levando à geração
de NO, e desta forma, ROS e RNS estão interligados. O acúmulo de NO ativa o sistema de
defesa antioxidante e atenua o efeito nocivo das ROS. Da mesma forma, espécies reativas
de enxofre (como H2S) também ativam as atividades SOD, CAT e APX e ajudam a mitigar o
dano oxidativo causado por ROS. [188]. Duas importantes moléculas sinalizadoras, cálcio e
calmodulina (CaM), interagem diretamente com enzimas antioxidantes. O cálcio ativa
diretamente CAT e GR; da mesma forma, CaM ativa CAT na presença de Ca (Figura 6)
[189]. Relata-se que o GPX de cloroplástico influencia a via do ácido salicílico. A inativação
do GPX cloroplástico em Arabidopsis resulta em uma tolerância ao estresse fotooxidativo comprometi
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resistência a bactérias virulentas aumentou. A expressão reduzida de GPX levou a níveis mais
elevados de ácido ascórbico e ácido salicílico. Além disso, também foi observada alteração na
anatomia foliar. Esta descoberta destaca a conversa cruzada de GPX nas vias do ácido salicílico
que afetam o desenvolvimento da folha e a resposta imune da planta [190]. Mais investigações
são necessárias sobre como o GPX cloroplástico está envolvido no aumento da concentração de
ácido ascórbico e ácido salicílico. Hormônios vegetais como ABA [191], JA [192], SA [193] e NO
[194] estão envolvidos em afetar a relação GSH/GSSG. GSH regula a expressão gênica interagindo
com outra molécula redox, como tioredoxina, glutaredoxina, peroxiredoxinas e GSSH. A conjugação
via glutationilação leva à inativação da tioredoxina, e a desglutationação via glutaredoxina a ativa
novamente. As interações entre esses diferentes atores redox precisam de mais investigações
[195].
O papel da melatonina (N-acetil-5-metoxitriptamina) como uma molécula de sinalização
também foi esclarecido nos últimos tempos, e é conhecido por desempenhar um papel significativo
no cross-talk com diferentes vias de sinalização e mecanismos de defesa. Além disso, a melatonina
também induz as vias dependentes de SA, GA e ABA e aumenta a tolerância contra vários
estresses ambientais [196]. Uma metodologia foi proposta para entender a interação entre
melatonina e NO, onde é relatado que a melatonina aumenta o nível de NO ativando a expressão
dos genes da óxido nítrico sintase (NOS) e da redutase do nitrato (NR). Da mesma forma, o NO
também aumenta a melatonina endógena. Além disso, após um certo limite, a melatonina pode
eliminar o excesso de NO. Tanto a melatonina quanto o NO aumentam o potencial de tolerância
abiótica e biótica da planta ativando enzimas antioxidantes e através da sinalização da cascata
MAPK e da via dependente de SA, respectivamente [50,197].
Cross-talk entre ácido 5-aminolevulínico (ALA) e enzimas antioxidantes mediadas
por ácido gama-aminobutírico (GABA) também é relatado em S. lycopersicum. Observou-
se que a aplicação exógena de ALA levou ao aumento da atividade de SOD, CAT, APX e
GR, aumentando assim a tolerância ao frio em plantas de S. lycopersicum. Neste estudo,
verificou-se que o ALA exógeno aumentou a expressão gênica e o nível endógeno de GABA.
Além disso, a inibição de GABA com 3-mercaptopropiônico (3-mp) levou à redução das atividades
de SOD e CAT, diminuindo assim a tolerância ao frio em S. lycopersicum [198].
A mudança na expressão gênica durante eventos em cascata relacionados ao estresse
também leva à geração de antioxidantes não enzimáticos. Esses antioxidantes não enzimáticos
ajudam a planta a mitigar o estresse oxidativo. Por exemplo, em plantas resistentes à seca, o
número de moléculas de carotenóides por clorofila aumentou durante o estresse, proporcionando
assim fotoproteção contra danos oxidativos [199]. O estresse por seca induzido pelo tratamento
com polietilenoglicol (20%) em plantas de O. sativa levou a um aumento de antioxidantes, como
flavonóides e fenólicos, que foram muitas vezes superregulados nas plantas tolerantes ao estresse
em comparação com as plantas sensíveis ao estresse [200]. Verificou -se que a prolina, um
osmoprotetor, bem como um sumidouro de energia para regular os potenciais redox, aumentou o
acúmulo em cultivares tolerantes ao estresse hídrico do que sensíveis durante o normal e o
estresse hídrico [201]. Os níveis de flavonoides e proline também foram aumentados em O. sativa
subsp. plantas indica em comparação com plantas sensíveis ao sal, como evidenciado pela
diminuição do dano à membrana causado pelo LPO [202]. O papel do ácido ascórbico como um
antioxidante não enzimático tem sido implicado, pois está envolvido no cross-talk do sistema de
defesa das plantas. Em um experimento, o uso exógeno de ácido ascórbico em plantas de T.
aestivum levou à produção máxima de pigmentos fotossintéticos, taxa de assimilação fotossintética
de CO2, crescimento e desenvolvimento em comparação com plantas normais submetidas à
condição de estresse hídrico [203]. Da mesma forma, quando o ácido ascórbico foi fornecido
exogenamente a plantas de S. lycopersicum com e sem estresse de salinidade, ajudou a acelerar
a recuperação e garantiu a sobrevivência a longo prazo [204]. O ácido ascórbico também ajudou a
aliviar o dano oxidativo em T. aestivum, aumentando a troca de gases nas folhas e mantendo a
homeostase iônica [205]. A maior suscetibilidade das cultivares sensíveis à seca também se refletiu
na redução considerável da relação GSH/GSSG, em relação às cultivares tolerantes [200]. O ácido
ascórbico e o GSH exibiram níveis aumentados nas cultivares tolerantes ao sal quando comparados
com as cultivares sensíveis ao sal [206]. O arsênio (III) reduziu significativamente o nível de GSH nas raízes
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tochelatinas. O GSH demonstrou uma proteção parcial da planta durante o estresse de As, reduzindo
o nível de MDA e restaurando o crescimento e desenvolvimento de plantas estressadas por As (V) [207].
O GSH também foi encontrado para minimizar o dano oxidativo na ultraestrutura de O. sativa
causado pelo estresse salino [208]. Em T. aestivum, foi estabelecido que o estresse térmico induziu
a captação e acúmulo do conteúdo de GSH e aumentou as atividades enzimáticas envolvidas na
síntese de GSH e na proporção de GSH/GSSG [209] ÿ-tocoferol equilibra a homeostase celular
Na+/K+ e o equilíbrio hormonal [210]. A exposição aguda à radiação UV leva a uma diminuição no
conteúdo de ÿ-tocoferol nas plantas, possivelmente refletindo reações com radicais lipídicos [211].

5. Conclusões e Recomendações

O mecanismo de reação de várias enzimas, envolvidas na defesa das plantas contra as

ERO para enfrentar as condições de estresse, é bem conhecido. Esse conhecimento abriu o
escopo da engenharia genética de culturas importantes para atingir a meta de segurança
alimentar sustentável de maneira ambientalmente correta. A identificação de plantas mutantes e
transgênicas com expressão alterada de gene(s) de enzima antioxidante é uma abordagem
significativamente poderosa para entender os mecanismos e o funcionamento do sistema
antioxidante e seu papel na proteção de plantas contra estresses. Embora progressos substanciais
tenham sido alcançados nessa direção, ainda existem ambiguidades e falta de entendimento
científico sobre a produção de ROS e como elas afetam as plantas, especialmente porque as
ROS exibem uma meia-vida mais curta e uma natureza altamente reativa. Essas são as áreas de
pesquisas futuras. A estimativa direta do nível de ROS é fundamental na descoberta de pesquisas
para entender o estado fisiológico da célula vegetal e correlacioná-lo com a atividade enzimática
do sistema de defesa antioxidante. A maioria dos resultados da pesquisa, no entanto, carece de
uma estimativa direta de diferentes ROS. Existem poucos métodos disponíveis para a estimativa
de •O2ÿ com azul de nitro tetrazólio (NBT) e H2O2 por coloração com tetracloridrato de
diaminobenzidina (DAB) [212]. A maioria dos relatos mencionou a interpretação do nível de ROS pela estim
Além disso, também não está claro qual tipo de estresse leva a quanta mudança em diferentes
ROS. Portanto, pesquisas futuras precisam se concentrar em entender a mudança em diferentes
ROS sob diferentes conjuntos de condições de estresse.
O mecanismo de cross-talk não é claro para a maioria das enzimas antioxidantes e apenas
um conhecimento superficial está disponível. Falta a integração de detecção de sinal, síntese e
liberação hormonal , transdução de imunidade sistêmica, transdução de sinal e aumento da
atividade enzimática antioxidante. O papel da melatonina em tal integração também não é claro
e requer mais investigação. A maioria das estratégias transgênicas aplicadas em diferentes
plantas até agora carecem de uma abordagem holística (Tabela 1). Esses estudos focaram
apenas na expressão de genes únicos sob forte promotor, sob um tipo específico de estresse.
Portanto, é de extrema importância que estudos futuros investiguem a abordagem de pirâmide
gênica para entender a resposta da planta a uma variedade de condições de estresse combinadas.
Além disso, a maioria dos estudos de superexpressão transgênica envolveu a planta modelo, ou
seja, Arabidopsis, portanto, uma mudança na engenharia genética para cultivo comercial é
altamente garantida para garantir a segurança alimentar em escala global. Da mesma forma,
poucos estudos transgênicos forneceram informações sobre realocação de energia e aumento/
diminuição no rendimento da cultura devido a uma mudança no perfil de expressão gênica para
melhor tolerância ao estresse [213]. Essas descobertas precisam ser mais elaboradas em futuros esforços
Além disso, também são necessárias pesquisas para identificar as sequências codificantes a
serem modificadas por meio da técnica CRISPR para melhorar o potencial de tolerância da planta
[214] para otimizar o funcionamento das enzimas antioxidantes nativas de modo a aumentar a
cinética enzimática e a eficiência catalítica de cada uma das enzimas. Isso ajudará a garantir que
menos recursos energéticos sejam usados para o sistema de defesa e mais para o rendimento
agrícola e a produção de biomassa vegetal. O papel do RNA não codificante, microRNA e RNA
circular [215] na regulação da atividade de enzimas antioxidantes também é pouco estudado e,
portanto, otimizar o perfil de expressão perturbando os genes de microRNA precisa de mais
investigações em um futuro próximo.
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Contribuições dos Autores: Conceituação, VDR, H., RKS e KKV; metodologia, H.; investigação , VDR; recursos, TM
e SS; curadoria de dados, VDR, H., RKS e KKV; redação do rascunho original—H., KKV, RKS, VDR e SS; redação—
revisão e edição, VDR, H., RKS, KKV, MM, VSG, TM, SS e SM; visualização, LS, FRQ-F. e MM; supervisão, MT;
administração de projetos , VDR; aquisição de financiamento, TM Todos os autores leram e concordaram com a versão
publicada do manuscrito.

Financiamento: Esta pesquisa foi apoiada financeiramente pelo Ministério da Ciência e Ensino Superior da Federação
Russa no âmbito da tarefa do estado no campo da atividade científica (0852-2020-0029). H. reconhece o apoio financeiro
do Departamento de Ciência e Tecnologia, Nova Delhi (número do arquivo SERB: EEQ/2020/000011).

Declaração do Conselho de Revisão Institucional: Não aplicável.

Declaração de Consentimento Informado: Não aplicável.

Declaração de disponibilidade de dados: nenhum dado associado marcado.

Agradecimentos: Esta pesquisa foi apoiada financeiramente pelo Ministério da Ciência e Ensino Superior da Federação
Russa no âmbito da tarefa do estado no campo da atividade científica (0852-2020-0029).

Conflitos de Interesse: Os autores declaram não haver conflito de interesse. Os financiadores não tiveram nenhum
papel no desenho do estudo; na coleta, análise ou interpretação de dados; na redação do manuscrito, ou na decisão de
publicar os resultados.

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